TESIS AMAMANTAMIENTO Y CONDICIÓN CORPORAL DE CRÍAS
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TESIS AMAMANTAMIENTO Y CONDICIÓN CORPORAL DE CRÍAS
UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA TESIS AMAMANTAMIENTO Y CONDICIÓN CORPORAL DE CRÍAS DE LOBO MARINO DE CALIFORNIA (Zalophus californianus) EN TRES COLONIAS REPRODUCTIVAS DEL GOLFO DE CALIFORNIA, MÉXICO. QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL TÍTULO DE: BIÓLOGA MARINA PRESENTA: ANA KAREN NADER VALENCIA DIRECTORA: DRA. CLAUDIA JANETL HERNÁNDEZ CAMACHO LA PAZ, B. C. S., MARZO DE 2015. A mis padres, sin su apoyo incondicional mis sueños no se transformarían en realidad. AGRADECIMIENTOS A la Universidad Autónoma de Baja California Sur (UABCS) por ser mi casa de estudios. A mi directora de tesis la Dra. Claudia J. Hernández Camacho por creer en mí y tenerme la confianza para desarrollar este trabajo a través del cual descubrí al lobo marino de California. Por la paciencia con la que respondió a todas mis dudas, por todos los conocimientos teóricos y prácticos transmitidos, por enseñarme a ver las cosas de lo general a lo particular, pero sobre todo por su amistad a través de los años. Al Dr. Juan R. Guzmán Poo por haber contribuido a mi formación como alumna, ayudante académica y tesista. Gracias por la confianza y todos sus consejos, ha sido un honor trabajar con usted. Al Dr. Enrique Alejandro Gómez Gallardo por creer en las segundas oportunidades, por todos sus consejos para el desarrollo de esta tesis y por ayudarme a alcanzar mis metas. Al Dr. Fernando Elorriaga Verplancken por todos sus comentarios e ideas para que este fuera un mejor trabajo. Pero sobre todo gracias por su amistad, apoyo incondicional y ayudarme a llegar cada vez más lejos. Al M. en C. Víctor O. Ayala Pérez por sus aportaciones, consejos y paciencia en el desarrollo y mejoramiento de este trabajo, especialmente con todas las dudas estadísticas que tuve. Al Dr. David Aurioles Gamboa por permitirme el uso de las instalaciones en el laboratorio de Ecología de Pinnípedos de CICIMAR-IPN y darme la oportunidad de ser su alumna. A la Dra. Leah Gerber por permitirme utilizar los datos de su proyecto “Integrating behavior and conservation biology: California sea lion in the Gulf of California, Mexico” (NSF 2004-2006) con los cuales se realizó el presente trabajo. A la M. en C. Martha Patricia Rosas Hernández por sus asesoría y aportaciones en los mapas y figuras de este trabajo. Al proyecto CONACyT-132415 “Estudio integral sobre la lactancia en el lobo marino de California: periodo crítico en la supervivencia de las crías” y al proyecto SIP 20130302 “Población, hábitat y dieta del lobo marino de California, Zalophus californianus, en la región de Bahía Magdalena, Baja California Sur” por el apoyo económico. Este estudio se realizó al amparo del permiso de investigación Oficio Núm. SGPA/DGVS/02709/07 A mis padres que desde pequeña fomentaron mi pasión por los mamíferos marinos y me han apoyado incondicionalmente en cada uno de los pasos que he dado. Gracias por todo su amor y por siempre creer en mí. A mi hermano por enseñarme a ver la vida con humor y por la seguridad de que siempre estará a mi lado. A mi abuela, gracias por ese empujón que me motivó a estudiar la carrera y sobre todo por esa alegría con la que disfrutabas la vida que aún resuena en mi corazón. A Javier, por todas las sonrisas, enseñanzas, paciencia, consejos, pero sobre todo por ser mi diablo guardián. A mi familia y amigos que desde lejos me han apoyado en toda esta trayectoria. A Mitzi, Chío, Liz, Andrea, Salwa, Jorge, José Luis y Tomás por su amistad, terapias, risas y todos los buenos momentos compartidos en mi estancia en La Paz. Al clan pinnípedo: Paty, Jime, Sofi, Sam, Dany, Su y Lenin, gracias por su amistad, enseñanzas y accesorios. A Roberto, Fernando, Aurora, Paco, Diego, Hiram y Sergio por todos sus conocimientos transmitidos, por ser un maravilloso equipo y por su amistad. Al lobo marino de California, por despertar en mí la curiosidad y motivación para estudiarlos, quererlos y protegerlos. ÍNDICE LISTA DE TABLAS .....................................................................................................................i LISTA DE FIGURAS .................................................................................................................. ii RESUMEN .................................................................................................................................. iv 1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................................................1 2. ANTECEDENTES...................................................................................................................3 3. JUSTIFICACIÓN.....................................................................................................................7 4. OBJETIVOS ............................................................................................................................8 4.1 General ..............................................................................................................................8 4.2 Particulares ........................................................................................................................8 5. METODOLOGÍA .....................................................................................................................9 5.1 Área de estudio .................................................................................................................9 5.2 Muestreos en campo ...................................................................................................... 12 5.3 Amamantamientos .......................................................................................................... 14 5.4 Medidas morfométricas .................................................................................................. 16 5.5 Condición corporal .......................................................................................................... 21 5.6 Análisis estadísticos ....................................................................................................... 23 6. RESULTADOS ..................................................................................................................... 24 6.1 Duración y proporción de los eventos de amamantamiento ....................................... 24 6.2 Índice de Condición Corporal......................................................................................... 29 6.2.1 Medidas morfométricas ........................................................................................... 29 6.2.2 Cálculo del Índice de condición corporal ............................................................... 35 7. DISCUSIÓN........................................................................................................................... 41 7. 1 Amamantamientos ......................................................................................................... 41 7. 2 Condición corporal ......................................................................................................... 46 7.2.1 Medidas morfométricas ........................................................................................... 46 7.2.2 Índice de condición corporal ................................................................................... 47 8. CONCLUSIONES ................................................................................................................. 49 9. RECOMENDACIONES ........................................................................................................ 50 10. BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................................. 51 11. ANEXO ................................................................................................................................ 59 LISTA DE TABLAS Tabla I. Resultados de las pruebas estadísticas de la comparación de la proporción y duración de los eventos de amamantamiento entre días y meses dentro de cada colonia (g.l. = grados de libertad, F= ANDEVA, H= Kruskal-Wallis, t= t de Student; en rojo se señalan los valores significativos (p < 0.05)). ......................................................................... 26 Tabla II. Resultados de las pruebas estadísticas de la comparación de la proporción y duración de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California entre las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007 (LIj= junio, LIjl= julio, H= Kruskal-Wallis; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). ............................................................................................. 28 Tabla III. Captura mensual para cada sexo de crías de lobo marino de California en cada colonia. El porcentaje indica la relación de crías de ambos sexos capturadas en julio, con el número de crías censadas durante ese mes en cada colonia. ......................................... 29 Tabla IV. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación de peso (kg), longitud (cm) y volumen (l) para cada sexo entre meses de crías de lobo marino de California (t= t de Student; U= U de Mann-Whitney; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05))............................................................................................................ 30 Tabla V. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación del peso (kg), longitud (cm) y volumen (l) entre sexos para cada mes de crías de lobo marino de California (t= t de Student, U= U de Mann-Whitney; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05))............................................................................................................ 32 Tabla VI. Resultados de las pruebas estadísticas de la comparación del peso (kg), longitud (cm) y volumen (l) de crías de lobo marino de California entre colonias para cada sexo (SJ= San Jorge, G= Granito, LI= Los Islotes, g.l. = grados de libertad; F= ANDEVA, H= Kruskal- Wallis; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). .................. 35 Tabla VII. Parámetros de la regresión volumen-masa para cada sexo dentro de cada colonia (g.l. = grados de libertad; F= ANDEVA; en rojo se señalan los valores significativos (p < 0.05))............................................................................................................ 38 Tabla VIII. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación de ICC entre sexos dentro de cada colonia. ................................................................................................. 39 Tabla IX. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación de ICC entre sexos dentro de cada colonia (H= Kruskal-Wallis; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05))............................................................................................................ 40 i LISTA DE FIGURAS Figura 1. Unidades poblacionales de lobo marino de California en Golfo de California, México: Golfo Norte (1), Ángel de la Guarda (2), Golfo Central (3) y Golfo Sur (4). Las colonias de estudio se indican como: San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). ..........................................................................................9 Figura 2. Colonia de lobo marino de California en Isla San Jorge, donde se aprecia el sustrato claro y formado por grava, canto rodado y bloque rocoso. .................................... 10 Figura 3. Colonia reproductiva de Granito, donde se aprecian playas arenosas (izquierda) y de canto rodado (derecha). ................................................................................................... 11 Figura 4. Colonia reproductiva Los Islotes, donde se aprecia el sustrato rocoso de origen volcánico y las pozas de marea. .............................................................................................. 12 Figura 5. Observación de amamantamientos a través de un telescopio desde el puesto de observación. ......................................................................................................................... 13 Figura 6. Evento de amamantamiento en cría de lobo marino de California. ..................... 14 Figura 7. Captura manual y con red de una cría de lobo marino de California (arriba) y su estabilización para pesaje (abajo). .......................................................................................... 17 Figura 8. Pesaje de cría de lobo marino de California con una báscula de resorte. .......... 18 Figura 9. Medición de la longitud estándar (arriba) y el perímetro axilar de una cría de lobo marino de California (abajo)............................................................................................. 19 Figura 10. Toma de medidas morfométricas de cría de lobo marino. Donde: TL=longitud estándar (de la punta de la nariz a la punta de la cola), 1= perímetro del cuello, 2=perímetro axilar y 3=perímetro abdominal (Tomado de Luque y Aurioles-Gamboa 2001). ......................................................................................................................................... 20 Figura 11. Corte de pelo con código individual de cría de lobo marino de California. ....... 20 Figura 12. Modelo de dos conos completos (verdes) y dos conos truncados (rojos) propuesto por Luque y Aurioles-Gamboa (2001) para calcular el volumen de crías de lobo marino de California (modificado de Luque y Aurioles-Gamboa 2001). .............................. 21 Figura 13. Duración media mensual de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las colonias con valores significativos (p < 0.05) se señalan con un asterisco..................................................................................................... 24 ii Figura 14. Proporción media mensual de la duración de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. ............................................................ 25 Figura 15. Duración media de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LIj= junio, LIjl= julio) durante la temporada reproductiva 2007. Las figuras▲ y ■ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a la prueba a posteriori de Nemenyi. .............................. 27 Figura 16. Proporción media de los eventos de amamantamientos en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las figuras▲ y ■ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a la prueba a posteriori de Nemenyi. ........................................... 28 Figura 17. Medidas morfométricas de crías de lobo marino de California de ambos sexos en las islas San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las colonias con valores significativos (p < 0.05) se señalan con un asterisco. .................................................................................................................................... 31 Figura 18. Medidas morfométricas de crías de lobo marino de California dentro de cada mes para ambos sexos en las islas San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las figuras ▲■ y ∆□-◊○ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a las pruebas a posteriori de Nemenyi y Tukey, respectivamente para junio (parte inferior de los datos) y julio (pate superior de los datos). ......................... 34 Figura 19. Relación volumen-masa de crías hembra y macho de cada colonia durante los meses de junio y julio de 2007 (A= San Jorge, B= Granito, C= Los Islotes). ...................... 36 Figura 20. Relación lineal volumen-masa por sexo de cada colonia durante los meses de junio y julio de 2007 (A= San Jorge, B= Granito, C= Los Islotes). ....................................... 37 Figura 21. Comparación del ICC entre meses para cada sexo dentro de cada colonia (SJ= San Jorge, G= Granito, LI= Los Islotes)......................................................................... 38 Figura 22. ICC de hembras y machos entre San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) en julio. Las figuras▲ y ■ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a la prueba a posteriori de Nemenyi. .............................................................................................. 39 iii RESUMEN Las hembras de lobo marino de California amamantan a sus crías durante un año o más tiempo. La duración del periodo de lactancia, y en general el patrón de cuidado materno, está relacionado con las condiciones ambientales locales y la disponibilidad de alimento. En el Golfo de California hay 13 colonias reproductivas agrupadas en 2-4 unidades poblacionales; las cuales coinciden con distintos regímenes oceanográficos con condiciones ambientales particulares, ejerciendo distintas presiones en los individuos. El objetivo de este trabajo fue caracterizar el comportamiento de amamantamiento y estimar la condición corporal de crías de lobo marino de California en tres colonias reproductivas (islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI)) en el Golfo de California, México, durante la temporada reproductiva (junio y julio) de 2007. Se registró la duración de los amamantamientos durante cuatro periodos de una hora cada día, durante nueve y siete días en junio y julio, respectivamente. Se capturaron y midieron crías: 36-40, 47-34 y 32-28 hembras y 30-25, 41-23 y 42-33 machos durante junio-julio en SJ, G y LI, respectivamente. Se estimó la proporción de tiempo que cada hembra dedicó a amamantar a su cría al dividir la duración total de los eventos de amamantamiento de cada hembra entre el tiempo total de observación. A partir de las medidas morfométricas de las crías, se calculó un índice de condición corporal (ICC= peso observado/peso esperado) para el mes de julio. El peso esperado se obtuvo a partir de la relación lineal entre el volumen y el peso observado. La duración y proporción de amamantamientos fue igual entre días y entre meses en cada colonia, excepto en LI donde la duración de los amamantamientos fue mayor en julio. Entre colonias, la duración de los eventos de amamantamiento fue mayor en SJ y LI en julio y la proporción fue mayor en SJ y LI en junio y julio. El comportamiento de cuidado materno puede ser afectado por factores ambientales y poblacionales como la temperatura ambiental, nivel de marea, tipo de sustrato, densidad de individuos en las colonias y presencia de turismo que influyen en la frecuencia con la que los amamantamientos son interrumpidos. El ICC fue similar entre sexos dentro de cada colonia. Entre colonias, fue diferente en hembras y similar en los machos. Se esperaba que el ICC para ambos sexos fuera menor en colonias que están disminuyendo y donde la duración de la lactancia fuera menor (p. ej. G); sin embargo esto solo se observó en el caso de las hembras. Palabras clave: cuidado materno, índice de condición corporal, Zalophus californianus, pinnípedos. iv 1. INTRODUCCIÓN En los pinnípedos, el cuidado parental depende en su totalidad de las hembras, lo que conlleva a que estas dividan su tiempo entre la búsqueda de alimento en el mar y la crianza de sus cachorros en tierra. El cuidado parental difiere temporal y espacialmente entre las diferentes familias que conforman al suborden Pinnipedia (Boness y Bowen 1996), ya que cada una presenta una historia de vida diferente. Por ejemplo, las morsas (familia Odobenidae) ayunan unos días en los que amamantan a la cría sobre el casquete de hielo, posteriormente se presenta una lactancia acuática dado que las crías se quedan junto a sus madres mientras ellas llevan a cabo viajes de alimentación. Dado el bajo contenido graso de la leche, el amamantamiento en los odobénidos dura de dos a tres años (Renouf 1991; Boness y Bowen 1996; Bowen 2009). Por su parte, las hembras de los fócidos en general, en la etapa prenatal, acumulan grandes cantidades de energía en una gruesa capa de grasa y la mayoría ayunan durante toda la lactancia, la cual puede durar de 4 a 50 días dependiendo de la especie (Renouf 1991; Boness y Bowen 1996; Bowen 2009). Finalmente, las hembras de los otáridos, durante el periodo prenatal, acumulan una capa moderada de grasa y únicamente ayunan entre 5 y 11 días (periodo perinatal), en lo que la cría genera reservas. Una vez que el periodo perinatal ha llegado a término, comienza su ciclo de alimentación, que consiste en dejar a la cría en la colonia y dirigirse mar adentro a alimentarse, para después regresar a amamantar a la cría durante unos días. Este ciclo se repite durante todo el periodo de lactancia, que puede durar desde cuatro meses hasta tres años dependiendo de la especie; a esta estrategia se le conoce como ciclo de alimentación (Boness y Bowen 1996; García-Aguilar y Aurioles-Gamboa 2003; Newsome et al. 2006), el cual obliga a las hembras a realizar viajes cortos (de hasta seis días, García-Aguilar y Aurioles-Gamboa 2003) y relativamente cercanos (1750 km, Aurioles-Gamboa et al. 2010) a las colonias de reproducción. El cuidado materno en los otáridos tiene dos componentes. El primero es el cuidado que se realiza en tierra (tiempo dedicado a amamantar a sus crías) y se mide a través de la frecuencia y duración de los amamantamientos; el segundo tiene que ver con la duración y frecuencia de sus viajes de alimentación y está en función de la disponibilidad y abundancia de las presas así como de la habilidad de 1 las hembras para obtener alimento (Ellis et al. 2000; Luque y Aurioles-Gamboa 2001; García-Aguilar y Aurioles-Gamboa 2003). En el Golfo de California hay 13 colonias de reproducción de lobo marino de California (Zalophus californianus) que se encuentran agrupadas en dos a cuatro unidades poblacionales (Figura 1): Golfo Norte (Consag, San Jorge e Isla Lobos), Ángel de la Guarda (Granito, Los Cantiles, Los Machos y El Partido), Golfo Central (San Esteban, San Pedro Mártir, Nolasco y El Rasito) y Golfo Sur (Farallón de San Ignacio y Los Islotes) (González-Suárez et al. 2009; Schramm et al. 2009; Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). Esta agrupación se da en función de su estructura genética, tendencia de crecimiento poblacional y los patrones de algunas variables ecológicas, especialmente la dieta (González-Suárez et al. 2009; Schramm et al. 2009; Aurioles-Gamboa et al. 2010; Ward et al. 2010; Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). Los límites de las unidades poblacionales de lobo marino están estrechamente relacionados con distintos regímenes oceanográficos presentes en el Golfo de California. Las hembras de lobo marino de California son fieles a las zonas de crianza y reproducción, y esto limita el intercambio genético entre colonias lejanas y obliga a las hembras a adaptar sus patrones de comportamiento, en función de las condiciones ambientales de cada región, satisfaciendo así la demanda energética de la preñez y la lactancia (lobo marino de California -Z. californianus, Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010; lobo marino de Steller Eumetopias jubatus, Bickham et al. 1996; lobo marino australiano -Neophoca cinerea, Campbell et al. 2008). Los machos no son la excepción respecto a los cambios conductuales en diferentes condiciones ambientales. Por ejemplo, en colonias donde las temperaturas son muy elevadas (> 30 °C en el Golfo de California), y el sustrato es heterogéneo, los enfrentamientos entre machos territoriales ocurren principalmente en el agua y su tasa de agresión es afectada por la tasa de agresión entre hembras y el tipo de territorio (acuático o terrestre) (Bohórquez-Herrera et al. 2014; Nieto-García 2014). Mientras que en colonias donde las temperaturas son más bajas (20-30 °C) y el sustrato es homogéneo, las peleas ocurren en tierra y la tasa de agresión de los machos se ve afectada por la densidad de hembras y la temperatura ambiental (Bohórquez-Herrera et al. 2014; 2 Nieto-García 2014). Estas diferencias en las características ambientales y en el comportamiento de los machos tienen implicaciones en su sistema de apareamiento. En colonias donde los machos territoriales pasan la mayor parte del día en tierra, hay una mayor probabilidad de conservar su territorio y reproducirse exitosamente con las hembras. En cambio, en colonias donde los machos territoriales pasan la mayoría del tiempo en el agua, la tasa de interacción con las hembras en tierra es menor, disminuyendo el grado de poliginia (BohórquezHerrera et al. 2014; Nieto-García 2014). En el presente trabajo se comparó la duración y proporción de los eventos de amamantamiento y la condición corporal de las crías en tres islas a lo largo del Golfo de California, con el fin de conocer si existen diferencias en el comportamiento de las hembras entre colonias reproductivas. 2. ANTECEDENTES Hasta hace unos años, se consideraba que la duración de la lactancia en el lobo marino de California era de un año (Riedman 1990). Estudios recientes, basados en el análisis de isótopos estables en capas dentarias de crecimiento (Elorriaga-Verplancken 2009) y en vibrisas (López-Alvirde 2014) de lobo marino a lo largo del Golfo de California, indican que la duración de la lactancia varía dependiendo de la región y que en algunas regiones puede durar hasta tres años. El alto Golfo de California es somero y posee una alta productividad primaria en todo el año; la zona aledaña a Isla San Jorge presenta dos picos de productividad, el primer pico se da en otoño y el segundo en invierno (Anexo 1). Los individuos de las colonias de esta región tienen una dieta principalmente pelágica y bentónica (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa 2004; Porras-Peters et al. 2008) y en cuanto a tendencia poblacional, algunas están aumentando (San Jorge) y otras disminuyendo (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). La duración promedio de la lactancia para las colonias de esta región es entre 12 y 36 meses (Elorriaga-Verplancken 2009). La región de Ángel de la Guarda tiene gran profundidad (800-1500 m, Lluch et al. 2007). La zona aledaña a Isla Granito 3 presenta dos picos anuales de productividad, el primero en primavera y el segundo en otoño (Anexo 1). El componente principal en la dieta de los lobos en esta región es la sardina (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa 2004; Porras-Peters et al. 2008) y en cuanto a tendencia poblacional, algunas colonias están estables, otras creciendo y otras disminuyendo, como es el caso de Granito (Szteren y AuriolesGamboa 2011). La duración promedio de la lactancia para colonias de esta región es de 17 hasta 22 meses (López-Alvirde 2014). La región sur (Los Islotes), tiene la menor productividad en el Golfo de California, presenta un pico de productividad al año en invierno (Anexo 1) y los individuos tienen una alimentación demersal y bentónica (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa 2004; Porras-Peters et al. 2008). En esta región se encuentran Los Islotes que es la colonia que tiene la mayor tasa de crecimiento poblacional y Farallón de San Ignacio que está disminuyendo (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). La duración promedio de la lactancia para Los Islotes es mayor a 11.8 meses (López-Alvirde 2014). En las especies de pinnípedos que se presenta la estrategia de ciclo de alimentación, la duración del cuidado materno en tierra está en función de la duración de los viajes de alimentación (Boness y Bowen 1996). En lugares donde hay una mayor disponibilidad de presas, los viajes de alimentación son más cortos y el tiempo dedicado al cuidado de las crías en tierra es mayor. Cuando se presentan cambios ambientales que afectan la abundancia o distribución de las presas, las hembras incrementan el tiempo de forrajeo en el mar (lobo marino de California -Z. californianus, Trillmich y Ono 1991; lobo marino de Steller – E. jubatus, Milette y Trites 2003). Si a pesar del incremento en el esfuerzo de alimentación, las hembras no obtienen suficiente alimento, se puede ver comprometida la supervivencia y el tamaño de sus crías, así como la tasa de nacimientos (Trillmich y Ono 1991; Trites y Donelly 2003). Estas modificaciones conductuales, la baja producción de crías y su alta mortalidad se han registrado en el lobo fino antártico - Arctocephalus gazella, el lobo fino sudamericano - Arctocephalus australis, el lobo fino de Galápagos - Arctocephalus galapagoensis, el lobo fino del norte Callorhinus ursinus y el lobo marino de California - Z. californianus, como consecuencia del evento de El Niño 1982-1983 (Trillmich y Ono 1991). 4 Durante la estancia en tierra, hay ciertas conductas de las madres que previenen la separación de su cría o disminuyen la interrupción de los amamantamientos. Por ejemplo, las hembras multíparas eligen el mejor territorio para tener a sus crías, disminuyendo así los riesgos de inundación durante tormentas o el riesgo de que sus crías sean aplastadas o separadas de sus madres, durante los enfrentamientos entre machos (elefante marino del norte- Mirounga angustirostris, foca gris- Halichoerus grypus, lobo fino del norte - Callorhinus ursinus; Bowen 2009). En la foca gris, las hembras que dan a luz después del pico de nacimientos, son acosadas con mayor frecuencia que las hembras que dan a luz al principio de la temporada reproductiva. Además, las crías de las primeras pasan menos tiempo amamantando y tienen menor peso y tasa de crecimiento que las segundas (Pomeroy et al. 2001). Las agresiones entre hembras también interrumpen los amamantamientos y pueden afectar la condición de la cría o inclusive su supervivencia (Renouf 1991). Las hembras gregarias y sedentarias se vuelven agresivas y territoriales del área donde se encuentran con sus crías. Por ejemplo, en el elefante marino del norte (Mirounga angustirostris), cuando dos hembras se agreden, la hembra que pierde se separa de su cría dejándola susceptible a ser agredida por alguna hembra o a ya no reencontrarse con su madre y morir por inanición. Por lo tanto, a mayor número de peleas ganadas por la madre, la cría tendrá mayor probabilidad de supervivencia (Renouf 1991). La colonia reproductiva de Los Islotes, Baja California Sur, es una de las colonias más estudiadas (comportamiento, alimentación, tasas vitales, salud, etc.) y con mayor actividad turística. Se ha estudiado el comportamiento materno y territorial, y su influencia en la supervivencia y éxito reproductivo de los individuos (Gerber 2008; Jacobs et al. 2008; Young et al. 2008; Gerber et al. 2010). Para esta colonia, se sabe que el comportamiento materno varía a lo largo del día; las hembras son más activas en el día que en la noche y más agresivas durante el primer mes de vida de las crías (García-Aguilar 1999). La duración de los eventos de amamantamiento se incrementa y su frecuencia (# eventos/día) disminuye conforme avanza la temporada reproductiva (Issa-Cabrera 2006). Sin embargo, se 5 desconoce cómo estos patrones varían entre colonias y su efecto en la condición de sus crías. El término condición corporal es usado para describir el estado de “salud” de un organismo, el cual está relacionado con la reserva energética del mismo, lo que en conjunto influye en su supervivencia y reproducción (Caughley 1977). El factor de condición más utilizado, es el índice de densidad propuesto por Fulton (K), el cual se calcula dividiendo la masa (kg) entre la longitud corporal al cubo (m3). Originalmente fue utilizado en peces, sin embargo, se ha vuelto muy popular en otras especies como la iguana marina (Amblyrhynchus cristatus, Romero y Wikelski 2001), tortugas marinas (Chelonia mydas, Labrada-Martagón et al. 2010), mamíferos terrestres y marinos (Ursus maritimus, Atkinson y Ransay 1995), incluyendo el lobo marino de California (Luque 1999, Issa-Cabrera 2006, Green et al. 2010). El índice de condición corporal más utilizado en pinnípedos es aquel que se obtiene al dividir la masa observada entre la masa esperada (Trites y Jonker 2000; Riet-Sapriza et al. 2012; Keoghet et al. 2013). La masa esperada se obtiene a partir de la relación entre la longitud y la masa o volumen. En el lobo marino de California, la condición corporal de las crías ha sido utilizada como un indicador de la inversión materna y del estado de salud de las colonias (Green et al. 2010; French et al. 2011). La condición de las crías es determinada entre otros factores por la calidad de la leche, el tiempo que pasan las hembras en el mar alimentándose y la duración de los amamantamientos en tierra (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa 2003). 6 3. JUSTIFICACIÓN El analizar el comportamiento de atención materna en tierra en el lobo marino de California y la condición corporal de sus crías en colonias que se encuentran en distintas regiones y que pertenecen a diferentes unidades poblaciones del Golfo de California, nos permite entender cómo las hembras se han adaptado a distintas condiciones del ambiente. Conocer estos patrones para distintas colonias (San Jorge, Granito y Los Islotes) permitirá incorporar datos de comportamiento materno en modelos de viabilidad poblacional para determinar su efecto en las tasas de crecimiento poblacional y predecir su respuesta ante cambios drásticos en las condiciones ambientales. Esta información es relevante para el diseño de un plan de manejo que tome en cuenta la estructura de la población del Golfo de California y la vulnerabilidad de cada una de sus unidades poblacionales. Aún no se cuenta con un plan de manejo para la especie de estudio; sin embargo, la información generada en este trabajo, y en estudios previos en la especie, es utilizada por autoridades de las Áreas de Protección de Flora y Fauna del Golfo de California cuando actualizan los planes de manejo de las áreas protegidas. Algunos de estos datos se toman de manera rutinaria durante cada temporada reproductiva y forman parte del Programa de Monitoreo Biológico del lobo marino de California en México (PROMOBI). 7 4. OBJETIVOS 4.1 General Caracterizar el comportamiento de amamantamiento y analizar la condición corporal de crías de lobo marino de California en tres colonias reproductivas (islas San Jorge, Granito y Los Islotes) en el Golfo de California, México. 4.2 Particulares o Determinar la duración de los amamantamientos durante la temporada reproductiva 2007, así como la proporción de tiempo que las hembras dedican a amamantar a sus crías. o Estimar la condición corporal de las crías por sexo a partir de datos morfométricos para el mismo año. o Comparar la duración y proporción de los eventos de amamantamiento y la condición corporal entre colonias reproductivas. 8 5. METODOLOGÍA 5.1 Área de estudio El estudio se realizó en las colonias reproductivas de lobo marino de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI), pertenecientes a las unidades poblacionales del Golfo Norte, Ángel de la Guarda y Golfo Sur respectivamente, establecidas para la especie dentro del Golfo de California (Figura 1) (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). Figura 1. Unidades poblacionales de lobo marino de California en Golfo de California, México: Golfo Norte (1), Ángel de la Guarda (2), Golfo Central (3) y Golfo Sur (4). Las colonias de estudio se indican como: San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). 9 SJ tiene una colonia de aproximadamente 3,000 individuos y está aumentando (Szteren et al. 2006). Su sustrato es claro y está formado principalmente por grava, canto rodado y bloques rocosos (González-Suárez y Gerber 2008). De las tres colonias estudiadas, SJ presenta la mayor tasa de enmallamientos y frecuencia de interacciones antrópicas media (Figura 2) (Hernández-Camacho 2009). Figura 2. Colonia de lobo marino de California en Isla San Jorge, donde se aprecia el sustrato claro y formado por grava, canto rodado y bloque rocoso. 10 La colonia de la isla G tiene 900 individuos aproximadamente y está declinando. De las tres colonias estudiadas, G tiene la menor frecuencia de interacción antrópica y menor tasa de enmalle (Szteren et al. 2006; HernándezCamacho 2009). Cuenta con una gran variedad de sustratos a lo largo de sus playas, que van de cantos rodados a arenas (González-Suárez y Gerber 2008) (Figura 3). Figura 3. Colonia reproductiva de Granito, donde se aprecian playas arenosas (izquierda) y de canto rodado (derecha). 11 LI es la colonia que tiene la mayor tasa de crecimiento poblacional; cuenta con alrededor de 560 individuos. De las tres colonias estudiadas, es la que tiene la mayor interacción antrópica debido al turismo y tasa de enmalle media (Szteren et al. 2006; Hernández-Camacho 2009). El sustrato es de origen volcánico y forma plataformas rocosas donde se generan pozas de marea (Figura 4). Figura 4. Colonia reproductiva Los Islotes, donde se aprecia el sustrato rocoso de origen volcánico y las pozas de marea. 5.2 Muestreos en campo La temporada de reproducción del lobo marino de California abarca de finales de mayo a mediados de julio; el pico de nacimientos se presenta entre la segunda y tercera semana de junio, dando a luz a una sola cría por temporada (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa 2003). Los datos utilizados para este estudio fueron obtenidos por el proyecto “Integrating behavior and conservation biology: California sea lion in the Gulf of California, Mexico” (NSF 2004-2006) bajo el amparo 12 del permiso de colecta de investigación de la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Oficio NÚM.SGPA/DGVS/02709/07). Los muestreos se llevaron a cabo en dos zonas de cada colonia para asegurar que siempre hubiera hembras con crías a las cuales registrar. Las visitas se realizaron durante junio (19 al 27) y julio (22 al 28) de 2007 en SJ, G y LI. Para no afectar la conducta de los individuos, las observaciones se realizaron a una distancia de 20 m aproximadamente, usando binoculares Cannon (10 x 42) y telescopios Bausch & Lomb (20-60 x 60) (Figura 5). Figura 5. Observación de amamantamientos a través de un telescopio desde el puesto de observación. 13 5.3 Amamantamientos En cada zona se registraron los eventos de amamantamiento de cinco unidades madre-cría ocurridos en cuatro muestreos de una hora cada uno, entre las 08:00 y 20:00 h cada día. Se consideró como evento de amamantamiento al tiempo transcurrido desde que la cría pega el hocico al pezón de la madre hasta el momento que lo retira (Figura 6). Sin embargo, si en menos de 3 min volvía a pegarse a la madre se consideraron ambos sucesos como un solo evento (GarcíaAguilar y Aurioles-Gamboa 2003). Los eventos de amamantamiento se registraron bajo el supuesto de que la cría se encontraba succionando todo el tiempo que estuvo pegada al pezón de la madre. Figura 6. Evento de amamantamiento en cría de lobo marino de California. Si al momento de iniciar el muestreo había más de cinco pares amamantando, se daba prioridad a aquellos donde por lo menos un individuo presentaba marcas naturales (heridas causadas por mordidas de otra hembra o macho o por el roce con el sustrato) o marcas de enmalle, corte de pelo, etc. que 14 facilitara su identificación y que no hubiera sido elegido en los muestreos anteriores de ese mismo día. Respecto a las hembras enmalladas, se seleccionaron aquellas que tenían cicatrices viejas en el cuello por lo que se espera que esa condición no comprometa la capacidad de las hembras para alimentarse o amamantar a sus crías (Elorriaga-Verplancken 2005). Las marcas de enmalle recientes, especialmente las que se localizan alrededor de la cabeza o la boca, sí pueden afectar la habilidad de la hembras para capturar a sus presas y por lo tanto, al no alimentarse adecuadamente, la calidad de su leche (Hernández-Camacho com. pers.). En caso de que hubiera más de cinco pares, estos se seleccionaban usando una tabla de números al azar. Cuando había menos de cinco pares amamantando se trabajó con esos casos y cuando un nuevo par comenzaba a amamantar se incluyó en el registro y así sucesivamente hasta completar cinco pares. Los pares se ubicaron en un mapa previamente elaborado para no perderlos de vista. Se trató de elegir un par distinto en cada muestreo basándonos en su posición en el mapa y en alguna marca natural que nos permitiera identificar a las hembras. Se midió la duración de cada evento de amamantamiento utilizando únicamente aquellos eventos con duración mayor a un minuto. También se calculó la proporción de tiempo que cada hembra dedicó a amamantar a su cría durante el tiempo de muestreo de la siguiente forma: 𝑃𝑖 𝑖 = ∑ 𝐷𝑖 𝐷𝑇 Donde: Pi= proporción de tiempo que la hembra i dedicó a amamantar a su cría Di= Duración del evento de amamantamiento de la hembra i DT= Duración del muestreo Hernández-Camacho C. J. Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. Le Boeuf”. CICIMAR-IPN. Marzo de 2015. 15 5.4 Medidas morfométricas Los registros de datos morfométricos se realizaron en las tardes, al terminar los registros conductuales, ya que al momento de capturar a las crías se generaban disturbios en la colonia y los individuos tardaban en retomar sus actividades en tierra. Las crías se capturaron al azar con ayuda de redes de aro (Figura 7) y una vez estabilizadas manualmente se pesaron con una báscula de resorte (Figura 8). Posteriormente, se midió la longitud estándar, el perímetro del cuello, axila y abdomen con una cinta métrica flexible (Figura 9 y 10). Finalmente a cada cría se le realizó un corte de pelo con tijeras en la región dorsal con un código individual (letras, alfanumérico o dibujos) (Figura 11). 16 Figura 7. Captura manual y con red de una cría de lobo marino de California (arriba) y su estabilización para pesaje (abajo). 17 Figura 8. Pesaje de cría de lobo marino de California con una báscula de resorte. 18 Figura 9. Medición de la longitud estándar (arriba) y el perímetro axilar de una cría de lobo marino de California (abajo). 19 Figura 10. Toma de medidas morfométricas de cría de lobo marino. Donde: TL=longitud estándar (de la punta de la nariz a la punta de la cola), 1= perímetro del cuello, 2=perímetro axilar y 3=perímetro abdominal (Tomado de Luque y Aurioles-Gamboa 2001). Figura 11. Corte de pelo con código individual de cría de lobo marino de California. 20 5.5 Condición corporal El índice de condición corporal (ICC) para cada una de las crías se estimó usando la ecuación de Trites y Jonker (2000): 𝐼𝐶𝐶 = 𝑀𝑜 𝑀𝑒 Donde: Mo es la masa o peso observado (medido en el campo), Me es la masa esperada de acuerdo a la relación lineal entre el volumen y la masa observada de cada cría. El ICC se calculó solo para las crías capturadas en julio que cuando ya ocurrieron la mayoría de los nacimientos y cuando la condición de las crías que nacieron en junio ya refleja la inversión de las madres después del nacimiento. Para obtener el volumen de cada cría se utilizó el modelo de dos conos completos y dos conos truncados propuesto por Luque y Aurioles-Gamboa (2001) para el lobo marino de California, el cual propone que el volumen total es igual a la suma del volumen de los cuatro conos (Figura 12). Figura 12. Modelo de dos conos completos (verdes) y dos conos truncados (rojos) propuesto por Luque y Aurioles-Gamboa (2001) para calcular el volumen de crías de lobo marino de California (modificado de Luque y Aurioles-Gamboa 2001). Para calcular el volumen de los conos completos (Vc) se usó la siguiente ecuación: 𝑉𝑐 = 1 (𝜋𝑟 2 ℎ) 3 21 Donde: r= radio h= altura del cono El volumen de los conos truncados (Vt) se calculó por medio de la ecuación: 1 𝑉𝑡 = 𝜋ℎ(𝑟12 + 𝑟22 + 𝑟1 𝑟2 ) 3 Donde: r1 y r2 son el radio pequeño y grande del cono respectivamente h =altura del cono truncado El radio (r) se obtuvo a partir de los valores de cada perímetro (cuello, axilar y abdominal) (Figura 12) por medio del siguiente cálculo: 𝑟= 𝑃 2𝜋 En el presente trabajo únicamente se midió la longitud total de cada individuo y no la longitud por partes de acuerdo a la altura de cada cono (Figura 12). Sin embargo, la altura de cada cono se estimó a partir de las proporciones o porcentajes que representa cada altura respecto a la longitud total (Luque y Aurioles-Gamboa 2001). Las proporciones o porcentajes de cada altura respecto a la longitud total no fueron significativamente distintas entre sexos ni entre colonias (Villegas-Cervantes en elaboración), por lo que se promediaron los valores de todas las colonias para obtener una solo proporción o porcentaje por cono. Por lo tanto, la altura de cada cono (h x) se obtuvo a partir de la siguiente ecuación: ℎ𝑥 = 𝐿𝑇 ∗ ℎ𝑝𝑥 100 22 Donde: LT = longitud total (medida en el campo) hpx = la proporción promedio de la altura del cono (obtenida de los datos de Luque y Aurioles-Gamboa 2001). 5.6 Análisis estadísticos Se realizaron pruebas de normalidad (Kolmogorov-Smirnov) y homocedasticidad (prueba de hipótesis para razón de varianzas y Cochran, según sea el caso) a todos los datos. Para determinar si se presentaron diferencias significativas en la duración y proporción de los amamantamientos y la condición corporal de las crías entre sexos, meses e islas se utilizaron pruebas t-Student y análisis de varianza de una vía. En caso de no cumplirse los supuestos de las pruebas paramétricas, se utilizaron pruebas no paramétricas correspondientes (Kruskal-Wallis). En caso de presentarse diferencias significativas se realizaron pruebas a posteriori (Nemenyi, Tukey). Los análisis se realizaron al 95% de confianza (α=0.05; Zar 2010), en los programas Statistica 8 y Microsoft Excel 2010. 23 6. RESULTADOS 6.1 Duración y proporción de los eventos de amamantamiento La duración promedio de los eventos de amamantamiento en las colonias reproductivas de SJ y G no fue significativamente distinta entre los días muestreados de cada mes ni entre meses. Por esta razón, los datos de cada colonia se agruparon en una sola muestra. En cambio, la duración de los amamantamientos en LI no fue significativamente distinta entre días de cada mes pero sí entre meses, por lo que se consideró a cada mes como una muestra independiente (LIj = junio, LIjl= julio) (Figura 13, Tabla I). Figura 13. Duración media mensual de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las colonias con valores significativos (p < 0.05) se señalan con un asterisco. 24 La proporción promedio de duración de los eventos de amamantamiento en cada mes y entre meses dentro de cada colonia no fue significativamente distinta, por lo que se agruparon los datos en una sola muestra por colonia (Figura 14, Tabla I). Figura 14. Proporción media mensual de la duración de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. 25 Tabla I. Resultados de las pruebas estadísticas de la comparación de la proporción y duración de los eventos de amamantamiento entre días y meses dentro de cada colonia (g.l. = grados de libertad, F= ANDEVA, H= Kruskal-Wallis, t= t de Student; en rojo se señalan los valores significativos (p < 0.05)). Número de eventos de amamantamiento Total junio julio g.l. Estadístico P San Jorge Duración Días junio 46 4 F= 1.22 0.316 Días julio 25 2 F= 0.31 0.732 t= 1.98 0.088 21 t= 2.07 0.334 2 F=1.10 0.353 t= -1.63 0.108 Meses 51 35 15 8 Proporción Días junio Días julio 22 Meses 45 32 Granito Duración Días junio 64 4 H= 2.75 0.599 Días julio 76 5 H= 0.84 0.435 t= 1.47 0.14 Meses 83 94 Proporción Días junio 64 4 H= 2.75 0.599 Días julio 76 5 H=4.84 0.435 t= 1.98 0.386 Meses 71 76 Los Islotes Duración Días junio 180 6 F= 1.13 0.345 Días julio 85 5 H=7.57 0.181 t= 1.97 0.013 Meses 180 91 Proporción Días junio 128 6 F= 1.06 0.389 Días julio 72 5 H= 6.93 0.225 t= -0.89 0.104 Meses 128 77 26 Al comparar la duración de los eventos de amamantamiento entre las cuatro muestras (SJ, G, LIj y LIjl) se encontraron diferencias significativas. La duración de amamantamientos en LIj fue similar a la duración en G, y la duración de amamantamientos en LIjl fue similar a la duración en SJ (Figura 15, Tabla II). Figura 15. Duración media de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LIj= junio, LIjl= julio) durante la temporada reproductiva 2007. Las figuras▲ y ■ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a la prueba a posteriori de Nemenyi. 27 Al comparar la proporción de los eventos de amamantamiento entre las tres colonias se encontraron diferencias significativas. Las proporciones en SJ y LI fueron similares entre sí y distintas con relación a la de G, esta última presentó la menor proporción (Figura 16, Tabla II). Figura 16. Proporción media de los eventos de amamantamientos en hembras de lobo marino de California de las islas San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las figuras▲ y ■ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a la prueba a posteriori de Nemenyi. Tabla II. Resultados de las pruebas estadísticas de la comparación de la proporción y duración de los eventos de amamantamiento en hembras de lobo marino de California entre las islas San Jorge (SJ), Granito (G) y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007 (LIj= junio, LIjl= julio, H= Kruskal-Wallis; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). Número de eventos de amamantamiento LIj LIjl Total SJ G Duración Proporción 91 Estadístico P H= 26.54 <0.001 534 85 177 180 Total SJ G LI Estadístico P 429 77 147 205 H= 27.22 <0.001 28 6.2 Índice de Condición Corporal 6.2.1 Medidas morfométricas Se capturaron 66, 88 y 74 crías en junio y 65, 57 y 61 en julio en SJ, G y LI, respectivamente. La captura de crías de ambos sexos en cada colonia durante julio representó el 7%, 38% y 47% de las crías censadas durante ese mes en SJ, G y LI, respectivamente (Tabla III). Los porcentajes de crías capturas respecto al número total de lobos marinos en la colonia solo se calcularon para julio porque en ese mes es cuando se realizó el conteo por isla. Tabla III. Captura mensual para cada sexo de crías de lobo marino de California en cada colonia. El porcentaje indica la relación de crías de ambos sexos capturadas en julio, con el número de crías censadas durante ese mes en cada colonia. Crías capturadas Total por sexo % capturas julio junio julio Hembras Machos Total Granito 36 30 66 40 25 65 76 55 131 7% Hembras Machos Total Los Islotes 47 41 88 34 23 57 81 64 145 38% Hembras Machos Total 32 42 74 28 33 61 60 75 135 47% San Jorge El peso, longitud y volumen de las crías hembra y macho dentro de cada colonia incrementó de junio a julio (Tabla IV). Dentro de cada colonia, los machos fueron significativamente más pesados, largos y voluminosos que las hembras en ambos meses (Figura 17, Tabla V). 29 Tabla IV. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación de peso (kg), longitud (cm) y volumen (l) para cada sexo entre meses de crías de lobo marino de California (t= t de Student; U= U de Mann-Whitney; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). Crías capturadas junio julio Estadístico P Hembras Peso (kg) SJ G LI Longitud (cm) SJ G LI Volumen (l) SJ G LI Machos Peso (kg) SJ G LI Longitud (cm) SJ G LI Volumen (l) SJ G LI 36 47 32 40 34 28 U= -5.38 U= -5.85 U= -6.03 <0.001 <0.001 <0.001 36 47 32 40 34 28 t= 1.99 U= -7.30 U= -5.99 <0.001 <0.001 <0.001 36 47 32 40 34 28 U= -5.66 U= -6.43 U= -5.99 <0.001 <0.001 <0.001 30 41 42 25 23 33 U= -5.13 U= -6.00 U= -6.69 <0.001 <0.001 <0.001 30 41 42 25 23 33 t= 2.00 t= 2.00 U= -6.40 <0.001 <0.001 <0.001 30 41 42 25 23 33 t= 2.01 U= -6.17 U= -7.10 <0.001 <0.001 <0.001 30 Figura 17. Medidas morfométricas de crías de lobo marino de California de ambos sexos en las islas San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las colonias con valores significativos (p < 0.05) se señalan con un asterisco. 31 Tabla V. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación del peso (kg), longitud (cm) y volumen (l) entre sexos para cada mes de crías de lobo marino de California (t= t de Student, U= U de Mann-Whitney; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). Crías capturadas Hembras Machos Estadístico P San Jorge Peso (kg) junio julio Longitud (cm) junio julio Volumen (l) junio julio Granito Peso (kg) junio julio Longitud (cm) junio julio Volumen (l) junio julio Los Islotes Peso (kg) junio julio Longitud (cm) junio julio Volumen (l) junio julio 36 40 30 25 U= 3.50 t= 2.00 <0.001 <0.001 36 40 30 25 t= 2.00 t= 2.00 0.003 <0.001 36 40 30 25 t= 2.00 t= 2.00 <0.001 <0.001 47 34 41 23 t= 1.99 t= 2.00 <0.001 <0.001 47 34 41 23 t= 1.99 t= 2.00 <0.001 <0.001 47 34 41 23 t= 1.99 t= 2.00 <0.001 <0.001 32 28 42 33 t= 1.99 t= 2.00 <0.001 0.006 32 28 42 33 t= 1.99 t= 2.00 <0.001 <0.001 32 28 42 33 t= 1.99 t= 2.00 <0.001 <0.001 32 El peso de las crías y hembra y macho fue significativamente distinto entre colonias en ambos meses. Las crías hembra y macho de LI fueron las más pesadas durante junio y julio (Figura 18, Tabla VI). La longitud de las crías hembra fue significativamente distinta entre colonias en ambos meses. En junio, las hembras de G fueron las menos largas. Sin embargo, en julio, fueron más largas que las de SJ, y la longitud de las hembras de LI fue similar a la longitud de las hembras de ambas colonias. La longitud de los machos fue significativamente distinta entre colonias en junio; las crías de G fueron las más pequeñas. Por otra parte, la longitud de los machos en julio no fue significativamente distinta entre colonias (Figura 18, Tabla VI). El volumen de las crías hembra no fue significativamente distinto entre colonias en junio pero sí en julio. En ese mes, el volumen de las crías hembra fue menor en SJ respecto al resto de las colonias. El volumen de los machos fue significativamente distinto entre colonias en ambos meses; fue similar en SJ y G y menor comparado con LI tanto en junio como en julio (Figura 18, Tabla VI). 33 Figura 18. Medidas morfométricas de crías de lobo marino de California dentro de cada mes para ambos sexos en las islas San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) durante la temporada reproductiva 2007. Las figuras ▲■ y ∆□-◊○ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a las pruebas a posteriori de Nemenyi y Tukey, respectivamente para junio (parte inferior de los datos) y julio (pate superior de los datos). 34 Tabla VI. Resultados de las pruebas estadísticas de la comparación del peso (kg), longitud (cm) y volumen (l) de crías de lobo marino de California entre colonias para cada sexo (SJ= San Jorge, G= Granito, LI= Los Islotes, g.l. = grados de libertad; F= ANDEVA, H= KruskalWallis; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). Número de individuos Total SJ G LI g.l. Estadístico P Hembras Peso (kg) junio julio Longitud (cm) junio julio Volumen (l) junio julio Machos Peso (kg) junio julio Longitud (cm) junio julio Volumen (l) junio julio 115 102 36 40 47 34 32 28 2 2 H= 13.71 F= 35.43 0.001 <0.001 115 102 36 40 47 34 32 28 2 2 F= 13.72 F= 3.96 <0.001 0.022 115 102 36 40 47 34 32 28 2 2 F= 2.81 F= 11.48 0.064 <0.001 113 81 30 25 41 23 42 33 2 2 F= 13.70 <0.001 F= 18.267 <0.001 113 81 30 25 41 23 42 33 2 2 H= 15.78 F= 0.50 <0.001 0.609 113 81 30 25 41 23 42 33 2 2 F= 8.97 F= 9.49 <0.001 <0.001 6.2.2 Cálculo del Índice de condición corporal La relación volumen-masa para machos y hembras de cada colonia fue significativa (p < 0.05) (Figura 19 y 20, Tabla VII). 35 Figura 19. Relación volumen-masa de crías hembra y macho de cada colonia durante los meses de junio y julio de 2007 (A= San Jorge, B= Granito, C= Los Islotes). 36 Figura 20. Relación lineal volumen-masa por sexo de cada colonia durante los meses de junio y julio de 2007 (A= San Jorge, B= Granito, C= Los Islotes). 37 Tabla VII. Parámetros de la regresión volumen-masa para cada sexo dentro de cada colonia (g.l. = grados de libertad; F= ANDEVA; en rojo se señalan los valores significativos (p < 0.05)). Volumen vs. Masa San Jorge Hembras Machos Granito Hembras Machos Los Islotes Hembras Machos b m R2 F g.l. P 1.5981 1.0288 1.3858 1.5034 0.8473 0.8946 410.6 449.6 74 53 <0.05 <0.05 1.07 0.9257 1.4363 1.4685 0.9065 0.9291 668.2 813.7 79 62 <0.05 <0.05 1.8162 0.5995 1.526 1.6539 0.6648 0.8371 115 375.4 58 73 <0.05 <0.05 El ICC fue el mismo entre sexos dentro de cada colonia en julio (Figura 21, Tabla VIII). Figura 21. Comparación del ICC entre meses para cada sexo dentro de cada colonia (SJ= San Jorge, G= Granito, LI= Los Islotes). 38 Tabla VIII. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación de ICC entre sexos dentro de cada colonia. ICC Crías capturadas Estadístico P 25 t= 2.00 0.275 34 23 t= 2.00 0.184 28 33 t= 2.02 0.155 Total Hembras Machos 65 40 57 61 San Jorge Granito Los Islotes El ICC en los machos fue similar entre colonias mientras que en hembras fue significativamente distinto. El ICC de las crías hembra de los LI fue mayor que el ICC de las hembras de G mientras que el ICC de las crías hembra en SJ fue similar al de las otras dos colonias (Figura 22, Tabla IX). Figura 22. ICC de hembras y machos entre San Jorge (SJ), Granito (G), y Los Islotes (LI) en julio. Las figuras▲ y ■ denotan la formación de grupos homogéneos de acuerdo a la prueba a posteriori de Nemenyi. 39 Tabla IX. Resultados de las pruebas estadísticas para la comparación de ICC entre sexos dentro de cada colonia (H= Kruskal-Wallis; en rojo se presentan los valores significativos (p < 0.05)). ICC Número de individuos Total San Jorge Granito Los Islotes Estadístico P Hembras 102 40 34 28 H= 12.83 0.002 81 25 23 33 H= 2.29 0.318 Machos 40 7. DISCUSIÓN 7. 1 Amamantamientos La demanda energética de la lactancia es elevada en mamíferos, ya que durante esta etapa las crías dependen de la leche materna. Por esta razón, la lactancia conlleva la mayor parte del esfuerzo reproductivo (Oftedal et al. 1987a). La cantidad de leche consumida por las crías de mamíferos, en sus primeros meses de vida, debe cubrir los requerimientos energéticos necesarios para su crecimiento y el mantenimiento de los procesos metabólicos dentro de los cuales se incluye la actividad diaria y la termorregulación (Brody 1945 en Oftedal et al 1987b). Es común que en los otáridos se presente un aumento en la duración de los eventos de amamantamiento y de los viajes de alimentación de las madres, conforme avanza la temporada reproductiva, debido al aumento en la demanda energética de sus crías. A su vez, las crías cuentan con recursos para sobrellevar las separaciones constantes de su madre, como es una mayor reserva de grasa y por ende una mayor capacidad de ayuno, lo que además les otorga una mayor independencia (Boness y Bowen 1996). En el presente trabajo, la duración de los eventos de amamantamiento aumentó de junio a julio solamente en LI. Sin embargo, el que no se encontraran diferencias significativas en la duración de los amamantamientos entre junio y julio en SJ y G puede deberse a que el tamaño de muestra para esas colonias fue menor. El motivo para pensar esto es que el incremento significativo en la duración, asociado a una menor frecuencia, ha sido reportado para esta especie en estudios anteriores (García-Aguilar 1999; García y Aurioles-Gamboa 2003; Issa-Cabrera 2006). Además, en este trabajo solo se analizaron los dos primeros meses de la lactancia, por lo que se espera que conforme pasen las semanas, el incremento en su duración sea más notable, considerando que el periodo de lactancia en el lobo marino de California dura entre uno y tres años, dependiendo de la colonia (Elorriaga-Verplancken 2009; LópezAlvirde 2014). La proporción de tiempo que las hembras dedicaron a amamantar a sus crías, se mantuvo constante durante los primeros dos meses de vida en las tres 41 colonias estudiadas, a pesar de que la demanda energética de las crías debería aumentar conforme éstas crecen. Esto puede deberse a que en otáridos, conforme las crías crecen, hay un incremento en la eficiencia de amamantamientos, que se refleja en la succión de mayores volúmenes de leche (lobo fino subantártico Arctocephalus tropicalis, Georges y Guinet 2000; lobo fino de Australia Arctocephalus pusillus doriferus, Arnould y Hindell 2000) y un incremento gradual en el porcentaje de grasa en la leche (lobo marino de California - Z. californianus, Oftedal et al. 1987a, lobo marino de Steller - Eumetopias jubatus, Millete y Trites 2003; lobo marino de Nueva Zelanda-Phocarctos hookeri, Riet Sapriza et al. 2012). En el lobo marino de California el porcentaje de lípidos en la leche incrementa progresivamente del 32% al 44% desde el nacimiento hasta los cuatro meses de edad (Oftedal et al. 1987a). La duración promedio dentro de un evento de amamantamiento para el lobo marino de California en las islas del Canal de California (Channel Islands) es de 10.7 min (Oftedal et al. 1987b). En el presente estudio, la duración promedio por evento de amamantamiento en cada colonia se encontró dentro de lo reportado para la especie, sin embargo, hubo diferencias entre éstas. La duración en LIj (9.92±8.46 min) fue similar a la duración en G (8.19±5.91 min), y la duración de amamantamientos LIjl (13.09±10.47 min) fue similar a la duración en SJ (12.86±8.32 min). También, se encontró que la proporción de los eventos de amamantamiento fue significativamente menor en G que en SJ y LI. Estas diferencias pueden ser determinadas por factores tanto ambientales como poblacionales: temperatura ambiental, nivel de marea, densidad de hembras, tasa de agresión de hembras, duración de los viajes de alimentación y disponibilidad de alimento (NietoHernández 2014; Bohórquez-Herrera 2014; Young et al. 2008). En este estudio no se evaluó el efecto de estas variables en la duración/proporción de los eventos de amamantamiento, sin embargo, se está analizando como parte de otro trabajo que se encuentra en proceso. Por ahora, solo se discutirá cómo se espera que estos factores influyan en el comportamiento de amamantamiento de las hembras. Factores ambientales Los lobos marinos de California pueden termorregular fisiológicamente en temperaturas menores a los 30ºC (Whittow et al.1972). Cuando la temperatura es 42 mayor, requieren modificar su conducta para evitar sobrecalentarse; por ejemplo, pueden cambiar de postura constantemente, separarse de otros individuos, trasladarse a lugares con sombra, remover el sustrato superficial para exponer sustrato húmedo que se encuentra debajo, levantar las aletas delanteras y traseras para una mayor evaporación de sudor y en caso extremo desplazarse al mar donde hay una mayor dispersión del calor. Por lo tanto, la temperatura es uno de los principales factores que influye en el comportamiento de los individuos cuando están en tierra, lo cual podría modificar de forma importante las actividades de amamantamiento (Campagna y Le Boeuf 1988). Los datos de conducta materna obtenidos en este estudio, son parte de una investigación de largo plazo (2004-2008), donde se realizaron distintos muestreos de comportamiento y variables ambientales, que se utilizaron para probar otras hipótesis en las tres colonias de estudio (González-Suárez y Gerber 2008; Jacobs et al. 2008; Robertson et al. 2008; Young et al. 2008; Hernández-Camacho 2009; Holcomb et al 2009; Green et al. 2010; French et al. 2011). En los años de esta investigación, se registró la temperatura tres veces al día usando un termómetro ambiental que se dejó a la sombra. Durante junio y julio del 2007, la temperatura ambiental promedio para SJ, G y LI fue de 31.9±1.54ºC, 32±2.93ºC y 28.6±2.44ºC, respectivamente. Las hembras de LI se encontraron dentro del rango de temperatura donde puede llevarse a cabo la termorregulación fisiológica, por lo que amamantaron más tiempo a su cría. SJ tuvo la misma duración y proporción de amamantamientos que LI a pesar tener una temperatura ambiental mayor a los 30ºC. Esto puede deberse a varios factores: a que en SJ las hembras modifican su conducta y amamantan en la zona intermareal; y a que haya una menor densidad de individuos y por lo tanto, menor tasa de interacciones agonísticas interrumpiendo los amamantamientos; también puede deberse a que el tipo de sustrato junto con los niveles de marea disminuyan la sensación térmica en la colonia, entre otros. El nivel de marea también puede propiciar o afectar los eventos de amamantamiento en el lobo marino de California. Por medio de tablas de predicción de mareas (CICESE) de regiones cercanas a cada colonia en las fechas del presente estudio se encontró que SJ tuvo las mareas más altas (200-400 cm), a diferencia de G (0-200 cm) o LI (0-100 cm). Se ha encontrado para LI, que cuando 43 hay un nivel medio, se forman pozas de marea entre las rocas (Labrada-Martagón 2003) donde las crías aprenden a nadar y las hembras pueden refrescarse, disminuyendo probablemente la frecuencia con la que se dirigen al mar para continuar los eventos de amamantamiento (González-Suárez y Gerber 2008). En el caso de las playas de canto rodado de SJ y G, las mareas pueden humedecer el sustrato, disminuyendo así la temperatura superficial y compensando la falta de sombra disponible. En las playas arenosas de G, el que la marea suba, puede disminuir la disponibilidad de este sustrato para las hembras que están amamantando a sus crías. Además, al haber menos espacio disponible, la densidad de hembras es mayor y esto provoca que las hembras con cría interrumpan los amamantamientos, al pelear con otras hembras por el espacio (Labrada-Martagón 2003). Factores poblacionales Generalmente las hembras de pinnípedos se vuelven sexualmente receptivas en promedio entre 3-5 semanas después de haber dado a luz a sus crías (Renouf 1991). Esto genera acoso por parte de los machos territoriales lo cual puede provocar la separación de las madres y las crías o reducir el cuidado materno debido a las constantes interrupciones. Se ha encontrado que un mayor gregarismo en hembras dentro de un territorio reproductivo disminuye el acoso de los machos (lobo marino sudamericano-Otaria flavescens, Cassini y Fernández-Juricic 2003; lobo marino de California-Z. californianus, Young y Gerber 2008) y las agresiones entre estos dentro del Golfo de California (Nieto-García 2014). Sin embargo, como se menciona anteriormente, una mayor densidad de hembras aumenta el número de agresiones entre ellas y disminuye el tiempo que dedican a amamantar, por lo que deben equilibrar los costos y beneficios del gregarismo al momento de elegir en qué territorio se van a establecer para llevar a cabo la crianza (lobo marino sudamericano –O. flavescens, Cassini y Fernández-Juricic 2003; lobo marino de California-Z. californianus, Young et al. 2008). Young et al. (2008) encontraron que la tasa de agresión entre machos es menor en SJ, donde la duración de los amamantamientos fue mayor que en G y LIj. La tasa de agresión entre hembras fue menor en LI como se sugirió en los apartados anteriores. Al combinar la tasa de agresión de ambos sexos, G fue la 44 colonia con mayor tasa de agresión. Si este patrón se mantiene a lo largo del tiempo, es probable que la alta tasa de agresión registrada en esta zona, afecte la duración de proporción de los eventos de amamantamiento en esta colonia, tal y como se registró en este estudio. Finalmente, las interacciones antrópicas (pesqueras o turísticas) también pueden afectar el comportamiento de cuidado materno en pinnípedos. Las interacciones asociadas al turismo incluyen el anclaje o tránsito cercano a la colonia, el nado (libre o con snorkel) y buceo dentro de los territorios acuáticos, el ruido generado por las embarcaciones o turistas etc. (Labrada-Martagón 2003). Las interacciones con pescadores incluyen el desembarque en la colonia y el tránsito cercano a los territorios reproductivos (Holcomb et al. 2009). El grado de perturbación en los animales puede ser ligero (voltear a la fuente del disturbio), moderado (trasladarse a otro sitio en tierra) o intenso (dirigirse al agua) (LabradaMartagón 2003) y puede tener repercusiones en el cuidado materno en pinnípedos (foca arpa -Pagophilus groelandicus, Kovacs e Innes 1989; lobo marino de California –Z. californianus, García-Merino et al. 1997; Labrada-Martagón 2003; French et al. 2011). French et al. (2011) encontraron que en G, donde la mayoría de interacciones antrópicas son causadas por actividades pesqueras, los lobos marinos presentaron una mayor sensibilidad a los disturbios. Esto puede deberse a que la interacción pesquera en la colonia es más invasiva y debido a que estas actividades han ido incrementado a lo largo del tiempo, pueden ser un factor que esté afectando la duración de los eventos de amamantamiento en esta colonia. En LI, a pesar de ser la colonia más visitada por el turismo no tuvo ningún efecto; esto también fue reportado por Labrada-Martagón (2003) en años anteriores. Para SJ no hay suficiente información para concluir algo al respecto. Es de importancia recalcar que estos factores, ambientales y poblacionales, afectan de manera conjunta el comportamiento de los individuos (Schneider y Payne 1983). Es por eso que no se pueden atribuir las diferencias en el comportamiento materno entre colonias a un solo factor y es necesario determinar el efecto de estas variables en el comportamiento usando modelos estadísticos. 45 7. 2 Condición corporal 7.2.1 Medidas morfométricas El que las crías de ambos sexos de todas las colonias aumentaran significativamente en peso, longitud y volumen de junio a julio, es un indicador de que por lo menos para el segundo mes de vida las hembras cubrieron los requerimientos energéticos de sus crías y proporcionaron suficiente energía para su crecimiento (Oftedal et al 1987a). Los machos fueron más pesados, más largos y tuvieron mayor volumen que las hembras, lo que indica que el dimorfismo sexual que caracteriza a esta especie, está presente desde el nacimiento tal como se ha reportado en estudios anteriores (Ono y Boness 1996; Luque y Aurioles-Gamboa 2001; Issa-Cabrera 2006). La diferencia en talla y tasa de crecimiento entre machos y hembras de mamíferos poligínicos neonatos, puede explicarse de acuerdo a la teoría de inversión materna diferencial (gestacional y/o postnatal, Trivers y Willard 1973; Maynard Smith 1980) y de las diferencias en la utilización de la energía por parte de las crías (fisiológica y conductual) (Ono y Boness 1996). La teoría de inversión materna diferencial se basa en que en especies con dimorfismo sexual, habrá una mayor inversión materna en las crías del sexo que representa mayor costo energético, en este caso los machos (Trivers y Willard 1973; Maynard Smith 1980); con el fin de que alcancen un tamaño ventajoso que se mantenga a través de la vida adulta, aumentando su éxito reproductivo y el de sus madres (lobo marino de California - Z. californianus, Issa-Cabrera 2006). La inversión materna diferencial en algunos otáridos, se presenta desde el periodo de gestación y se debe a una mayor demanda de nutrientes por parte de las crías macho durante la preñez (lobo marino de California - Z. californianus- Boness 1991, Issa-Cabrera 2006; lobo fino del norte - Callorhinus ursinus, Trites 1991; lobo marino de Steller - E. jubatus, Brandon et al. 2005). A pesar de que durante el presente estudio no se pudo determinar el sexo de las crías durante los registros de amamantamiento, ya se ha reportado que la duración de los eventos de amamantamiento y la frecuencia de amamantamiento es mayor en hembras que tienen crías macho, manteniendo así las diferencias 46 morfométricas entre sexos durante los primeros meses de vida (Ono y Boness 1996; Issa-Cabrera 2006). Por otro lado, las crías no son “receptores pasivos” de la energía transferida por sus madres; su comportamiento y fisiología deben influir en el grado de dimorfismo sexual presente en pinnípedos poligínicos. Sin embargo, en crías de lobo marino de California no se han encontrado diferencias en el tiempo que las hembras y los machos dedican a jugar o descansar. Respecto a su fisiología, la tasa metabólica de los machos durante el reposo, medida a través de la temperatura corporal, es menor que la de las hembras, lo cual conlleva a un menor gasto energético (lobo marino de California- Z. californianus, Ono y Boness 1996 lobo fino del Antártico - Arctocephalus gazella, Guinet et al. 1999). La energía que obtienen las crías hembra se utiliza principalmente en la formación reservas lipídicas, mientras que en crías macho hacia la formación de tejido muscular y óseo (lobo fino del Antártico - A. gazella, Arnould et al. 1996; lobo marino de California Z. californianus, Luque y Aurioles-Gamboa 2001). 7.2.2 Índice de condición corporal El ICC entre sexos dentro de cada colonia fue similar. Entre colonias, el ICC de las crías macho fue similar, mientras que en crías hembra hubo diferencias. El ICC de las crías hembra fue mayor en LI que en G mientras que el ICC de las crías de SJ fue similar a las otras dos colonias Se esperaba que el ICC fuera menor en colonias que están disminuyendo y donde la duración de los amamantamientos es menor (p. ej. G). Sin embargo, este patrón solo se observó en las crías hembra. El que no se hayan encontrado diferencias en el ICC de crías macho entre colonias no significa que no existan. Puede requerirse un mayor tamaño de muestra para detectarlas. Además, hay que considerar que el ICC se calculó a partir de relación entre el volumen y la masa, y el volumen refleja principalmente el grosor de la capa de grasa. Las hembras invierten su energía especialmente en la formación de reservas lipídicas mientras que los machos en la formación de masa muscular (Luque y Aurioles-Gamboa 2001). Por lo tanto, las variaciones en el grosor de la 47 capa de grasa debido a la inversión maternal, van a ser más evidentes en el caso de las hembras. Para futuros análisis, se recomienda estimar el ICC a partir de la relación de la masa vs. la longitud (Trites y Jonker 2000) para ver si se encuentran diferencias entre machos de distintas colonias. Uso del ICC de Trites y Jonker El ICC propuesto por Trites y Jonker (2000) para lobo marino de Steller fue efectivo para el lobo marino de California. Estos autores encontraron que para crías de otáridos la relación longitud-masa detectaba mejor las diferencias en condición corporal que la relación volumen-masa. En ese estudio se estimó volumen usando un modelo de dos conos completos que de acuerdo a Luque y Aurioles-Gamboa (2002) sobrestima el volumen de los individuos. Por esta razón, en el presente estudio, se calculó el volumen usando el modelo de dos conos completos y dos conos truncados que tiene un ajuste del 90% en crías de esta especie (Luque y Aurioles-Gamboa 2002). Hay que recalcar que los índices de condición son valores relativos que permiten comparar diferentes muestras bajo un mismo “estándar” y describir a groso modo el estado de salud basado en datos morfométricos. Dado que estos valores son relativos a una misma muestra, el que un individuo tenga un valor de ICC elevado, no significa necesariamente que tenga un buen estado de salud. Por ejemplo, si hay dos individuos en mal estado de salud pero uno de ellos se encuentra en mejores condiciones, al momento de estimar el ICC parecerá que dicho individuo es saludable. Por esta razón se recomienda complementar el análisis de la condición corporal con información de salud de cada individuo (p. ej. química sanguínea, perfiles hormonales, etc.) (Stevenson y Woods 2006). 48 8. CONCLUSIONES La duración promedio de los eventos de amamantamiento fue distinta entre colonias, siendo menor en Isla Granito y Los Islotes en junio. La proporción fue menor únicamente en Granito. El dimorfismo sexual característico de esta especie está presente desde las primeras etapas de vida. El peso, longitud y volumen en crías macho fue mayor que en crías hembra. Las diferencias en la duración y proporción de los amamantamientos y en el ICC de crías entre colonias pueden deberse a las condiciones ambientales, topográficas y demográficas que caracterizan a cada colonia y región del Golfo de California. 49 9. RECOMENDACIONES Se sugiere capturar a unidades madre-cría para: 1) marcarlas de forma permanente, 2) medirlas y pesarlas y 3) tomar muestras biológicas (sangre, leche, pelo, vibrisas) con el fin de determinar si existe una relación entre la condición corporal materna y el contenido energético de su leche y la condición corporal de sus crías. Tener un tamaño representativo de muestra por colonia para evaluar si existe inversión materna diferencial dentro y entre colonias. Registrar, durante los eventos de amamantamiento, la ocurrencia de disturbios naturales y antrópicos, para evaluar su efecto en la duración de los eventos de amamantamiento y proporción. Estimar el ICC de crías a lo largo del primer año de vida, así como los factores mencionados en este estudio para determinar cómo varían a lo largo del año. Usar el mismo índice de condición corporal en estudios de lobo marino de California, para comparar los resultados entre colonias a través de los años y así eventualmente relacionarlo con el estado de salud de las poblaciones. 50 10. BIBLIOGRAFÍA Atkinson S.N. y M.A. Ramsay. 1995. The effects of prolonged fasting of the body composition and reproductive success of female polar bears (Ursus maritimus). Functional Ecology 9(4): 559-567 Arnould J.P.Y., Boyd I.L. y D.G. Socha. 1996. TMilk consumption and growth efficiency in in Antarctic fur seal (Arctocephalus gazella) pups. Journal of Zoology 239: 769-782 Arnould J.P.Y. y M.A. Hindell. 2000. 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