TRABAJO PARA 40 ANIOS DE LOS TUXTLAS

Citar como: Estrada, A. En Prensa. La Estacion Los Tuxtlas como motor generador de investigacion con primates silvestres
en el sur de Mexico. En Avances y Perspectivas de la Investigacion de Bosques Tropicales y sus Alrededores: Los Tuxtlas
Victor Hugo Reynoso & Rosamond Coates, Eds. Instituto de Biologia, Universidad Nacional Autonoma de Mexico.
La Estación Los Tuxtlas como motor
generador de investigaciones con
primates silvestres en el sur de México
Alejandro Estrada1
1
Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas
Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México
Email: [email protected]
Resumen
En este trabajo se presenta una semblanza de los programas de investigación con
primates silvestres desarrollados en la Estación Los Tuxtlas de la UNAM y de como
también esta institución ha servido de plataforma de despegue y desarrollo de una serie
de programas de investigación sobre las poblaciones y especies de primates silvestres
que ocurren en las selvas del sur de México. México resguarda la distribución mas
septentrional de los primates Neotropicales en el continente y esta fauna se encuentra
representada por tres especies: el mono aullador de manto Alouatta palliata, el mono
aullador negro Alouatta pigra y el mono araña Ateles geoffroyi. La Estación Los Tuxtlas
de la UNAM ha sido una cabeza de playa importante en el estudio de distribución de las
poblaciones de estos primates en el sur de México, de su ecología, de su comportamiento
y del diagnostico y monitoreo de su estado de conservación. Los programas de
investigación con primates están enmarcados dentro de un marco conceptual que rige la
complementariedad y la dirección de los proyectos que se desarrollan en cada una. Así,
se describen estudios de población, relacionados a la distribución geográfica de las
poblaciones y al monitoreo a corto, mediano y largo plazo de poblaciones selectas en
varias localidades en el sur de México. Se comentan los estudios de ecología dirigidos a
documentar las interacciones de los primates con las plantas que les sirven de substrato
y alimento y las interacciones con otra fauna con la cual comparten el dosel. De igual
modo se menciona el estudio del impacto de estas interacciones sobre la dinámica del
ecosistema. También se describen aquellos estudios sobre aspectos de la conducta social
en las poblaciones dirigidos a documentar las redes y dinámica sociales en los
agrupamientos, así como aspectos de su conducta socio-sexual. Como complemento a
estas investigaciones se describen proyectos usando técnicas no invasivas para
documentar aspectos de la genética de poblaciones, perfiles parasitológicos y las bases
hormonales subyacentes a la conducta reproductiva. En el área de estudios de
conservación se discute la problemática encarada por las poblaciones de las tres especies
como resultado de la actividad humana y se describe el marco conceptual bajo el cual se
esta investigando esta situación, así como los proyectos que se desarrollan. Se hace
énfasis en la base interdisciplinaria de las investigaciones con primates, en la
participación de alumnos y en la colaboración interinstitucional para el logro de las metas
en cada programa. Finalmente se enfatiza el papel de iniciador y catalizador que ha
jugado la Estación Los Tuxtlas de la UNAM en el desarrollo de investigaciones con
primates en el sur de México e incluso en otras regiones geográficas en Latino América.
1
Introducción
A nivel global la fauna de primates constituye un componente importante de la
biodiversidad terrestre. Estimaciones recientes indican la existencia de cerca de 662
taxa, entre especies y subespecies, con el Neotrópico alojando el mayor numero,
seguido de el sur de Asia, Africa y Madagascar (ver http://www.iucnredlist.org/; N.
Rowe, com. pers. Sept 2008; Fig. 1). Un rasgo importante de esta distribución es
que la mayoría de los taxa de primates son endémicos a muchas regiones en las
áreas geográficas en que ocurren (ver http://www.iucnredlist.org/).
Fig. 1. Distribución de especies y subespecies de primates en el mundo. El
Neotropico aloja encabeza la lista seguido por el sur sureste de Asia, Africa y
Madagascar.
La fauna de primates no solo es un componente importante de la diversidad biológica
de las regiones en que se presenta, pero su presencia y actividades en los
ecosistemas en que las poblaciones existen sostienen un espectro amplio de plantas
y animales y procesos ecológicos necesarios para mantener la salud de estos y las
selvas saludables proveen recursos y servicios ecológicos importantes para las
poblaciones humanas (Estrada et al 2006; Garber et al 2009).
Aparte de la importancia señalada arriba, la fauna de primates tiene una importancia
intrínseca propia, ya que forman parte de la naturaleza y por consiguiente merecen
ser conservados sin necesidad de encontrar en estos una funcion utilitaria, tal como
conservamos ríos, montañas y otros recursos naturales en los ambientes terrestres.
Asimismo, es importante señalar que, aparte de su relevancia para la ciencia, la
fauna de primates es un componente importante del patrimonio natural y cultural de
las naciones y regiones en que esta se encuentra y este aspecto también debe ser
considerado para fomentar su conservación a nivel local, nacional y regional.
México tiene el privilegio de resguardar en su territorio la distribución más
septentrional de los primates Neotropicales en el continente y esta fauna se
encuentra representada por tres especies: el mono aullador de manto Alouatta
palliata, el mono aullador negro Alouatta pigra y el mono araña Ateles geoffroyi
(Rylands et al 2006)
2
En el caso de los monos aulladores, la especie A. palliata es de distribución geográfica amplia y se presenta en casi todo el sur de México y en el resto de
Centroamérica, teniendo su representación más septentrional en la región de Los
Tuxtlas, al sur de Veracruz (Ford 2006; Rylands et al 2006).
Fig. 2. Distribución general de los cuatro taxa de primates que existen en
México. Dos especies de monos aullador y dos subespecies de mono araña.
En contraste, la especie A. pigra es de distribución geográfica restringida en el
sureste de México presentándose solamente en la porción sur del estado de Tabasco,
en el norte de Chiapas y en la península de Yucatán. Esta especie también está
presente en las selvas del Petén en Guatemala y en Belice (Ford 2006; Rylands et al
2006) (Fig. 2). Debido a esta distribución geográfica restringida A. pigra es
considerada una especie de primate endémica a esta región Mesoamericana.
Por otra parte, el mono araña existente en México están representados por dos
subespecies: A. g. vellerosus, cuya distribución original abarca desde el sur de
Tamaulipas hasta Chiapas y A. g. yucatanensis, restringida a la península de Yucatán
(Rylands et al 2006). Como en el caso de las dos especies del género Alouatta,
México resguarda la distribución geográfica más septentrional del género Ateles en el
continente Americano.
Ambos primates, monos aulladores y monos araña son habitantes del dosel de la
selva y ambos viven en grupos sociales permanentes, pero los monos araña tienen
una organización social fluida caracterizada por un proceso de fusión-fisión continuo
entre los miembros de la comunidad. Los aulladores se mantienen a través del
consumo de hojas – su fuente mas importante de proteína – y de frutos – su fuente
mas importante de energía rápidamente digestible y de otros nutrientes (Di Fiori &
Campbell 2007; Muñoz et al 2006). Los monos araña, son esencialmente frugívoros,
aportando los frutos cerca del 80-90% de su dieta diara. El resto es aportado por
hojas jóvenes (Di Fiori et al 2008). Los monos aulladores requieren áreas de
suministro relativamente menores que aquellas requeridas por los monos araña,
3
quienes dependen de un recurso muy parchado en el tiempo y espacio (Wallace
2008)
Breve semblanza histórica de estudios con primates en Los Tuxtlas
Los estudios con primates silvestres en México fueron iniciados a través de una
iniciativa por nuestro grupo de trabajo en 1975. Dicha iniciativa nos llevo a encontrar
en el sureste un sitio relativamente accesible, logísticamente apto, con una selva
bien conservada y con poblaciones de primates silvestres en esta. Dicho sitio estuvo
constituido por los terrenos forestados de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas
del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México.
La presencia de la Estación Los Tuxtlas, al sur del estado de Veracruz, permitió que
gradualmente fuésemos integrando un programa intensivo y a largo plazo de
investigación con las poblaciones de primates en su entorno natural. Ahí
encontramos coexistiendo poblaciones de monos aulladores de manto – Alouatta
palliata – y a una muy pequeña población de monos araña – Ateles geoffoyi
vellerosus. Debido a su mayor número y accesibilidad, la población de monos
aulladores se convirtió en nuestro foco de atención. Esto no significó ignorar a la
pequeña población de monos araña, ya que también se dedicaron esfuerzos en esta
dirección, pero menor escala debido a sus reducidos números y dificultad en
accederlos (Estrada 1982).
Fig. 3. De izquierda a derecha: Mono aullador de manto – Alouatta pallliata; mono araña –
Ateles geoffroyo; observador – Homo sapiens.
Programa general de investigación con primates
Los esfuerzos en estas fases tempranas del desarrollo de nuestros programas
estuvieron dirigidos a localizar a las poblaciones, determinar la distribución de estas
en las selvas de la Estación Los Tuxtlas y obtener datos sobre sus rasgos
demográficos, tareas que nos llevaron varios años. A medida que se acumulo esta
información se seleccionaron segmentos de las poblaciones para iniciar una serie de
estudios sobre diferentes aspectos básicos de su ecología y comportamiento. Una
vez consolidada la información inicial logramos integrar un esquema conceptual el
cual ha sido la base de nuestras investigaciones a largo plazo con las poblaciones de
primates silvestres en Los Tuxtlas (Fig. 4). Esta base conceptual también ha sido la
plataforma que hemos usado para propagar estos estudios a otros puntos del sureste
de México.
4
Fig. 4. Marco
conceptual de los
programas de
investigación con
primates silvestre en
Los Tuxtlas y otros
sitios en el sureste
de México.
Dicha base conceptual comprende el desarrollo de los programas con primates
silvestres a lo largo de cuatro líneas de investigación mutuamente complementarias:
estudios de población dirigidos a evaluar la distribución de las poblaciones, su
demografía y dinámica; estudios de ecología dirigidos a documentar las interacciones
de las poblaciones de primates con su entorno; estudios de conducta social
enfocados a documentar las interacciones sociales, dinámica social y conducta
reproductiva de los grupos de primates; investigaciones sobre conservación de las
poblaciones, cuya meta es diagnosticar el estado de conservación de las poblaciones
en funciones de las presiones derivadas de la actividad humana en sus areas de
distribución. Para el desarrollo de estas cuatro grandes áreas de investigación
también nos apoyamos en conceptos y teorías, así como en datos empíricos,
provenientes de las ciencias de la ecología del paisaje, biología de la conservación y
genética de poblaciones. Dos dimensiones importantes en este esquema conceptual
han sido, primero, la participación y formación de estudiantes de varios niveles, y,
segundo, la participación, directa o indirecta, en proyectos sobre conservación de
especialistas en el campo de las ciencias sociales.
En los siguientes párrafos doy una semblanza sobre cada una de estas grandes áreas
de investigación con primates, advirtiendo que en el texto solo se citaran aquellos
trabajos que hemos publicado de naturaleza sintética y clave. La colección completa
de trabajos publicados basados en nuestras investigaciones con primates se puede
consultar en www.primatesx.com en donde muchos de ellos pueden ser bajados
como archivos PDF.
Estudios de población
La determinación de las distribución de las poblaciones en los terrenos de la Estación
Los Tuxtlas así como la documentación de aspectos demográficos de estas ha sido
una meta importante desde el inicio de nuestros trabajos en este sitio. El paradigma
de investigación que hemos usado aquí ha sido transferido a otros sectores de la
región de Los Tuxtlas y a otros sitios y regiones en el sureste de México (Fig. 5).
Dicho paradigma contempla no solo la documentación de la distribución espacial de
las poblaciones, pero también el monitoreo de estas a corto, mediano y largo plazos.
5
Este monitoreo consiste en documentar rasgos demográficos básicos de las
poblaciones, evaluar los factores próximos que podrían estar regulando estas y, con
esta información a la mano, hacer proyecciones de su crecimiento bajo diferentes
escenarios de conservación y manejo (Fig. 5).
Fig. 5. Paradigma
de investigación
para el programa
dirigido al
monitoreo de
poblaciones de
primates
silvestres en el
sureste de
México.
Estos esfuerzos nos han llevado a documentar la distribución de las poblaciones de
primates no solo en los terrenos de la Estación Los Tuxtlas, pero también en los
paisajes alrededor de esta y en sectores mas alejados, pero aun en la misma región
geográfica (Estrada, 1981; Estrada & Coates-Estrada, 1996). Asimismo, con estos
esquemas en mano, también se han llevado cabo estas tareas en una variedad de
sitios ubicados en otras partes del sureste México. Algunos se encuentran en áreas
naturales protegidas (ANPs) y otros fuera de estas (Fig. 6), principalmente en los
estados de Tabasco, Chiapas, Campeche, Quintana Roo y Yucatán.
Fig. 6. Áreas en verde
representan varias de las
principales áreas naturales
protegidas del sureste de
México y algunas de
Guatemala y Belice. LT:
reserva de la biosfera de
Los Tuxtlas. Los puntos
negros indican la ubicación
aproximada de nuestros
sitios de trabajo en el
sureste de México.
En los terrenos (640 ha) de la Estación Los Tuxtlas hemos estimado la presencia de
una población de cerca de 160 monos aulladores que forman parte de cerca de 1820 grupos. La densidad estimada para esta población es de 23 individuos/km2 y el
6
tamaño promedio de los grupos de 9+2.9 individuos (Estrada 1982). Nuestras
observaciones a largo plazo indican que se trata de una población ecológica y
demográficamente estable, resultado de la protección continuada de selva de la
Estación y de la mas reciente creación de la reserva de biosfera de Los Tuxtlas (ver
http://www.parkswatch.org/parkprofile.php?l=spa&country=mex&park=ltbr).
En el caso de los monos araña, se ha detectado una población muy pequeña de cerca
de 20-30 individuos, muy difícil de rastrear debido a sus rápidos y largos
desplazamientos y por lo general se le encuentra en las partes mas remotas del
terreno de la UNAM. Asimismo, esta población tiene acceso a la selva que se
entiende hacia el oeste del terreno universitario y que forma parte de la sección
norte de la reserva de lo biosfera de Los Tuxtlas, comprendiendo alrededor del
15,000 ha, rodeando también el volcán de San Martín Tuxtla.
Fig. 7. Mono aullador
hembra adulta y
mono araña juvenil
de las selvas de Los
Tuxtlas.
La pequeña población de monos araña que existe en el área de la Estación y en la
selva que se extiende hacia el Oeste de esta rodeando el volcán de San Martín
Tuxtlas, es una población residual de una mas grande que hace varias décadas
existía en esta zona de Los Tuxtlas. La cacería intensiva de este primate, el tráfico
ilegal de críos como mascotas y especialmente la destrucción de la selva por la
actividad humana dieron como resultado que esta especie casi haya desaparecido en
su totalidad en Los Tuxtlas.
Por ejemplo, nuestros estudios de conservación de estos primates señalan que aun
cuando ambos primates han sido muy sensibles a la perdida del hábitat por la
actividad humana, la desaparición de Ateles geoffroyi ha sido mas rápida en la región
que aquella de Alouatta palliata (Fig. 8). Aun cuando la deforestación, cacería y
tráfico ya no son tan intensos en la actualidad, las poblaciones de monos araña son
tan pequeñas que llevara muchas décadas para que se recuperen.
100
80
3000
Alouatta palliata
Ateles geoffroyi
70
2500
2000
60
50
1500
40
1000
30
20
500
10
0
0
KM CUADRADOS
POBLACION (N X 100)
90
HABITAT
Habitat (KM2)
km2
Fig. 8. Grafico mostrando
tendencias en la perdida de las
selvas (barras: eje “KM
CUADRADOS”) y tendencia
paralelas en decrementos en el
tamaño estimado de las
poblaciones de monos aulladores y
monos araña en la región de Los
Tuxtlas.
1500 1943 1960 1976 1986 1990 1995 2000
7
Un aspecto importante en el monitoreo a mediano y largo plazo de las poblaciones
de primates en la selva de la Estación Los Tuxtlas ha sido el elevar el nivel de
precisión en el seguimiento de segmentos de las poblaciones a través del tiempo.
Este se ha logrado a través de la captura y marcaje de individuos en varios de los
grupos.
Fig. 9 Monos aulladores capturados y marcados (collar talón pata derecha mono
aullador macho; collar alrededor cuello mono araña) en la selvas de Los Tuxtlas.
La captura de los primates también permite obtener datos adicionales sobre estos,
tales como peso corporal, medidas morfométricas, muestras de sangre y de tejido,
entre otros. Por ejemplo, en el caso de los monos aulladores de las selvas de la
Estación Los Tuxtlas, los machos adultos pesan 7.7 + 1.3 kg y las hembras adultas
6.5 + 1.5 kg.
Estudios ecológicos
Los estudios ecológicos con primates cubren dos áreas fundamentales: la
documentación de las interacciones entre los primates y las plantas que les sirven de
substrato y alimento y las interacciones de los primates con otra fauna con la que
comparten el dosel. En el caso de la primera, nos ha interesado documentar para las
poblaciones en Los Tuxtlas y en otros sitios del sur de México las especies arbóreas
utilizadas por los primates como fuente de hojas, frutos y flores de las cuales se
nutren y documentar la estacionalidad en el uso de estas (ver por ejemplo, Estrada
1984; Gonzales et al 2001; Garcia del Valle et al 2001; Fuentes et al 2003; Muñoz et
al 2006). En el caso de la segunda, partimos de la premisa de que los primates no
viven en un vacío ecológico en el dosel de la selva, si no más bien comparten el
espacio vertical y horizontal del dosel y otros recursos con otra fauna. Esto nos ha
llevado a documentar las interacciones de los primates con otros mamíferos
arborícolas, murciélagos, aves e incluso algunos grupos de insectos (Fig. 10).
Fig. 10. Dos áreas principales en el
programa de estudios ecológicos.
Los proyectos en estas se
desarrollan tomando en cuenta
variaciones en parámetros
ecológicos en el espacio y tiempo.
8
Un foco de atención en estos programas he sido el estudio de la disponibilidad
espacial y temporal de recursos alimenticios para la subsistencia de los primates y la
calidad nutricional y energética de estos, entre otros aspectos (Fig. 10). Esto nos ha
permitido, para el caso de las poblaciones en Los Tuxtlas y en otros sitios en el
sureste de México, describir estas interacciones y llevar a cabo diagnósticos acerca
de su significado para procesos ecosistémicos importantes como la productividad
primaria y regeneración de la vegetación, tanto en condiciones de selvas continuas
y/o protegidas como en el caso de selvas fragmentadas.
Interacciones primate-planta
En el caso del uso de recursos en las selvas de Los Tuxtlas, los monos aulladores
utilizan cerca de 70 especies de árboles como fuentes de hojas, frutos y flores
(Estrada 1984; Estrada et al 1999; Gonzáles-Picazo et al 2001). En Tabasco grupos
de la misma especie utilizan alrededor de 50 especies de plantas como fuente de
alimento (García del Valle et al 2001; Fuentes 2003; Muñoz et al 2006). Estudios
similares pero con grupos de monos aulladores negros (Alouatta pigra) en el Parque
Nacional Palenque indican el uso de 26 especies como fuente de alimento, pero ahí
este tipo de estudio es de desarrollo mas reciente (Hauglustaine 2007).
Muy importante en este esquema de estudio ha sido el determinar los cambios en los
patrones en el uso de recursos alimentarios por las poblaciones de primates como
respuesta a la fragmentación, degradación y aislamiento de sus hábitats. Por
ejemplo, estudios en Los Tuxtlas indican que en poblaciones en el hábitat continuo la
proporción de especies de lianas y bejucos es baja en relación al total de especies de
plantas utilizadas como fuente de alimento. Sin embargo,, en el caso de poblaciones
en hábitats fragmentados, no solo existe una mayor diversidad de especies utilizadas
como fuente de alimento, pero también la proporción de lianas y bejucos
representadas en la dieta de los aulladores es mas alta (Fig. 11). Esto sugiere que en
los hábitats perturbados los aulladores están obligados, con la meta de satisfacer sus
requerimientos nutricionales y energéticos, a utilizar recursos que por lo general no
usan en el hábitat continuo, y nuestros estudios sugieren que es muy probable que
estos recursos sean subóptimos desde un punto de vista nutricional y estén cargados
de compuestos tóxicos (Juan et al 200; Gonzales-Picazo et al 2001; Estrada et al
1999; Muñoz et al 2006)
Fig. 11. Contrastes en el uso de recursos (hojas frutos, flores) por monos
aulladores habitando en hábitat continuo y hábitat fragmentado en Los Tuxtlas.
9
Interacciones primate-fauna en el dosel
Los monos aulladores y monos araña se enfrentan diariamente a la problemática de
localizar su alimento en el espacio vertical y horizontal del dosel de la selva. Las hojas,
frutos y flores que constituyen la base de su dieta diaria varían en disponibilidad según el
comportamiento fenológico de las plantas. El problema de disponibilidad es acentuado
como resultado también de la actividad alimenticia por otra fauna que vive en el dosel y
que usan a las hojas, frutos yo flores como una forma importante de alimento.
Nuestras investigaciones indican que a nivel del nicho de folivoría, los monos no tienen
competidores directos o indirectos en el dosel en el grupo de mamíferos o de las aves. Sin
embargo, existen insectos fitófagos, como es el caso de las hormigas del genero Atta que
parecen ejercer una presión importante sobre la disponibilidad del alimento para estos
primates. Así, nuestros estudios de colonias de estas hormigas dirigidos a documentar las
especies de plantas usadas como fuentes de follaje, indican que cosechan las hojas
jóvenes de un gran numero de especies arbóreas del dosel, entre las que se encuentra
una proporción importante (53%) de aquellas usadas por los monos aulladores como
fuente del mismo recurso. En términos cuantitativos, las hormigas diariamente remueven
significativamente más follaje del dosel que los monos aulladores, probablemente con un
impacto importante sobre la disponibilidad de este tipo de alimento para los primates
(Estrada & Coates-Estrada 1981, 1986; Fig. 12).
La disponibilidad de frutos para los primates en el dosel también puede verse afectada por
la actividad de forrajeo llevada a cabo por otros frugívoros, tanto de día, como es el caso
de las aves frugívoras, como de noche, como es el caso de los quirópteros frugívoros y de
otros mamíferos arborícolas parcialmente frugívoros. Estudios en esta dirección llevados a
cabo en Los Tuxtlas indican que en el caso de los otros mamíferos arborícolas que
comparten el dosel de la selva con los primates, estos remueven cantidades importantes
de frutos de árboles de las especies preferidas por los primates (1986; Fig. 12).
Fig. 12. Fauna con la cual los primates compiten de modo indirecto por
recursos alimenticios.
10
Participación de los primates en procesos ecosistémicos
Una pregunta intrigante que ha ocupado nuestra atención durante varios años al
estudiar a los primates en Los Tuxtlas y en otros sitios es aquella relacionada al
impacto de los primates en la dinámica de la selva. Esto lo hemos abordado
considerando a estos como consumidores primarios ya que participan a través del
consumo de materia orgánica en el reciclaje de materia, nutrientes y energía en el
ecosistema. Por ejemplo, en Los Tuxtlas los monos aulladores renueven alrededor de
12-33 kg/peso seco/ha/año o un 0.60% de la producción de hojas /ha/yr (5.7
tons). En el caso de los frutos, remueven alrededor de 30 kg/peso seco/año/yr o un
1.5% de la producción de hojas/ha/yr (2.0 tons) (Estrada & Coates-Estrada
1985,1986).
Debido a que el consumo de frutos es importante en estos primates y a que en
muchos casos accidentalmente ingieren las semillas en estos, también los podemos
considerar como agentes dispersores de semillas, contribuyendo así al proceso
de regeneración natural de la selva (Fig. 13). Por ejemplo, en Los Tuxtlas y en otros
sitios del sureste, entre el 50-80% de la dieta – dependiendo de la época del año –
consiste en frutos, preferentemente maduros. Las semillas de muchos de estos
pasan por el tracto digestivo y son dispersadas a través de las heces lejos de su
lugar de origen, como resultado de los movimientos diarios de los monos en
búsqueda de alimento. Asi, por ejemplo, en Los Tuxtlas, los aulladores consumen los
frutos de cerca de 60 especies arbóreas, el numero de especies de semillas
presentes en sus descargas fecales puede variar de 1-11 y el 60-80% germinan
mas rápido que semillas control (por ej., Estrada & Coates-Estrada 1984; Fig. 13).
Estudios similares en sitios en Tabasco y Chiapas por nuestro equipo arroja
resultados similares (García et al 2001, Muñoz et al 2006, proyectos en curso),
enfatizando la importancia de los primates para sostener el proceso natural de
regeneración de las selvas.
Fig. 13. Los hábitos
frugívoros combinados
con movimientos diarios
de los primates en
búsqueda del alimento
favorecen la dispersión
de semillas ingeridas al
alimentarse frutos,
promoviendo así la
regeneración natural de
la selva.
11
Estudios de conducta y dinámica social
Tanto los monos aulladores como los monos araña viven en agrupaciones sociales
permanentes. Los individuos crecen nacen, crecen, se reproducen y mueren en un
medio social, por lo que la investigación de sus interacciones sociales nos puede
decir mucho acerca de la organización social de los agrupamientos, su dinámica en el
tiempo y espacio y su relación con el éxito reproductivo de los individuos (Fig. 14).
Mucho de nuestras investigaciones en esta área ha estado dirigido a documentar las
redes sociales entre los individuos de los grupos, el desarrollo de la conducta social
en individuos jóvenes, las relaciones entre grupos vecinos y la dinámica de
individuos solitarios cuya meta es reclutarse a grupos no-natales. Asimismo, nos ha
interesado documentar la conducta socio-reproductiva, así como aspectos de su
fenología. De igual importancia ha sido también la investigación de cómo son
modificados estos patrones cuando la selva es roturada por la actividad humana (Fig.
14).
Fig. 14. Esquema
mostrando las
celdas de actividad
importantes en el
estudio del
comportamiento
social en primates.
Algunos de estos estudios han sido realizados en Los Tuxtlas con A. palliata y otros
en el Parque Nacional Palenque, Chiapas, con poblaciones de A. pigra (van Belle &
Estrada, A. 2008a; van Belle et al 2008b) indicando una compleja relación entre las
interacciones entre los individuos de los grupos y las estrategias reproductivas de
estos.
Investigación usando técnicas no invasivas
Con la meta de elevar el nivel de precisión de la información que se esta colectando
a nivel de estudios de poblaciones, ecología y dinámica social y reproductiva y de
contestar otros tipos de preguntas, en años recientes hemos venido desarrollando
tres ambiciosos programas con el uso de técnicas no invasivas. Estos están dirigidos
a evaluar aspectos de la genética de poblaciones, documentar perfiles parasitológicos
y perfilar las bases hormonales subyacentes a la conducta reproductiva en
poblaciones de primates silvestres en Los Tuxtlas y en el área del Parque Nacional
Palenque en Chiapas. Para lograr esto nos basamos en la colecta de heces de los
primates (Fig. 15).
12
Fig. 15. Áreas de
investigación usando
técnicas no
invasivas en el
estudio de primates
silvestres en Los
Tuxtlas y en otros
sitios en el sureste
de México.
A partir de la extracción de ADN nuclear y mitocondrial de las células epiteliales
arrastradas en la materia fecal, se esta documentando la variación genética dentro y
entre poblaciones y se están midiendo distancias genéticas entre poblaciones
aisladas por la actividad humana durante varios años (García et al 2005). Asimismo,
usando marcadores geneticos se han iniciado estudios de paternalismo y parentesco
en relación a las interacciones sociales y actividad reproductiva.
Otro programa se enfoca a documentar los ensambles de parásitos gastrointestinales
en múltiples poblaciones de las tres especies de primates en el sureste de México.
Algunas de estas ya han sido investigadas con este propósito en Los Tuxtlas,
Tabasco, Chiapas y en Campeche (ver Trejo et al 2007 y imágenes abajo). El estudio
de parásitos en poblaciones silvestres de primates es importante ya que permite la
evaluación de la salud, riesgo de infección y elaboración de planes de manejo
(Gillespie et al., 2005a).
Huevos de parásitos gastrointestinales encontrados en
las heces de las dos especies de monos aulladores,
Alouatta pallliata y A. pigra.
Izquierda, huevos de parásitos gastrointestinales
encontrado en heces de Alouatta pigra. Derecha:
huevos de parásitos encontrados en las heces de
Alouatta palliata.
13
El tercer programa se enfoca en la extracción de hormonas sexuales con la meta de
documentar las bases hormonales subyacentes a las relaciones socio-sexuales y
éxito reproductivo en grupos de primates (van Belle et al 2008c; Fig. 15; Fig. 16).
Este programa también tiene como foco de atención medir el estrés fisiológico en las
poblaciones como resultado de la fragmentación y aislamiento de las poblaciones
originada por la fragmentación del hábitat inducida por la actividad humana (ver Van
Belle et al 2008 a,b).
Fig 16. Valores medios
± ES de los perfiles
hormonales
(progesterona y
estradiol) y el día
estimado de ovulación
(N = 18) en monos
aulladores negros del
Parque Nacional
palenque, Chiapas
(ver van Balle et al
2008c).
Los tres programas arriba mencionados estan dirigidos a obtener información base
(base-line data) en poblaciones demográfica y ecológicamente estables existiendo en
hábitat continuos o en hábitats protegidos durante varias décadas. De igual modo se
esta poniendo atención a aquellas poblaciones existiendo en hábitats fragmentados
con la meta de diagnosticar, a través de los comparación entre poblaciones
existiendo en hábitat continuo y en hábitat fragmentado, los efectos de la
desorganización demográfica, social y reproductiva sobre las poblaciones que resulta
de la fragmentación y aislamiento del hábitat (Fig. 15).
Estudios sobre el problema de conservación de las poblaciones de
primates
Estimaciones recientes sugieren que cerca del 50% de los taxa de primates que
existen en el mundo están bajo riesgo de extinción debido a la actividad humana
(IUCN
redlist
2008 http://www.iucnredlist.org/;
Schipper et al 2008),
particularmente el impacto negativo de patrones de uso del suelo sobre la
persistencia de los bosques tropicales (Estrada et al 2006; Estrada et al 2009). La
cacería y el trafico ilegal de crios como mascotas constituyen presiones adicionales
sobre las poblaciones de primates silvestres (Duarte & Estrada 2003). La
fragmentación del hábitat, junto con otros eventos azarosos combinados con un
incremento en la rareza del hábitat, juegan un papel determinante en aún más
decrementos en el tamaño de las poblaciones y especies a nivel local (Schipper et al
2008).
Los principales patrones de uso del suelo causando una desaparición extensa y
cambios en la distribución de hábitats para poblaciones de primates son aquello
asociados a la producción de alimento y a la extracción de bienes y servicios.
Cambios adicionales en estos son causados también por la expansión de áreas
urbanas y por programas de colonización. En muchos casos estos factores de cambio
actúan de modo simultáneo acelerando cambios en la cobertura de la vegetación que
14
resultan en pérdida del hábitat para poblaciones de primates. Mientras que el rango
de importancia de estos factores de cambio varia de localidad a localidad y de región
a región, el impacto neto sobre las poblaciones animales son disminución en el
tamaño efectivo de las poblaciones, aislamiento de estas y la extinción local (Fig.
17).
Fig. 17. Esquema
ilustrando las presiones
próximas derivadas de la
actividad humana sobre
los hábitats y poblaciones
de primates silvestres. el
impacto neto sobre las
poblaciones animales son
disminución en el tamaño
efectivo de las
poblaciones, aislamiento
de estas y la extinción
local
Es evidente que las fuertes demandas para producción de alimentos y para la extracción
de bienes y servicios de regiones tropicales es el resultado del fuerte crecimiento de la
población humana a nivel global. De acuerdo con la División de Estudios Poblacionales de
la ONU, la población del mundo se incrementara en 2.5 billones en el próximos 40 años,
pasando de 6.7 billones en la actualidad a 9.2 billones en 2050, con la mayor parte del
crecimiento en países subdesarrollados (UNFPA 2007; http://www.un.org/esa/population/unpop.htm).
Tomando en cuenta este escenario, es correcto asumir que, en general, una población de
gran tamaño con una tasa de crecimiento alta, ejerce presiones importantes sobre el uso
del suelo y sobre los recursos naturales, razón por la cual es importante perfilar esta
dimensión en el caso de México. Estadísticas de la FAO indican crecimientos acelerados en
la población humana de Mesoamérica en las ultimas tres décadas, con decrementos
paralelos en la conversión de la cobertura de selvas a diversos tipos de vegetación
antropogénica, especialmente pastizales y otros agrosistemas (Fig. 18).
Millones
personas
Millions de
of people
60
50
(FAO Stats, 2005)
40
30
20
10
0
1975
1985
2002
Fig. 18. Grafica izquierda, tendencias en el crecimiento de la población humana en Mesoamérica
(México Sur, Belice, Guatemala, Honduras, Nicaragua, Costa Rica y Panamá). Grafica derecha,
tendencias en perdida de cobertura forestal en Mesoamérica. Fuente de datos crudos FAO Stats
http://faostat.fao.org/
15
En el caso de México, observamos tendencias similares en el crecimiento de la población,
con una fuerte expansión de estas en las zonas urbanas a través del tiempo. Proyecciones
del crecimiento de la población indican incrementos importantes en las próximas décadas
(Fig. 19). La creciente población demanda una producción mas intensa de alimentos, así
como el aprovisionamiento de bienes y servicios que en muchos casos provienen del
trópico, aumentando así las presiones sobre las selvas remanentes.
Fig. 19. tendencias en el
crecimiento de la población en
México. Población al 2005 ca
106,385 millones. Datos crudos y
proyecciones obtenidos de FAO
Stats http://faostat.fao.org/
Cambios en la distribución de la cobertura forestal en el sur de México son evidentes
para el periodo de 1960 al 2000, mostrado estos una acelerada tendencia negativa
(Fig. 20). Dichos cambios están directamente relacionados a la expansión de áreas
de pastizales y otros agrosistemas en el sur de México (Fig. 20).
Fig. 20. Izquierda: Tendencias en perdida de cobertura forestal en el sur de México (Veracruz,
Tabasco, Oaxaca, Chiapas, Campeche, Yucatán y Quintana Roo. Area territorial bajo
consideración 226,712 km2 . Cubierta forestal en el 2000, 35% de aquella en e1960. Derecha:
relación entre la cobertura forestal en el sur de México y crecimiento de superficies de
pastizales y otros agrosistemas para el periodo 1960-2000. Fuente de datos crudos FAO Stats
http://faostat.fao.org/
Debido a que la distribución geográfica de los primates silvestres en México está
asociada a la de las selvas, la desaparición y fragmentación de estos ecosistemas ha
resultado en la desaparición local o regional de las poblaciones de las tres especies
de primates (Estrada & Coates-Estrada 1988, 1996). En la actualidad dicha distribución se ha reducido en un 80% y las poblaciones remanentes existen, como las
16
selvas, en condiciones fragmentadas y de aislamiento (ver Fig. 8 para el caso de Los
Tuxtlas; Estrada & Coates-Estrada 1996; Mandujano & Estrada 2005). Aunado a
esto, la pobreza de datos actualizados acerca de la localización, tamaño y estructura
demográfica de las poblaciones de monos aulladores y araña en México, así como
aquellos sobre su ecología, comportamiento y estado de conservación, hace
particularmente difícil la tarea de conservación de las poblaciones remanentes, por lo
que es importante dirigir esfuerzos en esta dirección.
Por otro lado, la contracción, fragmentación y aislamiento del hábitat de las
poblaciones de primates en el sur de México es también un problema para la
supervivencia de las poblaciones remanentes. Con estos aspectos en mente, parte de
nuestras investigaciones en el área de conservación están dirigidas a diagnosticas los
efectos de estos cambios sobre las poblaciones de los cuatro taxa de primates que
existen en el país. La meta de este grupo de estudios es investigar, en Los Tuxtlas y
en varios sitios del sureste de México (Tabasco, Chiapas, Campeche) las respuestas
demográficas y conductuales de los primates a la contracción y fragmentación del
hábitat.
La perspectiva usada en este caso es de tipo paisajista (Fig. 21). Esta y los
paradigmas experimentales que estamos usando, nos permiten generar los modelos
descriptivos que documenten el modo en que se están dando los cambios en la
distribución del hábitat y los cambios demográficos y ajustes conductuales a la
fragmentación y aislamiento por parte de las poblaciones de primates(Fig. 21). Esto
a su vez nos de la posibilidad de generar modelos predictivos sobre la ruta que
seguirán estos procesos de erosión de las poblaciones en el contexto de un escenario
tipo “bussiness as usual” y de otros en que varia el patrón de uso del suelo.
Fig. 21. Paradigmas de trabajo que rigen nuestras investigaciones sobre los efectos de pérdida del
hábitat y fragmentación y aislamiento de este sobre las poblaciones de primates silvestres en Los Tuxtlas
y en otras localidades del sur de México. Con el objeto de documentar las respuestas de las poblaciones
de primates a estos procesos de cambio usamos el paradigma experimental mostrado en el diagrama de
la derecha. Este tiene como base de comparación aspectos de la demografía, ecología y comportamiento
de poblaciones existiendo en hábitat continuo.
17
La información empírica que estamos recopilando también nos ha llevado a explorar
escenarios alternativos y posiblemente mas favorables para la supervivencia de las
poblaciones de primates en paisajes antropogénicos y en donde estamos
examinando el valor de cultivos arbolados y de sombra coexistiendo con fragmentos
de vegetación nativa para la supervivencia de las poblaciones (Estrada et al 2006).
Por ejemplo, nuestras investigaciones a nivel Mesoamérica, efectuadas en
colaboración con colegas de Guatemala, Costa Rica y Nicaragua sobre este tema,
indican la presencia de poblaciones de poblaciones de cinco de las ocho especies de
primates presentes en Mesoamérica en 14 tipos de agrosistemas arbolados (Fig. 22).
La mitad de los agrosistemas registrados son usados para habitación permanente y
el resto como hábitats temporales o como vias de paso de un a otro en el paisaje
antropogénico (Fig.22).
Los estudios en Los Tuxtlas y en otras partes del sur de México y Centro América
señalan que en la consideración de planes de conservación para la biodiversidad en
paisajes modificados por el ser humano, tiene validez el asignar cierto valor
conservacionista a los agrosistemas que conforman paisajes heterogéneos.
Fig. 22. Poblaciones de cinco
especies de primates fueron
detectadas existiendo en 14
agrosistemas en paisajes en
el sur de México, Guatemala,
Nicaragua y costa Rica
(Estrada et al 2006). En
algunos casos las poblaciones
detectadas residen
permanentemente en estos y
en otros constituyen hábitats
temporales o de paso en el
paisaje. La variación
observada en la ocupación
por los diferentes taxa,
merece atención y estudio.
Es claro que la fragmentación de la selva reduce la disponibilidad del hábitat y del
tamaño efectivo de las poblaciones animales, lo que resulta en su aislamiento
(Estrada et al 2006a). Así, la existencia de diversos tipos de agrosistemas en
paisajes fragmentados puede representar para la fauna silvestre remanente un
incremento en el área de vegetación disponible, además de un incremento en la
diversidad de recursos disponibles, un incremento en los puntos de paso en el
paisaje y una reducción significativa del aislamiento entre hábitats isla, lo que facilita
la conectividad funcional y estructural. El resultado neto de esto puede ser un
incremento en el tamaño efectivo de las poblaciones de primates y en su capacidad
de sostener la actividad reproductora al recuperase la posibilidad de que congéneres
entren en contacto (Estrada et al 2006b). Finalmente, hay que reconocer que los
paisajes heterogéneos formados por fragmentos de selva y por diversos
agrosistemas no solo son de cierto valor para conservar la biodiversidad local, sino
que constituyen al mismo tiempo un importante componente de la economía de
subsistencia local.
18
Otros estudios de primates en condiciones de perturbación
Como se describió en páginas anteriores, los cuatro grandes áreas de investigación
con primates abarcan estudios de población, ecología, comportamiento y
conservación en poblaciones en hábitats continuos y fragmentados, algo que nos
permite la posibilidad de emitir diagnósticos acerca de las respuestas y adaptabilidad
de las poblaciones y especies a diferentes condiciones de perturbación.
Así por ejemplo, estudios iniciales de genética, usando técnicas moleculares, en
poblaciones de monos aulladores negros aisladas por varias décadas en paisaje
antropogénicos en el sur de Chiapas indican perdida de la variación genética
comparadas con poblaciones en hábitat continuo en la cercanía y distanciamientos
genéticos entre estas como resultado del aislamiento continuado (García del Valle, et
al 2005). En esta misma línea de trabajo, están en curso estudios sobre parentesco
genético, relaciones sociales y éxito reproductivo en poblaciones de monos
aulladores de manto en Los Tuxtlas y en poblaciones de monos aulladores negros en
Palenque, Chiapas.
También importante ha sido el desarrollo de estudios dirigidos a documentar los
ensambles de parásitos gastrointestinales afectando las poblaciones de primates en
condiciones de fragmentación y alto contacto con poblaciones humanas y animales
domésticos, algo que nos dirá mucho acerca del estado de salud general de estas
(Trejo et al 2007).
Las investigaciones que realizamos sobre las bases hormonales a la conducta sexual
en poblaciones existiendo en hábitats continuos y/o protegidos serán replicadas en
poblaciones en hábitats fragmentados con la meta de determinar la labilidad de los
sistemas reproductivos y de sus bases fisiológicas ante la desorganización
demográfica de las poblaciones. Esta información es de relevancia no solo como
parte del banco de datos sobre la biología básica de las especies, pero también para
evaluar y promover el potencial reproductivo de estas (van Belle et al, 2008).
Actividades sinérgicas
Como parte de los desarrollos comentados en páginas anteriores también es
necesario mencionar otros que se han derivado de estos intereses. Uno es la
creación de la Asociación Mexicana de Primatologia, A.C. Esta fue fundada por
iniciativa propia y en conjunto con colegas de la UAM-Iztapalapa en 1987 con la
meta de integrar intereses girando alrededor del estudio, conservación y
aprovechamiento de primates en México. La asociación sigue vigente y funcionando
como foro de interacción para profesionistas, estudiantes y otros interesados en el
estudio y conservación de primates en México (ver http://primates-amp.org.mx).
Asimismo, en años reciente hemos sostenido la presencia de un sitio web creado en
el 2005 y a través del cual se vierte información a la comunidad científica, a la
comunidad de estudiantes y al publico en general sobre los estudios con primates
que llevamos a cabo en México (ver www.primatesmx.com ). El sitio recibe alrededor
de 500 “hits” por día y constituye una fuente importante de información sobre
nuestras investigaciones con primates y otra fauna en el sur de México.
El desarrollo de los programas de investigación en Los Tuxtlas no solo ha resultado
en el fortalecimiento de nuestros bancos de datos sobre los primates que ocurren en
19
esta región, pero también han permitido la expansión de estos esfuerzos hacia
puntos mas sureños con la meta de documentar las poblaciones y especies en otros
estados del sur de México. Tales esfuerzos están plasmados en forma de
publicaciones científicas (libros y artículos científicos) y artículos de divulgación entre
otros, que han salido a través de los años (ver lista completa en
www.primatesmx.com ) y también en la formación de alumnos provenientes de los
estados del sur, tales como Veracruz, Tabasco, Chiapas, Oaxaca, Campeche, Yucatán
y Quintana Roo.
Varios de nuestros esfuerzos de conservación en el sur de México se han vinculado
mas recientemente con actividades y/o programas de las CONANP estatales en
Veracruz, Tabasco, Chiapas y Campeche, así como con iniciativas privadas como
Acajungla en Palenque, Chiapas (ver http://www.acajungla.org/) logrando así una
coordinación mas estrecha con estas instituciones para actividades de conservación a
nivel local y para transferencia de información de utilidad en dichas actividades y/o
programas.
Finalmente, es necesario mencionar que muchas de nuestras investigaciones son de
carácter multidisciplinario, por lo que se ha buscado la colaboración de colegas en los
campos de la ecología química de plantas, genética molecular, parasitología y
ecología del paisaje entre otros. Esto ha resultado en una fertilización importante de
los proyectos lográndose el efecto sinérgico esperado para llevarlos a termino de
modo exitoso.
Consideraciones finales
Las actividades de investigación con primates silvestres en la Estación de Biología
Tropical Los Tuxtlas del IBUNAM cuentan con poco más de tres décadas de
antigüedad. Estas actividades han sido un motor generador de información continua
sobre esta fauna, no solo en Los Tuxtlas, pero también en otros puntos del sureste,
dando origen a otros focos de concentración de estudios por nuestro grupo de
trabajo (Fig. 23). Resaltando entre estos, esta el Parque Nacional Palenque en el
estado Chiapas. Este ha servido para extender el alcance geográfico de la Estación
Los Tuxtlas de la UNAM, no solo en el estado de Chiapas, pero también en la
península de Yucatán, acrecentando de modo significativo en los últimos 10 años el
basamento de información sobre la distribución de las poblaciones de monos
aulladores y monos araña, sobre aspectos de su ecología y conducta y sobre su
estado de conservación.
Fig. 23. La Estación Los Tuxtlas del IBUNAM ha funcionado tambien como base de operaciones para arrancar
proyectos con poblaciones de primates silvestres al sur de la región. Esto también ha permitido el establecimiento del
Parque Nacional Palenque como otra base de operaciones complementaria que nos ha permitido desarrollar proyectos
con poblaciones de primates ahí y en otros puntos del estado de Chiapas, en la península de Yucatán, en Guatemala
y en Belice.
20
Primates sin fronteras
Como parte del desarrollo y crecimiento de nuestros programas de investigación con
primates, han surgido preguntas conceptuales y empíricas que solo pueden ser
respondidas a escalas geográficas más amplias. Aquí hay que considerar que la
fauna de primates que se encuentra en México es parte de un continuo biológico
ubicado en la región Mesoamericana y también en América del sur (Fig. 24). Estas
preguntas tienen que ver con aspectos de distribución y biogeografía de las
poblaciones, su ecología, su comportamiento y su estado de conservación.
Fig. 24. Una alta diversidad de
primates es típica de
Latinoamérica, con cerca de 100
especies y alrededor de 80
subespecies. Muchos de los taxa
son de distribución restringida,
siendo endémicos en muchas
regiones.
Por ejemplo, el mono aullador de manto (A. palliata) que existe en México es de
amplia distribución geográfica en el Neotrópico y esta va desde Los Tuxtlas hasta el
norte de Ecuador, una distribución similar a la del mono araña (Ateles geoffroyi). En
el caso del mono aullador negro (A. pigra) su distribución geografica abarca no solo
segmentos del estado de Tabasco y Chiapas así como la península de Yucatán, pero
también el Peten Guatemalteco y el país de Belice. En estas grandes extensiones
geográficas, poblaciones de estas especies existen en una gran diversidad de
hábitats (por ej. selvas altas, selvas caducifolias, manglares, bosque de neblina,
etc.), por lo que es importante documentarlas.
De igual modo, las presiones sobre los hábitats de los primates, provenientes de la
actividad humana, son variadas de país a país, por lo que también es necesario
estudiarlas. Una perspectiva comparativa nos ayudara a definir con más precisión,
para el caso de las poblaciones y especies que existen en México, aspectos de su
historia natural, ecología, comportamiento y rasgos importantes de su historia de
vida que nos permitan entender los limites de su flexibilidad conductual y ecológica.
Esto fortalecerá nuestros bancos de datos sobre las especies y reforzara las
herramientas conceptuales, empíricas y técnicas para favorecer su conservación bajo
escenarios de manejo sustentable.
Con esto en mente, durante los últimos años hemos emprendido proyectos en
colaboración con colegas en varios países de centro y Sudamérica. Resultados
tangibles de estas colaboraciones están plasmados en publicaciones de artículos
científicos (por ej. Estrada et al 2006b) y en síntesis de información sobre los
aspectos arriba mencionados, tanto para los primates Mesoamericanos como para los
primates Sudamericanos (Estrada et al 2006c; Garber et al 2009).
21
Conclusión
A pesar de los esfuerzos logrados hasta el momento a través de nuestras actividades
en la Estación Los Tuxtlas de la UNAM, aun queda mucho por hacer. Existen áreas
geográficas en el país para las cuales carecemos de información precisa sobre las
poblaciones de primates que ahí existen. Tal es el caso, por ejemplo, del estado de
Oaxaca y la vertiente del Pacifico en Guerrero y Chiapas. Asimismo, debido a que los
primates mexicanos son mamíferos longevos, de crecimiento lento y de reproducción
espaciada, se requieren varios años de observación sobre segmentos selectos de las
poblaciones para lograr perfilar con cierta precisión muchos aspectos de su historia
natural, ecología y conducta, datos importantes para también entender sus
requerimientos ecológicos y así lograr su conservación. Como se comento en las
páginas introductorias, los primates silvestres de México no solo son un componente
importante de la biodiversidad del país, pero también forman parte integral del
patrimonio natural y cultural de los habitantes de las localidades en donde estos
ocurren, por lo que ameritan atención y estudio.
Agradecimientos
Han sido varias las instituciones que directa o indirectamente han apoyado nuestras
investigaciones con primates en el sureste de México. Entre estas sobresalen la
Universidad Nacional Autónoma de México, el Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología de México, el Scott Neotropic Fund, Primate Conservation Inc., National
Science Foundation, the Leakey Foundation, National Geographic y American Society
of Primatologists, entre otras. Muy importante ha sido la participación de alumnos
de la UNAM y de otras instituciones que a través de varias décadas han participado
entusiastamente, a pesar del calor, la alta humedad, y condiciones de trabajo hasta
cierto punto difíciles, en los programas de investigación con primates en Los Tuxtlas
y en otros sitios el sur de México.
Referencias
Di Fiori, A. & Campbell, C. J. 2007. The Atelines, variations in ecology bevahor and
social organization. En: Primates in Perspective. Campbell, C.J., Fuentes, A.
McKinnon, K., Panger, M. & Bearder, S. K. (eds)., pp.155-185. Oxford University
Press, NY.
Di Fiori, A., Link, A.,Dew, J. L. 2008. Diets of wild spider monkeys. En: Spider
Monkets: behavior, ecology and evolution of the genus Ateles. Campbell, C. J. (ed.),
pp. 81-137. Cambridge University Press. NY.
Duarte, A. & Estrada, A. 2003 Primates as pets in Mexico City: an assessment of
species involved, source of origin and general aspects of treatment. AMERICAN
JOURNAL OF PRIMATOLOGY 61: 53-60.
Estrada, A. 1982. Survey and census of howler monkeys [Alouatta palliata]in the rain
forest of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. AM. J. PRIMAT. 2: 363-372.
Estrada, A. 1984. Resource use by howler monkeys in the rain forest of Los Tuxtlas,
Veracruz, Mexico. INT. J. PRIMAT. 5: 105-131.
Estrada, A. & R. Coates-Estrada. 1985. A preliminary study of resource overlap
between howling monkeys (Alouatta palliate) and other arboreal mammals in the
tropical rain forest of Los Tuxtlas, Mexico. AM. J. PRIMAT. 9: 27-37.
22
Estrada, A. & R. Coates-Estrada. 1986. Use of leaf resources by howling monkeys
(Alouatta palliate) and leaf-cutting ants (Atta cephalotes) in the tropical rain forest of
Los Tuxtlas, Mexico. AM. J. PRIMAT. 10: 51-66.
Estrada et al 1999 Estrada, A. S. Juan Solano, T. Ortíz Martínez & R. Coates-Estrada.
1999. Feeding and general activity patterns of a howler monkey (Alouatta palliata)
troop living in a forest fragment at Los Tuxtlas, Mexico. AMERICAN JOURNAL OF
PRIMATOLOGY 48:167-183
Estrada, A., Garber, P., Pavelka, M. and Luecke, L. (Eds.) 2006c. PERSPECTIVES IN
THE STUDY OF MESOAMERICAN PRIMATES: Distribution, Ecology, Behavior and
Conservation. Springer Press, NY.
Estrada, A., Saenz, J., Harvey, C., Naranjo, E., Muñoz, D. and M. Rosales-Meda, M.
2006b. Primates in agroecosystems: conservation value of agricultural practices in
Mesoamerican landscapes. In: NEW PERSPECTIVES IN THE STUDY OF
MESOAMERICAN PRIMATES: Distribution, Ecology, Behavior and Conservation.
Editors: A. Estrada, P. A. Garber, M.S.M. Pavelka, L. Luecke. Springer Press. Pp.
437-470.
Fuentes, E. Franco, B., Magaña-Alejandro, M., Decena, Y., Muñoz, D., García, Y. &
Estrada, A. 2003. Plantas utilizadas como alimento por una tropa de monos
aulladores, Alouatta palliata, en el Parque La Venta, Tabasco, México. UNIVERSIDAD
Y CIENCIA (Mexico). 37: 43-52.
Garber, P.A., Estrada, A., Bicca-Marques, J., Heymann, E., Strier, K. (Editors). 2009.
South American Primates: Comparative Perspectives in the Study of Behavior,
Ecology, and Conservation. Springer Press, NY.
García del Valle, Y., Muñoz, D., Estrada, A., Franco, B., Magaña, M. 2001. Uso de
plantas como alimento por monos aulladores, Alouatta palliata, en el parque Yumká,
Tabasco, México. NEOTROPICAL PRIMATES. 9: 112-118.
García del Valle, Y., Estrada, A., Espinoza, E., Lorenzo, C. & Naranjo, E. 2005.
Aspectos de la genética de poblaciones de monos aulladores (Alouatta pigra) en
hábitat continuo y fragmentado en la selva Lacandona, México: un estudio
preliminar. UNIVERSIDAD Y CIENCIA (Mexico). No. especial II: 55-60.
Gillespie, T. R., E. C. Greiner and C. A. Chapman. 2005a. Gastrointestinal parasites
of the colobus monkey of Uganda. Journal of Parasitology, 91:569-573.
González-Picazo, H., Estrada, A., Coates-Estrada, R. & Ortíz-Martínez, T. 2001.
Consistencias y variaciones en el uso de recursos alimentarios utilizados por una
tropa de monos aulladores (Alouatta palliata) y deterioro del hábitat, en Los Tuxtlas,
Veracruz, México. UNIVERSIDAD Y CIENCIA 17: 27-36.
Harvey, C., Tucker, N. & Estrada, A. 2004. Can live fences, isolated trees and
windbreaks help conserve biodiversity within fragmented tropical landscapes? In :
AGROFORESTRY AND CONSERVATION OF BIODIVERSITY IN TROPICAL
LANDSCAPES. Goetz Schroth, Gustavo Fonseca, Claude Gascon, Heraldo
Vasconcelos, Anne- Marie Izac & Celia Harvey, Editors. ISLAND PRESS INC. Pp. 261289.
Hauglustaine, C. 2007. Etude du comportement et de l¿écologie alimentaire de deux
troupes de singes hurleurs noirs (Alouatta pigra) au Parc National de Palenque (PNP),
Mexique. Tesis Licenciatura. Universidad de Liege, Beligica. Asesoesr, Dr. A. Estrada
y Dr. Marie Hunyen.
23
Schipper, et al. 2008. The Status of the World ’s Land and Marine Mammals:
Diversity, Threat, and Knowledge. Science. DOI: 10.1126/science.1165115 , 225
(2008); 322.
Juan, S., Estrada, A. & Coates-Estrada, R. 2000. Contrastes y similitudes en el uso
de recursos y patrón general de actividades en tropas de monos aulladores (Alouatta
palliata) en fragmentos de selva en Los Tuxtlas, México. NEOTROPICAL PRIMATES 8:
131-135
Muñoz et al 2006 Muñoz, D., Estrada, A., Naranjo, E. and Ochoa, S. 2006. Foraging
ecology of howler monkeys (Alouatta palliata) in a cacao (Theobroma cacao)
plantation, Tabasco, Mexico. AMERICAN JOURNAL OF PRIMATOLOGY 68:127-142.
Rylands, A. B.,Groves, C. P., Mittermeier, R. A., Cort´es-Ortiz, L., and Hines, J. J.
2006. Taxonomy and distributions of Mesoamerican primates. In New Perspectives in
the Study of Mesoamerican Primates: Distribution, Ecology, Behavior and
Conservation, eds. A. Estrada, P. Garber, M. Pavelka, and L. Luecke, pp. 29–79. New
York: Springer.
UNFPA 2007. State of World Population 2007. Unleashing the Potential of Urban
Growth. Rome:United Nations Population Fund.
Van Belle, S. and Estrada, A. 2008a. Group Size and Composition Influence Male
and Female Reproductive Success in Black Howler Monkeys (Alouatta pigra).
American Journal of Primatology. 70:1-7. Online in Wiley InterScience
(www.interscience.wiley.com). DOI 10.1002/ajp.20534
Van Belle, S., Estrada, A. and Strier, K. B. 2008b. Social Relationships among Male
Alouatta pigra. INTERNATIONAL JOURNAL OF PRIMATOLOGY. On-line DOI
10.1007/s10764-008-9309-y
Van Belle, S., Ziegler, T. E., Estrada, A. and Strier, K. B. 2008c. Sexual Behavior
across Ovarian Cycles in Wild Black Howler Monkeys (Alouatta pigra): Male Mate
Guarding and Female Mate Choice. AMERICAN JOURNAL OF PRIMATOLOGY 70:1–12
Wallace, R. B. 2008. Factors influencing spoder monkey habitat use and ranging
patterns. En: Spider Monkets: behavior, ecology and evolution of the genus Ateles.
Campbell, C. J. (ed.), pp. 138-154. Cambridge University Press. NY.
24