Correlatos cerebrales distintivos del aprendizaje consciente e

Correlatos cerebrales distintivos del aprendizaje consciente e

NEUROLOGÍA DE LA CONDUCTA
Correlatos cerebrales distintivos del aprendizaje consciente e
inconsciente: una aproximación desde el aprendizaje de secuencias
J.M.M. Vaquero a, L. Jiménez b
CORRELATOS CEREBRALES DISTINTIVOS DEL APRENDIZAJE CONSCIENTE E
INCONSCIENTE: UNA APROXIMACIÓN DESDE EL APRENDIZAJE DE SECUENCIAS
Resumen. Objetivo. Exponer la evidencia más reciente sobre los correlatos neuroanatómicos que distinguen el aprendizaje de
secuencias consciente y no consciente. Desarrollo. Las tareas de aprendizaje de secuencias constituyen la preparación más
utilizada para evaluar el aprendizaje producido sin intención de aprender y sin consciencia de lo aprendido (aprendizaje implícito). En estas tareas, los participantes responden a estímulos sucesivos sin ser informados de que su sucesión obedece a
una secuencia, y con la práctica mejoran su rendimiento, incluso sin ser capaces de generar la secuencia cuando se les pregunta directamente. En este trabajo se revisan las investigaciones que evalúan el rendimiento de pacientes neurológicos, o
que emplean técnicas de neuroimagen para precisar los correlatos neuroanatómicos del aprendizaje. Conclusiones. Las investigaciones con técnicas de neuroimagen funcional revelan que los procesos de aprendizaje consciente se asocian con actividad del cíngulo anterior, existiendo por lo demás un gran solapamiento entre las estructuras implicadas en el aprendizaje implícito y explícito. Sin embargo, se observan mayores diferencias según si el aprendizaje se produce bajo distracción, para impedir que descubran la secuencia, o sin distracción. Estas diferencias se explican desde modelos que distinguen un circuito dorsal de aprendizaje no atencional (implícito) y un circuito atencional más ventral (implícito, o explícito si se descubre la secuencia). Los estudios con pacientes neurológicos confirman la participación de un amplio conjunto de estructuras tanto en aprendizaje implícito como explícito, incluyendo lóbulo prefrontal, córtex motor, lóbulo temporal, ganglios basales y cerebelo. Finalmente, presentamos evidencia sobre las funciones que desempeñaría cada estructura. [REV NEUROL 2007; 45: 615-23]
Palabras clave. Aprendizaje de secuencias. Aprendizaje implícito. Cerebelo. Cíngulo anterior. Consciencia. Hipocampo. Memoria procedimental.
INTRODUCCIÓN
Gran parte de nuestra actividad diaria, desde hablar hasta conductas como conducir o escribir a máquina, reflejan el aprendizaje de secuencias ordenadas de movimientos. Generalmente,
estas conductas tienen en común una ejecución extremadamente fluida que, paradójicamente, no suele ir acompañada de la capacidad para expresar con palabras lo que hacemos. A modo de
ilustración, pensemos por un momento en cómo describiríamos
el modo en que mantenemos el equilibrio sobre una bicicleta.
Posiblemente cualquiera que nos escuchara perdería el equilibrio si siguiera fielmente nuestras indicaciones. Esta pobre capacidad para verbalizar nuestra conducta en estos contextos –o
en otros, como tocar un instrumento o la práctica con destreza
de algún deporte– se ha tomado como un indicador del carácter
inconsciente de los procesos que controlan estas habilidades.
Aceptado tras revisión externa: 01.10.07.
a
Departamento de Psicología Experimental y Fisiología del Comportamiento.
Facultad de Psicología. Universidad de Granada. Granada. b Departamento
de Psicología Social, Básica y Metodología. Facultad de Psicología. Universidade de Santiago de Compostela. Santiago de Compostela, A Coruña, España.
Correspondencia: Dr. Joaquín M. M. Vaquero. Departamento de Psicología
Experimental y Fisiología del Comportamiento. Facultad de Psicología.
Campus de Cartuja, s/n. E-18071 Granada. Fax: +34 958 246 239. E-mail:
[email protected]
Trabajo financiado por el Ministerio de Educación y Ciencia (MEC) de España y el Fondo Social Europeo (FSE) mediante el programa ‘Ramón y
Cajal’, con un contrato de investigación a JMMV, por el MEC mediante un
proyecto de investigación concedido a LJ (BSO2003-05095) y por la Secretaría de Estado de Universidades e Investigación del MEC mediante una
beca posdoctoral de estancia en la Universidad McMaster (Canadá) concedida a JMMV (ref.: EX2005-0212).
Agradecimientos. A J.M.J. Ramos y J. Lupiáñez, por los comentarios aportados sobre versiones previas del manuscrito.
© 2007, REVISTA DE NEUROLOGÍA
REV NEUROL 2007; 45 (10): 615-623
Desde hace varias décadas, la psicología cognitiva y la neurociencia cuentan con modelos teóricos contrastados empíricamente que describen y explican cómo el control de esas habilidades puede desvincularse de la consciencia con la práctica [1]. En
esencia, estos modelos plantean que la adquisición de una habilidad requiere esfuerzo y consciencia en un primer momento, pero asumen que la práctica conduciría progresivamente hacia su
automatización por medio del desarrollo de patrones de movimientos cada vez más complejos que se realizan inconscientemente y sin esfuerzo. En este sentido, cualquiera que haya adquirido la habilidad de escribir a máquina podrá recordar que al
principio necesitaba ser consciente de cómo su dedo se dirigía
hacía una tecla, pero con la práctica esos procesos conscientes
desaparecieron de forma progresiva hasta que en la actualidad
seguramente la velocidad le impide describir cómo teclea.
Sin embargo, la adquisición de comportamientos secuenciales no siempre proviene de un proceso de aprendizaje consciente que requiere esfuerzo. Desde finales de los años ochenta, el
estudio de cómo aprendemos comportamientos secuenciales ha
experimentado un gran auge espoleado fundamentalmente por
el desarrollo de contextos de aprendizaje en los cuales el propio
proceso de adquisición podría ser no intencional (sin esfuerzo) e
inconsciente [2]. Volviendo a nuestras conductas más cotidianas, un ejemplo de este tipo podemos encontrarlo en cómo
aprendemos a hablar. En este caso, emitimos complejas secuencias de movimientos vocales y palabras desde una temprana
edad en la que nuestra limitada capacidad para operar a nivel
consciente sugiere que tales patrones secuenciales deben aprenderse de un modo no consciente.
En contextos de laboratorio, el aprendizaje de secuencias se
ha estudiado empleando tareas de tiempo de reacción serial. En
estas tareas, un estímulo se presenta en una de cuatro posibles
localizaciones y cada una de estas localizaciones tiene asignada
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una tecla de respuesta. La tarea del participante
consiste en responder con la máxima rapidez y
precisión posible presionando la tecla asignada a
la posición donde ha aparecido el estímulo. Realizada la respuesta, el estímulo aparece en otra localización a la que de nuevo ha de responder con
la tecla asignada a esa localización, y esta dinámica se repite por cientos de ensayos. La esencia
distintiva de estas tareas consiste en que la sucesión de localizaciones del estímulo obedece a una
secuencia (p. ej., una sucesión de 12 localizaciones) que se repite continuamente en varios bloques de unos cien ensayos, pero al participante
no se le informa de la presencia de dicha secuencia. Esta continua repetición origina que, con la
práctica, los participantes emitan respuestas cada
vez más rápidas y experimenten un significativo Figura 1. Ilustración de una tarea de tiempo de reacción serial. La serie representa dos reaumento en su tiempo de reacción si el estímulo peticiones de una secuencia típica compuesta de 12 ensayos (1-2-1-4-3-2-4-1-3-4-2-3), que
presenta varias veces a lo largo de cada bloque de ensayos. En la parte inferior se repredeja de responder a esa secuencia, un patrón de se
sentan los resultados típicos de esta tarea, que se caracterizan por un progresivo aumenejecución que indica de forma indirecta que los to de la rapidez de la respuesta a lo largo de la práctica, y un enlentecimiento brusco cuanparticipantes han aprendido a predecir cuál sería do se retira la secuencia durante el bloque de prueba.
la localización esperable en cada ensayo (Fig. 1).
Este tipo de tareas se han convertido en una herramienta priGracias a estos desarrollos del procedimiento, el paradigvilegiada para estudiar el aprendizaje no consciente fundamen- ma de aprendizaje de secuencias viene ocupando un lugar cada
talmente debido a que, bajo ciertas condiciones, permite ocultar vez más prominente entre los procedimientos experimentales
el objetivo del investigador. El objetivo de éste, cómo puede su- desarrollados para el estudio del denominado aprendizaje imponerse, consiste en que los participantes muestren una mejor plícito (no consciente) [12]. Esta forma de aprendizaje ha inejecución por la presencia de una secuencia, pero al mismo tiem- tentado demostrarse utilizando diversas estrategias como la
po que este aprendizaje se produzca sin que detecten dicha se- presentación subliminal, la inclusión de relaciones complejas
cuencia. En otras palabras, se pretende obtener una disociación o sutiles, o desviando la atención del participante. En conjunentre lo que se denominan medidas directas del aprendizaje, en to, aunando los trabajos llevados a cabo con cualquiera de eslas cuales expresamente se pide al participante que intente recor- tas estrategias, encontramos un amplio abanico de aprendizadar lo aprendido (en el caso del aprendizaje de secuencias sería jes que van desde preparaciones sencillas de condicionamiento
reconocer o generar fragmentos de esa secuencia), y medidas in- clásico [13] o conductas operantes [14], hasta contenidos más
directas, que permiten observar el aprendizaje sin pedir al parti- complejos como el aprendizaje de secuencias descrito o el
cipante que revele lo aprendido, como sucede al observar un au- aprendizaje de gramáticas artificiales (véase una amplia desmento en el tiempo de reacción cuando se altera la secuencia.
cripción de todos los procedimientos empleados en Seger [15]
Para conseguir que el aprendizaje se observe únicamente en o Froufe [16]).
la medida indirecta es importante que las secuencias encierren
Sin embargo, a pesar de esa profusión de procedimientos,
cierta complejidad, y resulta de gran ayuda la introducción de puede decirse que el paradigma que cuenta con evidencias más
tareas distractoras que limiten los recursos de procesamiento claras de obtención de aprendizaje implícito es el aprendizaje
consciente que el participante puede dedicar a la exploración de de secuencias [4]. Por el contrario, la gran mayoría de estudios
la secuencia. Dentro de esta última variante, la tarea distractora realizados con otros paradigmas ha sido objeto de críticas metomás empleada consiste en introducir un tono de frecuencia alta dológicas que cuestionan el carácter no consciente del aprendio baja en el intervalo temporal existente entre la respuesta del zaje observado. El foco de controversia se centra en las medidas
participante y la aparición del siguiente estímulo, y pedirle que, directas empleadas en muchos de estos trabajos, las cuales freaparte de responder a las posiciones, lleve el cómputo del nú- cuentemente son demasiado diferentes al contexto de aprendimero de tonos altos que van apareciendo.
zaje o no demandan todo lo que se puede aprender en esas taPor lo que respecta a la complejidad de la secuencia, en los reas. De este modo, si se observa una peor ejecución en las meúltimos años este extremo se ha garantizado por medio del em- didas directas que en las medidas indirectas, esa disociación popleo de secuencias condicionales de segundo orden (SOC, en la dría no responder verdaderamente a un aprendizaje no consbibliografía anglosajona [3-6]) y/o de secuencias probabilísti- ciente, sino a la posible falta de sensibilidad de las medidas dicas [7-11]. Las secuencias SOC reciben este nombre porque pa- rectas para recabar lo aprendido conscientemente por el particira predecir la localización del estímulo en un ensayo concreto pante [17,18].
es necesario conocer su localización en los dos ensayos anterioEn definitiva, como es de suponer, las ventajas del paradigres, no siendo suficiente con la información aportada por el en- ma de aprendizaje de secuencias como modelo de un contexto de
sayo previo. Por su parte, las secuencias probabilísticas consis- aprendizaje implícito [19] han provocado una proliferación de su
ten en la generación de ciertas regularidades con mayor fre- estudio no sólo en el ámbito de la psicología cognitiva, sino tamcuencia que otras de tal forma que algunas sucesiones de estí- bién en el de la neurociencia, donde se ha convertido, con amplia
mulos son más probables, pero nunca pueden predecirse con to- diferencia, en la herramienta más empleada para intentar descutal certeza.
brir los correlatos cerebrales del aprendizaje implícito.
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CEREBRO, CONSCIENCIA Y APRENDIZAJE
CUÁLES SON LOS SUSTRATOS CEREBRALES
DEL APRENDIZAJE DE SECUENCIAS
Técnicas de neuroimagen
Las técnicas de neuroimagen, principalmente la tomografía por
emisión de positrones (PET) y la resonancia magnética funcional, permiten localizar topográficamente qué zonas cerebrales
presentan una mayor actividad mientras se ejecuta una tarea conductual dada. Con la introducción de estas técnicas en tareas de
aprendizaje de secuencias se han podido observar ciertas diferencias en los sustratos neuroanatómicos subyacentes a los modos de adquisición explícito e implícito. No obstante, más allá de
esta diferencia, los resultados obtenidos en cada estudio se han
registrado a veces en situaciones muy distintas y se han analizado con técnicas diversas, produciendo una complejidad que desafía los intentos de explicación teórica en términos de correspondencias simples entre localizaciones cerebrales y procesos.
La búsqueda de posibles sustratos distintivos del aprendizaje consciente y no consciente comenzó en buena medida al
comparar condiciones de tarea simple y dual [20-22]. Estos trabajos mostraron claramente que cada condición implicaba un
circuito neuronal diferente. Cuando los participantes debían llevar a cabo una tarea secundaria de recuento de tonos además de
responder a cada estímulo, se observaba que la activación relacionada con el aprendizaje de la secuencia se concentraba en
coordenadas superiores contralaterales a la mano de respuesta
(derecha), que implicaban al córtex parietal, al área motora suplementaria y al córtex motor primario del hemisferio izquierdo. Además de esta actividad cortical, el circuito también incluía actividad subcortical en los ganglios basales. Por su parte,
cuando la tarea de secuencias se realizaba sin distracción, el trazado era bien diferente, ocupando regiones ventrales predominantemente del hemisferio derecho, que incluían el córtex occipital, temporal, parietal, prefrontal dorsolateral y premotor lateral. Como en el caso anterior, la actividad cortical se completaba con la contribución de regiones subcorticales, pero en este
caso la participación de los ganglios basales se ampliaba en ocasiones con el cerebelo.
Si se asume que las condiciones de tarea dual minimizan en
gran medida la contribución de estrategias de aprendizaje consciente, mientras que las condiciones de tarea simple pueden
permitir el descubrimiento de la secuencia, este patrón de resultados indicaría la existencia de bases neurales diferenciadas para el aprendizaje implícito y explícito. Por una parte, la condición de tarea dual generaría un aprendizaje implícito por distraer los procesos conscientes hacia otro cometido (contar tonos), mientras que la condición de tarea simple permitiría el
descubrimiento de la secuencia y con ello el aprendizaje explícito. Sin embargo, contrariamente a este planteamiento, se ha
observado que bajo condiciones de tarea simple los participantes pueden aprender la secuencia de manera no consciente [7,8,
20,22-25] y se ha visto también que, cuando se establecen comparaciones entre participantes en función de que descubran o no
la secuencia, sus trazados neurales aparecen considerablemente
solapados [20,22,24,25]. Por tanto, de haber algún sustrato neural que diferencie el aprendizaje consciente y no consciente, no
se puede concluir sin más que éste se identifique con las diferencias existentes entre los trazados obtenidos en condiciones
de tarea simple y de doble tarea.
En este sentido, tanto los trabajos anteriormente citados como
otros afines coinciden en destacar que el descubrimiento de la secuencia parece acompañarse de una mayor actividad del lóbulo
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prefrontal [20,24,25,27-29]. Profundizando más sobre este particular, a partir de un reanálisis de los datos hallados por Grafton et
al [20] y Hazeltine et al [22], Keele et al [29] observaron que el
conocimiento explícito de la secuencia se asocia a una mayor actividad del cíngulo anterior, una estructura de la corteza prefrontal sobre la que más recientemente se ha obtenido evidencia que
la relaciona con procesos explícitos de aprendizaje [7,30,31].
En efecto, Aizenstein et al [7] observaron que el cíngulo anterior se halla especialmente activo cuando los participantes
descubren la secuencia, pero no cuando el proceso de adquisición se desarrolla de forma implícita. En esta misma línea, se ha
encontrado una importante contribución de esta estructura cuando se pide abiertamente a los participantes que expresen el conocimiento adquirido durante la tarea [30], y en condiciones de
aprendizaje intencional por ensayo y error, en donde la tarea requiere adivinar la secuencia y el estímulo sólo se presenta después de realizada la respuesta correcta [32-34]. Una revisión de
los estudios que obtienen aprendizaje implícito permite confirmar que en ellos no se documenta activación del cíngulo anterior [20,22,27,28], salvo en el caso de fases avanzadas de entrenamientos con secuencias probabilísticas [7,8,35]. Esta particular coincidencia conduce a pensar que, presumiblemente, en estos casos de aprendizaje implícito con estructuras probabilísticas, el cíngulo anterior sería un sustrato que intervendría de
nuevo en un proceso consciente, pero en esta ocasión un proceso no tanto en relación con el aprendizaje de la secuencia, sino
con la resolución del conflicto producido cuando el estímulo
aparece en un lugar distinto del esperado [8,36]. Como se mencionó anteriormente, las secuencias probabilísticas incluyen ensayos imprevisibles en los que se altera la secuencia esperada,
generándose así un conflicto entre la respuesta correcta a ese
ensayo inesperado y la tendencia aprendida de responder según
el lugar esperado. Dada esa circunstancia, la resolución de este
conflicto demanda un proceso controlado (consciente) que inhiba la tendencia aprendida, y el cíngulo anterior podría mediar
en ese proceso.
Al margen del cíngulo, otras regiones como el cerebelo y el
lóbulo temporal también se han relacionado específicamente
con procesos de aprendizaje consciente de secuencias. Sin embargo, en estos casos, la evidencia más reciente no corrobora
esa relación. Efectivamente, la activación del cerebelo se ha observado cuando se descubre la secuencia [28,37] y en tareas explícitas como el aprendizaje por ensayo y error antes mencionado [32,33,38]. En cambio, no se observa cuando el aprendizaje
es implícito [8,27] y decrece a medida que una habilidad se automatiza con la práctica [32,38,39]. Pero, a pesar de que este
patrón de datos sugiere la participación del cerebelo específicamente en procesos explícitos, Doyon et al [26] argumentaron
que tal evidencia podría ser producto de limitaciones técnicas
en el campo de visión de la cámara PET que impedirían una
completa visión de regiones inferiores del cerebelo posiblemente implicadas en procesos implícitos o automáticos. En consonancia con esta apreciación, estos mismos autores observaron
que la menor actividad del cerebelo que acompaña la automatización de la habilidad supone un traslado de la actividad desde
el córtex cerebelar hacia regiones internas como el núcleo dentado [26]. Asimismo, estudios recientes con pacientes apoyan
esta alternativa, al observar que focos de lesión en el cerebelo
impiden aprender la secuencia en la situación habitual donde no
se informa sobre la presencia de la misma [40]. Por tanto, a pesar de no observarse activación en el cerebelo contingente con
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el aprendizaje implícito de secuencias, parece que la
participación de esa estructura sería necesaria para aprender una secuencia también de una manera implícita.
Por lo que respecta al lóbulo temporal, y más concretamente al sistema hipocampal, estudios recientes
en los campos del aprendizaje y la memoria han modificado la concepción clásica que implica a este sistema específicamente en aspectos explícitos (declarativos) de nuestra memoria. Entre estos trabajos, algunos realizados con técnicas de neuroimagen ponen de
manifiesto que el hipocampo también está implicado
en el aprendizaje implícito cuando el aprendizaje contiene relaciones complejas [24] o componentes semánticos [41]. En el caso del aprendizaje de secuencias, Shendan et al [24] han observado actividad del
hipocampo asociada con el aprendizaje de una SOC,
es decir, de una secuencia que requiere considerar dos
estímulos anteriores para poder predecir el siguiente,
y esta actividad se presentaba independientemente de
que el conocimiento fuera implícito o explícito. Por
tanto, de manera importante para la discusión que nos Figura 2. Esquema de las estructuras cerebrales relacionadas con el aprendizaje de
ocupa, esa actividad del sistema hipocampal se rela- secuencias. Los círculos negros representan áreas relacionadas con el sistema dor(no atencional), y los grises, áreas asociadas con el sistema ventral (atencional).
cionaba con el aprendizaje complejo, pero no en par- sal
Las estructuras asociadas a ambos modos de aprendizaje se indican por medio de
ticular con el carácter explícito del aprendizaje.
una corona negra sobre fondo gris. AMS: área motora suplementaria; CA: cíngulo anAsí pues, aun cuando existen hipótesis planteadas terior; CBL: cerebelo; CM: córtex motor; CP: córtex parietal; CPM: córtex premotor;
acerca del papel del cerebelo y el hipocampo en el CPF: corteza prefrontal; CO: córtex occipital; CT: córtex temporal; GB: ganglios basales.
aprendizaje explícito, por el momento el índice más
fiable de la participación de procesos conscientes en el
aprendizaje de secuencias es el que se relaciona con la activación cuencias sin tareas distractoras, pero resultaría poco efectivo en
del cíngulo anterior [7,29-31]. Este dato es consistente con la co- condiciones de tarea dual, debido a que la dimensión introducinocida participación de esta estructura en otros procesos que im- da para realizar la tarea secundaria (tonos altos o bajos) se preplican esfuerzo cognitivo (procesos de control) como atención senta al azar. La razón estriba en que, bajo esta circunstancia, el
selectiva [42], solución de problemas [43], generación de hipóte- sistema atencional se expone a un contexto que en términos
sis [44] o resolución de conflictos que requieren inhibir respues- multidimensionales no está estructurado (no existe relación entas automáticas [45]. En resumen, operaciones propias de la me- tre los tonos y las posiciones), y el consiguiente fracaso para
moria de trabajo [46] entendida como un mecanismo cognitivo vincular ambas dimensiones en una secuencia multidimensioencargado de retener y manipular de manera consciente informa- nal se traduce en que los correlatos neurales del sistema atención relevante sobre la tarea que se está llevando a cabo.
cional no contribuyen al proceso de aprendizaje. Por el contraEsta escasa diferencia encontrada entre los trazados cere- rio, en estas situaciones seguiría actuando un sistema de aprenbrales producidos por el aprendizaje implícito y explícito ha lle- dizaje unidimensional y no dependiente de la atención, que asovado a los investigadores a centrar su atención sobre las mayo- ciaría de manera automática eventos inmediatos pertenecientes
res diferencias que se encuentran entre el aprendizaje producido a una misma dimensión (p. ej., las localizaciones del estímulo)
en condiciones de tarea simple o de doble tarea. Sobre este par- y daría lugar a un aprendizaje necesariamente implícito [47].
ticular, Keele et al [29] han desarrollado un modelo teórico que
plantea la existencia de dos sistemas diferentes de aprendizaje. Estudio de pacientes
Por un lado, un sistema de aprendizaje atencional controlaría Los trabajos con pacientes han generado un cuadro de resultalos procesos de adquisición en condiciones de tarea simple, y dos algo difuso debido sobre todo a las notables diferencias que
generaría aprendizajes implícitos o explícitos dependiendo de si presentan respecto al tipo de secuencias empleadas y en cuanto
los procesos atencionales implicados conducen o no al descu- a la extensión de las lesiones de los pacientes.
brimiento de la secuencia. Por otro lado, un sistema de aprendiComo sucede en otros ámbitos de estudio del aprendizaje y
zaje no atencional intervendría en cualquier circunstancia, in- la memoria, los pacientes amnésicos han sido la población clícluso en condiciones de tarea dual, produciendo aprendizaje de nica más estudiada. Estos pacientes presentan lesiones en escarácter implícito. La figura 2 contiene una representación es- tructuras del lóbulo temporal medial que deterioran gravemente
quemática de las principales estructuras que intervendrían en ca- su capacidad de recuerdo, pero sistemáticamente también se ha
da uno de estos dos sistemas a la luz de la evidencia más reciente. observado que muestran preservada la expresión de su conociSegún Keele et al [29], el sistema atencional genera apren- miento cuando éste se evoca de una forma más involuntaria o
dizaje sobre eventos atendidos, pudiendo llevar a cabo asocia- consiste en una habilidad procedimental, es decir, cuando la exciones de cierta amplitud no sólo entre los eventos de una mis- periencia previa se recupera de forma implícita [48]. En el trama dimensión (p. ej., localizaciones), sino también entre even- bajo pionero de Nissen et al ([2], experimento 4), estos autores
tos pertenecientes a diferentes dimensiones [10]. Este sistema estudiaron pacientes amnésicos y observaron que aprendían la
tendría un papel principal en el proceso de aprendizaje de se- secuencia a pesar de que, como era de esperar por sus rasgos
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CEREBRO, CONSCIENCIA Y APRENDIZAJE
clínicos, no eran conscientes de haberla practicado. Se diría, por
tanto, que los pacientes amnésicos no sólo pueden expresar habilidades procedimentales, sino que también mantendrían preservada la capacidad de aprenderlas de forma implícita.
Este aprendizaje observado en pacientes amnésicos, sin embargo, no suele alcanzar los niveles mostrados por sus grupos
de control. Aunque algunos trabajos publicados no han encontrado diferencias significativas entre ambos grupos, en todos los
casos se suelen apreciar valores absolutos menores para los pacientes [49,50]. Esa tendencia podría fácilmente explicarse considerando que las secuencias empleadas eran relativamente simples, por lo que los participantes del grupo control podrían haber descubierto al menos parte de la secuencia, beneficiándose
así de un conocimiento explícito que no podrían adquirir los pacientes amnésicos [50]. Sin embargo, Curran [3] ha propuesto
otra posible explicación de esta diferencia, basada en la amplitud del aprendizaje observado en cada uno de estos grupos. En
su estudio, ni siquiera el grupo control alcanzó un conocimiento explícito de la secuencia, pero sí se observó una mayor dificultad de los pacientes amnésicos para adquirir relaciones de
segundo orden.
Estos resultados obtenidos por Curran confirman la participación del lóbulo temporal medial en la producción de aprendizajes asociativos de alto nivel [24,51,52], y lo que es más importante en el marco de esta revisión, apuntan hacia la importancia de esas estructuras en procesos de aprendizaje implícito
cuando las secuencias son complejas. Este extremo se ha corroborado en el trabajo de Schendan et al [24] antes comentado, o
más recientemente en el de Vandenberghe et al [53] con secuencias probabilísticas, colocando de este modo a los estudios de
aprendizaje de secuencias dentro de ese conjunto de trabajos
que, desde distintos ámbitos, demuestran que el sistema hipocampal no se relaciona exclusivamente con los componentes
explícitos de la memoria [41,51,54].
Además de la población de pacientes amnésicos con lesiones temporomediales, la conocida implicación de los ganglios
de la base en el aprendizaje de hábitos ha motivado el estudio de
pacientes con Parkinson o corea de Huntington. Con respecto a
los pacientes de Parkinson, los resultados obtenidos son llamativamente dispares, encontrándose ausencia de aprendizaje [55,
56], un aprendizaje inferior al mostrado por el grupo control [40,
57-60] e incluso ningún signo de déficit [61]. Los déficit motores de estos pacientes podrían ser parcialmente responsables de
esta disparidad, pero lo cierto es que las discrepancias tampoco
desaparecen al comparar estudios que emplean respuestas verbales para minimizar el impacto de los síntomas motores de este trastorno [58,59,61].
En este caso, la falta de acuerdo podría deberse a la variabilidad en el tipo de secuencias empleadas y en el estado de la
enfermedad de los pacientes estudiados. Trabajos recientes que
permiten examinar con más detenimiento estas variables sugieren que la aparición de déficit en el aprendizaje es más probable
en la medida en que se combina una secuencia compleja y una
lesión amplia de los ganglios basales, producto del estado avanzado de la enfermedad. En este sentido, Shin et al [62] han encontrado que pacientes con lesiones focales unilaterales restringidas al núcleo estriado o al globo pálido aprenden secuencias
complejas al nivel de un grupo control, mientras que pacientes
con lesiones más amplias y bilaterales aprenden significativamente menos que sus controles [40,58]. Este patrón de datos podría llevarnos a considerar que el déficit no depende de lesiones
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en los ganglios basales, sino de la extensión de la lesión a otras
regiones a medida que avanza la enfermedad. Sin embargo, los
déficit se han observado incluso antes de que se desarrollen alteraciones cognitivas asociadas a la disfunción del lóbulo frontal [58], sugiriendo por tanto que los núcleos basales alterados
en un estadio más avanzado de la enfermedad, como es el caso
del putamen y el caudado, serían los que contribuyen en mayor
medida al aprendizaje de secuencias.
Los pacientes con corea de Huntington también se han analizado en algunos estudios, con resultados igualmente dispares.
En los trabajos iniciales se observó que estos pacientes conseguían aprender una secuencia, aunque su aprendizaje era inferior al obtenido por sus grupos control [63,64]. Posteriormente,
en cambio, Brown et al [65] observaron que estos pacientes
aprendían sin especial problema una secuencia implícita, pero
encontraban serias dificultades para aprender una secuencia de
forma intencional por el método de ensayo y error. A partir de
esta disociación, los autores sugirieron que el núcleo de los ganglios basales más afectado en esta enfermedad, concretamente
el caudado, ejercería una función central en el aprendizaje intencional de secuencias. En último término, esta interpretación
no sería incompatible con los resultados de los trabajos anteriores [63,64], dado que en éstos se emplearon secuencias más fáciles de descubrir, y es probable que en esas circunstancias las
diferencias observadas entre los pacientes y los participantes
del grupo control tuvieran relación con la adopción de un modo
intencional de aprendizaje del que sólo se beneficiarían los participantes del grupo control.
Por último, otros grupos de pacientes cuyo comportamiento
se ha estudiado en el aprendizaje de secuencias son aquellos
con lesiones focalizadas en el córtex prefrontal, en el cerebelo o
en la corteza motora suplementaria. Por lo que respecta a los pacientes con daño prefrontal, se ha observado una reducción del
aprendizaje [56,66] que en principio podría asociarse con la reducción de los efectos intencionales sobrevenidos al descubrimiento consciente de la secuencia. Para arrojar cierta luz sobre
esta cuestión resulta interesante un estudio llevado a cabo por
Robertson et al [67] con estimulación magnética transcraneal.
En este estudio se observó que la inhibición del córtex prefrontal dorsolateral mediante esta técnica impedía el aprendizaje implícito de la tarea clásica de localizaciones, pero no de una secuencia de colores. A partir de este resultado, los autores concluyeron que el papel del córtex prefrontal en esta tarea no tendría relación necesariamente con el hecho de que este aprendizaje fuera explícito, sino más bien con la implicación de información espacial.
En lo referente a las lesiones del cerebelo [40] o la corteza
motora suplementaria (hemisferio izquierdo) [68], en ambos casos se ha observado que sus efectos son drásticos hasta el extremo de abolir completamente el aprendizaje. En el caso del cerebelo, como se ha descrito previamente, Shin et al [40] no encontraron aprendizaje en pacientes con lesiones restringidas a esta
estructura. Este resultado podría atribuirse a la implicación del
cerebelo en la regulación motora, pero es importante reseñar
que el daño cerebelar elimina el aprendizaje no sólo en condiciones estándares de entrenamiento, sino también en condiciones de simple observación de la secuencia [57,69].
En resumen, aunque por el momento los estudios con pacientes parecen difíciles de interpretar, dadas las dificultades
para diferenciar entre componentes implícitos y explícitos del
aprendizaje y la dispar extensión de las lesiones, los resultados
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J.M.M. VAQUERO, ET AL
tienden a confirmar la participación de un amplio conjunto de estructuras en el aprendizaje
de secuencias. Al igual que mostraban los estudios de neuroimagen, regiones como el lóbulo
temporal, el córtex prefrontal, el córtex motor o
los ganglios basales se relacionan tanto con el
aprendizaje implícito como con el explícito. No
obstante, a diferencia de aquellos estudios, las
pruebas con pacientes permiten considerar que
esas regiones son necesarias para el aprendizaje
de secuencias, y no sólo sus correlatos. Junto a
ésta, otra de las aportaciones de estos trabajos
es llamar la atención sobre la importancia del
cerebelo posiblemente en ambas formas de
aprendizaje, coincidiendo de este modo con las
consideraciones apuntadas por Doyon et al [26]
acerca de las limitaciones de las cámaras PET
para registrar actividad relevante en esta región.
Tabla. Posibles funciones de las estructuras implicadas en el aprendizaje de secuencias, agrupadas según los sistemas de aprendizaje atencional y no atencional propuestos por Keele et al.
Sistema de
aprendizaje
Estructura
Función
Sistema no
atencional
Corteza motora
suplementaria
Representación del conocimiento
de la secuencia en un nivel abstracto
Córtex motor primario
Efectores específicos, pero no
representación del aprendizaje
Córtex parietal
Generación de las coordenadas
espaciales para la acción
Ganglios basales
El propio aprendizaje secuencial u
operaciones de cambio de acción
Cerebelo
Control motor o integrador sensorial
Córtex prefrontal dorsolateral
La interacción del córtex prefrontal
dorsolateral, temporal y prefrontal
permite aprendizajes de mayor alcance
que pueden basarse en las propiedades
del estímulo
Sistema
atencional
(aprendizaje
implícito)
Funciones de las estructuras relacionadas
con el aprendizaje de secuencias
Como se ha comentado, más que un circuito
general de aprendizaje de secuencias, los estudios de neuroimagen parecen indicar la existencia de dos sistemas anatómicamente distintos [29]. Cuando se introduce una tarea distractora, el papel fundamental se atribuye a un sistema ‘no atencional’ que generaría un aprendizaje implícito mediado por regiones dorsales Sistema
atencional
del hemisferio izquierdo, contralaterales a la (aprendizaje
mano de respuesta. Estas regiones serían la explícito)
corteza motora suplementaria, el córtex motor
y el córtex parietal. En cambio, en ausencia de
distracción, el proceso de aprendizaje quedaría controlado por
un circuito que abarcaría regiones más ventrales, fundamentalmente del hemisferio derecho, que incluiría áreas del córtex
prefrontal, temporal, parietal, occipital y premotor. En el caso
de que la atención desplegada (sin distracción) permita el descubrimiento de la secuencia, este circuito daría lugar a un aprendizaje consciente.
Precisar la función de cada una de estas estructuras corticales, así como de las regiones subcorticales implicadas, como los
ganglios basales o el cerebelo, es una tarea extremadamente
compleja que sólo puede empezar a abordarse a partir del desarrollo del estudio comportamental de la propia tarea de aprendizaje de secuencias. Una vez que la investigación a ese nivel ha
aportado ciertas claves importantes acerca del contenido motor
y/o perceptivo de este aprendizaje, es posible elaborar algunas
propuestas sobre la función desempeñada por cada una de estas
estructuras (Tabla).
Comenzando por el sistema no atencional, los estudios revisados permiten asignar a la corteza motora suplementaria un papel central en la codificación de una representación relativamente abstracta de la secuencia motora, mientras que el córtex
motor reflejaría la actividad de los efectores específicos y el
córtex parietal podría encargarse de generar las coordenadas espaciales necesarias para la acción de esos efectores [36].
Diversos estudios comportamentales dirigidos a explorar el
contenido del aprendizaje implícito de secuencias permiten concluir que este aprendizaje es fundamentalmente de carácter motor, pero no está fijado a los efectores específicos con los que se
620
Córtex temporal
Córtex occipital
Córtex premotor lateral
Representación del conocimiento
de la secuencia en un nivel abstracto
Córtex parietal
Generación de las coordenadas
espaciales para la acción
Ganglios basales
El propio aprendizaje secuencial u
operaciones de cambio de acción
Cerebelo
Control motor o integrador sensorial
El cíngulo anterior se suma
a las estructuras implicadas
en el sistema atencional
de aprendizaje implícito
Generación y revisión de hipótesis
(expectativas) sobre el siguiente
estímulo
responde durante el aprendizaje. Como prueba de ello se ha observado que, si se modifica la correspondencia entre los estímulos y las teclas de respuesta y se altera de forma independiente
bien la secuencia de estímulos o bien la secuencia de respuestas, sólo la alteración de esta última impide realmente la expresión del aprendizaje, aun cuando quede intacta la secuencia de
estímulos [70]. En cambio, sustituir los efectores no reduce la
expresión de lo aprendido, como se ha demostrado en estudios
que transfieren a los sujetos de responder con varios dedos a hacerlo con uno sólo [71,72], o en aquellos que cambian la mano
de respuesta entre la fase de entrenamiento y la de prueba [73].
De acuerdo con estos resultados, puede decirse que el aprendizaje motor que se refleja en esta tarea no parece estar fijado a
efectores concretos como los dedos o la mano con la que se
practicó, sino que reflejaría más bien un aprendizaje de relaciones entre localizaciones de respuesta o, lo que es lo mismo, de
relaciones entre los sucesivos lugares hacia donde debe dirigirse continuamente la acción (p. ej., las teclas de respuesta) con
independencia del efector empleado [70,73]. Sólo con grandes
cantidades de práctica (varias sesiones), el componente motor
ligado a efectores específicos puede llegar a desempeñar un papel significativo en este aprendizaje [74].
Los estudios de neuroimagen parecen indicar que ese conocimiento motor relativamente abstracto (desligado de los
efectores específicos) estaría representado en el área motora
suplementaria. Al contrario de lo que se ha observado en el
córtex motor, un cambio de efectores desde los dedos de una
sola mano al empleo de ambas manos no cambia el foco de ac-
REV NEUROL 2007; 45 (10): 615-623
CEREBRO, CONSCIENCIA Y APRENDIZAJE
tivación dentro del área motora suplementaria [21] y, además,
esta estructura se muestra activa incluso cuando se imaginan
los movimientos en lugar de ejecutarlos [75]. Más allá de las
regiones motoras, la función que el córtex parietal desempeñaría en este circuito parece situarse en la generación de coordenadas espaciales adecuadas para la acción. En este sentido, diversos estudios de neuroimagen muestran un incremento en la
actividad de esta región cuando se inician movimientos voluntarios dirigidos a un lugar, también con independencia del
efector empleado, e incluso cuando los movimientos son sólo
imaginados [76].
Respecto al circuito ventral, identificado por Keele et al [29]
con los procesos de aprendizaje atencional, la participación del
córtex prefrontal, temporal, occipital y premotor confiere una
mayor complejidad al aprendizaje, que sin embargo no origina
necesariamente la producción de un aprendizaje consciente.
Como se desprende de los estudios comentados previamente acerca de la implicación del lóbulo temporal en el aprendizaje de relaciones complejas de segundo orden [3,24], y del lóbulo prefrontal en el procesamiento específico de información espacial [67], estas estructuras amplían las posibilidades del aprendizaje incluso en condiciones bajo las cuales los participantes
aprenden de forma implícita. Aun cuando no se descubra la secuencia, el córtex prefrontal y el temporal son capaces de generar asociaciones implícitas complejas que quedarían representadas de un modo abstracto en el córtex premotor, como sugiere el
hecho de que esta región aparezca activa incluso cuando se imaginan los movimientos secuenciales [75].
No obstante, no se puede descartar que la actividad prefrontal pudiera reflejar también la búsqueda de un patrón ordenado.
En condiciones de atención no restringida, si esta búsqueda
conduce al descubrimiento de la secuencia, se ha observado un
aumento de actividad prefrontal [20,24,25,27-29]. Este aumento, que implicaría de manera especial al cíngulo anterior [7,2931], podríamos vincularlo al desarrollo de expectativas conscientes en consonancia con diferentes trabajos que observan actividad del cíngulo anterior en procesos de generación de hipótesis [44]. Más concretamente, en coordinación con el lóbulo occipital –estructura implicada en procesos perceptivos–, el córtex
temporal y prefrontal podrían producir formas de aprendizaje
de secuencias basadas en propiedades perceptivas del estímulo
desde las cuales derivaría el desarrollo de expectativas.
En suma, como podemos observar, los datos disponibles
permiten desarrollar ciertas hipótesis acerca de las funciones de
las estructuras corticales que se han relacionado con el aprendizaje de secuencias. Sin embargo, si nos trasladamos a las estructuras subcorticales implicadas, esta asignación de funciones
por el momento resulta menos clara. Sobre los ganglios basales,
algunos estudios han sugerido que podrían contribuir al aprendizaje per se, pero otros apuntan más bien a su función en operaciones de cambio de acción, que disparan las sucesivas acciones de acuerdo con un orden representado en áreas motoras
[29,36]. Respecto a la primera hipótesis, se sabe que los circuitos dopaminérgicos de los ganglios basales son un componente
fundamental de los sistemas de reforzamiento de conductas, y
este dato apuntaría al papel de esta estructura en la formación
de asociaciones secuenciales a partir de las señales de reforzamiento aportadas por ese circuito [77]. Sin embargo, como respaldo a la segunda hipótesis, se ha observado que al menos parte de los problemas causados por lesiones relacionadas con estas áreas subcorticales tienen relación con la integración de in-
REV NEUROL 2007; 45 (10): 615-623
formación espacial y temporal [40], por lo que el menor aprendizaje mostrado en estos casos podría revelar un problema en la
programación espaciotemporal de las sucesivas respuestas, más
que en la adquisición de la información relevante. No obstante,
con independencia de esta discusión, los estudios de pacientes
sugieren una posible distinción entre las contribuciones del núcleo caudado y del putamen, según la cual el primero desempeñaría un mayor papel en el aprendizaje intencional, y el segundo, en el aprendizaje incidental [65].
Por último, en cuanto a las posibles funciones del cerebelo,
en varias ocasiones hemos subrayado la escasez de datos de
neuroimagen que revelen su participación en el aprendizaje implícito de secuencias, lo cual contrasta con la abundante bibliografía que relaciona esta estructura con los procesos de sincronización de la acción y optimización de movimientos complejos
[78]. En esta línea, Bower et al [79] sostienen que la contribución del cerebelo en el control motor sería una función indirecta, derivada de su papel como coordinador sensorial que integra
información de distintas dimensiones, maximizando así la calidad de nuestra percepción del medio. No obstante, bien sea por
ejercer un control directo sobre los movimientos, bien por maximizar la calidad de la percepción del medio, lo que parece
evidente es que el cerebelo resulta clave en la coordinación de
habilidades motoras. El reciente trabajo de Shin et al [40] confirma esta conclusión, al mostrar que las lesiones en esta estructura eliminan cualquier efecto de aprendizaje de secuencias. Por
tanto, parece razonable aceptar las conclusiones de Doyon et al
[26] que atribuyen la falta de evidencia acerca del papel del cerebelo en el aprendizaje implícito de secuencias a las limitaciones de las técnicas de neuroimagen para recoger la actividad de
los núcleos internos de esta estructura presumiblemente implicados en este aprendizaje.
CONCLUSIONES
El aprendizaje de secuencias producido en el contexto de tareas
de tiempo de reacción serial se ha convertido en la actualidad en
el mejor procedimiento experimental para generar aprendizaje
implícito y, como consecuencia, su uso se ha extendido dentro
del marco de la neurociencia en el intento de descubrir circuitos
neuroanatómicos que distingan entre aprendizaje consciente y
no consciente. En términos generales, estas investigaciones revelan que el aprendizaje de secuencias depende de la contribución de un amplio conjunto de estructuras, pero de manera particular parece evidenciarse que la aparición de procesos conscientes en el aprendizaje se asocia con la participación del cíngulo anterior.
Al margen de esta distinción, los estudios de neuroimagen
revelan que el circuito implicado en el aprendizaje es sumamente diferente en función de que el participante realice la tarea sin
distracciones o la lleve a cabo al tiempo que realiza una segunda tarea. Concretamente, el circuito se reduce bastante cuando el
participante actúa en condiciones de doble tarea, implicando
una región dorsal que engloba al córtex parietal, al área motora
suplementaria, al córtex motor primario y a los ganglios basales. En cambio, cuando actúa en condiciones de tarea simple, el
circuito cortical es más amplio, extendiéndose por regiones
ventrales del hemisferio derecho, que incluyen el córtex occipital, temporal, parietal, prefrontal dorsolateral, premotor lateral
y los ganglios basales. Keele et al [29] han propuesto que, en situaciones de doble tarea, el aprendizaje se produciría mediante
621
J.M.M. VAQUERO, ET AL
un sistema no atencional que genera un aprendizaje siempre implícito, y fundamentalmente ligado a la producción serial de un
conjunto de acciones en el espacio, mientras que en situaciones
de tarea simple, los participantes se beneficiarían de la acción
de un sistema atencional que podría dar lugar a aprendizajes implícitos o explícitos en función de si la atención se focaliza o no
sobre las relaciones adecuadas. Los estudios con pacientes neurológicos vienen a confirmar la participación determinante de
ese amplio conjunto de estructuras tanto en el aprendizaje implícito como explícito. Estos estudios destacan además la participación del cerebelo incluso en el aprendizaje implícito, sugiriendo posibles limitaciones de las técnicas de neuroimagen para registrar la actividad de esta región.
Por último, la evidencia disponible hasta el momento acerca
de las posibles funciones de todo este entramado de estructuras
debe considerarse preliminar, pero la progresiva integración de
los estudios funcionales y de los que abordan la localización de
las estructuras subyacentes muestra una prometedora convergencia. En este sentido, el contenido de este aprendizaje parece
representarse en las cortezas premotoras en la forma de un
aprendizaje motor sin efectores específicos. No obstante, en el
caso del sistema atencional, la interacción entre el córtex prefrontal dorsolateral, temporal y occipital permitiría aprendizajes
de mayor alcance que pueden basarse en las propiedades del estímulo, y que se convertirían en expectativas conscientes cuando se produce la participación del cíngulo anterior.
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DISTINCTIVE BRAIN CORRELATES IN CONSCIOUS AND UNCONSCIOUS
LEARNING: AN APPROACH BASED ON SEQUENCE LEARNING
Summary. Aim. To report on the most recent evidence concerning the neuroanatomical correlates that distinguish conscious
and unconscious sequence learning. Development. Sequence-learning tasks are the most widely used test for evaluating
learning that takes place with no intention to learn and without awareness of what has been learnt (implicit learning). In these
tasks, participants respond to successive stimuli without being told that their run follows a sequence; with practice they
improve their performance, even thought they are unable to generate the sequence when directly asked to do so. In this article
we review the research that has been carried out to evaluate the performance of neurological patients or that uses neuroimaging techniques to pinpoint the neuroanatomical correlates of learning. Conclusions. Studies conducted using functional
neuroimaging techniques reveal that conscious learning processes are linked to activity in the anterior cingulate and that
there is an important overlap between the structures involved in implicit and explicit learning. Nevertheless, greater differences
are seen depending on whether the learning takes place with distractions (in order to prevent subjects from discovering the
sequence) or without distractions. These differences can be explained using models that draw a distinction between a dorsal
pathway of non-attentional (implicit) learning and a more ventral attentional pathway (which is implicit, or explicit if the
sequence is discovered). Studies with neurological patients confirm the involvement of a wide range of structures both in
implicit and explicit learning, including the prefrontal lobe, the motor cortex, the temporal lobe, the basal ganglia and the
cerebellum. Finally, we present evidence of the functions carried out by each structure. [REV NEUROL 2007; 45: 615-23]
Key words. Anterior cingulate. Cerebellum. Consciousness. Hippocampus. Implicit learning. Procedural memory. Sequence
learning.
REV NEUROL 2007; 45 (10): 615-623
623