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Latin American Journal of Aquatic Research
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ISSN 0718 -560X
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Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2010”
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Casilla 1020, Valparaíso, Chile – Fax: (56-32) 2274206, E-mail: [email protected]
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 39 (1) 2011
CONTENTS
Research Articles
Mónica Fernández, Daniel Hernández & Ana Roux
Analysis of the relationship between relative abundance of mature, impregnated females of Pleoticus muelleri (Bate,
1888) (Crustacea, Decapoda) and environmental variables through statistical models. Análisis de la relación entre la
abundancia relativa de las hembras maduras e impregnadas de Pleoticus muelleri (Bate, 1888) (Crustacea, Decapoda) y las
variables ambientales aplicando modelos estadísticos………………………………………………………………………………..1-15
Natalia E. Sato, Daniel Hernández & María D. Viñas
Hábitos alimentarios de las larvas de Engraulis anchoita (Hubbs & Marini, 1935) en las aguas costeras de la Provincia
de Buenos Aires, Argentina. Feeding habits of Engraulis anchoita (Hubbs & Marini, 1935) larvae in coastal waters off Buenos
Aires Province, Argentina ............……………….………………………………………………………………….………………..16-24
Casimiro Quiñonez-Velázquez & Juan Ramón López-Olmos
Juvenile growth of white mullet Mugil curema (Teleostei: Mugilidae) in a coastal lagoon southwest of the Gulf of
California. Crecimiento de juveniles de la lisa blanca Mugil curema (Teleostei: Mugilidae) en una laguna costera del suroeste
del golfo de California …………………………………………………….……………………………………………………..…….. 25-32
Armando Mujica, María Luisa Nava & Andrea Araya
Larvas de Sergestes arcticus Krøyer, 1855, Neotrypaea uncinata (H. Milne-Edwards, 1837) y Munida gregaria
(Fabricius, 1793), entre el seno Reloncaví y Boca del Guafo, sur de Chile. Larvae of Sergestes arcticus Krøyer, 1855, Neotrypaea uncinata (H. Milne-Edwards, 1837), and Munida gregaria (Fabricius, 1793) between Seno Reloncaví and Boca del
Guafo, southern Chile ………………………………………………………………………………………………………….…….... 33-42
Paúl Gómez-Canchong, Renato A. Quiñones & Luis Manjarrés
Size structure of a heavily fished benthic/demersal community by shrimp trawling in the Colombian Caribbean Sea.
Estructura de tamaños de una comunidad bentónica/demersal fuertemente impactada por la pesca de arrastre camaronero en
el Mar Caribe de Colombia ……………………………………………………………………………………………………...…….. 43-55
Antonio Herrera & David Bone
Influence of riverine outputs on sandy beaches of Higuerote, central coast of Venezuela. Influencia de aportes fluviales
en playas arenosas de Higuerote, costa central de Venezuela ……………………………...…………..…..……..……….….… 56-70
Juan Carlos Quiroz, Rodrigo Wiff, Mauricio A. Barrientos & Francisco Contreras
Discriminación de variables ambientales que influencian la captura por unidad de esfuerzo: el caso de la pesquería de
krill antártico. Discrimination of environmental variables that influence the catch per unit effort: the case of the Antarctic krill
fishery ……………………………………………………………………………………………………………………………………. 71-81
Elena Louge, Raúl Reta, Betina Santos & Daniel Hernández
Distribución estival del stock sureño de la merluza argentina (Merluccius hubbsi Marini, 1933) en el área de cría (44º47°S) en relación con parámetros oceanográficos (1996-2001). Summer distribution of the southern stock of the Argentine
hake (Merluccius hubbsi Marini, 1933) in the nursery area (44º-47ºS) in relation to oceanographic parameters (1996-2001)
…………………………………………………………………………………………………………………………………………….. 82-92
Danielle C. Barbiero, Isabela M. Macedo, Bruno Mais & Ilana R. Zalmon
Comparative study of the estimated sample size for benthic intertidal species and communities. Estudio comparativo del
tamaño estimativo de muestra para especies bentónicas intermareales y de la comunidad ...….……………………..……. 93-102
Eduardo Barros Fagundes-Netto, Luiz Ricardo-Gaelzer, Ricardo Coutinho & Ilana R. Zalmon
Influence of a shipwreck on a nearshore-reef fish assemblages off the coast of Rio de Janeiro, Brazil. Influencia de un
buque sumergido sobre agregaciones de peces asociados a un arrecife somero de la costa noreste de Río de Janeiro, Brasil
………………………………………………………………………………...……………………………………….........................103-116
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Rodrigo J. Gonçalves, Virginia E. Villafañe, César D. Medina, Elena S. Barbieri & Walter E. Helbling
Plankton dynamics and photosynthesis responses in a eutrophic lake in Patagonia (Argentina): influence of grazer
abundance and UVR. Dinámica del plancton y respuestas fotosintéticas en una laguna eutrófica de Patagonia (Argentina): influencia de la abundancia de herbívoros y RUV …...…………………………………………………………………………….. 117-130
María Inés Militelli
Paralichthys patagonicus spawning areas and reproductive potential in the Bonaerense Coastal Zone, Argentina (34º42ºS). Áreas de desove y potencial reproductivo de Paralichthys patagonicus en la Zona Costera Bonaerense, Argentina (34º42ºS)…................................................................................................................................................................................ 131-137
Armando Mujica, Enzo Acuña & María Luisa Nava
Distribución y abundancia de larvas de Heterocarpus reedi Bahamonde, 1955, Cervimunida johni Porter, 1903 y
Pleuroncodes monodon (H. Milne-Edwards, 1837), frente a Coquimbo y Caldera, Chile. Distribution and abundance of
Heterocarpus reedi Bahamonde, 1955, Cervimunida johni Porter, 1903, and Pleuroncodes monodon (H. Milne-Edwards, 1837),
larvae off Coquimbo and Caldera, Chile …………………….…………………………………..………………...……………… 138-150
Ricardo A. Ferriz, Cristina A. Bentos, Eduardo M. Fernández & Guillermo R. López
Reproducción y dinámica poblacional de Cheirodon interruptus (Ostariophysi: Characidae) en el arroyo El Portugués,
alta cuenca del río Samborombón, Argentina. Reproduction and population dynamics of Cheirodon interruptus
(Ostariophysi: Characidae) in El Portugués a stream, in the apper watershed of the Samborombón River, Argentina
…………………………………………………………………………………………………………………………...……..……… 151-160
Short Communications
Carlos del Mónaco, Nicida Noriega & Samuel Narciso
Nota sobre la densidad y tasa de depredación de Coralliophila abbreviata y Coralliophila caribaea sobre colonias
jóvenes de Acropora palmata en un arrecife deteriorado de Cayo Sombrero, Parque Nacional Morrocoy, Venezuela.
Note on density and predation rate of Coralliophila abbreviata and Coralliophila caribaea on juvenile colonies of Acropora
palmata in a deteriorated coral reef of Cayo Sombrero, Morrocoy National Park, Venezuela……...….…………..……….. 161-166
María de los Ángeles Sánchez, Diego Giberto, Laura Schejter & Claudia Bremec
The Patagonian scallop fishing grounds in shelf break frontal areas: the non assessed benthic fraction. Bancos de
pesca de vieira patagónica en áreas del frente de talud: fracción bentónica no evaluada .................................……….....167-171
Merari Goldstein & Enrique Dupré
Modificación de la estructura espermática de la jaiba Cancer setosus (Molina, 1782) (Decapoda: Brachyura) durante su
reacción acrosomal inducida. Modification of the spermatic structure of the crab Cancer setosus (Molina, 1782) (Decapoda:
Brachyura) during induced acrosomal reaction……………………………………..……………………………….…………… 172-178
Juan C. Parra, Luis Morales, José A. Sobrino & Juan Romero
Estimación de la temperatura superficial del mar desde datos satelitales NOAA-AVHRR: validación de algoritmos
aplicados a la costa norte de Chile. Sea surface temperature estimation from NOAA-AVHRR satellite data: validation of
algorithms applied to the northern coast of Chile ………………………………………………..………………………………..179-183
Paola A. Mejía-Falla, Andrés F. Navia & Luis A. Muñoz
First record of morphological abnormality in embryos of Urotrygon rogersi (Jordan & Starks, 1895) (Myliobatiformes:
Urotrygonidae) in the Tropical Eastern Pacific. Primer registro de anomalía morfológica en embriones de Urotrygon rogersi
(Jordan & Starks, 1895) (Myliobatiformes: Urotrygonidae) en el Pacífico oriental tropical ……...…………………..……….184-188
Aldo S. Pacheco, Sebastián Silva & Belén Alcorta
Is it possible to go whale watching off the coast of Peru? A case study of humpback whales. ¿Es posible hacer turismo
de observación de ballenas en la costa de Perú? Un caso de estudio con ballenas jorobadas …..………...………………189-196
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(1): 1-15,
2011
Abundance
of mature and impregnated female shrimp of Pleoticus muelleri
DOI: 10.3856/vol39-issue1-fulltext-1
Research Article
Analysis of the relationship between relative abundance of mature, impregnated
females of Pleoticus muelleri (Bate, 1888) (Crustacea, Decapoda) and
environmental variables through statistical models
Mónica Fernández1, Daniel Hernández1 & Ana Roux1
1
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP)
Paseo Victoria Ocampo 1, B7602HSA, Mar del Plata, Argentina
ABSTRACT. The relationship between the relative abundance of mature and impregnated females of the Argentine red shrimp Pleoticus muelleri (Bate 1888) and environmental variables was analyzed using statistical
methods. Analyzed data came from the research cruises of the Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo
Pesquero (INIDEP) carried out during January 2000, 2001, 2005, and 2007; March 2006; and November 2004,
2005, and 2006 in San Jorge Gulf (Argentina). The biological variables considered were the relative abundances of mature and impregnated female shrimp, whereas the environmental variables corresponded to depth,
bottom water temperature and salinity, and the difference between surface and bottom water temperature and
salinity. Generalized additive models were used as an exploratory tool for the numerical data and the general
linear models as a confirmatory tool. The results showed that the distributions and abundances of mature and
impregnated females were related to the bottom water temperature and salinity and to depth. The relationship
increased along with temperature; with salinity, however, it decreased for mature females and increased for
impregnated females. An optimal depth range was evidenced, where the largest concentrations of these individuals were located.
Keywords: Pleoticus muelleri, females, maturity, abundance, environmental conditions, GLM, GAM,
southwestern Atlantic, Argentina.
Análisis de la relación entre la abundancia relativa de las hembras maduras e
impregnadas de Pleoticus muelleri (Bate, 1888) (Crustacea, Decapoda) y las variables
ambientales aplicando modelos estadísticos
RESUMEN. Se presenta el análisis de la relación entre la abundancia relativa de las hembras maduras e
impregnadas del langostino Pleoticus muelleri (Bate, 1888) y las variables ambientales, mediante la aplicación
de modelos estadísticos. Los datos analizados provienen de las campañas de investigación del Instituto
Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP) realizadas en enero de 2000, 2001, 2005 y 2007,
marzo de 2006 y noviembre de 2004, 2005 y 2006 en el Golfo San Jorge (Argentina). Se consideraron las
variables biológicas: abundancia relativa de hembras maduras y de hembras impregnadas de langostino y las
variables ambientales: profundidad, temperatura y salinidad del agua de fondo así como, la diferencia de
temperatura y de salinidad entre el agua de superficie y de fondo. Para el tratamiento numérico de los datos se
aplicaron Modelos Aditivos Generalizados como herramienta exploratoria y Modelos Lineales Generales
como herramienta confirmatoria. Los resultados indican que la distribución y abundancia de las hembras
maduras e impregnadas se relacionan con la temperatura y la salinidad del agua de fondo, y con la
profundidad. Con la temperatura se destaca una relación creciente; mientras que con la salinidad, una relación
decreciente con las hembras maduras y una relación creciente con las hembras impregnadas. Considerando la
profundidad, se evidenció un rango óptimo donde se localizaron las mayores concentraciones de estos
individuos.
Palabras clave: Pleoticus muelleri, hembras, madurez, abundancia, condiciones ambientales, GLM, GAM,
Atlántico sudoccidental, Argentina.
___________________
Corresponding author: Mónica Fernández ([email protected])
1
2
Lat. Am. J. Aquat. Res.
INTRODUCTION
The distribution of the Argentine red shrimp Pleoticus
muelleri (Bate, 1888) (Decapoda, Solenoceridae)
(FAO Code 2282900601, Garibaldi & Busilacchi,
2002) is restricted to the Western Atlantic, from Río
de Janeiro (23ºS), Brazil to Santa Cruz (50ºS),
Patagonia, Argentina. This species remains in the
marine environment throughout its life cycle (Boschi,
1997).
The P. muelleri fishery is one of the most
important in Argentina. It occurs mainly in the
patagonic sector comprised between 43ºSand 47ºS.
The fishery started to be exploited at the beginning of
the ’80 when 2,616 ton were landed reaching 36,822
ton in 2000. That year the exports were close to U$S
250 millons. In year 2001 the declared landings
reached to a historic record of 78,797 ton (SAGPyA,
2001). In Brazil the fishery is mainly developed in San
Paulo coast. During 1999-2005, 54.65 ton were caught
with a peak of 34.06 ton in 2001 and a successive
decline in others years (Castilho et al., 2008a). In
Uruguay the species is targeted by the artisanal fleet
operating and the highest fishing effort is located in
Punta Del Diablo. The total shrimp-catch per fishing
season in 2005 and 2006 was 12 ton (Segura et al.,
2008).
In Argentina, Bertuche et al. (2000a, 2005)
indicate that this natural resource shows biological
characteristics that made very difficult the management of the fishery. They are: short life cycle, a
high and variable grown rate and a high reproductive
potential. The short life cycle, determines that the
available biomass for fishing replaces itself each
fishing season. The annual recruitment defines the
abundance of the resource. The success of the
recruitment depends of two factors: the spawning
biomass concentrates in the appropriated time and
space and the benevolence of the environmental
context where the first life cycles stadia are developed.
Considering the above mentioned concepts arise the
need of face up studies on the reproductive activity
and its relationships with the environmental factors
which regulate it and lets generate tools for fishery
management.
The Argentine red shrimp reproductive activity
occurs during spring and summer and shows its
maximum intensity between December and March.
Reproduction takes place all along the patagonic
littoral forming reproductive nuclei concentrated in
coastal zones; the main spawning area is comprised
between 42º and 47ºS where different sectors as regars
start, duration and intensity of the reproductive
process are distinguished. These sectors are: the south
littoral of Rawson (43º20’S-44º20’S and 64º00’W and
the coast) and the San Jorge Gulf areas limited by the
coasts and the 46ºS (north and south sectors of the
gulf). In the north area of San Jorge Gulf the
reproductive season starts in August and continues
throughout summer until March or April. Individuals
in advanced maturation stage are observed in
September. In the southern zone the period embraces
from September through April. Individuals in
advanced maturation stage are observed in November.
In the south littoral of Rawson concentrations of great
mangnitude are detected in October, November and
December. Impregnated females -mature females with
the maximum degree of ovaric development and
added spermathofore- reach their abundance peak
during November in the Rawson littoral, in December
in the north of San Jorge Gulf and during January in
the southern area. (Macchi et al., 1998; Ruiz &
Mendia, 2008; Fernández et al., 2009).
The species P. muelleri all along its distributional
area presents different reproductive behaviours, being
the reproduction continuous in tropics and seasonal in
higher latitudes (Castilho et al., 2008a).
It has to be mentioned that different studies on the
relationship between the development of the resource
and environmental variables in the argentine red
shrimp fishery applying statistical models were carried
out by Bertuche et al. (2000b) and Fernández et al.
(2007).
Bertuche et al. (2000b), applying the Multiple
Regression Model observed the existence of a
statistically significant relation among the fluctuation
of Argentine red shrimp abundance in the San Jorge
Gulf, the fishing effort applied and two representative
variables of changes in the climate conditions
(temperature anomalies in surface waters in San Jorge
Gulf and Peruvian coasts). Fernández et al. (2007),
using the Canonical Correspondence Analysis looked
into the shrimp concentration distribution in the south
of the San Jorge Gulf in winter 2003 and its relation to
the physical and chemical characteristics of surface
sedi-ments and bottom waters. The mentioned authors
found links among juvenile and adult shrimp and
depth and total organic carbon in sediments.
Researches developed by Ye et al. (1999), Hass et
al. (2001), Costa et al. (2004) and Castilho et al.
(2008b), can be mentioned as examples of the use of
statistical models in the study of the relationship
among other prawn and shrimp fisheries and
environmental variables. Ye et al. (1999) carried out
an analysis of the environmental preferences of
Penaeus semisulcatus, Metapenaeus affinis and
Penaeus stylifera in Kuwait using the Accumulated
Univaried and Bivaried Distribution Analysis and they
Abundance of mature and impregnated female shrimp of Pleoticus muelleri
found that each species showed different preferences
as regards temperature, salinity and depth. Depth was
the variable that most influenced the distribution of
these penaeids species. Hass et al. (2001) modeled the
Penaeus aztecus abundance associated to biological
and environmental factors applying Multiple
Regression, Bayesian Models and Generalized
Additive Models. Only temperature and salinity
variables showed a positive correlation with the
abundance.
Costa et al. (2004) studied the ecological
distribution of Pleoticus muelleri from January 1998
through December 1999 in the region of Ubatuba, São
Paulo, Brazil. They observed that the numbers of P.
muelleri were positively correlated with periods of
cooler temperatures. Castilho et al. (2008b) in their
work about the relationship between environmental
variation and species abundance of shrimp community
(Crustacea: Decapoda, Penaeoidea) in south-eastern
Brazil using a Canonical Correlation Analysis found a
positive relationship between abundance of P.
muelleri and depth and an inverse association with
bottom temperature. Although, temperature and depth
were strongly associated with the abundance of
Xiphopenaeus kroyeri.
In this study two moments of the reproductive
period of argentine red shrimp in San Jorge Gulf
(spring and summer) are analyzed. Generalized
Additive Models combined with General Linear
Models are applied to determine the relation among
relative abundance of mature and impregnated female
shrimp and environmental variables as well as to
identify the variables that allow explain part of the
spatial variability of reproductive females abundance
values.
MATERIALS AND METHODS
Samplings and data were obtained from hauls
performed during Instituto Nacional de Investigación
y Desarrollo Pesquero (INIDEP) research cruises OB01/00 (January 2000), OB-01/01 (January 2001), OB09/04 (November 2004), OB-01/05 (January 2005),
OB-10/05 (November 2005), OB-01/06 (March 2006),
OB-06/06 (November 2006) and OB-02/07 (January
2007). Cruises were carried out on board of RV
“Capitán Oca Balda” in the area comprised between
43º20´-47º00´S and 64º´W and the coast (Fig. 1).
The biological variables considered were mature
females (MF) and impregnated females (IF) relative
abundance expressed in thousand of ind nm-2. The
environmental variables considered were depth in
metres (D), bottom water temperature in ºC (BWT),
3
bottom water salinity in psu (BWS), temperature
difference (ΔT) and salinity difference (ΔS) between
surface and bottom waters. The data were measured
with a conductivity-temperature-depth probe SBE
(Sea-Bird Electronic, I Model XIX).
The statistical analysis (Zar, 1996; McCullagh &
Nelder, 1989; Hastie & Tibshirani, 1990) was
performed using the statistical program Statistica,
version 6.0 (Statistica Software 1988). For the same
months, the comparison of environmental variables
among years was made using Kruskal Wallis test (Zar,
1996).
For the statistic treatment of data January 2001 and
November 2005 were not considered. January 2001
presented 17.39% of non null values mature females
and 0% of non null values impregnated females.
November 2005 presented 19.30% and 1.75% of non
null values mature females and impregnated females,
respectively. Besides, in January 2000 the “ΔS”
variable was eliminated for its low variability. In
January 2000 and 2005, March 2006 and January 2007
“ΔT” was eliminated for its high correlation with the
BWT.
The relationship among mature females and
impregnated females abundance with environmental
variables depth , bottom water temperature, bottom
water salinity, temperature difference and salinity
difference were analyzed considering an exploratory
focus where GAM were applied (Yee & Mitchell,
1991; O’Brien et al., 1996; Xiang, 2001; Venables &
Dichmont, 2004). The GAM considered (link =
identity, distribution = normal) was:
ln(y + 1) = β0 + f1(D) + f2(BWT) + f3(BWS) + f4 (ΔT) + f5(ΔS) + ε
being:
γ: relative abundance of mature and of impregnated
females,
fj: a non parametric function to be determined,
defined by means of smoothing from cubic splines
of the relation between the partial residual and
each environmental variable (scatterplot smother),
ε: error term.
In those cases in which several years and different
sectors of the gulf were included in the data, the
categorical variables Year and Sector (north and south
of San Jorge Gulf) were introduced in the model.
Once the fj function determined, a GLM (General
Lineal Model) was considered (McCullagh & Nelder,
1989) in order to confirm the statistical significance of
nonlinear components, quadratic or cubic (depending
on the type of nonlinearity observed in the Scatterplot
Smoths shown by the GAM) in the relationship of the
4
Figure 1. Geographic location of hauls of research cruises carried out during January 2000 and 2001, November 2004,
January and November 2005, March and November 2006 and January 2007 in the San Jorge Gulf.
Figura 1. Ubicación geográfica de los lances de las campañas de investigación efectuadas en enero 2000 y 2001,
noviembre 2004, enero y noviembre 2005, marzo y noviembre 2006 y enero 2007 en el golfo San Jorge.
abundances with environmental variables. The Akaike
Information Criterion was used as a tool for model
selection. Those variables not detected in GAM as
nonlinear components in their relationship with
abundances were incorporated as lineal form in the
GLM, in the procedure of model selection. This fact
allowed to determine the environmental variables
significantly correlated with abundance and evaluate
the existence of nonlinear components in the relation
of abundance to environmental variables.
With the procedure developed a simple description
of the relation among abundance and environmental
variables was obtained. For this a model that considers
lineal and non lineal additive components was built. It
explained a significant percentage of the variance.
Possible interaction terms among environmental
variables were not considered due to: (1) the difficulty
to understand the effect of such terms and (2) consider
the objective of obtaining a simple and satisfactory
description of the system analyzed.
The possible spatial correlation among the GAM
residuals was calculated considering experimental
semi-variograms. For the building of them, the
following criteria were applied: (1) to consider
distances lesser than or equal to half the maximum
distance among sampling stations and (2) to be
number of pairs of points in each interval more than
50 (Journel & Huijbregts, 1978).
RESULTS
The descriptive statistic of the environmental variables
during January 2000, 2001, 2005, 2007, March 2006
and November 2004, 2005 and 2006 is presented in
Table 1.
During January 2000 and 2001 the seasonal
statistical analysis indicated highly significant
differences (P < 0.01) considering the bottom water
temperature variable. In January 2000 the average
value was 11.57ºC, whereas in January 2001 was
9.56ºC. In the same period, the seasonal statistical
analysis indicated highly significant differences (P <
0.01) considering the bottom water salinity variable.
The average value was 33.43 psu in January 2005,
whereas in January 2007 was 33.30 psu.
During November 2004, 2005 and 2006 the
seasonal statistical analysis indicated highly
significant differences (P < 0.01) considering bottom
water temperature and salinity variables. Taking on
account the average value, the maximum value of
temperature was registered in November 2004 and the
minimum in November 2005. The maximum value of
salinity was observed in November 2005 and the
minimum in November 2006.
Application of the Generalized Additive Models
and the General Lineal Models
Mature females
The most remarkable nonlinear components that GAM
allowed to detect are shown in Table 2. The components were expressed as polynomial of degree 2 or 3
in the corresponding environmental variable. The
variables that were entered in the procedure of model
selection for each period considered and the variables
that were selected with this procedure are shown in
Table 3. In all periods, the nonlinear components that
5
were manifested in GAM were confirmed in GLM by
the Akaike Information Criterion (Table 3).
Normal plots and the relationship among predictive
and observed values for each analyzed period are
shown in Figure 2, considering the obtained results
from GAM and GLM. The percentages of explained
variance per model are also indicated. In the case of
GAM all the analyzed environmental variables were
entered into the model. In the case of GLM only the
selected variables by the procedure of model selection
(Table 3) were considered.
Normal plots were satisfactory in all cases; the
graphic corresponding to March 2006 showed a
greater discrepancy probably due to the large
proportion of null abundance values (51.9%).
Figure 3 shows the relationship among abundance
(expressed as partial residues when eliminating from
the abundance value the effect of other environmental
variables that were not presented in the graph) and the
considered environmental variables. The graphs show
the pure effect that the environmental variables have
on abundance values. The considered graphs
correspond to the results obtained with GAM; only the
graphs corresponding to the selected variables by the
procedure of model selection are shown.
The obtained results allowed to observe (Fig. 3)
that in January 2000, 2005 and 2007 and March 2006
the distribution of mature female abundance values
was related to depth and bottom water temperature
and that in November 2004 and 2006 was consistent
with depth and bottom water salinity.
As regards the relationship among abundance
values and the depth variable in January 2000, 2005
and 2007, the highest values were registered between
50-70 m approximately. When bottom water
temperature was considered abundance values raised
as temperature values increased. According to the
graphs, there is less definition of relationship in
January 2005 and 2007 compared to January 2000.
In March 2006 a growing relationship among
abundance values distribution of mature females and
depth and bottom water temperature was observed;
abundance values raised as depth and temperature
increased. In November 2004 and 2006 a decreasing
relation of abundance values of mature females to
depth and bottom water salinity was detected.
Impregnated females
The most remarkable nonlinear components that GAM
allowed to detect are shown in Table 2. The
components were expressed as polynomial of degree 2
or 3 in the corresponding environmental variables.
6
Table 1. Descriptive statistic of the environmental variables. January 2000 and 2001, January 2005 and 2007, March 2006
and November 2004, 2005 and 2006. N: number of hauls.
Tabla 1. Estadística descriptiva de las variables ambientales. enero 2000 y 2001, enero 2005 y 2007, marzo 2006 y
noviembre 2004, 2005 y 2006. N: número de lances.
Environmental variables
Year
N
Mean
Standard
deviation
Minimum
value
Maximum
value
Depth (m) (D)
2000
40
65.125
12.712
39.000
82.000
2001
23
71.043
13.871
34.000
90.000
Bottom water temperature (ºC) (BWT)
J
A 2000
40
11.574
1.376
8.899
13.748
N 2001
23
9.565
1.072
8.096
11.770
Difference of temperature (ºC) (∆T)
U 2000
40
3.446
1.735
0.480
7.054
A 2001
23
3.539
1.464
0.485
5.436
R
2000
40
33.493
0.082
33.267
33.618
Y 2001
23
33.485
0.146
33.158
33.664
Bottom water salinity (psu) (BWS)
Difference of salinity (psu) (∆S)
Depth (m) (D)
J
2000
40
0.067
0.142
-0.162
0.493
2001
23
-0.139
0.147
-0.359
0.268
2005
53
75.170
15.225
31.000
96.000
2007
75
72.533
16.691
25.000
100.000
A 2005
53
10.646
2.014
8.155
15.335
N 2007
75
10.558
1.523
8.737
14.593
U 2005
53
4.515
2.459
0.139
8.034
A 2007
75
4.665
1.882
0.021
7.258
R
2005
53
33.429
0.097
33.180
33.780
Y 2007
75
33.303
0.074
33.124
33.492
2005
53
0.079
0.122
-0.239
0.540
2007
75
0.055
0.066
-0.148
0.226
Depth (m) (D)
M 2006
53
76.189
15.488
31.000
100.000
A 2006
53
10.569
2.128
8.244
15.467
R
2006
53
4.632
2.241
0.116
7.908
C
2006
53
33.388
0.188
33.046
34.049
H 2006
53
-0.140
0.162
-0.768
0.111
2004
50
77.420
15.553
23.000
94.000
2005
58
79.569
13.593
32.000
99.000
2006
71
73.915
16.481
26.000
100.000
N 2004
52
9.288
0.967
8.033
11.888
Depth (m) (D)
O 2005
70
8.720
0.795
7.660
11.020
V 2006
84
9.171
0.619
8.174
11.200
E
2004
50
3.714
1.591
0.130
6.074
M 2005
58
2.773
1.537
-0.250
5.390
B
2006
71
1.420
0.767
0.003
3.029
E
2004
52
33.390
0.141
33.007
33.968
R
2005
70
33.426
0.223
32.846
34.257
2006
84
33.296
0.086
33.017
33.417
2004
50
-0.030
0.165
-0.634
0.503
2005
58
-0.098
0.208
-0.891
1.000
2006
71
-0.049
0.085
-0.265
0.083
7
Table 2. Mature and impregnated females. More remarkable nonlinear components detected in GAM, associated to some
of the environmental variables for each period. D: depth, BWT: bottom water temperature, BWS: bottom water salinity.
Tabla 2. Hembras maduras e impregnadas. Componentes no lineales destacables detectadas por el GAM, asociadas con
alguna de las variables ambientales, para cada período. D: profundidad, BWT: temperatura de agua de fondo, BWS:
salinidad de agua de fondo.
Mature
females
Impregnated
females
Period
Remarkable nonlinear components
detected in GAM
January 2000
January 2005 and 2007
March 2006
November 2004 and 2006
January 2000
March 2006
Polynomial degree 2 in D
Polynomial degree 3 in BWT
Polynomial degree 3 in BWS
Polynomial degree 2 in BWT
Table 3. Mature and impregnated females. Variables selected by the Akaike Information Criterion. Nonlinear components
detected in GAM for some of the environmental variables are entered to the procedure. D: depth, BWT: bottom water
temperature, BWS: bottom water salinity, ΔT: difference of temperature, ΔS: difference of salinity.
Tabla 3. Hembras maduras e impregnadas. Variables seleccionadas por el Criterio de Información de Akaike. Se ingresan
al procedimiento las componentes no lineales detectadas por el GAM para alguna de las variables ambientales. D:
profundidad, BWT: temperatura de agua de fondo, BWS: salinidad de agua de fondo, ΔT: diferencia de temperatura, ΔS:
diferencia de salinidad.
Period
Mature
females
Impregnated
females
Variables entered
2
Variables selected
January 2000
March 2006
November 2004 and 2006
D, D , BWT, BWS
D, D2, BWT, BWS, ΔS
D, BWT, BWT2, BWT3, BWS, ΔS
D, D2, D3, BWT, BWS, ΔS
D2, BWT
D, D2, BWT
D, BWT, BWT3
BWS, D, D2, D3
January 2000
March 2006
D, BWT, BWS, BWS2, BWS3
D, D2, D3, BWT, BWS, ΔS
D, BWT, BWT2, BWS, ΔS
BWS2, BWS3
D, D3, BWT
D, BWT, BWT2, BWS
The variables that were entered in the procedure of
model selection for each period considered and the
variables that were selected with this procedure are
shown in Table 3. In all periods, the nonlinear
components that were manifested in GAM were
confirmed in GLM by Akaike Information Criterion
(Table 3).
In Figure 4 normal plots and the relationship
among predictive and observed values for each
analyzed period are shown considering the obtained
results from GAM and GLM. The percentages of
explained variance per model are also indicated. With
the same criterion used to analyze mature females all
variables were entered into GAM. In the case of GLM
only the selected variables by the procedure of model
selection from Akaike Information Criterion (Table 3)
were considered.
Normal plots were satisfactory in all cases; the
graphic corresponding to January 2000 showed a
greater discrepancy for GAM and GLM. The percen-
tage of explained variance with the GAM for the three
considered periods was satisfactory. The ones corresponding to the GLM was low in January 2000.
In Figure 5 the relationship among the abundance
and considered environmental variables is shown. The
considered graphs correspond to the results obtained
with GAM; only the graphs corresponding to the
selected variables by the procedure of model selection
are shown.
In January 2000 the distribution of impregnated
female abundance values was related to bottom water
salinity while in January 2005 and 2007 to depth and
bottom water temperature. In March 2006 it was
linked to depth and bottom water temperature and
salinity.
In January 2005 and 2007 when depth was
considered the highest abundance values were
registered between 50-70 m approximately. When
bottom water temperature was taken into account
abundance raised as temperature values increased. In
8
Figure 2. Mature females. Residual normal probability plot, relationship among predictive and observed values in each
period. Explained variance percentage by the model R2 and null data percentages in each period.
Figura 2. Hembras maduras. Diagramas de normalidad de los residuos y relación entre los valores predictivos y los
valores observados, para cada período. Porcentaje de varianza explicada por el modelo R2 y porcentaje de datos nulos en
cada período.
both graphs the dispersion shown by the relation
among variables is highlighted.
In March 2006 the relationship among considered
variables and abundance values showed an increasing
trend.
The semi-variograms corresponding to the residues
obtained from the fit of the GAM, for mature females
and impregnated females for each analyzed periods
are shown in Figure 6. As can be observed no spatial
correlation was detected.
DISCUSSION
The study of the relation among the relative
abundance spatial distribution of mature and of
impregnated shrimp females and environmental
variables in San Jorge Gulf indicated that during the
reproductive period the distribution and abundance of
females were related to depth, bottom water
temperature and bottom water salinity. Only in
January 2000 a relationship with temperature
difference was observed.
The importance of environmental factors such as
water temperature, availability of food in the
environment and the photoperiod for growth, ovarian
development and maduration and beginning of
spawning of aquatic and terrestrial crustaceans is well
known and studied (Powers & Bliss, 1983; Alpuche et
al., 2005). The importance of water temperature,
especially its increment, to induce the maturation
9
Figure 3. Mature females. Relationship among the partial residual and the considered environmental variables (dots) with
the smother line (full line) obtained from the cubics splines. 95% confidence interval (cut line).
Figura 3. Hembras maduras. Relación entre el residuo parcial y la variable ambiental considerada (puntos), con la curva
de suavización (línea llena) obtenida a partir de splines cúbicos. Intervalo de confianza al 95% (líneas cortadas).
process and spawning in captivity conditions has been
widely studied, being considered tropical waters
penaeid prawns of commercial importance (Provenzano, 1985) such as Penaeus stylirostris of Baja
California, México (Robertson et al., 1991), Penaeus
duorarum of the Mexican east coast (Cripe, 1994) and
Penaeus merguiensis of the Australian north coast
(Hoang et al., 2002, 2003).
10
Figure 4. Impregnated females. Residual normal probability plot, relationship among predictive and observed values in
each period. Explained variance percentage by the model R2 and null data percentages in each period.
Figura 4. Hembras impregnadas. Diagramas de normalidad de los residuos y relación entre los valores predictivos y
observados, para cada período. Porcentaje de varianza explicada por el modelo R2 y porcentaje de datos nulos en cada
período.
Alpuche et al. (2005) who made a bibliographic
compilation of the biochemical answers to environmental variations in penaeid indicated that the most
influential parameter in prawn and shrimp
reproduction is temperature oscillation that may cause
retrocession in ovarian development and loss of
spermatic quality.
Castilho et al. (2008a) in their study about
reproduction and recruitment of the South American
red shrimp, Pleoticus muelleri from the southeastern
coast of Brazil indicated a continuous reproductive
pattern for P. muelleri with the temperature as the
environmental stimulus for the ovary development
cycle. The phytoplankton production, during spring
and summer also seem to adjust the reproductive
behaviour.
The fact that the largest concentrations of mature
and of impregnated females are found at certain depth
range may be related to the type of bottom (sediments,
benthic communities and a specific trophic richness)
and the presence of frontal systems favourable for
larvae and juveniles development.
Aragon-Noriega et al. (1999) in their study
performed about the spatial distribution and relative
abundance of Litopenaeus stylirostris and Farfantepenaeus californiensis spawning population of the
northen California Gulf indicated that the largest
abundances locate between 9 and 38 m depth.
According to the authors, shrimp is concentrate in
coastal zones seeking for the most suitable bottom for
larvae arrival and nursery ground. A similar
distribution was observed for rock shrimp Sicyonia
penicillata in Kino Bay, México. Spawners are
distributed in coastal areas of the bay, where warm
and shallow waters prevail. In the study, those places
are considered as breeding and recruitment areas of
juveniles to the fishery (López-Martínez et al., 1999).
Roux et al. (1995) and Roux & Fernández (1997) in
studies about the spatial distribution and relative
abundance of the benthic communities in the San
11
Figure 5. Impregnated females. Relationship among the partial residual and the considered environmental variables
(drops) with the smother line (full line) obtained from the cubic spline. 95% confidence interval (cut line).
Figura 5. Hembras impregnadas. Relación entre el residuo parcial y la variable ambiental considerada (puntos), con la
curva de suavización (línea llena) obtenida a partir de splines cúbicos. Intervalo de confianza al 95% (líneas cortadas).
Jorge Gulf, indicated between the 50-70 m depth
- where the largest concentrations of mature and of
impregnated shrimp females are located - the presence
of bottoms and benthic communities structures
advantageous for the refuge and development of
juveniles.
The frontal systems, of coastal development, are
characterized for their high primary and secondary
12
Figure 6. Mature and impregnated females. Experimental semi-variograms corresponding to GAM residuals for each
analyzed period.
Figura 6. Hembras maduras y hembras impregnadas. Semi-variogramas experimentales correspondientes a los residuales
de los GAM, para cada período analizado.
productivity. The presence of mature females in those
areas would secure larval survival (Fernández et al.,
2009). In the extremes of San Jorge Gulf, of lesser
depth, the vertical mix induced by winds and tides
generates fronts of tides of seasonal development and
permanence during spring and end of fall. Besides, the
coastal waters that enter the gulf from the Magallanes
Strait generate, in the southern area, an intense
thermohaline front of seasonal permanence and
variable position that develops in winter, spring and
summer to displace to the north in fall (Guerrero &
Piola, 1997; Cucchi-Colleoni & Carreto, 2003). It was
also discussed by Castilho et al. (2008a).These authors
mentioned that the food availability for larval
protozoea may be an important selective factor
shaping the seasonal breeding pattern in this species.
Boschi (1989) also suggested the same relationship.
During the studied period the location of the
largest concentrations of mature and of impregnated
females during March 2006 in zones deeper than the
ones registered in January 2000, 2005 and 2007 could
be related to the frontal system displacement
(Akselman, 1996; Guerrero & Piola, 1997).
As regards the relation among mature and
impregnated females and bottom water salinity,
different studies refer to the importance that this factor
has in prawns and shrimps life cycle. However, during
the last years the majority of researchers have
considered the influence of salinity in prawn survival
as a secondary factor. Macias-Ortiz (1968), when
analyzing tolerance of prawn to temperature and
salinity, observed that these penaeids are resistant to a
large variation of salinity and that growth continues
under any condition. The author concludes that
growth, development and survival are more closely
related to other factors than to salinity.
Most studies on importance of salinity in prawns
and shrimps life cycle were in larvae and juveniles
captive conditions. About this topic may be mentioned
the works of Rothlisberg (1998) and Zacharia &
Kakati (2004).
Rothlisberg (1998) studied the effect of salinity
and temperature on growth and survival of postlarvae
and juveniles of several species of Peneaus and
indicated that production (increase in biomass) of
Peneaus marguiensis is more sensitive to temperature
than to salinity.
Zacharia & Kakati (2004) in the research on
optimal salinity and temperature for Penaeus
merguiensis larval development observed that salinity
had a larger influence than temperature in survival and
development of larvae. The ideal values for larval
development was 30-35 psu.
According to Sastry (1983), the influence of
salinity on the reproductive cycle of crustaceans has
been less studied than the effects of temperature. The
author states that this is a parameter important for
those species that spend their life cycle between
oceanic (adults) and estuarine waters (juveniles) and
that the effects produced are less evident than those of
the temperature. Sastry (1983) indicated that, with the
exception of Metapenaeus bennettae, the majority of
the panaeids that in the adults phase can not migrate
towards waters of a certain salinity level do not
mature.
According to all of the above discussed and with
the given results in this study where relationship with
13
the salinity decreases for mature females and increases
for impregnated females, would be necessary to
develop deeper studies, in experimental condition,
about the importance of this parameter as another
important influential variable in ovarian development.
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16
Research Article
Hábitos alimentarios de las larvas de Engraulis anchoita (Hubbs & Marini, 1935)
en las aguas costeras de la Provincia de Buenos Aires, Argentina
Natalia E. Sato1,2, Daniel Hernández2 & María D. Viñas1,3
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)
2
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo Victoria Ocampo 1
B7602HSA, Mar del Plata, Argentina
3
Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Argentina
1
RESUMEN. Se analizó la dieta de las larvas de Engraulis anchoita (Hubbs & Marini, 1935) a partir de
muestras colectadas, una vez al mes, en una estación costera permanente de la Provincia de Buenos Aires,
Argentina (Estación EPEA) durante el período marzo 2000-abril 2001. Se examinó un total de 869 individuos.
Los huevos (54,05%), nauplios de copépodos (10,13%) y copepoditos (11,82%) constituyeron las presas
dominantes. El índice alimentario varió entre 1,69 y 40,48%, sin mostrar un claro patrón estacional. Las
relaciones entre el tamaño del depredador y el tamaño de la presa fueron determinadas y en todos los casos, los
resultados mostraron correlaciones significativas (P < 0,01). Las larvas en primavera y verano, presentaron
tallas pequeñas, correspondientes a larvas de primera alimentación (< 6,9 mm de largo) y consumieron
principalmente organismos menores de 45 a 134 μm de ancho. Las larvas mostraron un aumento en la talla
(7,0-19,9 mm de largo), y consumieron mayormente presas grandes entre 135 y 279 μm de ancho, en otoño e
invierno.
Palabras clave: Engraulis anchoita, larvas de peces, dieta, variación estacional, Atlántico sudoccidental,
Argentina.
Feeding habits of Engraulis anchoita (Hubbs & Marini, 1935) larvae in coastal waters
off Buenos Aires Province, Argentina
ABSTRACT. The diet of Engraulis anchoita larvae (Hubbs & Marini, 1935) was analyzed using samples
collected once a month at a permanent coastal station off Buenos Aires Province, Argentina (Station EPEA),
from March 2000 to April 2001. A total of 869 individuals were examined. Eggs (54.05%), copepod nauplii
(10.13%), and copepodites (11.82%) were the dominant prey items. The feeding index varied from 1.69 to
40.48%, without showing a clear seasonal pattern. Correlations between predator size and prey size were
determined and the results showed significant relationships (P < 0.01) in all cases. In spring and summer, the
larvae were small in size, corresponding to first-feeding larvae (< 6.9 mm length) and preyed mainly on small
organisms from < 45 to 134 µm width. In autumn and winter, the size of the larvae increased (7.0-19.9 mm
length), and they fed mainly on larger prey, from 135 to 279 µm width.
Keywords: Engraulis anchoita, fish larvae, diet, seasonal variation, southwestern Atlantic, Argentina.
___________________
Corresponding author: Natalia Sato ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La disponibilidad de alimento es uno de los factores
que determina la supervivencia de las larvas de peces
(Buckley & Lough, 1987; Gerking, 1994). La
supervivencia larval y el reclutamiento resultante
dependerán de la sincronía entre períodos de eclosión
y los florecimientos de fitoplancton y crecimiento de
zooplancton, que son determinados por las
características físicas de la columna de agua (Lopes et
al., 2006; Carreto et al., 2007; Landaeta et al., 2008).
De manera que la mortalidad por inanición tiene lugar
solo después que ocurre el consumo de las reservas del
vitelo y transcurre la transición hacia la alimentación
exógena. Este es uno de los factores que puede tener
una influencia limitante en la futura abundancia de
17
Hábitos alimentarios de Engraulis anchoita
determinadas clases anuales de una especie (Gerking,
1994).
Por lo tanto, los análisis de las etapas tempranas
del ciclo de vida de los peces, contribuyen al
conocimiento e interpretación de las relaciones
interespecíficas dentro de la comunidad planctónica,
integrada por las especies alimento y los depredadores
(Ehrlich & Ciechomski, 1994). El principal alimento
es zooplancton, siendo los copépodos en sus distintas
formas (huevos, nauplios y copepoditos) los
componentes más importantes en sus dietas (Moritz et
al., 2006). Estudios realizados con larvas de
clupeiformes de cuatro especies diferentes, en el área
costera de Chile central, indicaron que se alimentan de
huevos y nauplios de copépodos, copepoditos,
dinoflagelados y larvas de moluscos (Llanos et al.,
1996). Freire (1995) sostiene que la dieta de las larvas
del clupeiforme, Engraulis anchoita en la costa de
Brasil, consistió fundamentalmente de huevos y
nauplios de copépodos, copepoditos y también de
huevos de otros tipos de invertebrados. La mayoría de
las larvas de peces detectan a sus presas en forma
visual, por lo que su alimentación está confinada a las
horas de luz (Arthur, 1976; Li et al., 1985). Por lo
tanto, durante la alimentación, las larvas requieren de
la percepción, apreciación de la distancia y
movimiento de las presas, además de la habilidad para
capturarlas que depende de la iluminación y tamaño
de las partículas (Arthur, 1976; Gardner, 1981;
Hunter, 1981; Li et al., 1985).
La selección del tamaño de presas por las larvas de
peces constituye una de las mejores características
diagnósticas para poder evaluar sus funciones
ecológicas (Hunter, 1981). Los estudios sobre
depredación de las larvas de peces, revelan que
pueden producir el colapso de las poblaciones presas
cuando estos depredadores son muy abundantes (Mills
et al., 1978; Mills & Forney, 1983; Gerking, 1994). La
inanición también influye en la tasa de depredación de
larvas y juveniles. La falta de alimento durante
períodos cortos después de la absorción del saco
vitelino puede conducir a un comportamiento y
desarrollo anormal, que reduce la eficiencia y
actividad alimentaria (Heming et al., 1982; Taylor &
Freeberg, 1984; Rice et al., 1987).
Engraulis anchoita (Hubbs & Marini, 1935), es en
términos de biomasa, el recurso pesquero más
importante del Atlántico sudoccidental y juega un
papel fundamental en las pesquerías argentinas como
soporte trófico de varias especies explotadas
comercialmente. E. anchoita migra hacia la costa para
reproducirse durante primavera y verano. Al menos
dos poblaciones coexisten dentro del área de
reproducción: la población bonaerense (33-41°S) y la
población patagónica (41-48°S) (Pájaro et al., 1998).
Existen escasos estudios sobre la alimentación de
las larvas de E. anchoita en el Mar Argentino
(Ciechomski, 1967; Scarlato, 1990; Sánchez &
Manazza, 1994; Viñas & Ramírez, 1996). Hay
algunos estudios sobre la alimentación de larvas para
el sector bonaerense (Ciechomski, 1967; Scarlato,
1990), pero el presente trabajo fue el primero en
incluir un ciclo anual completo. Por lo tanto, el
objetivo de esta investigación fue estudiar por primera
vez durante un ciclo anual (marzo 2000-abril 2001),
los hábitos alimentarios de las larvas de E. anchoita en
aguas costeras de la Provincia de Buenos Aires,
Argentina.
MATERIALES Y MÉTODOS
Un total de 14 muestras de plancton fueron colectadas,
una vez al mes, en una estación localizada en aguas
costeras de la Provincia de Buenos Aires, Argentina
(Estación EPEA, 38°28’S, 57°41’W; 48 m de
profundidad) (Fig. 1), desde marzo 2000 hasta abril
2001. Un muestreador Minibongo de 20 cm de
diámetro (mallas de 67 y 220 μm) y un muestreador
Bongo (malla de 300 μm) se utilizaron para de
capturar un amplio espectro de tallas de larvas. Estos
se equiparon con un flujómetro en la boca, para
calcular el volumen de agua filtrada durante el
arrastre. Las pescas se realizaron de forma oblicua
desde cercanías del fondo hasta la superficie, durante
horas del día. Los mismos fueron cortos (2 a 20 m
min-1). Las muestras fueron fijadas con formaldehído
al 4% para su posterior estudio.
En el laboratorio, se seleccionaron solamente las
larvas no vitelinas de E. anchoita, con la boca abierta
y los ojos completamente pigmentados (Viñas &
Ramírez, 1996). Las larvas fueron removidas al azar
de cada una de las muestras y se midió la longitud
estándar (LS) desde el extremo anterior de la cabeza
hasta el extremo posterior de la notocorda, utilizando
una lupa con ocular micrométrico (Sánchez &
Manazza, 1994). Para corregir el encogimiento
producido durante la preservación, se aplicó la
corrección de Theilacker (1980) para estimar la talla
de la larva viva. La abertura bucal (AB) fue medida
según Shirota (1970). El tracto intestinal fue
diseccionado y luego todas las partículas alimenticias
se sometieron a tinción con solución saturada de azul
de metileno. Las presas encontradas dentro de los
tubos digestivos fueron identificadas taxonómicamente hasta el menor nivel posible, cuantificadas y
medidas (longitud total y ancho), empleando una lupa
con ocular micrométrico.
Se estimó la incidencia alimentaria como el
porcentaje de larvas conteniendo al menos una presa
18
Figura 1. Mapa con la localización de la estación costera permanente EPEA (38º28'S, 57º41'W).
Figure 1. Map with location of the permanent coastal station EPEA (38º28'S, 57º41'W).
en su tubo digestivo (Ciechomski, 1967). Además, se
determinó mensualmente la estructura de tallas de las
larvas. Las presas registradas fueron agrupadas dentro
de seis categorías: < 45-89, 90-134, 135-179, 180-224
y 225-279 μm.
Los copépodos fueron identificados usando la
literatura taxonómica (Ramírez, 1970; Bradford-Gieve
et al., 1999). Para identificar los huevos de copépodos
encontrados en el tubo digestivo de las larvas, se
realizó una serie de incubaciones durante 24 h de las
hembras de copépodos de las especies dominantes en
el área de estudio (Calanoides carinatus, Ctenocalanus vanus, Paracalanus spp. y Oithona nana). Los
ejemplares se obtuvieron durante la primavera
mediante arrastres lentos de la Minibongo equipada
con una red de 67 µm. Para obtener el medio de
cultivo, se colectó agua del sitio de muestreo y se
registró su temperatura (12ºC). Luego de colectar el
agua de mar, se filtró sobre 22 µm para extraer el
zooplancton pero no el fitoplancton. Las muestras se
conservaron en heladera portátil a la misma
temperatura y salinidad del medio hasta llegar al
laboratorio. Los cultivos se mantuvieron a temperatura
(12°C), salinidad (33,5) y fotoperíodo similares a las
registradas in situ al momento de la extracción de las
muestras. Para ello se utilizó una cámara de
incubación con control digital de temperatura y
fotoperíodo. Al cabo de 24 h, se fijaron las muestras
con formaldehído al 4% y se registró el diámetro de
los huevos y sus características particulares. Los
huevos de copépodos encontrados en el tubo
digestivo, fueron identificados al nivel de especie
comparándolos con los obtenidos en las incubaciones.
Considerando las variaciones temporales de la
temperatura superficial del mar, se agruparon los
muestreos en las cuatro estaciones del año: verano
(febrero-marzo-abril); otoño (mayo-junio-julio); invierno (agosto-septiembre-octubre) y primavera
(noviembre-diciembre-enero).
Las clases de tallas de E. anchoita se representaron
con gráficos de barra, indicando el intervalo de
confianza al 95%, calculados a partir de la distribución
binomial (Mood & Graybill, 1963). Para la comparación entre el valor modal de incidencia alimentaria
con los otros valores, se calculó el índice de Dunnet
(Zar, 1996). Se determinaron las relaciones entre el
tamaño del depredador (LS y AB) y el tamaño de
presa (longitud total y ancho del cuerpo), calculando
los coeficientes de correlación de Pearson (Sokal &
Rohlf, 1979).
RESULTADOS
De un total de 869 ejemplares de E. anchoita
analizados, 59,61% correspondieron a larvas de
primera alimentación (< 6,9 mm de LS). En primavera
y verano, se observó un elevado número de larvas de
pequeñas tallas (correspondientes a larvas de primera
alimentación). En cambio, hubo predominancia de
larvas de mayores tamaños (7,0-19,9 mm de LS)
durante otoño e invierno (Fig. 2).
Del total de individuos examinados, solamente 195
contenían presas en su tubo digestivo. La incidencia
alimentaria varió entre 1,69 y 40,48% (Fig. 3). En
abril, agosto y septiembre de 2000, marzo y abril de
Figura 2. Número de individuos en cada clase de longitud de talla de Engraulis anchoita (95% intervalo de confianza).
Figure 2. Number of individuals in each total length size-classes of Engraulis anchoita (95% interval of confidence).
19
Figura 3. Incidencia alimentaria (%) de las larvas de
Engraulis anchoita en marzo 2000-abril 2001.
Figure 3. Feeding incidence (%) of Engraulis anchoita
larval in march 2000-april 2001.
2001, no se hallaron presas en el tubo digestivo de las
larvas de E. anchoita, y por lo tanto, no hubo valores
de incidencia alimentaria para dichos meses. La
comparación entre el valor modal (40,5%) (cons-tituye
el valor más alto de incidencia alimentaria obtenido
durante el período de estudio), y los otros valores,
mostraron diferencias significativas única-mente para
incidencias correspondientes a 1,69, 3,33 y 12,4%
(Tabla 1). Para valores mayores a 12,4%, no se
hallaron diferencias significativas al ser compa-rados
con el valor modal.
La composición de la dieta y el número de presas en
cada mes analizado se muestran en la Tabla 2. Cabe
Tabla 1. Comparación entre el valor modal (Incidencia
alimentaria = 40,48%) y los otros valores, q estadístico
de comparación (Valores críticos: Q0,05 = 4,387; Q0,01 =
5,078). ns: diferencias no significativas; *: diferencias
significativas; **: diferencias altamente significativas.
Table 1. Comparison between the modal value (Feeding
incidence = 40.48%) and other values, q statistic of
comparison (Critical values: Q0.05 = 4.387; Q0.01 = 5.078).
ns: no significant differences; *: significant differences;
**: highly significant differences.
Comparación incidencia
alimentaria (%)
q
P
40,48 vs 01,69
40,48 vs 12,36
40,48 vs 17,50
40,48 vs 03,33
40,48 vs 27,65
40,48 vs 28,95
40,48 vs 37,00
40,48 vs 31,67
2,1356
0,4582
3,1500
4,2000
2,6809
1,1053
1,2600
2,1000
**
**
ns
*
ns
ns
ns
ns
20
destacar que, en algunos meses, no se hallaron presas
en el tubo digestivo de las larvas. La dieta estuvo
compuesta básicamente por huevos (54,1%), nauplios
de copépodos (10,1%) y copepoditos (11,8%).
El porcentaje de presas ingeridas en cada categoría
de talla se muestra en la figura 4. En primavera y
verano se encontraron en el tubo digestivo de las
larvas, presas entre < 45 y 134 μm de ancho. En otoño
e invierno, predominaron presas de mayor talla entre
135 y 279 μm de ancho.
Se encontraron relaciones significativas entre: la
abertura bucal (AB) del depredador y la longitud de la
presa (r = 0,410; P < 0,01; n = 117); la AB del
depredador y el ancho de la presa (r = 0,425; P < 0,01;
n = 117); la longitud estándar (LS) del depredador y la
longitud de la presa (r = 0,559; P < 0,01; n = 189); y la
LS del depredador y el ancho de la presa (r = 0,608; P
< 0,01; n = 189) (Fig. 5).
DISCUSIÓN
En primavera y verano se encontraron los mayores
porcentajes de larvas de primera alimentación. Este
fenómeno puede deberse a que durante el periodo
cálido, E. anchoita desova intensamente en las aguas
costeras bonaerenses (Ciechomski, 1967). Es
coincidente con los máximos de producción
planctónica en dicha área (Carreto et al., 1995, 2007;
Negri & Silva 2003; Viñas et al., 2003). Un punto
fundamental es la sincronización entre los ciclos de
producción del mar y el momento de eclosión de las
larvas como factor decisivo para el éxito del
reclutamiento (Lopes et al., 2006).
La incidencia alimentaria resultó baja en otoño e
invierno cuando las larvas alcanzaron las tallas
mayores. Estas larvas más grandes se alimentaron
fundamentalmente de copepoditos durante el otoño e
invierno. Viñas et al. (2003) determinaron para el
mismo período y sitio de estudio, que la abundancia
de copepoditos en el medio fue muy escasa durante
otoño e invierno. Esto podría explicar la baja
incidencia alimentaria en dichas estaciones del año.
Por otro lado, en primavera y verano se obtuvieron
incidencias más altas. Sánchez & Manazza (1994)
trabajaron con larvas de la misma especie, desde fines
de primavera a comienzos de otoño en los frentes de
marea de la región patagónica, obteniendo valores
entre 4,4% y 21,1%. Ciechomski (1967) estableció
para el Mar Argentino, incidencias cuyos valores
alcanzaron el 52,20% en primavera para las mismas
clases de talla de larvas que las analizadas en el
presente estudio. En las áreas de desove de los frentes
patagónicos durante la primavera, las larvas de
21
Tabla 2. Composición de la dieta de las larvas de Engraulis anchoita y número de presas en cada mes analizado desde
marzo 2000-abril 2001 (NI = No identificados).
Table 2. Composition of the diet of Engraulis anchoita larval and number of prey found in each month analyzed from
March 2000 through April 2001 (NI = Unidentified).
Presas
Copépodos
Huevos
M
Calonoides carinatus
Oithona spp.
NI
A
M
J
J
A
S
O
5
3
2
N
D
E
67
13
27
28
4
11
F
M
A
Total
106
22
32
Nauplios
Acartia tonsa
Calanoides carinatus
Euterpina acutifrons
Oithona spp.
Paracalanus spp.
NI
1
2
1
4
2
4
1
2
5
1
2
1
4
1
4
2
6
1
16
Copepoditos
2
Calanoides
Calanoides carinatus
Ciclopoides
Oithona nana
NI
2
1
15
1
Apendicularias
Dinoflagelados
Tintínidos
Diatomeas
Presas NI
1
7
Total
1
44
1
1
3
3
1
9
1
5
1
2
1
primera alimentación presentaron un índice promedio
más elevado (66,4%) (Viñas & Ramírez, 1996). Esto
sería indicativo de condiciones más favorables para la
alimentación larval, en los frentes patagónicos que en
el área bonaerense. Las larvas de primera alimentación
poseen escasa capacidad natatoria y requieren para
lograr una alimentación adecuada, altas densidades de
presas. Durante la primavera, en el sector costero
bonaerense las presas principales, es decir, los huevos
de copépodos (2.000 ind m-3) y nauplios de copépodos
(6.000 ind m-3) fueron muy abundantes (Viñas et al.,
2003). Si se compara con las abundancias de las
principales presas en las áreas de desove de los frentes
patagónicos durante la primavera, es decir, de huevos
de copépodos (< 10.000 ind m-3) y nauplios de
copépodos (60.000 ind m-3), se observan valores más
elevados que los hallados en el sector bonaerense
(Viñas & Ramírez, 1996). Lo que confirmaría, sin
lugar a dudas, que las áreas de desove de los frentes
patagónicos constituyen ambientes mucho más
favorables para la alimentación larval, debido a una
mayor abundancia de presas disponibles en el medio.
La dieta estuvo básicamente compuesta por huevos
y nauplios de copépodos, y copepoditos que constitu-
9
1
1
6
1
1
9
14
12
5
24
121
50
29
17
3
1
2
2
27
8
1
12
2
48
296
yeron los componentes planctónicos más abundantes
(Viñas et al., 2003). Resultados análogos fueron
obtenidos por otros autores (Freire, 1995; Viñas &
Ramírez, 1996; Moritz et al., 2006). En el trabajo
realizado por Viñas & Ramírez (1996) y en el presente
estudio, se emplearon por primera vez para el Mar
Argentino, técnicas de tinción para la identificación de
los contenidos digestivos. Esto permitió detectar la
presencia de nauplios dado que los mismos son
difíciles de visualizar por su pequeño tamaño y
además, porque se adhieren fuertemente a las paredes
internas de los tubos digestivos de los depredadores
(Viñas & Ramírez, 1996).
Las larvas consumieron fundamentalmente presas
entre < 45 y 279 μm de ancho. Resultados análogos
fueron obtenidos por otros autores (Ciechomski, 1967;
Viñas & Ramírez, 1996). El ancho de las presas está
determinado por la abertura bucal del depredador, la
que varía dependiendo de la especie (Llanos et al.,
1996). En el presente trabajo, las larvas de primera
alimentación
durante
primavera
y
verano,
consumieron principalmente organismos de < 45 a 134
μm de ancho. Esto es coincidente con lo obtenido por
Viñas & Ramírez (1996). En otoño e invierno, las
Figura 4. Porcentaje de presas ingeridas en cada
categoría de clases de talla en marzo 2000-abril 2001.
Figure 4. Percentage of prey ingested in each size class
categories in March 2000-April 2001.
larvas fueron de un mayor tamaño y consumieron
presas grandes, entre 135 y 279 μm de ancho. Las
larvas de primera alimentación consumen una gran
variedad de presas pequeñas y a medida que crecen en
talla, consumen presas más grandes (Hunter, 1981).
De esta manera, lo establecido por Hunter (1981)
puede verse claramente reflejado en los resultados
obtenidos.
Se encontraron relaciones significativas entre: AB
del depredador y longitud de las presas; la AB del
depredador y ancho de las presas; el LS del
depredador y longitud de las presas; el LS del
depredador y ancho de las presas. Estos resultados
fueron coincidentes con los obtenidos por Sánchez &
Manazza (1994) que trabajaron con larvas de la misma
especie, desde fines de primavera a comienzos de
otoño en los frentes de marea de la región patagónica.
22
Figura 5. Relaciones entre la talla de las larvas de Engraulis anchoita y de sus presas: a) relación entre la
abertura bucal del depredador y la longitud de la presa, b)
relación entre la abertura bucal del depredador y el ancho
de la presa, c) relación entre la longitud del depredador y
de la presa, d) relación entre la longitud del depredador y
ancho de la presa.
Figure 5. Relationship between size of Engraulis
anchoita larval and their prey: a) relationship between
size mouth of predator and body length of prey, b)
relationship between size mouth of predator and width of
prey, c) relationship between body length of predator and
body length of prey, d) relationship between body length
of predator and width of prey.
Ciechomski & Weiss (1974) estudiaron la alimentación de las larvas de esta especie en diferentes
épocas del año, en campañas realizadas entre 1968 y
1971, en estaciones ubicadas en aguas intermedias de
la plataforma Argentina, obteniendo resultados
coincidentes con el presente trabajo. Por todo lo
expuesto, finalmente los datos indicarían que existe
una clara selectividad por tamaño de presas y que a
medida que las larvas aumentan en talla, se observa
una tendencia a ingerir presas cada vez más grandes.
Esta selectividad puede ser debida no sólo al
incremento en el tamaño de la boca (Shirota, 1970;
Hunter, 1981), sino también a una selectividad
positiva para las presas mayores, que se ve favorecida
por el mejoramiento de la agudeza visual y la
experiencia previa con presas (Gardner, 1981; Li et
al., 1985). Las clases de tamaño de presas
seleccionados difieren entre especies y pueden ser un
diagnóstico de funciones ecológicas específicas
(Hunter, 1981; Gerking, 1994).
23
Finalmente, la investigación ha permitido determinar la composición de la dieta de las larvas y la
variación de los índices alimentarios a lo largo de un
ciclo anual, permitiendo de esta manera comparar
dichos resultados con los disponibles en relación a las
áreas de desove de los frentes patagónicos del Mar
Argentino, aportando nuevos elementos para
comprender la adaptación de esta especie a distintos
sistemas productivos durante sus fases iniciales de
alimentación. A partir del análisis bibliográfico
realizado, surge la falta de información para el Mar
Argentino sobre tasas de depredación, tiempos de
digestión y otras variables, necesarias para
comprender cabalmente la función ecológica de las
larvas de E. anchoita en la comunidad planctónica
costera estudiada. Sería necesario en el futuro
efectuar, estudios detallados sobre estas cuestiones y
otras tales como condición de la larva, histología del
tubo digestivo, efectos de la temperatura y cantidad de
alimento en el crecimiento, tomando como punto de
partida los resultados obtenidos en el presente trabajo.
AGRADECIMIENTOS
Al Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo
Pesquero (INIDEP, Proyecto: Dinámica del Plancton
Marino) por proveer las muestras y facilidades del
laboratorio. Agradecemos al Dr. Fernando Ramírez
por su ayuda en la identificación de los copépodos y al
Lic. Rubén Negri por su aporte en la identificación del
fitoplancton. Un agradecimiento especial a todos los
evaluadores anónimos que con sus comentarios y
sugerencias han mejorado inmensamente la calidad
del presente trabajo. Esta investigación fue
parcialmente sostenida por la Agencia Nacional para
la Promoción Científica y Técnica, PICT 15227/2003,
el Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y
Técnicas (CONICET) y la Universidad Nacional de
Mar del Plata, EXA 322/05.
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25
Research Article
Juvenile growth of white mullet Mugil curema (Teleostei: Mugilidae) in a coastal
lagoon southwest of the Gulf of California
1
Casimiro Quiñonez-Velázquez1 & Juan Ramón López-Olmos1
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Departamento de Pesquerías y Biología
Marina, Laboratorio de Edad y Crecimiento, Av. IPN s/n
Colonia Playa Palo de Santa Rita, Apartado Postal 592, La Paz B.C.S. 23096, México
ABSTRACT. Otolith microstructure was used to determine the age and evaluate the growth of juvenile white
mullet (Mugil curema) during their residence in the coastal lagoon El Conchalito, B.C.S., Mexico, from May
1997 to May 1998. Juveniles were sampled monthly during the full and ebbing phases of the maximum high
tide. The juveniles studied were between 16 and 42 mm standard length (SL) and from 22 to 109 days old. The
Gompertz growth model appropriately described the relationship between age and SL (r2 = 0.94). The average
growth rate was 0.29 mm d-1 between 20 and 110 days of age, which was lower than the growth rate of the
juveniles prior to entering the lagoon. This suggests that growth is faster along the coast than in the lagoon.
The strategy of entering protected areas allows individuals to reach a size that maximizes escape from
predators and, therefore, the probability of survival when reentering the coastal habitat.
Keywords: Mugil curema, juveniles, age, otoliths, coastal lagoon, Gulf of California, Mexico.
Crecimiento de juveniles de la lisa blanca Mugil curema (Teleostei: Mugilidae) en una
laguna costera del suroeste del golfo de California
RESUMEN. Utilizando la microestructura de los otolitos se determinó la edad y se evaluó el crecimiento de
juveniles de lisa blanca Mugil curema durante su permanencia en la laguna costera El Conchalito, B.C.S.,
México, de mayo de 1997 a mayo de 1998. Los juveniles se recolectaron durante la fase estacionaria y de
descenso de la máxima pleamar de cada mes. Durante el estudio, se analizaron juveniles de 16 a 42 mm de
longitud estándar (LE) con edad entre 22 y 109 días. El modelo de Gompertz describió adecuadamente la
relación entre la edad y LE (r2 = 0,94). La tasa promedio de crecimiento entre 20 y 110 días de edad fue de
0,29 mm día-1, menor que la tasa de crecimiento de los juveniles antes de incorporarse a la laguna. Esto
sugiere que el crecimiento es más rápido en la costa que en la laguna, y la estrategia de introducirse a zonas
protegidas es para alcanzar una longitud que maximice el escape a la depredación y maximice la probabilidad
de supervivencia cuando se reincorporen al ambiente costero.
Palabras clave: Mugil curema, juveniles, edad, otolitos, laguna costera, golfo de California, México.
___________________
Corresponding author: Casimiro Quiñonez-Velázquez ([email protected])
INTRODUCTION
The white mullet, Mugil curema (Valenciennes, 1836)
is distributed along both coasts of the American
Continent. In the Pacific, it is found from the gulf of
California to Chile (Harrison, 1995). Mullet of the
genus Mugil are common fish in artisanal fishing in
temperate and tropical regions, and are captured in
reef areas, tidelands, and along shallow beaches using
seines and gillnets of different size mesh (Chávez,
1993).
Along the west coast of the gulf of California,
white mullet spawns all year with a peak from April to
July (Chávez, 1985). The early larvae are characterized by dark body pigmentation, which may be an
adaptation to high levels of ultraviolet radiation at the
sea surface (Powles, 1981). Spawning take place off
the coast and the juveniles then enter estuaries and
coastal lagoons by following turbid gradients
generated by tidal currents (Blaber, 1987), where they
remain for several months (Yáñez-Arancibia, 1976;
González-Acosta et al., 1999; Quiñonez-Velázquez &
26
Mendoza-Guevara, 2009). The movement of the
juveniles toward shallow areas reduces fish predation
and gives them conditions for better growth and
survival (Blaber, 1987).
According to Mexico's Statistics Yearbook for
Fisheries, the catch of mullets is included under
"Lebrancha” and “Lisa” categories. In the Mexican
Pacific coast, Lebrancha is only used in the southern
part and represent less than 5% of the Pacific catch. In
these categories the most important species are M.
cephalus and M. curema. The Mexican Pacific catch
of mullets averaged 3,690 t wet weight during 1996 to
2007 (Anónimo, 2007). From that catch, more than
75% was obtained in the Gulf of California (Sinaloa,
Baja California Sur, Nayarit and Sonora).
Individual growth in species of the family
Mugilidae is rapid; they reach in average 17 to 23 cm
length and sexual maturity during the first year of life
(Yáñez-Arancibia, 1976; Martin & Drewry, 1978;
Ibañez-Aguirre & Gallardo-Cabello, 1996; GallardoCabello et al., 2005). In the Mexican Pacific, the age
during the adult stage of the white mullet has been
estimated by using scales and otholits (Ibañez-Aguirre
& Gallardo-Cabello, 1996; Gallardo-Cabello et al.,
2005), and using the von Bertalanffy growth model
differences in growth by gender were identified, the
females have larger sizes by age than males. During
the early stage of the development of this species,
Marin et al. (2003) analyzed the recruitment on the
coasts of Venezuela using the otolith microstructure.
Our objective was to evaluate growth rates of juvenile
white mullet M. curema during their residency in El
Conchalito lagoon on the southwest coast of the gulf
of California.
MATERIAL AND METHODS
Juvenile white mullet M. curema were sampled
monthly, from May 1997 to May 1998, at the mouth
of El Conchalito lagoon (Fig. 1), during the maximum
height and ebb of the highest tide of the month. To
catch the greatest size range of juveniles in the lagoon,
three types of nets were used; a fixed flume net 30 m
long, 1.5 m high, with a central cod-end 4 m long with
6 mm mesh; and two seine nets 15 m long, 1.5 m high,
with a central cod-end 2 m long one with 6 mm and
one with 3 mm mesh. Water surface temperature was
recorded using a Horiba U-10 portable analyzer during
each sampling period.
Sampled fish were placed in labeled polyethylene
bags and put on ice then transported to the laboratory,
where white mullet were separated from the rest of the
sample and preserved in 96% alcohol. Fish were
identified at the species level using a morphological
key (Harrison, 1995; Traper et al., 2009). For each
monthly sample a random subsample was selected of
up to three juveniles of each 0.5 mm standard length
(SL) interval. The otoliths sagitta of each of these fish
were extracted and mounted on a glass slide using
instant glue. For age determination, the right otolith
was used. To make the growth increments in the
otoliths evident, we ground them on the sagittal plane
using sandpaper of 0.2 to 12 µm grit size.
Growth increments were counted independently by
two readers without knowledge of size and sampled
date for the individuals. We used the approach that the
hatching mark is the first one deposited close to otolith
nucleus, it was not included in the count, and that
growth increments are daily deposited according to the
results of Radtke (1984) for the striped mullet (M.
cephalus). The same approach was used by Marin
(1996). The index of the average percentage error
(IAPE) was used to evaluate the precision of the age
determinations (Beamish & Fournier, 1981), the index
was calculated by the formula:
IAPE =
⎡
⎤
1 N ⎢ 1 R Xij − X j ⎥
∑
∑
N j = 1 ⎢⎢ R i = 1 X j ⎥⎥
⎣
⎦
where N is the number of fish aged, R the number of
times each was aged, Xij is the ith age determination
of the jth fish, and Xj is the average age calculated for
the jth fish.
The Gompertz curve model was used to describe
the growth of the juvenile white mullet, because this
model is more appropriate than the logistical curve
and that of von Bertalanffy in describing the growth of
fish < 1 year (Zweifel & Lasker, 1976; Ricker, 1979;
Gluyas-Millán et al., 1998; Quiñonez-Velázquez et
al., 2000):
k(1−e−at )
SL t = SLoe
where SLt: length to the age t, SL0: length at t: 0, k = a
dimensionless parameter, such that ka = A0 is the
specific growth rate at t = 0, (At=A0e-at), a: specific
rate of growth, when t = t0, t0: age when the growth
rate starts to decrease, the main the inflection point of
the curve (Ricker, 1979).
The parameters of the model were estimated using
the module NONLINE of the computer program
STATISTICA (StatSoft, 1995). The instantaneous
growth rate G (mm d-1) was calculated using the SL
estimated for 5-d age intervals:
G = (SLt+1-SLt)/5
Growth of juvenile white mullet, southwest California Gulf
27
Figure 1. Location of the study area. El Conchalito Lagoon is part of La Paz Bay, located on the southwest margin of the
gulf of California.
Figura 1. Localización del área de estudio. La laguna El Conchalito es parte de la bahía de La Paz, localizada en el
margen suroeste del golfo de California.
RESULTS
From May 1997 to May 1998, 1,019 juvenile white
mullet M. curema ranging from 16 to 42 mm SL were
sampled (Table 1). More individuals were caught
from December 1997 to May 1998. The length
frequency of the juvenile white mullet showed two
groups of juveniles with an increasing trend in
average length over time (Table 1, Fig. 2). The first
group occurred from May to September 1997 and the
second group from October 1997 to May 1998. The
average length ranged between 26-34 mm for the first
group and 23-32 mm for the second group, (F = 0.26,
P > 0.05). The average water surface temperature
(WST) during the study ranged from 18 to 32°C, no
relationship was detected between the average of
WST and the average of standard length of the
juvenile (Spearman correlation, r = 0.36, P > 0.05).
Juveniles with the smallest average SL occurred
during July 1997 and February 1998 when juveniles
< 24 mm SL were caught, the WST in those months
were among the highests and lowest values.
The juvenile subsample used for age determination (n = 254) was 25% of the total (Table 1). The
otolith microstructure showed alternate opaque and
trans-lucent zones that represent daily growth
increments (Radtke, 1984). The low value of the
IAPE (4.3%) indicated high precision in the ageing
(Campana et al., 1995).
Average age of the juveniles varied from 47 to 81
days. The relationship between maximum otolith
diameter and SL had a good fit, r2 = 0.88. The close
relationship of these two variables justifies the use of
the otolith in the age determination and in the
description of the growth of the white mullet and is
consistent with results of others studies (Radtke,
1984).
28
Table 1. Interval and average of standard length and age of the juvenile white mullet (Mugil curema) sampled in El
Conchalito Lagoon, May 1997 to May 1998.
Tabla 1. Intervalo y promedio de la longitud estándar de juveniles de lisa (Mugil curema) recolectados en la laguna El
Conchalito, mayo 1997 a mayo 1998.
Date
Temp
(°C)
23-May-97
29-Jun-97
20-Jul-97
19 Aug 97
17-Sep-97
18-Oct-97
15-Nov-97
13 Dec 97
13 Jan 98
11-Feb-98
12-Mar-98
14 Apr 98
12-May-98
Total
25.8
29.4
30.4
31.5
31.8
28.1
24.4
17.9
18.9
19.5
21.0
19.0
26.1
Juvenile
Total Age subsample sample
34
18
21
11
27
15
5
5
31
13
46
13
177
33
148
35
48
23
310
35
87
29
85
24
1019
254
The Gompertz model appropriately described the
juvenile white mullet growth (Fig. 3) (r2 = 0.94, n =
254). The length increment was positive for the age
interval analyzed. Based on estimates from the model,
the average growth rate during the first 40 days was
0.24 mm d-1, from 40 to 60 days it was 0.29 mm d-1,
from 60 to 80 days it was 0.32 mm d-1, and during the
last month in the lagoon was 0.35 mm d-1 (Table 2).
The maximum growth rate would coincide with the
time when the fish left the lagoon for the open coastal
area.
DISCUSSION
The presence of juvenile white mullet M. curema in El
Conchalito Lagoon come from the species behavior of
moving to protected areas during the juvenile stage
(Odum, 1972; Yáñez-Arancibia, 1976; Powles, 1981;
Ferrer-Montaño, 1994; Ditty & Shaw, 1996). Using
nets with different mesh size and a systematic
sampling program assured us of sampling
representative sizes of juvenile fish that enter the
lagoon over time.
As a survival strategy, white mullet juveniles move
into coastal lagoons to avoid potential predators in the
adjacent coastal areas (Yáñez-Arancibia, 1976; Marin
& Dodson, 2000). Their presence, represented by
individuals from 16 to 42 mm SL, was also recorded
in El Conchalito Lagoon during 1996 (González-
Interval
SL
(mm)
24.7-40.8
16.6-36.9
22.9-37.6
29.1-36.9
24.8-32.3
22.8-30.5
15.9-34.1
16.1-34.2
17.7-29.9
18.4-42.1
19.2-39.3
25.5-41.4
Age
(days)
55-76
28-90
43-86
67-91
52-75
45-70
22-78
26-69
29-74
29-109
28-94
51-98
Average
SL
Age
(mm) (days)
28.1
63
25.9
56
29.1
66
33.9
81
28.0
64
26.3
61
27.2
60
26.0
55
22.8
47
31.0
69
30.6
67
32.3
74
Acosta et al., 1999), 1998 and 1999 (QuiñonezVelázquez & Mendoza-Guevara, 2009). Outside the
lagoon, in La Paz Bay, juvenile white mullet were 7090 mm SL (Chávez, 1985). This suggests that those
sized juveniles in the lagoon are a consistent pattern,
and individuals < 50 mm SL will have greater
possibilities of survival in the protected lagoon areas
than outside in coastal areas, at least during that early
life stage. White mullet has a wide spawning period
with two peaks; one in winter and another in summer
(Alvarez-Lajonchere, 1976; Marin et al., 2003; Traper
et al., 2009), this has been evidenced using gonad
maturity of adults and through the size structure of
juvenile in coastal lagoons. The size structure of
juvenile shows two cohorts with sizes between 20 to
50 mm SL (Marin et al., 2003; Traper et al., 2009),
similar to the registered in the present study.
The movement of white mullet larvae from the sea
toward estuaries and coastal lagoons should happen
after metamorphosis (Yáñez-Arancibia, 1976; Marin
& Dodson, 2000). Ditty & Shaw (1996) reported sizes
of larval and juvenile white mullet from the north of
the gulf of Mexico shelf, between 2-26 mm SL, and
comment about the presence of white mullet eggs
demonstrating the species spawns outside of the
coastal lagoons. Accordingly to Anderson (1957),
prejuveniles moving inshore at 17-25 mm SL, which
is the smallest size recorded in El Conchalito Lagoon,
during this study.
29
Figure 2. Monthly length frequency distribution of juvenile white mullet (Mugil curema) caught in El Conchalito
Lagoon, May 1997 to May 1998.
Figura 2. Distribución mensual de la frecuencia de longitud de juveniles de lisa (Mugil curema) recolectados en la laguna
El Conchalito, mayo 1997 a mayo 1998.
Figure 3. Age-SL data and fitting line of the Gompertz
growth model of juvenile white mullet (Mugil curema),
sampled in El Conchalito Lagoon, May 1997 to May
1998.
Figura 3. Datos de edad-LE y línea de ajuste del modelo
de crecimiento de Gompertz de juveniles de lisa (Mugil
curema) recolectados en la laguna El Conchalito, mayo
1997 a mayo 1998.
30
Table 2. Growth rate estimates (mm day-1) for five days
intervals of the juvenile white mullet (Mugil curema)
sampled in El Conchalito Lagoon, May 1997 to May
1998.
Tabla 2. Estimaciones de la tasa de crecimiento (mm
día-1) por intervalo de cinco días de juveniles de lisa
(Mugil curema), mayo 1997 a mayo 1998.
Age
(days)
Growth rate
(mm day-1)
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
35-40
40-45
45-50
50-55
55-60
60-65
65-70
70-75
75-80
80-85
85-90
90-95
95-100
100-105
105-110
0.20
0.21
0.22
0.23
0.24
0.25
0.26
0.27
0.28
0.28
0.29
0.30
0.31
0.32
0.33
0.33
0.34
0.35
0.35
0.36
0.36
0.37
White mullet showed a growth rate of 0.56 mm d-1
along the coasts of Florida (Martin & Drewry, 1978)
higher than the growth rate reported here of 0.30 mm
d-1, and 0.26 mm d-1 reported by Marin (1996). The
difference in growth rate may be because growth data
from both larval and juvenile stages were used in the
Florida study to describe the early development of the
Mugilidae Family, and that larvae growth is more
rapid before moving into the lagoon. This last can be
evidenced from the lowest values of the average
length-age in July-1997 (26 mm SL, 56 days old) and
February-1998 (23 mm SL, 47 days old) in the present
study (Table 1), resulting a growth rate of 0.47 mm
d-1, considering that those average lengths represent
the time when juveniles were moving into the lagoon
(Anderson, 1957). This suggests that growth is more
rapid in the coastal zone than inside the lagoon, and
the strategy of being moved to protected areas is to
reach a length that maximizes escape from predation
when they return to the coastal areas where the
conditions for growth are better and probability of
survival is maximized. The growth rate varies
positively with survival (Shepherd & Cushing, 1980;
Houde, 1987; Fortier & Quiñonez-Velázquez, 1998),
the results suggest the larvae and early juvenile white
mullet have greater growth rates in the coastal area,
but they will also have greater risks of mortality. That
risk will be decreased by their remaining, from age 30
to 100 days in protected lagoon areas despite a
reduced growth rate there. This idea is reinforced by
the results of Chávez (1985) who reported length
frequencies of juvenile white mullet > 50 mm SL in
La Paz Bay. The results suggest evaluation of the
potential survival as a function of the growth rate in
juvenile white mullet that show different growth
trajectories.
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank the collaboration of Gustavo de la Cruz
Agüero and Adrián González Acosta during the
sampling, Minerva G. Torres Alfaro for her support in
the programming of the sampling and in the separation
of the material in laboratory. CQV is member of
COFAA, EDI, and SNI. Thanks to Ellis Glazier and
Karina Banda for editing the English-language text,
and two anonymous reviewers for their comments on
the manuscript.
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Larvas de crustáceos en aguas interiores de Chiloé
33
Research Article
Larvas de Sergestes arcticus Krøyer, 1855, Neotrypaea uncinata
(H. Milne-Edwards, 1837) y Munida gregaria (Fabricius, 1793), entre el seno
Reloncaví y Boca del Guafo, sur de Chile
1
Armando Mujica1, María Luisa Nava1 & Andrea Araya1
Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte, P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
RESUMEN. Se analiza la distribución de los estados de desarrollo de las larvas de Sergestes arcticus, Neotrypaea
uncinata y Munida gregaria, capturadas entre el seno Reloncaví y la Boca del Guafo, durante noviembre de
2004. Se distinguieron tres zonas oceanográficas, de acuerdo a los antecedentes relacionados con el grado de
participación de aguas continentales y oceánicas. La distribución de las larvas de estas especies y sus estados
de desarrollo, permitieron establecer diferencias significativas entre ellas respecto de las características
oceanográficas, lo que estaría relacionado con los lugares de desove y hábitat de las poblaciones desovantes en
el área de estudio.
Palabras clave: larvas, Sergestes arcticus, Neotrypaea uncinata, Munida gregaria, distribución, canales
australes, Chile.
Larvae of Sergestes arcticus Krøyer, 1855, Neotrypaea uncinata (H. Milne-Edwards,
1837), and Munida gregaria (Fabricius, 1793) between Seno Reloncaví and Boca del
Guafo, southern Chile
ABSTRACT. The distribution of developmental stages of Sergestes arcticus, Neotrypaea uncinata and
Munida gregaria larvae caught between Seno Reloncaví and Boca del Guafo in November 2004 was analyzed.
Three oceanographic zones were distinguished according to records showing the degree of participation of
continental and oceanic waters. Significant differences were determined between larval distribution and
development stages for these species with respect to oceanographic characteristics; said differences might be
related to the spawning sites and the habitat of the spawning stock in the study area.
Keywords: larvae, Sergestes arcticus, Neotrypaea uncinata, Munida gregaria, distribution, southern channels,
Chile.
___________________
Corresponding author: Armando Mujica ([email protected])
INTRODUCCIÓN
Durante la primavera, en los mares interiores de la
zona de Chiloé (Chile), las larvas de Sergestes
arcticus, Neotrypaea uncinata y Munida gregaria, han
sido descritas como las más abundantes y frecuentes
del meroplancton de crustáceos decápodos (Mujica &
Medina, 1997; Saavedra, 2008; Mujica & Pereira,
2009; Pereira, 2009).
S. arcticus es un camarón bentopelágico de amplia
distribución, que habita rangos batimétricos de 170 a
470 m de profundidad. En la costa de Chile, ha sido
encontrado desde Valparaíso hasta Punta Arenas y en
el archipiélago de Juan Fernández (Retamal, 2000).
Las mayores concentraciones de las larvas según
Mujica & Medina (1997, 2000) y Mujica (2002,
2003), se encuentran en canales donde se mezclan
aguas continentales y oceánicas y el intercambio de
agua es poco dinámico.
Los adultos de N. uncinata, habitan el bentos
arenoso somero (0 a 6 m), en la costa de Chile desde
Arica hasta la península de Taitao (Retamal, 2000). En
los fiordos australes, las larvas se han encontrado
abundantemente en zonas poco profundas de aguas
con influencia oceánica (Mujica & Medina, 1997,
2000; Mujica, 2002; Mujica & Pereira, 2009).
34
M. gregaria es un langostino bentopelágico muy
abundante en las costas patagónicas y fueguinas, que
reúne dos morfotipos que originalmente fueron descritos
como dos especies (M. gregaria y M. subrugosa) (PérezBarros et al., 2008). Se distribuye desde Chiloé hasta el
estrecho de Magallanes y por el Atlántico hasta
Montevideo (Uruguay), entre la superficie y 1000 m de
profundidad (Retamal, 2000). Sus larvas son abundantes
y de amplia distribución en la región austral (Mujica &
Medina, 1997, 2000; Mujica & Villablanca, 2003).
La distribución y abundancia de las larvas
planctónicas depende de las áreas de desove, de los
procesos advectivos que las dispersan y de su
migración vertical circadiaria y ontogénica (Garrison,
1999; DiBacco et al., 2001; Martinho et al., 2006), en
especial en zonas oceanográficamente dinámicas,
donde confluyen aguas oceánicas y continentales, que
se mezclan principalmente por las fuertes corrientes de
marea (Chen et al., 1997; Cáceres et al., 2003, 2007).
El área de estudio corresponde al mar interior de la
zona de Chiloé, que está conectado con el océano
Pacífico por el canal Chacao y la Boca del Guafo, lo
que permite que se mezclen aguas oceánicas superficiales y subsuperficiales (Silva et al., 1998; Sievers et
al., 2002), con aguas continentales que fluyen
superficialmente desde los canales hacia el océano,
generando lo que Silva et al. (1997) han denominado
Agua Subantártica Modificada (ASAAM). Las mareas
semidiurnas, con variaciones de hasta 6 m (Cáceres et
al., 2003), forman fuertes corrientes, que sumado a los
cambios de densidad y la irregular topografía del
fondo de los canales, generan características
oceanográficas diferentes en áreas geográficamente
próximas (Mujica, 2002).
En este ambiente tan variado y dinámico, el
presente trabajo aporta información sobre la
distribución y abundancia de los estadios larvales de
los decápodos más abundantes en la zona de estudio,
permitiendo hacer inferencias relacionadas con la
dispersión larval y la estrategia reproductiva de las
poblaciones de adultos de S. arcticus, N. uncinata y
M. gregaria, que habitan diferentes ambientes.
Área de estudio y muestreo
A bordo del B/O AGOR Vidal Gormaz, entre el 13 y
21 de noviembre de 2004, se tomaron muestras
nocturnas estratificadas de zooplancton, en siete
estaciones ubicadas entre el seno Reloncaví (41º41’S)
y la Boca del Guafo (43º41’S) (Fig. 1).
La obtención de las muestras se efectuó con redes
Bongo de 59 cm de diámetro de boca y 300 µm de
abertura de malla, implementadas con medidores de
flujo y sistema de cierre. Las muestras se obtuvieron
verticalmente en dos estratos, entre 0-50 m y 50-200
m de profundidad o 15 m sobre el fondo cuando la
profundidad fue menor. Las muestras fueron fijadas en
solución neutralizada de agua de mar con formalina al
5%. De ellas, se separó el total de larvas de crustáceos
decápodos, las que fueron identificadas y contabilizadas.
El número de larvas fue estandarizado como número de
larvas en 100 m3 de agua filtrada y se determinó su
abundancia, dominancia numérica y frecuencia de
ocurrencia.
Características oceanográficas
De acuerdo a las características oceanográficas del
área de estudio, ésta se subdividió en tres zonas. La
primera (zona estuarina), con fuerte influencia de agua
dulce (estaciones del seno Reloncaví); la segunda
(zona intermedia), incluye las estaciones del golfo
Ancud, donde existe mezcla de aguas oceánicas
superficiales y agua dulce (ASAAM) y la última (zona
oceánica), comprendida entre el grupo Desertores y la
Boca del Guafo, con mayor influencia de aguas
oceánicas (Silva et al., 1997, 1998; Sievers et al.,
2002).
Consecuentemente con lo anterior, Carrasco &
Silva (2010), encontraron en la zona y época de
estudio que la temperatura superficial fluctuó entre
11,1 y 14,2ºC, con mínimos en el golfo Corcovado y
máximos en el seno Reloncaví. En esta última zona,
detectaron estratificación desde la superficie hasta
alrededor de 25 m, con valores comprendidos entre
14ºC en superficie y 11,5ºC a 25 m, generando una
termoclina con un gradiente máximo de 0,1ºC m–1.
Bajo los 25 m y hasta el fondo, la columna fue
prácticamente homogénea con valores próximos a
11ºC. En el golfo Ancud la capa superficial fue casi
homotermal hasta 25 m (≈ 12ºC). Bajo esta capa, la
temperatura disminuyó suavemente a valores < 11ºC
cerca del fondo. Próxima a las islas Desertores, la
columna de agua fue prácticamente homotermal desde
superficie a fondo (≈ 11ºC). En el golfo Corcovado y
Boca del Guafo, hubo estratificación, con temperaturas entre 9 y 12ºC, con mínimos a mayor
profundidad. Por otra parte, la salinidad superficial
fluctuó entre 28,9 y 32,8 psu, con mínimos en el seno
Reloncaví y máximos en el golfo Corcovado. Al norte
de las islas Desertores, detectaron un frente salino con
un gradiente horizontal de ≈ 0,05 psu mn–1 y estratificación en el seno Reloncaví entre la superficie (≈ 28
psu) y 25 m (≈ 32 psu), lo que generó una fuerte
haloclina con un gradiente máximo de ≈ 0,13 psu m–1.
Bajo la haloclina, la salinidad continuó aumentando
35
Figura 1. Ubicación de las estaciones oceanográficas en el crucero CIMAR 10 Fiordos.
Figure 1. Location of oceanographic stations in the CIMAR 10 Fjords Cruise.
más lentamente hasta valores > 32,5 psu en profundidad. En la constricción Desertores, detectaron desde
la superficie hasta el fondo, un perfil vertical casi
homogéneo (≈ 32,5 psu), mientras que en el golfo
Corcovado y Boca del Guafo encontraron estratificación comprendida entre 31 y 34 psu, aumentado
con la profundidad.
Estos autores, encontraron que el oxígeno disuelto
superficial fluctuó entre 6,0 y 7,6 mL L–1, con
mínimos en la Boca del Guafo y golfo Corcovado y
máximos en el seno Reloncaví. En esta última zona,
detectaron estratificación vertical entre la superficie y
25 m, con valores comprendidos entre 8 mL L–1 y 6
mL L–1, respectivamente, lo que generó una oxiclina,
bajo la cual, el oxígeno disuelto disminuyó en
profundidad hasta alrededor de 4 mL L–1. Próximo a
las islas Desertores, el perfil vertical fue relativamente
homogéneo (≈ 6 mL L–1), mientras que en el golfo
Corcovado y Boca del Guafo, hubo estratificación,
con valores comprendidos entre 8 y 3 mL L–1 entre la
superficie y el fondo, respectivamente.
Para establecer la existencia de diferencias significativas entre las abundancias de larvas de las tres
especies y los diferentes estados de desarrollo, en las tres
zonas oceanográficas establecidas se usaron tablas de
contingencia con el estadístico χ2.
RESULTADOS
Del suborden Dendrobranchiata se capturaron sólo
larvas de S. arcticus, mientras que del suborden
Pleocyemata, se capturaron ejemplares de los infraórden
Caridea, Thalassinidea, Anomura y Brachyura.
De Thalassinidea, sólo se capturaron larvas de
Neotrypaea uncinata (familia Callianassidae), que fue la
especie más abundante en el área de estudio. De
Anomura se encontraron larvas de las familias
36
Paguridae, Galatheidae, Porcellanidae y Albuneidae.
Todas las larvas de Galatheidae correspondieron a
Munida gregaria (Tabla 1).
La abundancia total de larvas fluctuó entre 4.909 y
179 larvas 100 m-3 (Ests. 39 y 14, respectivamente).
Tuvieron amplio predominio en el estrato superficial,
donde se capturó el 89%. Entre estas larvas, las de
Sergestes arcticus, N. uncinata y M. gregaria fueron las
más abundantes (Tabla 1) y su distribución fue
significativamente diferente en las tres zonas
oceanográficas establecidas (P < 0,05, Tabla 2).
Las larvas de S. arcticus se encontraron en todas las
estaciones (Fig. 2), aunque el 89% se capturó en el seno
Reloncaví (Ests. 3 y 8). El 95% de las larvas se capturó
en el estrato superficial, con mayor abundancia en el
seno Reloncaví (zona estuarina). En el estrato profundo,
sólo se encontraron en las estaciones 8 y 31, en
pequeñas concentraciones (25 y 2 larvas 100 m-3, respectivamente) (Tabla 3).
Las larvas de menor desarrollo (elaphocaris), aunque
fueron las más abundantes, se capturaron sólo en tres
estaciones (Ests. 3, 8 y 31). La mayoría de ellas se
capturó en el estrato superficial en el seno Reloncaví.
Las larvas de desarrollo intermedio (acanthosoma),
tuvieron amplia distribución geográfica. También fueron
más abundantes en el estado superficial en el seno
Reloncaví. En el estrato profundo, se encontraron
acanthosomas sólo en la estación 8 (Tabla 3).
Las larvas mastigophus fueron escasas y se
capturaron en el estrato superficial de las estaciones de
ambos extremos de la zona de estudio. En el estrato
profundo, sólo se encontraron en la estación 8.
En las estaciones ubicadas entre la Boca del Guafo y
golfo Corcovado (zona oceánica), sólo se capturaron
larvas acanthosomas y mastigophus. El análisis con una
tabla de contingencia, indica que la abundancia de las
larvas de S. arcticus en las tres zonas oceanográficas, es
dependiente de su estado de desarrollo (P < 0,05, Tabla
2).
Las larvas de N. uncinata, fueron las más abundantes
y de amplia distribución (Fig. 2). Se encontraron en
todas las estaciones, con mayor abundancia en el golfo
Corcovado y Boca del Guafo (zona oceánica) (Tabla 3).
Los máximos de abundancia en ambos estratos, se
registraron en de la estación 39, donde se capturó el 65%
Tabla 1. Abundancia, dominancia y frecuencia de ocurrencia de larvas de crustáceos decápodos. En negrita se indican las
especies objetivo de estudio.
Table 1. Abundance, dominance and frequency occurrence of decapod crustacean larvae. In bold are indicated the
objective species in this study.
Especie
Sergestes arcticus
Neotrypaea uncinata
Austropandalus grayi
Nauticaris magellanica
Otros Caridea
Paguridae
Munida gregaria
Petrolisthes sp.
Blepharipoda spinimana
Eurypodius latreillei
Taliepus dentatus
Halicarcinus planatus
Peltarion spinosulum
Cancer spp.
Otros Cancridae
Xanthidae
Grapsidae
Pinnixa spp.
Otros Brachyura
Abundancia (ind 100 m-3)
Superficial
Profundo
551
28
3813
511
6
6
3
1013
84
228
35
668
70
75
34
1
26
41
3
3
178
17
3
37
6
179
2
9
3
121
9
1266
216
Dominancia (%)
Superficial Profundo
6,7
2,73
46,39
49,85
0,08
0,57
0,04
12,34
8,18
2,77
3,44
8,13
6,83
0,92
3,28
0,05
0,32
0,5
0,28
0,04
2,17
1,7
0,04
0,45
0,54
2,18
0,22
0,11
0,33
1,47
0,89
15,43
21,04
Frecuencia (%)
Superficial Profundo
100
28,57
100
85,71
28,57
14,29
14,29
100
71,43
85,71
100
71,43
57,14
71,43
71,43
14,29
28,57
42,86
14,29
14,29
42,86
28,57
14,29
42,86
28,57
28,57
14,29
14,29
14,29
57,14
42,86
100
100
37
Tabla 2. Tablas de contingencia de las frecuencias observadas de las especies y sus estados de desarrollo (ind 100 m-3) en
las zonas de muestreo (χ2: estadístico chi-cuadrado, gl: grados de libertad, P: probabilidad).
Table 2. Tables of contingency of the frequencies observed of species and development estages (ind 100 m-3) in the zones
of sampling (χ2: chi-square statistical, gl: degrees of freedom, P: probability).
Zona
Especie
Estadio
S. arcticus
N. uncinata
M. gregaria
Estuarina Intermedia
Oceánica
23
3414
710
0
14
9
gl
P
3224,26
4
0,00
99,53
4
0,00
S. arcticus
Elaphocaris
Acanthosomas
Mastigophus
538
293
5
291
236
11
N. uncinata
Zoea
Megalopa
293
0
617
0
3406
8
2,14
2
0,34
M. gregaria
Zoea
Megalopa
5
0
17
6
670
40
16,37
2
0,00
del total. La mayoría de ellas, se capturó en el estrato
superficial (88%).
A excepción de un escaso número de megalopas,
capturadas en el estrato superficial de la estación 39 (8
larvas 100 m-3), las zoeas fueron dominantes en toda el
área de estudio. El análisis estadístico indicó que el
número de larvas fue independiente de sus estados de
desarrollo (P > 0,05, Tabla 2).
Las larvas de M. gregaria se capturaron principalmente en el sector sur de la zona de muestreo (golfo
Corcovado y Boca del Guafo) y en escasa abundancia
(23 larvas 100 m-3) en el sector de las islas Desertores
(zona oceánica e intermedia). En el sector norte (zona
estuarina), sólo se capturaron larvas en una estación del
seno Reloncaví y en mínima cantidad (Fig. 2). Estas
larvas se distribuyeron en ambos estratos de las
estaciones donde se registró su presencia, a excepción de
la estación ubicada próxima a islas Desertores, en la que
sólo se encontraron en el estrato superficial (Tabla 3). El
91% se capturó en el estrato superficial, con máximos en
la estación 39 (433 larvas 100 m-3).
En ambos estratos predominaron las zoeas (94%),
aunque notoriamente más abundantes en el estrato
superficial. Las megalopas sólo se capturaron en las dos
estaciones ubicadas en el golfo Corcovado y una
próxima a las islas Desertores y al igual que las zoeas,
predominaron en el estrato superficial (Tabla 3). De
acuerdo a la comparación estadística, se pudo
determinar que la abundancia de las larvas de M.
gregaria en las tres zonas oceanográficas, fue
dependiente de su estado de desarrollo (P < 0,05, Tabla
2).
18
617
23
5
11
2
χ2
DISCUSIÓN
En el área de estudio, las aguas oceánicas
conformadas por aguas superficiales y subsuperficiales (Aguas Superficial Subantártica, ASAA;
Ecuatorial Subsuperficial, AESS e Intermedia
Antártica, AIAA) que ingresan principalmente por la
Boca del Guafo hacia aguas interiores, hasta que la
profundidad se lo permite (Silva et al., 1997, 1998;
Sievers et al., 2002; Carrasco & Silva, 2010), se
mezclan en proporciones crecientes con Agua Dulce
(AD), que fluye superficialmente desde los canales
hacia el océano, generando diversos grados de mezcla,
que Silva et al. (1997) han denominado Agua
Subantártica Modificada (ASAAM). Esto permitió
agrupar las estaciones en las tres zonas oceanográficas
de características diferentes. Las del seno Reloncaví
(zona estuarina), donde la AD tiene fuerte influencia,
las estaciones del golfo Ancud (zona intermedia),
donde existe mezcla de aguas oceánicas superficiales
y agua dulce (ASAAM) y las estaciones ubicadas
entre las islas Desertores y la Boca del Guafo (zona
oceánica) que tienen mayor influencia de aguas
oceánicas. Al respecto, Carrasco & Silva (2010), al
comparar las características oceanográficas de
primavera de 1995 y este muestreo en la zona de
estudio, encuentran que aunque cambia el porcentaje
de participación de las masas y cuerpos de agua, ellas
están presentes en las áreas antes definidas en ambas
épocas.
El predominio de las larvas de S. arcticus, N.
uncinata y M. gregaria, entre las larvas de decápodos,
Figura 2. Distribución y abundancia de larvas de Sergeste arcticus, Neotrypaea uncinata y Munida gregaria, estados de desarrollo y estrato de profundidad.
Figure 2. Distribution and abundance of Sergeste arcticus, Neotrypaea uncinata and Munida gregaria larvae, development stages and deep sfratum.
38
Oceánica
Intermedia
Estuarina
Zona
49
44
39
31
14
8
3
Estación
22
261
Total
296
9
9
9
14
579
18
23
1
18
4
1
4
1
9
4
2
2
14
2
16
18
2
4
11
11
11
2
399
113
26
139
538
Total
399
2
8
2
1
3
11
1
9
3
2
5
5
0-50
50-200
Σ estratos
0-50
50-100
Σ estratos
Σ zona
171
54
11
65
236
0-50
50-150
Σ estratos
0-50
50-100
Σ estratos
0-50
50-200
Σ estratos
Σ zona
220
57
14
71
291
Estrato
0-50
50-200
Σ estratos
0-50
50-200
Σ estratos
Σ zona
Sergestes arcticus
Elaphocaris Acanthosoma Mastigophus
220
171
8
4316
2385
426
2811
237
54
291
298
6
304
3406
62
548
7
555
617
62
8
8
8
8
4324
2393
426
2819
237
54
291
298
6
304
3414
62
548
7
555
617
62
Neotrypaea uncinata
Zoea
Megalopa
Total
245
245
12
12
257
257
30
30
6
6
36
36
293
293
Tabla 3. Abundancia de larvas (ind 100 m-3) de las especies por estado de desarrollo en estaciones de muestreo y estrato.
Table 3. Larvae abundance (Nº 100 m-3) of species by development stages in the samples by station and stratum.
692
406
38
444
67
12
79
136
11
147
670
17
17
17
5
46
40
27
4
31
6
3
9
6
6
6
738
433
42
475
73
15
88
136
11
147
710
23
23
23
5
Munida gregaria
Zoea
Megalopa
Total
3
3
2
2
5
5
39
40
coincide con lo reportado por Mujica & Medina
(2000); Mujica & Pereira (2009) y Mujica & Nava
(2010), en muestreos efectuados en primavera en la
zona de estudio.
La mayor abundancia de las larvas de estas
especies en el estrato superficial, corresponde con la
migración vertical circadiana del zooplancton (Hill,
1991; Queiroga, 1998; Garland et al., 2002), puesto
que todas las muestras fueron obtenidas en horas de
obscuridad, aunque Mujica & Nava (2010), discuten el
efecto que tienen las corrientes de marea en la mezcla
vertical del sector, lo que determinaría la distribución
vertical de las larvas de M. gregaria, independiente de
la hora del día.
Las mayores concentraciones de larvas de S.
arcticus, capturadas en el seno Reloncaví, su
disminución progresiva hacia las estaciones de mayor
influencia oceánica, así como el predominio de los
primeros estados de desarrollo (elaphocaris), en las
estaciones de mayor participación de aguas
continentales en la mezcla, indica que la especie
desovaría en áreas de estas características
oceanográficas. Lo anterior, concuerda con las
diferencias significativas encontradas en la
distribución de la abundancia de los diferentes estados
larvales de esta especie en las tres zonas definidas. Al
respecto, Pereira (2009) señala que la distribución y
abundancia de las larvas elaphocaris, estarían
relacionadas con la distribución bentopelágica de los
adultos, los que desovarían principalmente en fiordos
y canales en que se mezclan aguas oceánicas y
continentales, para luego dispersarse por procesos
advectivos hacia aguas interiores con mayor influencia
oceánica, como los golfos Ancud y Corcovado.
Por otra parte, la presencia sólo de larvas de mayor
desarrollo (acanthosoma y mastigophus) en las
estaciones del golfo Corcovado y Boca del Guafo,
coincide con los procesos advectivos que desplazarían
estas larvas desde los lugares de eclosión, hacia las
zonas con mayor influencia oceánica que señala
Mujica (2008) y Pereira (2009).
A diferencia de los adultos de S. arcticus, los de N.
uncinata habitan el bentos somero (Retamal, 2000),
por lo que sus larvas son eclosionadas próximas a la
costa. En esta oportunidad, aunque las larvas de esta
especie se encontraron en todas las estaciones y
principalmente en el estrato superficial, sus mayores
abundancias se registraron en estaciones ubicadas en
el golfo Corcovado, donde participan en la mezcla,
principalmente ASAA y AESS (Silva et al., 1997), lo
cual coincide con lo reportado por Mujica & Medina
(1997) y Mujica (2002), quienes señalan que estas
larvas predominan en zonas poco profundas de
influencia oceánica.
Al respecto, Pereira (2009) señala que las larvas de
N. uncinata eclosionadas en aguas someras, serían
transportadas de acuerdo a un patrón de circulación de
dos capas propuesto por Yannicelli et al., (2006), en
que
los
primeros
estados
de
desarrollo,
superficialmente serían alejadas de la costa, para
retornar a mayor profundidad los estados más
desarrollados, producto de la migración vertical
ontogénica.
La escasa presencia de megalopas coincide con lo
encontrado en esta misma zona y época de muestreo
(Mujica & Medina, 2000; Mujica & Pereira, 2009;
Mujica & Nava, 2010), lo que se debería a su
distribución vertical, que estaría asociada al hábitat
preferentemente bentónico, similar al de los adultos.
Por otra parte, Mujica (2003) encuentra que la
proporción de megalopas aumenta de primavera a
verano en los canales australes, lo que se relaciona con
el período reproductivo de esta especie.
Las larvas de M. gregaria, corresponden a las dos
morfoespecies (M. gregaria y M. subrugosa) descritas
para la zona de estudio, cuyos adultos son
considerados como una especie dimórfica de hábitos
pelágicos y bentónicos, respectivamente (Pérez-Barros
et al., 2008).
La amplia distribución batimétrica y espacial de los
adultos (Retamal, 1973, 2000; Boschi et al., 1992;
Spivak, 1997), sugiere un amplio rango de tolerancia,
que les permite sobrevivir en condiciones ambientales
diversas (Mujica, 2003). Esto, explicaría la amplia
distribución y abundancia de estas larvas en los
canales australes (Mujica & Medina, 1997, 2000;
Mujica & Villablanca, 2003; Mujica & Pereira, 2009).
La abundancia significativamente mayor de estas
larvas en zonas de fuerte influencia oceánica (golfo
Corcovado y Boca del Guafo), donde se mezclan
ASAA, AESS y aguas continentales (Silva et al.,
1997), coincide con lo encontrado en otras primaveras
en los canales australes (Mujica & Medina, 1997
2000; Mujica & Villablanca, 2003; Saavedra, 2008;
Mujica & Pereira, 2009).
El predominio de la zoeas respecto de las
megalopas, corresponde con la época de liberación de
las larvas y época de muestreo (Tapella et al., 2002).
Al respecto, Mujica (2003), encontró una progresiva
disminución de zoeas y un aumento de megalopas en
muestreos sucesivos efectuados en primavera y
verano, en los fiordos de la región de Aysén.
Saavedra (2008), basado en la distribución y abundancia de los estadios larvales durante la primavera de
diferentes años, propone un hipotético ciclo de vida
para M. gregaria en los fiordos de la zona de estudio y
la región de Aysén; en que las hembras migrarían
hacia los canales interiores, donde ocurriría la eclosión
de sus huevos y desde donde se dispersarían los primeros estados de desarrollo hacia aguas de mayor
influencia oceánica, para concentrarse las megalopas
en la entrada occidental de los canales oceánicos, a
fines de primavera.
En general, se puede señalar que la amplia
distribución de las larvas de N. uncinata, sería
producto del hábito bentónico somero de los adultos,
que se encontrarían en la costa de toda el área de
muestreo. Mientras que la distribución de las larvas de
S. arcticus, preferentemente en zonas de mayor
influencia de aguas continentales, así como la de M.
gregaria, preferentemente en zonas de influencia
oceánica,
correspondería
con
la
condición
bentopelágica de los adultos de estas especies, que
desovarían en áreas discretas, de condiciones
oceanográficas propicias para esta actividad
reproductiva.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Comité Oceanográfico
Nacional, que mediante el financiamiento y gestión,
permitió la toma de muestras y ejecución a este
trabajo. A la Srta. María de los Ángeles Gallardo,
quien participó en la toma y separación de las
muestras, al equipo de investigadores y tripulación del
buque AGOR Vidal Gormaz, que colaboraron en el
muestreo.
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Size2011
structure of a heavily fished community in the Colombian Caribean Sea
43
Research Article
Size structure of a heavily fished benthic/demersal community by shrimp trawling
in the Colombian Caribbean Sea
Paúl Gómez-Canchong1,2,3, Renato A. Quiñones1,2 & Luis Manjarrés3
1
Graduate Program in Oceanography, Department of Oceanography, Universidad de Concepción
Casilla 160-C, Concepción, Chile
2
Center for Oceanographic Research in the Eastern South Pacific (COPAS), Facultad de Ciencias Naturales
y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
3
Laboratorio de Investigaciones Pesqueras Tropicales (LIPET), Universidad del Magdalena Cr32 22-08
Santa Marta, Colombia
ABSTRACT. The benthic and demersal communities in the Colombian Caribbean Sea (CCS) are heavily
fished by the shrimp trawling fishery, which presents very high discard levels. Here, we conducted an analysis
of the size structure of these benthic and demersal communities in the northern and southern zones of the CCS.
Sampling was conducted onboard shrimp trawlers throughout an entire year. No significant differences were
found in the size distributions of the two zones, among sites within southern ecoregions, or among the
analyzed cruises. This homogeneity in size structure is remarkable since the zones analyzed possess very
different species compositions and environmental conditions. The observed size structures were adequately
described by non-linear distributions rather than the traditionally employed linear normalized biomass size
spectra. It is hypothesized that the non-linearity is due to the effect of fishing and particularly, of discarding.
This study emphasizes the need for a greater understanding of the impacts that trawl fishing has on community
size structure and the applicability of this knowledge towards fishery resource management in ecosystems with
high diversity.
Keywords: fishing effects, bycatch, ecological indicators, size spectra, Pareto distribution, Caribbean Sea.
Estructura de tamaños de una comunidad bentónica/demersal fuertemente impactada
por la pesca de arrastre camaronero en el Mar Caribe de Colombia
RESUMEN. Las comunidades bentónico-demersales en el Mar Caribe de Colombia (MCC) son fuertemente
explotadas por la pesca de arrastre camaronero, presentando niveles de descarte muy altos. Se efectuó un
análisis de la estructura de tamaños de estas comunidades bentónico-demersales en las zonas norte y sur del
MCC. Se realizaron muestreos a bordo de las embarcaciones de arrastre de camarón a lo largo de un año. No
se encontraron diferencias significativas entre las distribuciones de tamaños de las diferentes zonas,
ecorregiones de la zona sur y cruceros analizados. Esta homogeneidad en la estructura de tamaños es
destacable ya que las áreas analizadas difieren en composición de especies y condiciones medioambientales.
Las estructuras de tamaño observadas, fueron descritas adecuadamente por distribución no-lineales, en lugar
del espectro lineal de tamaños de biomasa normalizado tradicionalmente utilizado. Se plantea la hipótesis que
la no-linealidad se debe al efecto de la pesca y, particularmente al descarte. Este estudio enfatiza la necesidad
de entender los impactos de la pesca de arrastre sobre la estructura de tamaños de las comunidades y la
aplicabilidad de este conocimiento para el manejo de los recursos pesqueros en ecosistemas con alta
diversidad.
Palabras clave: efectos de la pesca, bycatch, indicadores ecológicos, espectro de tamaños, distribución de
Pareto, Mar Caribe.
___________________
Corresponding author: Paúl Gómez-Canchong ([email protected])
44
INTRODUCTION
Tackling ecological complexity in marine ecosystems
is a very difficult task due to high species diversity,
numerous interactions among species, the scarce
quantification of those interactions, and physical
variability. Body size has been suggested as an
aggregating criterion that reduces the complexity of
the system to a manageable level (Sheldon et al.,
1972; Platt, 1985; Quiñones, 1994) because of the
numerous allometric relationships linking body size
with attributes at the (i) individual level (e.g.
metabolic rate, life span, growth; Peters, 1983; Brown
et al., 2004), and (ii) at population and community
levels (e.g. food needs, dispersal, space use; Peters,
1983; Cohen et al., 2003).
Size spectrum research has shown that, in the
absence of major disturbances, the size distribution of
a community will present regularities and be relatively
stable over time (Sheldon et al., 1972; Platt, 1985;
Quiñones, 1994). Regularities in the biomass size
distribution of aquatic communities have been
observed in (i) offshore systems (e.g. Sheldon et al.,
1972; Rodriguez & Mullin, 1986a, b; Quiñones et al.,
2003), (ii) lakes (e.g. Sprules & Munawar, 1986;
Echevarria et al., 1990; Gaedke, 1993), (iii) salt
marshes (Quintana et al., 2002), and (iv) benthic
communities (e.g. Schwinghamer, 1981; Warwick,
1984; Duplisea, 2000; Quiroga et al., 2005). Sheldon
et al. (1972) and Kerr (1974) proposed the “Linear
Biomass Hypothesis”, in which biomass is constant
when organisms are organized in logarithmic size
classes. In contrast, Platt and Denman’s model (Platt
& Denman, 1977, 1978) predicts a slight decrease of
biomass with organism size, with a slope close to
–0.22, and proposes an allometric structure for the
pelagic ecosystem. The few biomass size spectra
constructed in near steady state systems and in those
that cover a wide size range (e.g. North Pacific Central
Gyre, Rodriguez & Mullin, 1986a; oligotrophic areas
of the Northwest Atlantic, Quiñones et al., 2003)
support Platt and Denman’s prediction. Nevertheless,
the response of marine communities in terms of their
biomass size distributions when confronting factors
that could affect the resilience of marine ecosystems
remains scarcely studied.
In fisheries, the size spectrum approach has been
applied to predict fish production from lower trophic
levels (Sheldon et al., 1977; Borgmann, 1983;
Moloney & Field, 1985), to rank the productivity of
many important fishing grounds and lakes (Boudreau
& Dickie, 1992), and as an indicator of the impact of
fisheries at a multispecies level (Gobert, 1994;
Bianchi et al., 2000; Stobberup et al., 2005).
Several authors have proposed that fishing makes
the slope of the size spectrum steeper (i.e. more
negative) because fishing selectively removes larger
individuals and reduces survival (Gislason & Rice,
1998; Bianchi et al., 2000). Obviously, this is based
on the assumption that the linearity of the spectrum is
not lost. However, ecosystems far from steady state
can display non-linear normalized biomass-spectra
(Quiñones, 1994; Rodriguez, 1994) and high levels of
fishing may cause the size distribution of the biota to
be drastically modified (Jennings & Kaiser, 1998).
Worldwide, shrimp bottom trawling, due to its lack
of selectivity and the physical damage that the trawl
inflicts on the seabed, has a high impact on the
ecosystem (Jennings & Kaiser, 1998; Cook, 2003;
Kaiser & Hiddink, 2007; Caddy, 2007). For the
specific case of the CCS, bycatch can be as high as
93%, of which around 80% is discarded (Viaña et al.,
2004). A retrospective study in the northern CCS of
the shrimp trawling fishery showed a general
downward trend in the biomass of demersal resources
(García et al., 2007) and bycatch-to-shrimp catch
ratios fluctuating between 12:1 and 30:1 (Viaña et al.,
2004). As a consequence, the CCS shrimp fishery has
faced difficult times since the beginning of this decade
(Zúñiga et al., 2006). This led to a reduction in fleet,
and in 2005, the subsequent closure of the most
important fishing industries (Zúñiga et al., 2006) after
over 50% of the vessels in the fleet suffered financial
losses in the 2004-2005 period.
It is well known that shrimp trawling has profound
effects on demersal communities due to direct
mortality in the form of bycatch (Kelleher, 2005).
Here, we analyze the size distribution of biomass and
abundance of the coastal benthic/demersal community, which has been heavily fished by the shrimp
trawling fishery in the Colombian Caribbean Sea. It is
hypothesized that the size structure of this community
is disturbed and, consequently, size spectrum linearity
is lost.
MATERIAL AND METHODS
Study area
The study area includes the continental shelf of the
CCS (Fig. 1), covering a coastline of 1,600 km. The
Magdalena River naturally divides this area into
northern and southern fishing grounds. The northern
zone (12°40’N, 77°19’W) is characterized by the
presence of seasonal upwelling events fuelled by the
Trade Winds (Andrade, 2000), whereas the southern
zone (11°50’N, 71°18’W) is significantly influenced
by continental discharges (Patiño & Florez, 1993).
Size structure of a heavily fished community in the Colombian Caribean Sea
45
Figure 1. a) Study area. Colombian Caribbean Sea, b) distribution of the analyzed trawl hauls in the northern and
southern zones, c) localization of the southern ecoregions: (1) Uraba Gulf, (2) South of Morrosquillo, (3) Islands, (4)
Morrosquillo Gulf, and (5) North of Morrosquillo.
Figura 1. a) Área de estudio. Mar Caribe de Colombia, b) distribución de los lances analizados en las zonas norte y sur, c)
localización de las ecorregiones de la zona sur: (1) Golfo de Urabá, (2) Sur de Morrosquillo, (3) Islas, (4) Golfo de
Morrosquillo, y (5) Norte de Morrosquillo.
Nearly the entire length of the northern coast is
arid, with a wide continental shelf, and there are large
extensions of sandy bottoms reaching Riohacha,
where sand and coral grounds are found (Piñeros &
Sieguert, 1989). The southern coast has abundant
vegetation and the continental shelf is narrow, no
more than 84 m from the coast. The bottom is flat and
composed of mud and muddy sand with depths
ranging between 25 and 50 m. The water exchange
between the northern and southern zones of the CCS,
separated by the mouth of the Magdalena River, is
minimal because the river water always tends to move
southwards due to the anticyclonic gyre that is
generated between Central America and the southern
Colombian Caribbean (Andrade et al., 2003). This
constitutes a biogeographic barrier for most marine
species.
The southern zone can be divided into three
ecoregions (INVEMAR, 2000): i) the gulf of
Morrosquillo ecoregion, influenced by continental
discharges with low water transparency and low
exposure to wind and wave action, seagrass beds,
deltaic and estuarine systems with mangrove forests;
ii) the Coralline Archipelagos ecoregion (Islands),
encompassing islands, shallow carbonate platforms
and coral shoals located off the mainland coast
between Islas del Rosario and Isla Fuerte, as well as
the continental shelf between the 40 and 130 m depth
contours, and clear waters; and iii) the gulf of Urabá, a
wide continental shelf, mainly terrigenous muds, high
influence of continental discharges, predominantly
turbid waters, defined by alluvial plains with
mangrove forests and a rapidly extending delta of the
Atrato River. The gulf may be regarded as an estuary,
with scattered coral reefs and seagrass beds along this
mountainous coastline. North and South of Morrosquillo constitute Transition Zones.
Sources of information
Between August 2004 and July 2005, two observers
were placed onboard commercial shrimp trawlers
working in the CCS for a total of 10 fishing cruises
(Table 1). Nine of those fishing cruises were
conducted in the southern zone and one in the northern
zone (September 2004). The vessels used, trips
undertaken and station locations (Fig. 1) depended on
the fleet activity. Historically, fishing activity has been
circumscribed to very specific fishing grounds due to
the fishermen’s preference for traditional grounds with
higher shrimp abundances and the spatial distribution
of trawable grounds.
Sampling
Trawling vessels operating in the study area have steel
hulls and are generally similar in terms of engines
(450 HP in average), tonnage (around 100 ton),
storage capacity, equipment, and fishing gear (Zúñiga
et al., 2004). The fishing gear is composed of four
Korean or Japanese type nets, two per side, each with
a 12 m head rope and mesh size of 4.45 mm (Zúñiga
et al., 2004). Excluding devices were not employed
during the fishing operations. Similar tow speeds (2.8
46
Table 1. Number of tows and individuals sampled during each cruise in the Colombian Caribbean Sea.
Tabla 1. Número de lances e individuos muestreados en cada crucero en el Mar Caribe de Colombia.
Tows (individuals)
Total
Cruise
Date
SVFA02
SVFA03
SVFA04
SVFA05
SVFA07
SVFA08
SVFA09
SVFA10
SVFA11
August 2004
September 2004
October 2004
November 2004
January 2005
February 2005
April 2005
May 2005
June 2005
North
20 (17 388)
-
South
17 (16 614)
16 (20 875)
14 (4 059)
18 (1 802)
18 (6 461)
17 (7 886)
15 (14 288)
19 (7 536)
7 (631)
17 (16 614)
36 (38 263)
14 (4 059)
18 (1 802)
18 (6 461)
17 (7 886)
15 (14 288)
19 (7 536)
7 (631)
Total
20 (17 388)
175 (80 152)
197 (97 640)
knots) and identical electronic equipment (satellite
navigator and echo-sounder) were employed throughout (Viaña et al., 2004).
Onboard, one of four fishing nets was randomly
selected from each tow for the assessment of catch
composition. The following information was recorded:
date, hour, depth, location, and tow duration. Target
and incidental catches were sorted, identified and
weighed onboard with a hand-held spring scale, 20%
of the homogenized discards (Pauly, 1983) were
stored for further identification and processing in the
laboratory on land. The precision of the onboard
weighing procedure was verified by taking samples
(30%) of target and incidental catches from 25% of
the tows and re-analyzing these in the laboratory.
Observed catches were extrapolated for the entire tow
by multiplying the values of the selected net by four.
A total of 197 fishing trawl hauls were analyzed.
Approximately 95,000 organisms were directly
counted and measured, representing approximately
700,000 specimens caught in the fishing gear (Table
1). The majority of the tows lasted 3-4 h and were
performed at night (between 18:00 and 6:00), covering
a depth range of 12 to 65 m. Sporadically, some
pelagic species were caught in the trawls, these
species were not included in the calculations because
they feed on resources allochthonous to the benthic
system.
Construction and analysis of size spectra
The biomass and the number of individuals caught per
hour (h) in each size range (expressed in grams) were
calculated by the ratio estimator method (Scheaffer et
al., 1990):
n
Rˆ = ∑i =1 ai
∑
n
o
i =1 i
where n is the number of tows sampled, ai is the
biomass (B) or the number of individuals (N) caught
in the size range during the ith tow, and oi is the
duration of the ith tow. R provides unbiased and
confident estimates, especially because the bycatch
and the time of the tows are highly variable (Ye,
2002).
Size distribution analyses are only applicable to
data in the size range over which the gear effectively
samples the community (Jennings & Dulvy, 2005).
The spectra were constructed taking into consideration
gear selectivity and therefore limits the computation to
those individuals within a size range that is not
strongly affected by gear selectivity. The lower limit
of this range was determined by using an adaptation of
the linearized catch curve based on length composition
data proposed by Pauly (1983) and Sparre & Venema
(1995) (Fig. 2). This method calculates the range of
lengths in which the gear does not select 100% of the
individuals. The upper limit on the other hand, was
established as the highest size range found in at least
90% of tows.
Normalized size spectra for biomass (NBSS) and
abundance (NASS) for pre-defined strata (zone,
southern ecoregion, and monthly fishing cruises) were
constructed following Blanco et al. (1994). The
normalized size spectrum was obtained after dividing
the biomass or abundance in every size class (M) by
its amplitude. A base 2 logarithm was applied to the
independent (weight) and dependent (abundance or
biomass) variables as proposed by Platt & Denmann
(1977) and Blanco et al. (1994). The least squares
method was used to test the fit to a linear model (Zar,
1999).
To analyze the size distribution, we also used the
Pareto distribution (Vidondo et al., 1997), a model
47
RESULTS
Figure 2. Pseudo-Catch Curve to determine the body
mass on which gear selectivity has no effect.
Figura 2. Curva de pseudo-capturas para determinar el
tamaño corporal a partir del cual la selectividad del arte
no tienen ningún efecto.
widely used in other disciplines for dealing with size
structured systems. The Pareto I distribution has a
probability density function defined as:
pdf(s) = c*Kc * s-(c+1)
(c > 0), (s ≥ K > 0)
where s is the size, and c and K are the distribution’s
shape and scale parameters, respectively. The
parameter K is a constant that, in this case, represents
the size of the smallest object. The parameter c is an
empirical constant that describes the decline of
probability as size increases.
The size distributions were also analyzed using a
non-linear Pareto II distribution (Vidondo et al.,
1997), whose probability density function is given by:
The linear model was not able to represent adequately
the NBSS (Fig. 3) or the NASS (plots not shown) of
these benthic/demersal communities because, even
when they adjusted significantly to the linear model
(Table 2), the clear presence of residuals with
tendency (Fig. 3) violated the assumption of the linear
model that the residuals must be randomly scattered
(Zar, 1999). Residuals peaked around mid-range size
classes (16-64 g) and troughed on either side,
displaying a dome-like pattern (Fig. 3).
The cumulative biomass distribution function
adjusted well to a type II Pareto model (i.e. Pareto’s D
parameter was different from 0 in all the cases; Table
2; Fig. 4). On the other hand, the cumulative biomass
distribution function did not fit a type I Pareto model
since the probability density of the bigger individuals
was lower than that predicted by the model (Fig. 4).
No significant differences were found for the type
II Pareto size distributions (Fig. 4) between the
different zones (Table 3), among the southern
ecoregions (Table 4), or among monthly fishing
cruises (Table 5).
For the SVFA11 cruise, the size structure was
discontinuous, with few or no individuals in the upper
size classes (Figs. 3 and 4). All type II Pareto size
distributions showed increased dispersal for the size
range containing individuals larger than 256 g.
The most closely associated group of monthly
cruises in the dendrogram (Fig. 5) had no temporal
coherence or association with dry or rainy seasons. All
cruises were associated under a Bray-Curtis
dissimilarity index of 0.5.
pdf(s) = c*(K+D)c * (s+D)-(c+1)
DISCUSSION
where D is an additive constant, different to zero in
the type II Pareto distribution. The ecological meaning
of the polynomial coefficients K, c, and D is far from
obvious (Vidondo et al., 1997) and, accordingly, no
attempt was made to analyze them.
In order to compare the Pareto distributions, a
Kolmogorov-Smirnov test (Zar, 1999) was conducted.
To obtain a comparative picture of the size
distribution from different fishing cruises, we
performed a dendrogram applying a single linkage
agglomeration clustering method (Legendre &
Legendre, 1998) based on a modified Bray-Curtis
dissimilarity index (Rodriguez & Mullin, 1986b). All
calculations were performed using the JMP© statistical
software package.
Our results show that the linear model is inadequate
for representing the size structure of this heavily
fished benthic/demersal community of the CCS. Nonlinear Pareto II distribution provides a proper
description of the observed size structure. Several
studies have shown non-linear trends (e.g. dome-like
patterns) in size spectra, including empirical analyses
(e.g. Sprules & Munawar, 1986; Sprules et al., 1991;
Boudreau et al., 1991) and simulations (Maury et al.,
2007). A variety of reasons have put forward to
explain this pattern, such as the propagation of a
biomass or energy peak through the size spectrum
(Silvert & Platt, 1978; Han & Straskraba, 2001) or the
slowdown of growth in larger sizes close to the
asymptotic length (Maury et al., 2007), among others.
Dickie et al. (1987) and Boudreau et al. (1991)
48
Figure 3. Examples of some of the normalized biomass size spectra (left panel) for the different a) zones, b) ecoregions,
and c) cruises in the Colombian Caribbean Sea. The residuals for each NBSS (normalized size spectra for biomass) are
added in the right panel.
Figura 3. Ejemplos de los espectros de tamaño de biomasa normalizados (panel izquierdo) para las diferentes a) zonas, b)
ecorregiones, y c) cruceros en el Mar Caribe de Colombia. Los residuos para cada ETBN (espectro de tamaño
normalizado para la biomasa) se observan en el panel derecho.
suggested that “there may exist a variety of smallerscale strategies” that might explain the existence of a
dome for each trophic group of organisms with similar
production efficiencies (e.g. fish, meiofauna, large
invertebrates; Dickie et al., 1987). This argument does
not apply to the benthic/demersal community analyzed
herein because in this case the domes observed are
composed of many species from several trophic
groups and possessing many different production
efficiencies. In fact, over 250 taxa of fish and
invertebrates were found during our fishing trips, and
at least 100 species were captured in each trawl haul.
The fitting of biomass size distributions to the
Pareto type II model in this overexploited community
emphasizes the need to explore the use of non-linear
size spectra as a tool for analyzing community
dynamics in heavily fished ecosystems. In fact, Benoit
& Rochet (2004) and Shin & Cury (2004) suggest that
fishing effects may be better captured by the curvature
of the size spectrum than by its slope, proposing that
this curvature is a candidate for determining a
reference point at the community level that could be
useful in detecting ecosystem overexploitation. In this
context, the D value in the Pareto type II distribution
49
Table 2. Parameters of (i) the linear regressions fitted to normalized size spectra for abundance and biomass, and (ii)
Pareto distributions for the different zones (Z), ecoregions (E), and cruises (C) in the Colombian Caribbean Sea.
Tabla 2. Parámetros del (i) ajuste al modelo lineal del espectro de tamaños normalizado para abundancia y biomasa, y (ii)
para la distribución de Pareto para las diferentes zonas (Z), ecorregiones (E), y cruceros (C) en el Mar Caribe de
Colombia.
Abundance
Month
Biomass
2
Pareto parameters
2
Elevation
Slope
r
Elevation
Slope
r
C
K*1000
D*100
North/September (Z)
South/August (Z)
South/September (Z)
9.73
11.98
12.43
-1.76
-2.16
-2.22
0.88
0.94
0.91
10.35
13.21
13.75
-0.78
-1.20
-1.28
0.58
0.82
0.75
7.66
4.47
4.46
-17.03
-4.72
4.91
39,83
7,03
3,95
North Morrosquillo (E)
South Morrosquillo (E)
Morrosquillo Gulf (E)
Uraba Gulf (E)
Islands (E)
9.09
10.50
10.72
11.81
8.92
-1.59
-1.91
-1.91
-2.05
-1.55
0.85
0.88
0.87
0.89
0.86
2.68
4.18
4.61
5.49
2.27
-1.10
-1.35
-1.46
-1.52
-1.03
0.80
0.83
0.87
0.89
0.80
4.34
2.45
13.85
5.29
2.25
2.16
7.29
-13.71
-2.92
4.18
3.23
0.66
38.91
5.94
0.73
SVFA02 (C)
SVFA03 (C)
SVFA04 (C)
SVFA05 (C)
SVFA07 (C)
SVFA08 (C)
SVFA09 (C)
SVFA10 (C)
SVFA11 (C)
11.02
12.50
11.84
11.02
12.26
12.24
11.37
11.73
10.39
-1.71
-2.02
-1.99
-1.70
-2.16
-2.12
-1.98
-2.10
-1.73
0.95
0.90
0.94
0.90
0.86
0.91
0.75
0.86
0.90
1.18
2.70
1.87
1.07
2.39
2.41
1.55
1.96
0.35
-0.74
-1.06
-0.99
-0.71
-1.18
-1.15
-1.01
-1.14
-0.71
0.77
0.70
0.79
0.59
0.65
0.75
0.41
0.62
0.63
3.91
4.45
3.21
12.20
4.99
4.71
13.08
4.75
3.31
-10.95
3.57
2.42
-11.48
9.99
3.21
-7.47
4.89
4.08
7.17
3.49
2.02
27.84
4.04
3.85
34.32
4.96
1.31
is an interesting candidate for working with the
curvature of the size structure, especially if we
consider that a D = 0 means an absence of curvature
(i.e. the Pareto type I or linear model is considered to
be a special case of the Pareto type II when D=0;
Vidondo et al., 1997).
No statistical differences were found in the size
structure (Pareto distributions) between southern and
northern zones, within the southern ecoregions, or
among the analyzed months (Tables 3 to 5). This
homogeneity in size structure is remarkable because
the analyzed areas differ (Duarte et al., 2006) in: (i)
species composition, (ii) depth ranges of the fishing
areas, (iii) levels of precipitation and river discharge in
the different ecoregions, (iv) the presence of an
upwelling focus in the northern zone, and (v) isolation
through distance and multiple geographical barriers
that reduces the exchange of individuals.
Nevertheless, this result is consistent with the
conservative nature of the size structure of marine
communities proposed by several authors (e.g. Pope et
al., 1987; Quiñones et al., 2003; Sweeting et al.,
2009). In addition, our results support the idea that
species composition and size structure may respond
differently to environmental disturbances. Several
examples are found in the literature in which – unlike
ours – species composition remains almost unaltered
despite changes in the size structure. For instance, a
negative temperature anomaly clearly affected the size
distribution of zooplanktonic biomass in the central
gyre of the North Pacific Ocean in the summer of
1969 (Rodriguez & Mullin, 1986b), nevertheless, the
taxonomic approach did not show any effect of this
temperature anomaly on the species composition of
the macrozooplanktonic community (Rodriguez &
Mullin, 1986b).
Most size spectra presented high dispersion within
the relatively low abundance found in the size ranges
corresponding to larger individuals. In fact, in one
case (cruise SVFA11, Figs. 3 and 4), no individuals
were found in the upper size classes. This could be
explained by long-term overfishing of large sizes, as
suggested for the CCS by Duarte et al. (2006), by the
escape of larger individuals due to slow tow speeds,
and/or by the migrations or nictimeral vertical
movements of larger individuals to areas or depths
beyond the reach of the fleet and/or the fishing gear.
In fact, migratory events by larger individuals of some
species (e.g. lane snapper, mutton snapper) are
commonly observed in the study area (Manjarrés et
al., 2001; Gómez-Canchong et al., 2004).
50
Table 3. DKS values for the Kolmogorov-Smirnov test
performed to compare Pareto type II distributions for the
southern and northern zones in the Colombian Caribbean
Sea.
Tabla 3. Valores DKS para las pruebas de KolmogorovSmirnov realizadas para comparar las distribuciones de
Pareto tipo II en las distintas zonas del Mar Caribe de
Colombia.
Zones
North-03
South-02
South-03
Figure 4. Cumulative Pareto distribution. a) North vs
south, b) southern ecoregions, and c) cruises in the
southern zone.
Figura 4. Distribución acumulada de Pareto. a) Norte vs
sur, b) ecorregiones del sur, y c) cruceros en la zona sur.
We are aware that one of the limitations of our
research is the relatively short time period covered
(i.e. one year). Nevertheless, the wide spatial coverage
of the sampling, as well as the consistency of the nonlinear pattern found, suggests that the results obtained
are representative of the size structure of the study
area for the period analyzed. Unfortunately, we have
not had the opportunity to conduct new research
onboard the shrimp trawling fleet. However, we have
had the opportunity to sample the size spectra of the
benthic/demersal community during two scientific
cruises (August and December 2005) in the northern
Morrosquillo ecoregion (data not shown), finding a
North-03
South-02
South-03
*****
0.63
0.61
*****
0.54
*****
non-linear size distribution and no significant
differences with the size distribution found during the
sampled year (Figs. 3 and 4).
Shrimp trawling fisheries kill benthic invertebrates
as the fishing gear is dragged across the seabed (Cook,
2003; Duarte et al., 2006; Kaiser & Hiddink, 2007)
reducing the overall biomass and production of
benthic invertebrate communities (Hiddink et al.,
2006). Most of the carbon released by discarding
could fuel microbial pathways rather than metazoan
fish food pathways (e.g. Jennings et al., 2001; Kaiser
et al., 2003). Furthermore, the discarded fish have low
chances of survival, unlike most crustaceans and
mollusks (40-50%), and starfish (90%) (Groenewold
& Fondss, 2000). Due to the shallowness (12 to 65 m
depth) of the fishing grounds, these discards produce
an important energy input into the benthic system.
Both trawling and discarding seem to favor the
dominance of small benthic organisms and scavengers
(Cook, 2003; Duarte et al., 2006; Kaiser & Hiddink,
2007), even when no real increase in benthic
scavenger abundance has been observed (Ramsay et
al., 2000). In other words, bottom trawling removes
other populations but does not alter scavenger
populations (Kaiser & Hiddink, 2007). The
deterioration of the benthic/demersal communities due
to trawling and discarding has been put forward as a
possible cause for the decreased catches and
biomasses of shrimp and demersal resources in the
CCS (Duarte et al., 2006; García et al., 2007). Figure
6 represents a conceptual scheme of how the biomass
size spectra of a community could be affected by
fishing, producing non-linear spectra as a possible
output. The key factors in the case of the shrimp
trawling fishery (Fig. 6d-h) are the more or less
uniform removal of individuals (non-selective gear)
across the size spectrum and the high levels of
51
Table 4. DKS values for the Kolmogorov-Smirnov test performed to compare between the Pareto type II distributions for
the southern ecoregions of the Colombian Caribbean Sea.
Tabla 4. Valores DKS para las pruebas de Kolmogorov-Smirnov realizadas para comparar entre las distribuciones de
Pareto tipo II de las ecorregiones del sur del Mar Caribe de Colombia.
Ecoregion
Morrosquillo Gulf
Uraba Gulf
Islands
North of Morrosquillo
South of Morrosquillo
Morrosquillo
Gulf
Uraba
Gulf
*****
0.66
*****
North of
Islands Morrosquillo
0.66
0.62
0.64
0.60
0.61
*****
*****
South of
Morrosquillo
0.70
0.66
0.67
0.65
*****
Table 5. DKS values for the Kolmogorov Smirnov test performed to compare between the Pareto type II distributions for
the different cruises performed in the southern zone in the Colombian Caribbean Sea.
Tabla 5. Valores DKS para las pruebas Kolmogorov-Smirnov realizadas para comparar entre las distribuciones de Pareto
tipo II de los diferentes cruceros llevados a cabo en la zona sur en el Mar Caribe de Colombia.
Month
SVFA02 SVFA03 SVFA04 SVFA05 SVFA07 SVFA08 SVFA09 SVFA10 SVFA11
SVFA02
SVFA03
SVFA04
SVFA05
SVFA07
SVFA08
SVFA09
SVFA10
SVFA11
*****
0.69
*****
0.71
0.65
*****
0.70
0.65
0.66
*****
0.67
0.62
0.63
0.62
*****
0.68
0.62
0.64
0.63
0.60
*****
0.71
0.66
0.67
0.67
0.64
0.64
*****
0.70
0.65
0.66
0.65
0.62
0.63
0.66
*****
0.72
0.66
0.68
0.67
0.64
0.65
0.68
0.67
*****
discards that increase the relative biomass of
scavengers.
Figure 5. Dendrogram of dissimilarities (Bray-Curtis
index) of size distribution between southern cruises.
Figura 5. Dendrograma de disimilaridades (Índice de
Bray-Curtis) de la distribución de tamaños entre los cruceros de la región sur.
The case of the CCS shrimp trawling fishery is not
unique; trawling fisheries are considered to be among
those with the highest impact on the ecosystem
(Jennings & Kaiser, 1998; Caddy, 2007). Accordingly,
there is growing interest in generating ecological
indicators that support an ecosystem approach to
fisheries (e.g. Rice, 2000; Garcia et al., 2003; Rice &
Rochet, 2005). In line with what Rodríguez (1994) has
suggested, “only when we understand the sources,
scales and mechanisms that control variability will we
be able to make biomass spectrum a useful approach
in biological oceanography”, we believe that the case
presented here (the size structure of these benthic/
demersal communities associated with the shrimp
fishery in the CCS and especially the fact that
52
Figure 6. Conceptual diagram of the changes expected in a community size spectrum when dealing with fishing impacts,
prey release and bycatch. a) Unexploited state, b) as fishing mortality increases and the relative abundance of large
individuals decreases, a steeper biomass size spectrum is expected, c) on the other hand, fishing may indirectly increase
the abundance of small prey species through the removal of their predators, making the slope of the size spectrum even
steeper, (d-i) non size-selective fishing (e.g. shrimp trawling). Different processes are analyzed including (c and e) prey
release, especially of smaller individuals, d) the escape of larger individuals from the fishing gear, f) increased scavengers
due to discarding, g) the carbon released by discarding, which could also fuel microbial pathways and not just the
metazoan fish food web, thereby potentially reducing fisheries production, and h) continued fishing forcing over time that
causes a resilience threshold to be crossed after which the community size structure is lost, increasing the dispersal and
gaps in the size structure. Plots (a) to (c) are based on Sweeting et al. (2009). Dashed lines represent the slope of a
theoretical size spectrum from an unexploited system. Arrows indicate the trend followed by the biomass in different size
ranges due to the analyzed forcing process.
Figura 6. Diagrama conceptual de los cambios esperados en el espectro de tamaños de una comunidad cuando enfrenta
impactos de la pesca, liberación de presas, y bycatch. a) Estado no explotado, b) conforme se incrementa la mortalidad
por pesca y la abundancia relativa de los individuos más grandes decrece, se espera un ETBN más empinado, c) por otro
lado, la pesca puede indirectamente incrementar la abundancia de las pequeñas presas al remover a sus depredadores,
haciendo más empinada la pendiente, d-i) pesca no selectiva por tamaño (e.g. arrastre camaronero). Diferentes procesos
son analizados incluyendo (c y e) liberación de la presa, especialmente de los pequeños individuos, d) el escape de
individuos grandes del arte de pesca, f) incremento de los carroñeros debido al descarte, g) el carbón liberado por el
descarte, puede alimentar las rutas microbianas y no solamente la ruta clásica hacia los depredadores, potencialmente
reduciendo la producción pesquera, y h) la continuación del forzante pesquero a lo largo del tiempo puede causar cruzar
un umbral de resiliencia luego del cual la estructura de tamaños de la comunidad se pierde, incrementando la dispersión y
los espacios en la estructura de tamaños. Gráficos (a) a (c) están basados en Sweeting et al. (2009). Líneas entrecortadas
representan la pendiente del espectro de tamaños teórico de un sistema no explotado. Las flechas indican la tendencia
seguida por la biomasa en las diferentes clases de tamaño debido al forzamiento analizado.
their spectra were far from linear), emphasizes the
need to achieve greater insight into the dynamics of
non-linearities in size spectra analyses. It also
emphasizes the need for a size structure theory capable
of dealing with ecosystems subject to strong
disturbances, in order to use size spectrum as an
appropriate and successful fisheries management
indicator so as to contribute to the development of an
ecosystem approach to fisheries.
ACKNOWLEDGEMENTS
The sampling program and data acquisition was
financed by the Instituto Colombiano para el
Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología
COLCIENCIAS (Grant No. 1117-09-13273 “Valoración Biológico-Pesquera y Ecológica de la Pesca
Industrial de Arrastre Camaronero e Impacto de la
Introducción de Dispositivos Reductores de Fauna
Acompañante, en el Mar Caribe Colombiano”). We
wish to thank the valuable field and laboratory support
of the members of the Grupo de Investigación
Evaluación y Ecología Pesquera (GIEEP, Universidad
del Magdalena, Colombia). Paúl Gómez-Canchong
was funded by a Doctoral scholarship of the Deutscher
Akademisher Austausch Dienst, (DAAD, Germany).
The size structure analysis and Renato A. Quiñones
were funded by the COPAS Center (FONDAP,
CONICYT, Chile).
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Research Article
Influence of riverine outputs on sandy beaches of Higuerote, central
coast of Venezuela
1
Antonio Herrera1& David Bone2
Universidad Marítima del Caribe, Coordinación de Investigación, Caracas, Venezuela
2
Departamento de Biología de Organismos, Universidad Simón Bolívar
P.O. Box 89.000, Miranda, Venezuela
ABSTRACT. The influence of riverine outputs from the Tuy River on the coastal processes of near sandy
beaches was assessed by measuring the physical and chemical characteristics of water and sediment samples at
eight sites along the north central Venezuelan coast and from the rivers that flow through this region into the
sea (Tuy, Capaya, Curiepe) during two field surveys. In addition, the behavior of the Tuy River discharge
plume was evaluated using remote sensors, and its effect on the population abundance and size structure of the
clam Tivela mactroides was determined. Of the three rivers evaluated, the Tuy River had the highest impact on
the coastal zone (789.15 ± 190.63 km2) in terms of flow rate (246.39 m3 s-1), nutrients (659.61 ± 503.27 g s-1
total nitrogen; 52 ± 53.09 g s-1 total phosphorus) and sedimentary material (9320.84 ± 9728.15 g s-1). The
variables measured (salinity, total nitrogen and phosphorus, pH, turbidity, and total organic carbon) showed a
spatial gradient along the coast. Tivela mactroides had the highest biomass and density (9126.8 ± 1562 g m-2;
9222.22 ± 1976.72 ind m-2) at the sites farthest from the river mouths and smaller sizes (< 13 mm long) at sites
close to the river mouths. The Tuy River plume modifies the functioning of the coastal system processes by
discharging large amounts of nutrients and sedimentary material into the water column, which are then
distributed by marine currents and alongshore transport. These contributions are used by T. mactroides
populations, which show high abundances and differentiation in size structure along this coastline.
Keywords: nutrients, river plume, physical and chemical gradient, Tivela mactroides, biomass, size structure,
Venezuela.
Influencia de aportes fluviales en playas arenosas de Higuerote, costa
central de Venezuela
RESUMEN. Para evaluar los aportes del río Tuy sobre los procesos costeros en playas arenosas cercanas, se
examinó en dos campañas de muestreo, las características fisicas y químicas a nivel de agua y sedimento en
ocho estaciones ubicadas a lo largo de la costa centro norte de Venezuela, el cauce de los ríos que allí
desembocan (Tuy, Capaya, Curiepe), además del comportamiento de la pluma del río Tuy mediante sensores
remotos y su influencia sobre las poblaciones de la almeja Tivela mactroides en cuanto a abundancia y
estructura de talla. El río Tuy tuvo mayor predominio sobre la zona costera (789,15 ± 190,63 km2), presentó el
mayor aporte líquido (246,39 m3 s-1), de nutrientes (659,61 ± 503,27 g s-1 nitrógeno total; 52 ± 53,09 g s-1
fósforo total) y material sedimentario (9320,84 ± 9728,15 g s-1). Existe un gradiente espacial de las variables
medidas a lo largo de la costa (salinidad, nitrógeno y fósforo total, pH, turbidez, carbono orgánico total).
Tivela mactroides presentó mayor biomasa y densidad (9126,8 ± 1562 g m-2; 9222,22 ± 1976,72 ind m-2) en
las estaciones alejadas de la desembocadura de los ríos, y presentó menores tallas (< 13 mm) en estaciones
cercanas a la desembocadura de los ríos. Se concluye que la pluma del río Tuy modula el funcionamiento del
sistema costero, mediante el aporte de nutrientes y material sedimentario en el agua, distribuyéndose mediante
las corrientes marinas y el transporte litoral. Esto es aprovechado por las poblaciones de Tivela mactroides,
presentando altas abundancias y diferenciación en la estructura de tallas a lo largo de la costa.
Palabras clave: nutrientes, pluma del río, gradiente físico y químico, Tivela mactroides, biomasa, estructura
de talla, Venezuela.
___________________
Corresponding author: Antonio Herrera ([email protected])
56
57
Influence of riverine outputs on sandy beaches in Venezuela
INTRODUCTION
The coastal zone can be defined as the interphase
between the land and the open sea, with an oceanic
primary productivity estimated at 30% (Holligan &
Reiners, 1992). This productivity is affected by the
inputs of nutrients from continental sources (rivers,
runoff), upwelling processes and the atmosphere. It
has been estimated that the rivers of the world drain
close to 60% of the land area (1,5 x 108 km2) into the
oceans, with annual discharges of 26 x 109 tons of
sediment and close to 38 x 103 km3 of fresh water
(Alongi, 1998).
Because rivers are important modulators of coastal
processes, their flow rates and interactions with other
factors, such as tides and wave action, have been used
to establish a hydrographic classification of coastal
systems (Dronker, 1988). Coastal systems whose
functional dynamics depend on the increase or
reduction of the temporal discharges of rivers and
their interaction with tides are called tropical tidal
rivers, and the interaction of these rivers with oceanic
water masses has been extensively studied for large
South American rivers, such as the Amazon River in
Brazil, and the Orinoco River in Venezuela (Rhyther
et al., 1967; Cochrane, 1969; Edmond et al., 1981;
Dronker, 1988; Bonilla et al., 1993; Alongi, 1998;
Signorini et al., 1999; Mann & Lazier, 2006).
As well as the Orinoco River, there are other tidal
rivers in Venezuela with lesser flow rates, but of great
relative importance for the coastal areas into which
they drain. The catchment basin of the Tuy River is
located in the north-central region and captures the
wastewaters of the metropolitan area of the capital
city, Caracas, as well as draining an area of
approximately 6600 km², including extensive
industrial and agricultural areas (Jaffe et al., 1995).
The influence of the Tuy River on water quality,
sediment and biota (flora and fauna) in terms of the
extent of contamination generated by a variety of
anthropogenic compounds has been demonstrated
(Jaffe et al., 1995). Nevertheless, its nutrient and
sediment load, and how these affect water quality and
biological populations associated with sandy beaches
located along the north-central (Barlovento) coastline
has not been assessed.
The influence of the river plume on associated
biological communities has been assessed for many
coastal ecosystems, particularly in sandy beach
environments. The abundance, diversity and species
richness of benthonic communities has been related to
different parameters modified by the contributions of
rivers as well as their distance from river mouths
(Lercari et al., 2002; Lercari & Defeo, 2003, 2006;
Defeo & Lercari, 2004; Lastra et al., 2006; Defeo et
al., 2009).
Tivela mactroides (Born, 1778) is one of the most
abundant and commercially important species of
beach clams. It is widely distributed along sandy
beaches in South America and the Caribbean
(Warmke & Abbott, 1961) where it grows in dense
populations, especially close to the mouths of rivers
(McLachlan et al., 1996). Changes in both the size
structure and abundance of the clams depending on
their relative distance from river mouths have been
demonstrated for Brazilian populations (Denadai &
Amaral, 2005), and embryonic development has been
investigated in Guadalupe (Silberfel & Gros, 2006). In
Venezuela, several aspects of the biology of these
clams have been studied, including: population
dynamics (Mendoza & Marcano, 2000; Delgado et al.,
2003; Arrieche & Prieto, 2006), microbiological
quality (Chourio & Montiel, 1997; Iriarte, 1999;
Herrera & Suárez, 2005) and their use as indicators of
pollution (Jaffe et al., 1995; Acosta et al., 2002;
Acosta & Lodeiro, 2003, 2004; La Brecque et al.,
2004). Nevertheless, a direct relation between the
variation in the abundance and size structure of T.
mactroides populations, and relative river loads has
not been established. The aim of this study was to
evaluate the effect of the Tuy River on coastal
processes, and its influence on the abundance, biomass
and size structure of populations of T. mactroides.
Study site
The coastal zone evaluated (Higuerote), is located in
the central region of Venezuela, from Los Canales
beach, Rio Chico (some 3 km east of the mouth of the
Tuy River (10°21’34”N, 65°57’11”W) to the village
of Carenero (10°30’57”N, 66°06’06,54”W), giving a
distance of approximately 23.53 km, and from the tip
of Cape Codera to the extreme southwestern point of
the coast, approximately 10 km, giving a total coastal
area of 235 km2. The coastline zone has many sandy
beaches with surf that dissipates over a wide breaker
zone. Along this stretch of coastline there are two
rivers of lesser importance; the Capaya and Curiepe
Rivers, which also flow into the sea, and are also
evaluated.
Sampling design
Water and sediments were characterized at eight
sampling sites along the coast. Samples were taken at
two points in the littoral zone (intertidal, and sublittoral) and at one point behind the surf zone at a
depth of 5 m, at each site. Sampling was done during
two field surveys, in October and November 2000,
chosen to include the time of year with the highest
rainfall for the area under study. The geographical
location of each sampling site is shown in (Fig. 1).
Environmental variables
During the field surveys, the following environmental
parameters were measured using a multiparametric
probe (model Hydrolab DS4): surface water
temperature (ºC), salinity, conductivity (μSm),
dissolved oxygen concentration (mg L-1), percentage
of dissolved oxygen and pH. In addition, water was
collected in a plastic bottle for the later analysis of
total suspended solids (TSS; Standard Methods,
section 209-C and D, in APHA, AWWA, WEF,
1995), total nitrogen concentration (TN; macroKjeldahl method, section 4500-Norg-B, in APHA,
AWWA, WEF, 1995) and total phosphorus (TP;
ascorbic acid method, section 4500-P-E, in APHA,
AWWA, WEF, 1995).
In order to measure total organic carbon (TOC),
superficial sediment samples were taken from the
eight coastal sampling sites and the two sites from
each of the Tuy, Capaya and Curiepe rivers, and
bottled in 0.5 L jars. Total organic carbon was
measured using the methodology for the determination
of oxidable carbon using chromic acid with sulphuric
acid and a dilution value, as described by Walkley
(1947) and later modified by Jackson (1970). The
granulometric characteristics of the sediment were
determined using the methods described by Folk &
Ward (1957).
Biological variables
The macrofauna was collected by filling six cylinders
(0.1 m2) with sand at each of the eight coastal
sampling sites. After collection, the samples were
preserved in a 10% formalin solution and later washed
through a 0.5 mm-mesh sieve to retain the
macrofauna. All organisms were sorted and identified
at the species level. Abundance was measured as the
number of individuals collected in the six cylinders
from each of the sampling sites and for each of the
two field surveys undertaken. All T. mactroides
individuals collected from each beach and during each
sampling effort were weighed and the total weight
obtained was divided by the total sampling area at
each beach to obtain the biomass. For the
determination of size structure, the maximum length
of each T. mactroides individual was measured using a
Vernier. At site 4, from October 2000 to October
2001, the accompanying benthonic macrofauna was
also identified and the density estimated for each
species.
58
River measurements
The rivers (Tuy, Capaya, Curiepe) were measured at
their mouths (external site) and at about 500 m
upstream (internal site). During each sampling effort
cross sections of each river were made and the flow
rate, channel depth and current velocity using current
meters were measured. Water samples were taken for
the analysis of nutrients and sediment, following the
same methods as those used for the field sites located
along the coastline.
The dynamics of the influence of the Tuy River
discharge plume were examined using the mean
weekly satellite images of the chlorophyll spectrum
for October-December 2000 obtained from SeaWifs.
The maximum distance under the influence of the
discharge plume following the prevailing direction
(maximum influence), maximum impact (values over
1.0 mg m-3 of chlorophyll and suspended material) and
minimum impact (values over 10.0 mg m-3 of
chlorophyll and suspended material) were calculated.
The coastal area evaluated was estimated at a scale of
1:459.824, using a Geographical Information System
(GIS) designed by the Venezuelan Geographical
Institute Simón Bolívar (2003).
Statistical analysis
The gradients of the environmental parameters
measured from both the water column and the
sediment from the coastal field sites were determined
using Principal Components Analysis, CANOCO
program version 4.0 (Ter Braak, 1986). Each variable
was standardized and normalized and the differences
between the groups established by the principal
components were evaluated using a multivariate
analysis of variance (MANOVA), STATISTICA
program version 7.0. A two-way ANOVA was used to
analyze the differences in density, biomass and
maximum length between sites close to, and far from
the mouths of the rivers. The relationships between the
density (after a log base 10 transformation for better
adjustment) of T. mactroides and the environmental
variables measured from the water column and
sediments were analyzed using a forward stepwise
multiple regression, with the standardized regression
coefficients (Beta) being estimated for every
independent variable.
RESULTS
The influence of the rivers on the receiving waters
Of the three rivers that drain into the coastal zone, the
Tuy River had the largest volume; on average 15 times
greater than the second most important river, the
Capaya, and 80 times greater than the Curiepe River
59
Figure 1. Map of the study area, showing the localization of the coastal stations and river sites evaluated.
Figura 1. Mapa del área de estudio, mostrando la ubicación de las estaciones costeras y ríos evaluados.
(Table 1). The Tuy River also transported the highest
average loads of TN (659.61 ± 503.27 g s-1) TP (52 ±
53.09 g s-1), and TSS (9320.84 ± 9728.15 g s-1) and
was greater with respect to other variables related to
the size of the river, such as current speed and depth
(Table 1). The contributions of nutrients and sediment
by the Tuy River have an important impact on the
dynamics of the Barlovento coastline. Table 2 shows
the areas of maximum and minimum impact, as well
as the direction of the discharge plume and its
maximum influence in terms of distance. It can be
observed that between October and December 2000,
the maximum impact area showed two high values:
one during the third week of September, week 38
(1209 km2, 5 times the coastal area under study), and
the highest during the first week of December, week
49 (2346.61 km2, 10 times the coastal area under
study). The minimum impact area showed a maximum
value during the first week of September; week 36
(349.75 km2, 1.5 times the coastal area evaluated).
The water column in the coastal zone
The physicochemical parameters showed a marked
variability along the stretch of coastline evaluated
(Table 3). The highest temperature was recorded at
site 1 (30.65 ± 1.34°C) and the lowest at site 8 (27.95
± 0.5°C). Salinity was also highest at site 8 (35.60 ±
2.12) and lowest at site 6 (20.45 ± 15.20), with
conductivity showing a similar tendency. The
dissolved oxygen concentration was highest at site 8
(4.65 ± 0.35 mg L-1) and lowest at site 5 (3.75 ± 0.64
mg L-1), with the percent saturation showing the same
tendency. Turbidity was highest at site 6 (442 ± 0) and
lowest at site 4 (0). The pH was close to neutral at
sites 7 and 8 (7.9 ± 0.28) and alkaline at site 6 (8.35 ±
0.21). Nutrient concentrations were high at sites 1
(Littoral TN, 2.2 ± 3.03 mg L-1) and 7 (Littoral TP,
2.09 ± 2.32 mg L-1) and low at sites 3 (Littoral TN,
0.54 ± 0.69 mg L-1) and 8 (behind Surf Zone TP: 0.24
± 0.21 mg L-1). Specifically, low salinity and high
turbidity were recorded at sites close to the mouths of
60
Table 1. Means (± standard deviation) of the physical and chemical parameters, contributions and characteristics of each
river evaluated.
Tabla 1. Promedios (± desviación estándar) de parámetros físicos y químicos, aportes y características del cauce en cada
río evaluado.
Parameter
Temperature (ºC)
Conductivity (µScm)
Salinity
Dissolved oxygen (mg L-1)
(%) Saturation of dissolved oxygen
Turbidity (NTU)
pH
Total N contribution (g s-1)
Total P contribution (g s-1)
Mean depth (cm)
TSS contribution (g s-1)
Current velocity (m s-1)
Volume (m3 s-1)
Tuy
River
Capaya
27.05 ± 2.09
27.37 ± 0.89
448.75 ± 9.46
434 ± 30.57
0.28 ± 0.02
0.28 ± 0.03
3.63 ± 1.56
7.05 ± 3
46.33 ± 16.42
91.15 ± 31.67
468.5 ± 394.14
337.77 ± 175.71
7.9 ± 0.12
8.64 ± 0.57
659.61 ± 503.27
25.85 ± 31.16
52 ± 53.09
1.05 ± 0.78
317.5 ± 10.61
288.5 ± 89.8
9320.84 ± 9728.15 2556.86 ± 3381.02
2.19 ± 0.02
0.35 ± 0.28
246.39 ± 60.66
16.286 ± 9.21
the rivers; indicative of the riverine influence at those
sites.
Environmental gradients
Principal Components Analysis (Fig. 2a-b) indicated
that there was a marked gradient from a riverine
influence to a marine one along the section of
coastline evaluated. For the October field survey (the
first factor explains 51.6% of the variance and the
second 26.6%), sites 1, 2, 3, 4 and 8 were positively
related to salinity, whilst sites 5, 6 and 7 were
negatively related to this variable and strongly
positively related to the concentration of nutrients
(total nitrogen and phosphorus), pH, dissolved oxygen
and turbidity; the first factor explains 85.7% of the
variability in the turbidity, 85.1 and 74.8% of the
variability of total nitrogen and phosphorus
respectively and 51.3% of the variability in salinity;
whilst the second factor explains 81.3% of the
variability in the pH and 28.8% of the variability in
the concentration of dissolved oxygen. The same
relationships between the sites and the environmental
variables measured were observed during the
November field survey (Fig. 2b), where the first factor
explains 47.6% of the total variance of the parameters,
especially pH, where 93.6% of the variability was
explained by this factor, the total nitrogen and
phosphorus where 67.4 and 41.1% of the variability
was explained, respectively, and the salinity where
34.5% of the variability was explained, whereas the
second factor explains 23.6% of the total variance,
with 55% of the variability in the concentration of
Curiepe
28.09 ± 1.23
635 ± 315.83
2.48 ± 2.59
5.12 ± 2.53
71.6 ± 38.55
256.1 ± 178.68
8.57 ± 0.5
0.53 ± 0.74
0.13 ± 0.18
148 ± 11.31
52.7 ± 74.53
0.26 ± 0.37
2.64 ± 3.73
dissolved oxygen explained by this factor, and 31.9%
of the variability in salinity and turbidity explained.
There were significant differences (MANOVA, P <
0.01) between the sites under marine (sites 1, 2, 3, 4
and 8) and riverine (sites 5, 6 and 7) influence and
between sampling efforts (October and November).
Sediments
The nearshore zone sampling points (behind the
breaker line) were associated with high percentages of
mud and silt (Fig. 3), whilst the littoral sites were
associated with a high percentage of sand and a gravel
gradient (the first factor explains 54% of the variance
and the second factor 22.2% of the variance). The
sediment also showed a gradient of total organic
carbon (TOC) along the coast. The littoral sites 1, 2, 4
and 6 were associated with this as were the behind the
surf-zone sites 1, 2, 3, and 7. The other sampling
points were inversely related to TOC.
Benthic macrofauna and its relationship with
environmental variables
The structure and composition of the macrofauna
collected are shown in Table 4. The clam, Tivela
mactroides was the most important in terms of its
abundance, representing 95.6% of the macro faunal
community, with an average density of 3250.01 ±
2245.09 ind m-2 for 2000-2001. Next in the order of
dominance were the polychaetes with eight species
collected, of which Scoloplos capensis had the highest
average density (24.48 ± 21.70 ind m-2). A total of
seven crustacean species were identified, with the
12/02 to 12/08
12/09 to 12/15
12/23 to 12/29
49
50
52
Mean October-December 2000
11/18 to 11/24
47
23/09 to 29/09
39
07/10 to13/10
09/16 to 09/22
38
14/10 to 20/10
09/09 to 09/15
37
42
09/02 to 09/08
36
41
Date
Week
43 ± 9
44
44
111
33
22
28
19
78
22
33
NE
NW
NNW
NW
NE
NE
NE
NNE
NE
NE
Maximum influence Prevailing
(N) (km)
direction
789.15 ± 190.63
708.53
674.00
2346.61
441.60
368.42
706.46
436.90
1209.00
337.25
662.75
Maximum area of
impact (km2)*
249.65 ± 39.62
91.61
142.30
369.47
157.81
86.00
363.63
352.44
386.75
196.75
349.75
Minimum area of
impact (km2)**
Table 2. Direction, influence towards the north and impact area of the sediment plume on the Río Chico-Carenero system, estimated from satellite images. *Maximum
impact: values > 1.0 mg m-3; **Minimum impact = values > 10 mg m-3.
Tabla 2. Dirección, influencia al norte y área de impacto de la pluma de sedimentos sobre el sistema Río Chico-Carenero, estimado a partir de las imágenes satelitales.
*Impacto máximo: valores > 1,0 mg m-3; **Impacto mínimo: valores > 10 mg m-3.
61
72.4 ± 12.3
207 ± 123.04
8.1
(%) Saturation of dissolved oxygen
Turbidity (NTU)
pH
0.55 ± 0.71
0.9
Behind surf zone point
± 1.21
0.82 ± 0.8
Littoral and sub littoral points
TP (mg L-1)
2.2
Behind surf zone point
± 3.03
±0
Littoral point
TN (mg L-1)
3.9
Dissolved oxygen concentration (mg L-1)
± 0.71
33.85 ± 3.19
51.35 ± 4.17
Conductivity (mS cm-1)
Temperature (oC)
Salinity
1
30.65 ± 1.34
Sites Parameters
± 0.71
0.75 ± 0.98
0.84 ± 0.8
0.59 ± 0.76
0.86 ± 1.15
8.05 ± 0.07
170 ± 65.05
76.55 ± 16.61
4.3
50.25 ± 1.63
32.95 ± 1.2
29.9 ± 0.85
2
± 0.71
0.97 ± 1.22
0.83 ± 0.74
0.55 ± 0.71
0.54 ± 0.69
7.95 ± 0.21
128.5 ± 44.55
73.95 ± 9.69
4
48.4 ± 0.14
31.65 ± 0.07
29.6 ± 0.57
3
± 1.2
±0
±0
0.45 ± 0.57
0.83 ± 0.72
0.75 ± 0.99
0.9
8.2
0
80.75 ± 3.61
4.35 ± 0.21
51.5 ± 1.7
33.95 ± 1.2
28.65 ± 0.07
4
± 0.64
± 6.51
± 4.67
± 0.57
5
0.42
1.26
0.74
1.05
8.35
± 0.51
± 1.22
± 0.98
± 1.41
± 0.21
287.05 ± 296.91
67.05 ± 6.86
3.75
43.9
28.4
30.5
± 0.42
0.54 ± 0.7
1.47 ± 1.44
0.91 ± 1.22
2.05 ± 2.82
8.2
442 ± 0
73.4 ± 7.5
4.25 ± 0.07
32.2 ± 22.06
20.45 ± 15.2
29.85 ± 1.77
6
± 0.28
± 2.61
0.77 ± 0.86
2.09 ± 2.32
1.9
1.32 ± 1.58
7.9
337 ± 476.59
78.5 ± 3.39
4.35 ± 0.35
48.3 ± 9.05
32.6 ± 5.23
28.95 ± 0.5
7
8
± 0.28
0.24 ± 0.21
0.63 ± 0.36
1.44 ± 1.96
1.47 ± 2.01
7.9
104.5 ± 147.78
85.6 ± 7.07
4.65 ± 0.35
53.75 ± 2.9
35.6 ± 2.12
27.95 ± 0.5
Table 3. Means (± standard deviation) of the physical and chemical parameters and nutrients for the eight study sites along the coast.
Tabla 3. Promedios (± desviación estándar) de parámetros físicos y químicos y nutrientes en las ocho estaciones en el eje costero evaluado.
62
63
Figure 2. Principal components analysis of the physical and chemical parameters and nutrient concentrations measured
from the water column at each of the eight study sites. a) October 2000, b) November 2000.
Figura 2. Análisis de componentes principales de los parámetros físicos y químicos y concentración de nutrientes
medidos en la columna de agua de las ocho estaciones. a) octubre 2000, b) noviembre 2000.
Figure 3. Principal components analysis of the granulometric composition at each of the sampling points for samples
taken in October. The first number indicates the site and the second number the sampling point (2: littoral; 4: sub-littoral;
B: behind surf zone).
Figura 3. Análisis de componentes principales de la composición granulométrica en cada uno de los puntos de muestreos,
en octubre. El primer número indica la estación y el segundo número el punto de muestreo (2: litoral; 4: sub-litoral; B:
detrás de la zona de rompiente).
64
Table 4. Mean annual density (± standard deviation) and percentage abundance of the species composition of the
macrofauna associated with the sandy beach at site 4, from October 2000 to October 2001.
Tabla 4. Densidad promedio anual (± desviación estándar) y abundancia porcentual de la composición de especies de la
macrofauna asociada a la playa arenosa en la estación 4, de octubre de 2000 a octubre de 2001.
Species
Mean annual
composition
density (ind m-2)
Polychaeta
Spionidae
Scololepis squamata
3.77 ± 3.99
Dispio uncinatta
13.18 ± 12.31
Magelonidae
Magelona riojai
1.26 ± 2.49
Orbiniidae
Scoloplos capensis
24.48 ± 21.70
Pilargidae
Sigambra tentaculata
1.26 ± 2.49
Lumbrineridae
Lumbrineris verilli
5.02 ± 6.59
Glyceridae
Hemipodus sp.
0.63 ± 1.88
Sigalionidae
Fimbriosthenelais sp.
1.26 ± 3.77
Crustácea
Decapoda
Lepidopa richmondi
6.28 ± 6.59
Emerita brasiliensis
3.77 ± 7.47
Amphipoda
Heterophoxus oculatus
25.11 ± 36.95
Talitridae sp. 1
1.26 ± 3.77
Isopoda
Natatolana gracilis
26.99 ± 37.45
Ancinus brasiliensis
0.63 ± 1.88
Mollusca
Bilvavia
Tivela mactroides
3250.01 ± 2245.09
Donax striatus
10.04 ± 18.48
Donax denticulatus
7.53 ± 18.74
Hemichordata
Enteropneusta
15.69 ± 17.36
Total Density 3398.16 ± 2254.05
isopod Natatolana gracilis having the highest annual
density (26.99 ± 37.45 ind m-2).
The T. mactroides populations varied along the
coast and were least abundant (density and biomass) at
the sites closest to the river mouths (3, 5, 6, 7)
compared to the sites farthest from the river mouths
(1, 2, 4, 8) (ANOVA, P < 0.05), but not between
surveys. The highest biomass and density was
reported at site 2 (9126.89 ± 1562.3 g m-2; 9222.2 ±
1976.72 ind m-2), and the lowest at site 3 (41.43 ±
100.74 g m-2; 23.15 ± 50.02 ind m-2) (Table 5).
Density was significantly related to salinity (Beta:
Abundance
(%)
0.11
0.39
0.04
0.72
0.04
0.15
0.02
0.04
0.18
0.11
0.74
0.04
0.79
0.02
95.64
0.30
0.22
0.46
1.61), mean grain size (Beta: -1.06) and nutrients such
as TOC (Beta: -0.25), total littoral nitrogen (Beta:
0.28) and total littoral phosphorus (Beta: 0.33) (P <
0.01; R2adj: 0.77). There were also significant
differences in the mean maximum length of Tivela
mactroides between the sites farthest from, and closest
to the river mouths, and between surveys (ANOVA, P
< 0.05). The size structure varied along the coast, the
smallest sizes being collected from sites close to the
river mouths where 50% of the individuals collected
were smaller than 13 mm (Median), whereas at the
sites farthest from the river mouths 50% of the
65
Table 5. Biomass and mean density of Tivela mactroides (± standard deviation) at each study site.
Tabla 5. Biomasa y densidad promedio de Tivela mactroides (± desviación estándar) de las estaciones evaluadas.
Location
Far
Close
Site
1
2
4
8
Mean
3
5
6
7
Mean
Biomass
1544.69 ± 842.88
9126.8 ± 1562.3
4016.64 ± 4726.56
4401.96 ± 2924.8
3783.59 ± 3512.55
41.43 ± 100.74
5990.84 ± 2344.41
289.22 ± 364.97
62.83 ± 169.85
754.9 ± 1982.32
individuals collected were larger than 17 mm
(Median) (Fig. 4).
Figure 4. Size structure of Tivela mactroides (mm) along
the coastline evaluated. a) Sites close to the river mouths,
b) sites farthest from the river mouths.
Figura 4. Estructura de talla de Tivela mactroides (mm)
a lo largo del eje costero evaluado. a) Estaciones cercanas a las desembocaduras de los ríos, b) estaciones
alejadas de las desembocaduras de los ríos.
Density
842.88 ± 620.37
1562.3 ± 9222.22
4726.56 ± 1711.11
2924.8 ± 2150.79
3512.55 ± 2426.59
100.74 ± 23.15
2344.41 ± 8152.78
364.97 ± 261.11
169.85 ± 106.48
1982.32 ± 992.49
DISCUSSION
Of the three rivers evaluated the Tuy exerted the most
influence, principally due to its larger volume and
higher mean current velocity, as well as its greater
loads of total suspended solids, total nitrogen and
phosphorus. This was confirmed by satellite images,
which show the annual variations in the area of
influence and orientation of the river plume. It can be
seen that the values of maximum impact occurred
during two weeks between October and December of
2000. In spite of this, the maximum impact area of the
plume did not change significantly. What did change,
however, was the minimum impact area of the plume
which reduced in size towards the end of 2000. This
appears to be contradictory, since the maximum
impact remained constant, but in fact indicates that the
Tuy River in spite of its determining influence is not
the only factor governing the processes along this
coastal region. Another factor responsible for the high
chlorophyll bloom and suspended material found all
along this coastal zone are upwelling events associated
with the Cariaco Trench located to the northeast of the
area under study, opposite the Unare shelf
(Penchaszadeh et al., 2000). Muller-Karger et al.
(2001) showed that the highest upwelling occurs to the
east of the Cariaco Trench, where the plume extends
over an area of 40,000 km2 and may sometimes reach
up to 90,000 km2.
The evidence of the influence of the Tuy River
plume on the coastal region, as observed from the
satellite images, is reinforced by the results of the
Principal Components Analysis, which indicate that
there is a gradient associated with the variation in both
the physicochemical parameters of the water and the
sediments at each of the sites evaluated along the
coast. This gradient results from changes in the
parameters related to the riverine contributions, such
as the concentrations of total nitrogen and phosphorus,
as well as the confluence of marine currents with these
contributions, and is expressed as variations in the
salinity, dissolved oxygen, turbidity and pH for the
water samples, and greater concentrations of total
organic carbon and the percentage of mud and silt in
the sediments, between the nearshore zone and the
intertidal sampling points. Furthermore, this gradient
may change over time, as shown by the different
patterns represented by the ordination diagrams done
for each field survey, and the physicochemical
analyses.
The nutrients, organic carbon and sediment
transported by the Tuy River and the upwelling
processes are principally distributed along the coast by
alongshore transport, which is associated with littoral
currents, wave action produced by the trade winds,
and currents generated by changes in the tides. In the
Barlovento region, alongshore transport is less intense
and constantly changes direction, probably because
the mountains of Cape Codera jut out at a right angle
to the coast, cutting across and altering the marine
currents (Solana, pers. comm.).
These types of coastal dynamics and their products
have been studied in other river influenced regions, in
particular stratification, which can be horizontal along
a coastline or river plume, or vertical along a depth
gradient. For example, the turbid and nutrient rich
Mississsipi River plume which empties into the Gulf
of Mexico, limits primary production in the zone
closest to the delta due to the lack of light caused by
the turbidity. Further away, however, there is a zone
of intermediate salinity (15 to 30) where high loads of
suspended sediment have settled enough to permit the
penetration of a greater degree of light. This, together
with the high nutrient concentrations that persist,
facilites a high rate of phytoplanktonic production (5 g
C m-2 d-1). Primary production here is significantly
correlated with flow and the concentration of nitrates
and nitrites (Lorenz et al., 1997). Phytoplanktonic
activity and available nutrients decline at those points
farthest from the delta due to the consumption of these
elements by organisms from other levels in the food
chain and by their sedimentation on the bottom of the
sea bed (Bierman et al., 1994; Del Castillo & Millar,
2008).
Another type of gradient may be defined for the
Rhone River in the northeast Mediterranean, whose
plume is delimitated by abrupt borders and by its
stratification in a three tiered structure: a superficial
layer of fresh water one meter thick, rich in suspended
particulate material and dissolved nutrients and a sub
aquatic layer, composed of nutrient-poor sea water,
separated by a discontinuous boundary layer. The
66
plume is normally 1 to 6 km long, and discharges into
a narrow margin on the shelf (Soto et al., 1993;
Bianchi et al., 1994).
The Po River discharges into the north of the
Adriatic Sea. The coastal area into which this river
flows can be divided into three different zones:
coastal, offshore and an intermediate zone which
separates the two. The concentrations, both of nitrate
and chlorophyll are positively correlated with distance
from the coast, forming an abrupt gradient from the Po
River plume to the offshore zone, as well as
decreasing with depth, from the surface to deeper
layers (Revelante & Gilmartin, 1992; Mangoni et al.,
2008). These same patterns in the variation of
nutrients and chlorophyll have been demonstrated for
other coastlines, such as the Gulf of Vizcaya in Spain
(Albaina & Irigoien, 2007; Marquis et al., 2007) and
Arcachon Bay in France (Glé et al., 2008), where
nutrient load delivered by rivers determines the
composition and abundance of species in both
phytoplankton and zooplankton communities.
With respect to tropical tidal rivers, the
stratification of the discharge plume of the Orinoco
River and its influence on the physical and chemical
parameters of the water column has been studied.
Bonilla et al. (1993) investigated the stratification in
salinity and the nutrient distribution and primary
productivity in both the wet and dry seasons. The
patterns of nutrient concentration and primary
productivity suggest that upwelling associated with
the continental shelf, together with the behavior of the
Orinoco River, exert most influence on the dynamics
of this coastal system (Bonilla et al., 1993). Rodríguez
& Schneider (2005) corroborated the patterns of
nutrient distribution observed by Bonilla et al. (1993)
and established that the waters of the Orinoco River
with their high content of silicates and phosphates,
bathe the whole continental shelf as they head
northwestwards directed by the action of the currents.
In addition, studies of the contributions of rivers
with a lower volume discharge than the Orinoco have
been undertaken. For example, the Manzanares river
in Sucre state, Venezuela has a catchment area of
1.652 km2 and an average annual discharge of 558 x
106 m3 of water at its mouth in the Gulf of Cariaco
which produces a laminated plume generally directed
towards the southwest as a consequence of the trade
winds (Martínez et al., 2001). In the dry season,
heterotrophic processes associated with the temporal
nature of the river’s expenditure dominate both in the
riverine and mixing zones, with considerable
reductions in the pH and dissolved oxygen, whilst in
the marine zone autotrophic processes take over. The
amount of suspended material is related to the
67
expenditure of the river, being greater in the rainy
season and lesser in the dry season, and showing a
linear relationship with the concentration of nitrates,
phosphates and silicates (Martínez et al., 2001).
In this investigation we included the benthic
macrofauna as part of the study as well as measuring
the environmental variables. This is the first time in
Venezuela that coastal processes have been related to
the abundance of organisms on sandy beaches. This
community was clearly dominated by T. mactroides
along the whole of the coastline studied. As our results
show, the variations in the population characteristics
of benthonic organisms such as T. mactroides are
related to parameters governed by coastal zone
processes, with differences being recorded in their
abundance and size structure along the stretch of
coastline studied. The variation in the density of this
clam along the coast was related to salinity changes,
average grain size and the concentration of nutrients,
such as organic carbon, and total nitrogen and
phosphorus. McLachlan et al. (1996) reported that T.
mactroides populations seem to be associated with
both river mouths and the presence of organic
material. In contrast, our results show that T.
mactroides was least abundant (in terms of both
density and biomass) at sites close to the river mouths.
Denadai et al. (2005) reported an average global
density of 77 ind m-2 on beaches at Caraguatatuba
Bay, Brazil, and showed that the size structure of this
bivalve varied along the coast, with smaller sizes in
the vicinity of river mouths, thus agreeing with the
patterns observed in this study.
The densities measured here are indeed among the
highest reported for Venezuela; 3250.01 ± 2245.09 ind
m-2 compared to Arrieche & Prieto (2006) who
reported average densities of only 53.83 ind m-2 on
Caicara beach, Anzoátegui state, Venezuela.
A variety of community descriptors of the
macrofauna on sandy beaches in South America and
Spain have been linked to environmental parameters
such as beach morphodynamics, the concentration of
organic material and the contribution of rivers. Incera
et al. (2006) established that the slope of the beach
had a marked effect on species richness, density and
biomass of the macrofauna in the intertidal zone on 11
beaches along the northwest coast of Spain. These
community descriptors, however, were not related to
food availability, or elements such as biopolymer
carbon and chlorophyll-a in sediment. In contrast,
Lastra et al. (2006) using a multiple regression
analysis, demonstrated that the number of species
increased significantly with proximity to an upwelling
zone and with a decrease in grain size, on 14 beaches
in northern Spain. The biomass increased signify-
cantly with food availability estimated as the
concentration of chlorophyll-a in the water column in
the surf zone. Lercari & Defeo (2006) evaluated the
influence of a salinity gradient produced by the Río de
La Plata estuary, on species richness and abundance at
16 beaches in Uruguay. Using linear and non-linear
models, these authors established that species richness
increased with salinity, the width of the surf zone and
Dean’s parameter (index describing the state of a
beach), and decreased with the salinity interval and the
slope of the beach, when they included these as
prediction variables in the regression model (as well
as grain size, the selection coefficient, penetrability
and the organic material content of the sediment).
Selleslagh & Amara (2008) established that temporal
variations in fish and crustacean communities on
sandy beaches on the French coast bordering the
English Channel, responded significantly to factors
such as temperature, tides, salinity, oxygen, turbidity
and phytoplanktonic biomass.
In summary, the results of this study provide
evidence for the influence exerted by the discharge of
continental waters on coastal areas and the ways in
which they modify the environmental variables of the
receiving waters, both in the water column and the
sediment. The discharge plume of the Tuy River
modulates the coastal system processes, by
contributing large quantities of nutrients and
sedimentary material to the water column. This
material affects the abundance and size structure of
Tivela mactroides populations associated with sandy
beaches.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors would like to thank the Carenero Project
for financial and logistic aid, Lic. Laura Lorenzzoni
for the processing of the satellite images, José
Gonzalo Vásquez, Daniel Almau, Jesús Leandro, Aldo
Croquer, Gustavo González, Luís José González,
Ernesto Ron, Nicida Noriega, Carlos Del Mónaco, for
their support in the collection of the samples, Lic.
Fabiola Padilla, Arrigo Lucchetti, Miriam Barbosa and
Victoriano Roa for their support in the laboratory
analysis of the samples, and to Dr. Frances Osborn for
the revision and translation of the manuscript.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(1): 71-81, 2011
Discriminación de variables ambientales y CPUE en krill antártico
71
Research Article
Discriminación de variables ambientales que influencian la captura por unidad de
esfuerzo: el caso de la pesquería de krill antártico
Juan Carlos Quiroz1, Rodrigo Wiff1, Mauricio A. Barrientos2 & Francisco Contreras1
1
División de Investigación Pesquera. Instituto de Fomento Pesquero, P.O. Box 8-V
Valparaíso, Chile
2
Instituto de Matemáticas, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Blanco Viel 596
Cerro Barón, Valparaíso, Chile
RESUMEN. Para emplear la captura por unidad de esfuerzo (CPUE) como índice de abundancia se debe
realizar normalmente un proceso de estandarización que consiste en aislar desde las series de tiempo de CPUE
todos aquellos efectos exógenos a las variaciones temporales de la abundancia. Dentro del conjunto de efectos
exógenos, como aquellos generados por modificaciones en la eficiencia de las embarcaciones pesqueras,
variaciones en las estrategias de pesca y variaciones ambientales, la elección de estos últimos ha sido
considerada una de las etapas más difícil, arbitraria y menos documentada, debido a que los efectos
ambientales varían en diferentes escalas temporales de forma autocorrelacionada y no aleatoria, influenciando
a la CPUE por medio de un proceso causa-efecto. Los modelos de función de transferencia (MFT) fueron
construidos para describir estadísticamente la relación causa-efecto entre dos series de tiempo y se proponen
en este artículo como una herramienta valida para i) discriminar efectos ambientales que influencian la CPUE
y ii) describir la forma en que estos efectos deben ser incluidos en un modelo lineal generalizado (MLG). Se
analizó la CPUE de krill antártico para el período agosto 1989-julio 1999, y como posibles efectos causales el
Índice de Oscilación Antártico (IOA) y las Presiones Atmosféricas al Nivel del Mar (PANM). El MFT
muestra que las PANM bajo un desfase anual (PANM12), influencian la CPUE de krill antártico; mientras que
la IAO no tiene un efecto significativo. La utilización de la PANM12 en un MLG incrementó en 31% la
explicación de la devianza respecto a la serie sin desfase. Se concluye que los MFT son herramientas
promisorias para incluir efectos ambientales en la estandarización de la CPUE resultando en índices de
abundancia menos sesgados y más precisos.
Palabras clave: CPUE, causa-efecto, estandarización, índices de abundancia, Euphausia superba, Océano
Austral.
Discrimination of environmental variables that influence the catch per unit effort:
the case of the Antarctic krill fishery
ABSTRACT. The use of the catch per unit effort (CPUE) as an index of abundance usually requires a
standardization process consisting of isolating all those exogenous factors from temporal variations in
abundance from the CPUE time-series. These exogenous factors include those generated by modifications in
fishery vessel efficiency, variations in fishing strategies, and environmental fluctuations. The selection of the
latter has been considered to be one of the most difficult, arbitrary, and poorly documented stages since the
environmental effects vary on different temporal scales in autocorrelated and non-random manners,
influencing the CPUE through a cause-effect process. Transfer function models (TFM) were constructed to
describe statistically the cause-effect relationship between two time-series and herein we propose that TFM are
a valid tool for: i) discriminating environmental effects that influence the CPUE and ii) describing how these
effects should be included in a generalized lineal model (GLM). We analyzed the Antarctic krill CPUE from
August 1989 to July 1999, and as possible causal effects, the Antarctic Oscillation Index (AOI) and
atmospheric pressure at sea level (APSL). TFM shows that the APSL, with an annual lag (APSL12),
influences the CPUE of Antarctic krill, whereas the AOI did not have a significant effect. The use of APSL12
in the GLM increased the explanation of the deviance by 31% as compared with the APSL with no lag. We
concluded that TFM constitute a promising tool for including environmental effects in the standardization of
the CPUE that would result in less biased and more accurate indexes of abundance.
72
Keywords: CPUE, cause-effect, standardization, abundance index, Euphausia superba, Southern Ocean.
___________________
Corresponding author: Juan Carlos Quiroz ([email protected])
INTRODUCCIÓN
En pesquerías donde no se realizan cruceros
orientados a estimar abundancia, la captura por unidad
de esfuerzo (CPUE) estandarizada es empleada
frecuentemente como índice relativo de los cambios
temporales en la abundancia. El objetivo del proceso
de estandarización es aislar desde las series de tiempo
de CPUE todos aquellos efectos exógenos a las
variaciones naturales de la abundancia, como aquellos
generados por modificaciones en la eficiencia de las
embarcaciones pesqueras (Quiroz et al., 2005),
variaciones en las estrategias de pesca (Wiff et al.,
2008) y variaciones ambientales (Hinton & Nakano,
1996; Maunder & Punt, 2004). Sin embargo, una de
las etapas más dificultosas, arbitraria y menos
documentada es la elección de estos efectos exógenos,
seleccionados muchas veces en base a juicio experto o
a la disponibilidad de información.
En el caso de variables ambientales es conocido
que la calidad y cantidad de información es una
limitante para la implementación de modelos robustos
de estandarización (Bigelow et al., 2002), sin
embargo, el juicio experto podría ser cuestionado
debido a la forma en como los criterios de selección
de variables son definidos, analizados e incorporados
en el proceso de estandarización, sin obviar la calidad
de la opinión experta en si misma. Por ejemplo, es
conocido que las variables ambientales influencian la
CPUE por medio de un proceso causa-efecto que
comúnmente ocurre bajo diferentes desfases
temporales y escalas espaciales (Hinton & Nakano,
1996), por tanto, los criterios empleados por el juicio
experto para la incorporación de variables ambientales
en el proceso de estandarización podrían estar
sesgados si previamente no se cuenta con argumentos
estadísticos suficientes para su discriminación. Así
mismo, es frecuente que un conjunto de series
ambientales (e.g. temperatura y extensión de la capa
hielo) muestren altas correlaciones (Mueter et al.,
2002), y por tanto, la decisión de cuales series
ambientales deben ser incluidas en el modelo de
estandarización no sólo debe ser justificada en
términos de juicio experto, también deben obedecer a
principios estadísticos detrás de la selección de
modelos. En efecto, la construcción de índices de
abundancia basados en la CPUE comúnmente se
realiza mediante modelos lineales generalizados de la
forma E(Y) = η = Xβ donde el valor esperado E(Y )
corresponde a la CPUE predicha y Xβ al predictor
lineal que incorpora diferentes factores exógenos,
entre ellos los factores temporales empleados para
construir los índices de abundancia (Campbell, 2004).
En el caso de variables ambientales, el predictor lineal
puede ser extendido hasta p variables ambientales de
la forma η = ∑i =1 βi X ni , sin embargo, la parsimonia
p
del modelo puede verse seriamente perjudicada si
estos nuevos predictores no contribuyen a maximizar
la verosimilitud del modelo.
En este artículo se propone la aplicación de
modelos de series de tiempo para explorar la
influencia de variables ambientales sobre la CPUE de
krill antártico, proporcionando un criterio estadístico
para discriminar variables que pueden contribuir como
predictores de un modelo de estandarización. A modo
de caso de estudio se implementó un modelo
ARIMAX (Auto-Regressive Integrated Moving
Average with Exogenous Input) en su versión
bivariada (Chatfield, 2000), conocido como Modelo
de Función de Transferencia (MFT), para describir la
relación causa-efecto entre i) el Índice de Oscilación
Antártico (IOA) y ii) las Presiones Atmosféricas a
Nivel del Mar (PANM) locales y la serie de CPUE del
krill antártico Euphausia superba en la región
circumpolar antártica. La dinámica poblacional de
krill es influenciada por la variabilidad interanual de
procesos ambientales característicos del ecosistema
marino antártico, como es la extensión y duración de
la cubierta de hielo durante los meses de invierno
(Siegel & Loeb, 1995), la reducción de ozono e
intensidad de los vientos del oeste (Naganobu et al.,
1999) y las rutas de trasporte de larvas (Hofmann et
al., 1998; Lascara et al., 1999). Sin embargo, aún no
se ha examinado, hasta donde se conoce, cómo las
oscilaciones atmosféricas de gran escala semejantes al
IOA y las PANM locales, influencian la variabilidad
temporal de dicha CPUE.
Series de tiempo
Utilizando un MFT se exploró la influencia de la IOA
y las PANM sobre el promedio mensual de la CPUE
(toneladas/horas de arrastre) de krill para el período
agosto 1989-julio 1999, obtenida desde las operaciones de pesca comercial realizadas en las subáreas
estadísticas 48.1, 48.2 y 48.3 (Figs. 1 y 2a) de la
73
Figura 1. Mapa de las áreas estadísticas 48.1, 48.2 y 48.3 de la Comisión para la Conservación de los Recursos Vivos
Marinos Antárticos (CCRVMA) en el océano Austral.
Figure 1. Map of the 48.1, 48.2 and 48.3 of the Commission for the Conservation of Antarctic Marine Living Resources
(CCAMLR) statistics areas in the Southern Ocean.
Figura 2. Series temporales de la CPUE de krill
antártico, IOA y PANM en las áreas estadísticas 48.1,
48.2 y 48.3 de la CCRVMA.
Figure 2. CPUE of Antarctic krill, IOA and PANM time
series in the 48.1, 48.2 and 48.3 CCAMLR statistics
areas.
74
Convención para la Conservación de los Recursos
Vivos Marinos Antárticos (CCRVMA). El IOA (Fig.
2b) cuantifica el promedio de la diferencia de
presiones a nivel del mar entre los 40º y 65ºS
normalizado para toda la zona circumpolar (Gong &
Wang, 1998), proporcionando un índice para describir
la oscilación atmosférica denominada Oscilación
Antártica (OA). Puesto que Gong & Wang (1999)
describen la OA como un proceso atmosférico a
macroescala que envuelve regiones mayores que el
área estadística 48, es posible que las diferencias de
escala entre el área cubierta por el IOA y la CPUE
encubran la relación causa-efecto entre éstas. Para
soslayar esta diferencia de escala y explorar la
influencia de nodos locales de variabilidad ambiental
sobre la CPUE de krill, se utilizaron las PANM
obtenidas desde el re-análisis NCEP/NCAR (Kalnay
et al., 1996) para las subáreas estadísticas 48.1, 48.2 y
48.3 (Fig. 2c), como un indicador de las variaciones
ambientales locales. Cabe señalar que el área
estadística 48 corresponde al sector de mayor captura
de krill antártico (Siegel et al., 1998; Kawaguchi &
Nicol, 2007).
Descripción y aplicación del MFT
Teóricamente un MFT describe la relación causaefecto entre una variable predictora independiente y
una variable δr (B) = (1 − δ1B − … − δr B) respuesta
dependiente, asumiendo que la variable independiente
(IOA, PANM) tiene un efecto en la variable
dependiente (CPUE) sobre un número finito de
retardos temporales. El MFT fue planteado a través de
polinomios de bajo orden para generar un proceso
lineal parsimonioso, en el cual la serie de tiempo
dependiente CPUE
es influenciada por las series
de tiempo independientes IOA y PANM
en la
forma,
(1)
donde ωs (B) = (ω0 + ω1B + … + ωsB) y δr (B) = (1 −
δ1B − … − δr B) son polinomios de orden s y r
respectivamente, d representa el retardo de la
influencia de las series ambientales (serie independiente) sobre la CPUE (serie dependiente), B es el
operador de retardo definido como,
mientras que φp (B) y θq (B) son los polinomios
autorregresivo y de media móvil de un modelo ARMA
de orden p y q con error de modelo zt (Box & Jenkins,
1976).
La estimación de los parámetros que describen el
MFT (ecuación 1) requiere efectuar a lo menos tres
pasos. El primero es verificar que las series de tiempo
incluidas en el modelo cumplan con la condición de
estacionariedad e invertibilidad, restricción indispensable en procesos estocásticos lineales. El segundo
paso engloba la identificación: i) del retardo temporal
de tamaño d entre las series ambientales y la CPUE, ii)
el orden preliminar de los polinomios ω y δ asociados
con las series independientes, iii) el orden de los
polinomios θ y φ referidos al modelo ARIMA
predictivo de la CPUE, definidos por {s,r} y {q,p},
respectivamente. El último paso es la selección de un
método de estimación, que en muchos casos
corresponde a la máxima verosimilitud condicionada o
exacta, o más recientemente a la estimación bayesiana.
La selección final del modelo debe compensar
parsimonia y bondad de ajuste, empleando para esto
los criterios de información tales como Akaike y
Bayesiano (Chatfield, 2000).
Identificación y estimación del MFT
Se exploraron las series temporales para verificar
estacionariedad e invertibilidad, y en caso que estas
condiciones estén presentes se procedió a transformar
las series eliminando su tendencia y centralizando la
varianza. La identificación del retardo d de la
influencia de las series ambientales (AIO y PANM)
sobre la CPUE, se seleccionó escogiendo el primer
entero positivo k tal que
(Barnett
& Turkman, 1993), donde ρx,y corresponden a los N
coeficientes de la función de correlación cruzada entre
la IOA/PANM y la CPUE. Sin embargo, mientras
exista autocorrelación, estas funciones son difíciles de
interpretar ocasionando relaciones espurias (Tyler,
1992) y sobrestimación de la varianza en la
correlación cruzada (Chatfield, 2000). Este problema
se abordó preblanqueando la serie
en una nueva
serie αt, por medio de un proceso que descorrelaciona
la variable independiente tal que
(2)
donde los polinomios
y corresponden respectivamente a los términos autorregresivo y media móvil
de un modelo ARIMA. Los polinomios de la ecuación
2 son utilizados para transformar y preblanquear la
serie dependiente a una nueva serie temporal βt por
medio de
. Teóricamente estas
nuevas series (αt, βt) no presentan autocorrelación y
por tanto se emplearon para obtener los coeficientes
de la función de correlación cruzada para los retardos
±k, donde valores no significativos (P ≥ 0.05) cumplen
con la restricción
(Box & Jenkins, 1976).
El orden preliminar de los polinomios en la
ecuación 1 representados por los valores r, s, p y q,
fueron obtenidos desde los polinomios y de la
ecuación 2, como también el examen de las funciones
de autocorrelación y autocorrelación parcial de las
series αt y βt que estructuran el modelo ARIMA
identificado en el proceso de preblanqueo (Chatfield,
2000). El proceso de identificación y estimación de los
modelos ARIMA consiste en analizar las funciones de
autocorrelación y autocorrelación parcial, como
también la utilización de estimadores máximo
verosímiles cuando el orden de los polinomios
autorregresivos y de media móvil han sido identificados (Koutroumanidis et al., 2006).
En el proceso de estimación se utilizó máxima
verosimilitud condicionada para estimar los
coeficientes de los polinomios de orden r, s, p y q.
Como medida de la bondad de ajuste y validación se
verificó que los residuales del MFT cumplan con la
condición de ruido blanco zt ~ N (0,σ 2) y que no
exista significancia estadística entre los coeficientes
de la correlación cruzada entre los residuales del MFT
(ecuación 1) y los residuales del modelo ARIMA de
preblanqueo (ecuación 2) (Akaike & Kitagawa, 1999).
De los diferentes modelos que convergen a una
estimación y pueden ser validados, la selección final
se basa en el mínimo valor de los criterios de
información de Akaike (AIC) y Bayesiano (SBC).
Modelamiento de la CPUE
La hipótesis de estudio indica que la utilización de un
MFT posibilitará discriminar series ambientales para
ser empleadas como predictores en un modelo de
estandarización. A objeto de someter a prueba esta
hipótesis se implementó un modelo lineal
generalizado (MLG) empleando como predictores los
factores discretos año y mes, así como los factores
continuos IOA y PANM. De acuerdo a nuestra
conjetura, las series ambientales incluidas en el MFT y
que explican significativamente la variabilidad de la
CPUE deberían ser candidatas para modelar la serie de
CPUE por medio de un MLG, aún más cuando en el
MLG es incluido el retardo de acción entre la serie
climática y la CPUE (parámetro d del MFT, ecuación
1). Para explorar esto, se implementó un MLG en la
forma E(CPUE) = μ = g-1(Xβ), donde E (CPUE) es el
valor esperado de la CPUE, Xβ es el predictor lineal y
g es la función enlace. Aquí el predictor lineal se
define como,
(3)
g(Xβ) = η = β0+β1Xn1+β2Xn2+β3(Xn3)3+β4(Xn4)3
donde Xn1 : Año, Xn2 : Mes, Xn3 : IOA y Xn4 : PANM
son los predictores para los n meses que contiene la
serie de CPUE y g es la función identidad. Los
predictores climáticos fueron incorporados como
funciones potencia (orden 3) a objeto de suavizar su
participación en el valor esperado y ocasionar un
efecto similar al que hubiese obtenido por medio de un
modelo aditivo generalizado, donde comúnmente se
75
emplean variables continuas suavizadas por medio de
funciones no-paramétricas. Al contrario de un modelo
de estandarización, donde el foco es la estandarización
de los poderes de pesca (por medio de la incorporación de predictores que incluyan las características
de las embarcaciones) y la descripción de la variabilidad de los factores temporales bajo la ausencia de
factores exógenos, en este caso de estudio la
exploración de MLG se centra en los aportes de los
predictores climáticos a la calidad del ajuste
estadístico en la forma
,
expresión conocida de su término en inglés como
devianza.
RESULTADOS
Relación entre el IOA y la CPUE de krill antártico
El IOA cumple con la condición de estacionariedad e
invertibilidad, no requiriendo una transformación de la
serie temporal. Durante el preblanqueo las funciones
de autocorrelación y autocorrelación parcial (no
mostradas aquí) indican que el modelo ARIMA(0,1,1)
es adecuado para la descorrelación del IOA (Tabla 1,
Mod-1), tanto por arrojar el menor valor en los
criterios de información (Fig. 3a), como por presentar
residuos que cumplen con la condición de ruido
blanco (Fig. 3b). Este mismo modelo (Mod-1 en Tabla
1) fue utilizado para preblanquear la serie de CPUE.
El análisis de correlación cruzada entre las series
preblanqueadas evidencia que existe correlación
significativa para el retardo 13 (Fig. 4a), sugiriendo
que la influencia mensual de la serie IOA se encuentra
desfasada 13 meses sobre la CPUE mensual de krill.
Utilizando este retardo (d = 13), se ajustó un MFT
(Tabla 1, Mod-2) donde todos los parámetros
(coeficientes) asociados con los polinomios de orden
s, r y p fueron significativos ( P < 0.05 ). Se debe
señalar que para este MFT la CPUE no posee
componente de media móvil (θq=0). Si bien la
selección del modelo se basó en la minimización de
los criterios de información y el análisis de los
residuales (Fig. 4b), el MFT explica reducidamente la
varianza de la serie CPUE (R2 = 0,076).
Relación entre la variabilidad de las PANM en las
subáreas 48 y la CPUE de krill antártico
La serie PANM no presenta tendencias en su media y
posee una estructura de varianza visualmente
constante en el tiempo. Los valores de las funciones
de autocorrelación y autocorrelación parcial (no
mostrados acá) evidencian un proceso de media móvil
de orden 1. Por otro lado, los gráficos de las funciones
de autocorrelación de la serie diferenciada en un orden
76
Figura 3. a) Criterios de información para diferentes
modelos ARIMA ajustados a la serie IOA, b) función de
autocorrelación (FAC) para los residuos del modelo
ARIMA(0,1,1) utilizado para el preblanqueo de las serie
IOA y CPUE.
Figure 3. a) Information criteria for fitted ARIMA
models to the IOA time series, b) autocorrelation
function (FAC) and residuals for the ARIMA (0,1,1)
model used for the prewhitining process of the IOA and
CPUE time series.
Figura 4. a) Correlación cruzada entre las serie0s IOA y
CPUE preblanqueadas por el modelo ARIMA(0,1,1), b)
función de autocorrelación (FAC) para los residuos del
modelo de transferencia ajustado a las series CPUE e
IOA.
Figure 4. a) Cross-correlation between IOA and CPUE
time prewhitened by the ARIMA(0,1,1) model, b)
autocorrelation function (FAC) for the residuals of the
transference model fitted to the CPUE and the IOA time
series.
indican un proceso autorregresivo de orden 1. Por lo
tanto, se ajustó un modelo ARIMA(1,0,1) (Tabla 1,
Mod-3) con parámetros significativos ( P < 0.05 ),
seleccionado por presentar el menor valor en los
criterios de información (Fig. 5a) y residuales bajo la
condición de ruido blanco (Fig. 5b). El modelo
ARIMA(1,0,1) es utilizado para preblanquear las serie
de CPUE. El análisis de correlación cruzada entre las
series preblanqueadas muestra correlaciones significativas positivas para los desfases 12, 13 y 24 meses
(Fig. 6a), sugiriendo que la influencia mensual de la
serie PANM actúa con un período de desfase anual
sobre la disponibilidad de krill antártico en las
subareas 48.1, 48.2 y 48.3. Utilizando el retardo de 12
meses entre la influencia mensual de la PANM sobre
la CPUE de krill, se ajustó un MFT (Tabla 1, Mod-4)
donde los residuos cumplen con la condición de ruido
blanco (Fig. 6b) y supera el porcentaje de varianza
(R2 = 0,413) explicado por el MFT ajustado a las
series IOA y CPUE (R2 = 0,076).
Modelamiento de la CPUE
La aplicación del MLG descrito en la ecuación 3
posibilita describir cambios significativos en la CPUE
mensual cuando se utilizan como predictores los
efectos discretos Año y Mes (Tabla 2). Los resultados
indican diferencias significativas entre meses (F =
12.41, P < 0.05) y años (F = 45.51, P < 0.05), lo que
puede ser confirmado al contrastar las devianzas entre
el modelo que incorpora únicamente el predictor Año
y el modelo Año+Mes, obteniendo una mejora
predictiva del modelo en torno al 58% (Tabla 2). Si
bien el diagnóstico de residuales contra los valores
ajustados para el modelo Año+Mes descarta alguna
tendencia de la varianza residual que indique una
inadecuada especificación del modelo (Fig. 7a), como
también, el gráfico de normalidad indica que un
77
Tabla 1. Modelos seleccionados durante el proceso de preblanqueo y ajuste de los MFT a la serie de CPUE, empleando
como predictores las series IOA y PANM. Se detalla el orden de los polinomios, el mínimo valor t para los coeficientes de
los polinomios con un nivel de significancia al 5% y el desfase descriptivo de los polinomios.
Table 1. Selected models during prewhitining process and TFM fitted to the CPUE using IOA and PANM time series as
predictors. A detail is given on the polynomial order, minimum t value for the coefficient of the polynomials with a
significance of 5% and a descriptive lags of the polynomials.
Abreviatura
Etapa
Mod-1
Preblanqueo IOA
−
δ (B)
φ (B)
θ (B)
Valor t
Pr > |t|
Retardo
−
0
1
0,03943
< 0,001
−
Mod-2
MFT IOA-CPUE
1
2
1
0
-3,26
< 0,001
12 meses
Mod-3
Preblanqueo PANM
−
−
1
1
-3,26
< 0,001
−
Mod-4
MFT PANM-CPUE
3
2
0
1
-15,09
< 0,001
12, 13 y 24 meses
Figura 5. a) Criterios de información para diferentes
modelos ARIMA ajustados a la serie PANM, b) función
de autocorrelación (FAC) para los residuos del modelo
ARIMA(1,0,1) utilizado para el preblanqueo de las serie
PANM y CPUE.
Figure 5. a) Information criteria for the different
ARIMA models fitted to the PANM time series, b)
ARIMA (1,0,1) model fitted for the prewhitining
processes of the PANM and CPUE time series.
Figura 6. a) Correlación cruzada entre las series PANM
y CPUE preblanqueadas por el modelo ARIMA (1,0,1),
b) función de autocorrelación (FAC) para los residuos
del modelo de función de transferencia ajustado a las
series CPUE y PANM.
Figure 6. a) Coss-correlation between PANM and CPUE
time series prewhitened by the ARIMA (1,0,1) model, b)
transfers function model fitted to the PANM and CPUE
time series.
conjunto importante de residuales proviene de una
distribución normal (Fig. 7b), aún persisten valores
residuales altos (por fuera del rango [-2,2]) que
sugieren la incorporación de otros predictores.
Cuando un tercer predictor, en este caso la serie
climática
PANM
se
incorpora
al
MLG
(Año+Mes+PANM, Tabla 2) la devianza residual se
reduce en un 16% con respecto al modelo Año+Mes,
78
Tabla 2. Comparación de diferentes MLG utilizados para predecir la CPUE de krill antártico empleando los predictores
Año, Mes, PANM, PANM12 (serie PANM desfasada 12 meses) e IOA.
Table 2. Comparison of the different GLM applied to predict CPUE of the Antarctic krill using as predictor Year, Month,
PANM, PANM12 (PANM time series with a lag of 12 months) and IOA.
glm(Año)
glm(Año + Mes)
glm(Año + Mes + PANM)
glm(Año + Mes + PANM12)
glm(Año + Mes + PANM12 + IOA)
Gl residuales
Devianza
residual
Aporte relativo
en devianza
P (>|χ2|)
109
98
97
97
96
0,03943
0,01648
0,01367
0,01121
0,01121
58%
16%
31%
< 0,5%
< 0,001
< 0,001
< 0,001
> 0,5
que al ser sometido a prueba bajo una distribución χ2
indica que el predictor PANM mejora significativamente la predicción de la CPUE de krill. Al
modificar el MLG e incluir la PANM con un desfase
de 12 meses (Año+Mes+PANM12, Tabla 2), la
devianza residual se reduce en torno al 31%
mejorando aún más la capacidad predictiva del
modelo. Contrario a la significancia estadística de la
serie PANM, la incorporación del IOA en el MLG
Tabla
2)
reduce
(Año+Mes+PANM12+IOA,
mínimamente la devianza residual y bajo una
distribución χ2 no se encuentran diferencias
estadísticas con respecto al MLG que únicamente
incorpora la serie PANM como predictor de la CPUE
de krill antártico.
DISCUSIÓN
Figura 7. a) Residuos versus los valores ajustados, b)
gráfico de normalidad para los residuales estandarizados
del Modelo Lineal Generalizado que incluye los predictores año + mes.
Figure 7. a) Residuals versus fitted values, b) normal
plot for the standardized residuals of the Generalized
Lineal Model including year + month as predictors.
La elección de los efectos incorporados en un modelo
de estandarización regularmente responde a la
disponibilidad de datos y normalmente bajo ningún
análisis previo, donde la inclusión o no en el modelo
final se decide de acuerdo a la parsimonia y bondad de
ajuste de los modelos candidatos. Formalmente, un
análisis de estandarización de la CPUE comienza con
un modelo que considera los posibles efectos
exógenos que influencian las tasas de captura (modelo
saturado), para luego ir descartando, en pasos
sucesivos, los efectos de menor parsimonia. Sin
embargo, este esquema de selección contribuye a que
en muchos casos los efectos ambientales sean
descartados del modelo de estandarización, por cuanto
estos efectos comúnmente no presentan una
causalidad instantánea con los procesos poblacionales,
sino que estos tienden a propagar su efecto con algún
desfase temporal (Walters, 1990).
Steele & Henderson (1984) indican que las series
ambientales varían en diferentes escalas de tiempo de
forma autocorrelacionada y no aleatoria. Por consi-
guiente, la estructura de los modelos comúnmente
usados en la estandarización no permite el estudio de
la causalidad entre los efectos ambientales y las tasas
de capturas, sin conocer previamente los desfases de
acción (parámetro d, ecuación 1). Así, los MFT
emergen como una herramienta para el análisis previo
de los efectos ambientales que influencian la CPUE,
posibilitando modelar la causa-efecto con sus
efectivos desfases de acción y seleccionar cuales de
éstos deberían ser incluidos en el modelo de
estandarización. Aunque la incorporación de la
PANM12 en un MLG presenta una mayor contribución
(en términos de devianza) que la serie con desfase
cero PANM, el proceso de selección de los diferentes
MLG candidatos aún indica que la PANM por sí
misma es un adecuado predictor de la CPUE (Tabla
2). En un análisis tradicional de estandarización, esto
indicaría una causalidad instantánea de la PANM
sobre la CPUE. Sin embargo, esta causalidad a
desface cero fue descartada durante la fase de
identificación y estimación del MFT, sugiriendo que
la retención de la PANM a desface cero en el MLG
obedece más bien a una correlación espuria que a un
adecuado predictor de la CPUE. Esto queda de
manifiesto cuando la PANM es incorporada al MLG
utilizando el desfase identificado por el MFT
(PANM12), al aumentar la explicación de devianza
cerca del doble (de 16 a 31%, Tabla 2) con respecto a
la utilización del predictor PANM. Esto demuestra
que los efectos ambientales diferenciados en
coherencia con el principal desfase de acción deberían
ser retenidos en la selección del modelo final de
estandarización, evitando que su efecto en la CPUE
sea transferido al predictor temporal. Como resultado
se obtiene una mejor explicación de devianza por el
modelo de estandarización, en concomitancia con un
índice de abundancia más preciso y menos sesgado.
Por otro lado, los MFT no sólo posibilitan la
construcción de índices de abundancia más precisos,
también lograrían contribuir al conocimiento biológico
de las especies por medio del levantamiento de
hipótesis sobre los mecanismos que influenciarían los
cambios en la abundancia. En este contexto, los
resultados de este trabajo demuestran la existencia de
correlaciones positivas entre la variabilidad de las
PANM en el sector de pesca más significativo (70°30°W, 60°-80°S) y el promedio mensual de la CPUE
nominal entre 1989 y 1999, existiendo un desfase de
aproximadamente un año entre la influencia de las
PANM sobre la CPUE. En base a dos procesos
climáticos y oceanográficos ampliamente documentados que ocurren en la Antártica (Lascara et al., 1999;
Naganobu et al., 1999), se postula que un alto valor de
las PANM durante un invierno ocasionaría un
79
importante incremento en la fracción de reclutas a la
pesquería al año siguiente, manifestado en altos
niveles de CPUE. El primer proceso tiene relación con
la variabilidad de las presiones atmosféricas a nivel
del mar y su representación por medio de los vientos
geostróficos. Es conocido que la intensificación de los
vientos geostróficos sobre las aguas antárticas
incrementa el transporte Ekman e induce el
desplazamiento de las masas de aguas superficiales
hacia el norte extendiendo la capa de hielo. Cuando se
registran fuertes vientos geostróficos, la cubierta de
hielo se hace menos densa permitiendo la penetración
de la luz solar y la aparición de microalgas adheridas a
la capa de hielo (Lascara et al., 1999). El segundo
proceso es de carácter oceano-gráfico e indica que el
transporte Ekman durante el verano induce la
surgencia costera de aguas profundas más cálidas que
las superficiales, aportando alta producción primaria y
desencadenando
aumentos
en
la
biomasa
fitoplanctónica (Naganobu et al., 1999). Estos dos
procesos favorecerían la supervivencia de larvas y
juveniles de krill antártico y por consiguiente la mayor
disponibilidad a las actividades pesqueras. Este
mecanismo de influencia de la PANM sobre la
abundancia de krill es consistente con el propuesto por
Siegel & Loeb (1995), quienes utilizaron una extensa
serie de reclutamientos anuales estimada por cruceros
de investigación (1977-1994), para indicar que el éxito
de los reclutamientos de individuos de +1 años en krill
esta relacionado con las condiciones de la cubierta
hielo durante la estación de invierno anterior. En
definitiva, es concluyente que los análisis que
contribuyen a la incorporación de variables ambientales en la modelación de poblaciones pueden ser
particularmente importante en poblaciones explotadas,
toda vez que estas pueden mostrar respuestas
amplificadas a cambios ambientales de pequeña y
mediana escala espacio-temporal (Wiff & Quiñones,
2004). Esto es aún de mayor importancia en aquellas
pesquerías pelágicas y de ciclos de vida relativamente
cortos, donde los reclutamientos son mayormente
influenciados por factores denso-independientes
(Páramo et al., 2003) y donde la pesquería depende de
la fuerza de la clase anual (Cubillos et al., 2001).
Existen numerosos ejemplos de aplicaciones de
series de tiempo en las ciencias pesqueras,
destacándose las aproximaciones por medio de filtros
de Kalman realizadas por Gudmundsson (1994) para
describir las no-linealidades entre las tasas de
mortalidad y la abundancia de stocks fuertemente
explotados. Sin embargo, uno de los temas con mayor
importancia ha sido el estudio de la autocorrelación en
series de tiempo biológicas y ambientales, como por
80
ejemplo la autocorrelación en el reclutamiento como
consecuencia de la denso-dependencia función de la
abundancia y mortalidad (Pyper & Peterman, 1998;
Fox et al., 2000; Pierce & Boyle, 2003). Otra de las
aplicaciones basadas en series de tiempo es el análisis
de descomposición en series de tiempo pesqueras,
como desembarques y CPUE (Zuur et al., 2003; Zuur
& Pierce, 2004; Erzini et al., 2005), los que inclusive
combinan modelos ARIMA y redes neuronales
artificiales (Gutiérrez-Estrada et al., 2007). Una de las
transversalidades en todas estas metodologías es la
remoción de la autocorrelación e identificación de
correlación cruzada a objeto de describir los efectos
causales entre series de tiempo consideradas
independientes, como fue el caso de estudio en este
trabajo. Sin embargo, la aplicación de metodologías de
series de tiempo aun deja un amplio trecho para la
investigación y mejoras en las metodologías
orientadas a la construcción de indicadores de cambios
de abundancia de especie explotadas.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen las facilidades prestadas por el
Instituto de Fomento Pesquero para el logro de la
publicación de esta investigación. Agradecemos los
importantes comentarios entregados por Rodrigo
Abarca del Río en la etapa inicial del manuscrito. Por
ultimo, deseamos agradecer a dos revisores anónimos
cuyos comentarios y sugerencias enriquecieron el
presente manuscrito.
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82
Research Article
Distribución estival del stock sureño de la merluza argentina (Merluccius hubbsi
Marini, 1933) en el área de cría (44º-47°S) en relación con parámetros
oceanográficos (1996-2001)
Elena Louge1, Raúl Reta1,2, Betina Santos 1,2 & Daniel Hernández1
1
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo Victoria Ocampo N°1
Escollera Norte, B7602HSA, Mar del Plata, Argentina
2
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3350
B7602AYL, Mar del Plata, Argentina
RESUMEN. Se analizaron las variables temperatura y salinidad en verano, durante el período 1996-2001 en
el área de cría del efectivo patagónico de la merluza argentina Merluccius hubbsi. Estas variables
oceanográficas se relacionaron con las variaciones en la abundancia de la población, a través de un modelo
lineal general. Se determinaron los valores medios y las anomalías de temperatura y salinidad de fondo. Las
anomalías térmicas positivas más extremas se produjeron en 1999 y 2000, mientras que el año más frío fue
1996. La anomalía de salinidad más baja se registró en 1996 y la más alta en el 2000. La merluza se concentró
principalmente en las zonas de gradientes térmicos y salinos Los juveniles se hallaron preferentemente en el
Golfo San Jorge en aguas con temperaturas entre 8º y 10°C y salinidades entre 33,2 y 33,6 y los adultos dentro
y fuera del mismo, con temperaturas de fondo entre 8º y 12ºC y salinidades 33,2 y 33,5. Las mayores
densidades de juveniles se hallaron en aguas de menor profundidad, con valores elevados de salinidad y
menores valores de temperatura respecto de los adultos. Estos se concentraron tanto en el sector norte del
golfo y en la Bahía Camarones, en aguas con relativamente alta temperatura y escasa profundidad, como sobre
la plataforma frente al golfo, donde las aguas tienen menor salinidad debido a la deriva de la Corriente
Patagónica de aguas diluidas. No se observaron cambios en la distribución de la población en los años con
anomalías ambientales marcadas.
Palabras clave: Merluccius hubbsi, distribución geográfica, campos de temperatura, gradientes de salinidad,
Atlántico sudoeste.
Summer distribution of the southern stock of the Argentine hake (Merluccius hubbsi
Marini, 1933) in the nursery area (44º-47ºS) in relation to oceanographic parameters
(1996-2001)
ABSTRACT. Summer temperature and salinity data in the nursery ground of the Patagonian stock of
Argentine hake Merluccius hubbsi recorded from 1996 to 2001 were analyzed. These oceanographic variables
were related to variations in the hake population abundance by means of a general linear model. Mean values
and anomalies of bottom temperatures and salinity fields were determined. The most extreme positive thermal
anomalies occurred in 1999 and 2000, whereas 1996 was the coldest year. The salinity anomaly was lowest in
1996 and highest in 2000. Argentine hake was found mainly in thermal and saline gradient zones. Juveniles
were found mainly within the San Jorge Gulf with temperatures ranging from 8º to 10ºC and salinities of 33.2
to 33.6, whereas adults were located inside and outside the gulf, where bottom water temperatures oscillated
between 8º and 12ºC and salinities ranged from 33.2 to 33.5. Juvenile densities were highest in shallower
waters with higher salinities and lower temperatures than those inhabited by the adults. Adult hake were
concentrated in the northern part of the Gulf and Camarones Bay, in shallow, relatively warm waters, as well
as over the shelf waters off the gulf, where the salinity is low due to the drift of diluted waters from the
Patagonian Current. The population distribution did not change in years with striking environmental
anomalies.
83
Distribución de la merluza argentina y parámetros oceanográficos
Keywords: Merluccius hubbsi, geographical distribution, temperature fields, salinity gradients, southwest
Atlantic.
___________________
Corresponding author: Elena Louge ([email protected])
INTRODUCCIÓN
El estudio del medio ambiente marino y su
vinculación con las características biológicas y el
comportamiento de las especies contribuye al enfoque
ecosistémico en el manejo de las pesquerías. La
merluza argentina (Merluccius hubbsi Marini, 1933)
constituye uno de los principales recursos marinos
para la flota comercial argentina y desde la década de
1990 fue sometido a intensa actividad pesquera. Este
elevado nivel de explotación ocasionó un descenso
sostenido de la biomasa reproductiva, que se mantuvo
al menos hasta el 2008, a niveles inferiores que los
biológicamente aceptables (Pérez, 2000; Cordo, 2006;
Renzi et al., 2009).
La especie tiene dos efectivos: el norteño, entre 34º
y 41ºS, y el sureño, llamado también patagónico, que
se distribuye entre 41º y 48ºS desde la costa hasta 400
m de profundidad. Durante la primavera tardía, los
adultos se concentran cerca de la costa entre 43º y
44ºS alcanzando su máxima actividad reproductiva en
enero (Louge & Christiansen, 1992; Ehrlich &
Ciechomski, 1994; Pájaro et al., 2005). Hacia el sur se
encuentra el área de cría, que comprende el Golfo San
Jorge y aguas adyacentes (Pérez-Comas, 1990;
Villarino & Giussi, 1992; Castrucci et al., 2003) (Fig.
1). En esta área se desarrolla la pesquería del
langostino (Pleoticus muelleri Bate, 1888) (Fischbach
et al., 2006), en la cual la merluza, principalmente los
juveniles del grupo de edad 1 (talla media de 25 cm),
se capturan incidentalmente (Cordo, 2005). Cuando
los niveles de reclutamientos son bajos, se acrecienta
la importancia del ambiente (Gilbert, 1997). El estudio
de las variables oceanográficas en la época
reproductiva y de cría ayuda a la comprensión del
éxito en el reclutamiento.
El objetivo del presente trabajo es establecer los
vínculos de la distribución espacial de las densidades
de juveniles y adultos de merluza con la temperatura,
salinidad, y profundidad en el área de cría, y analizar
los posibles cambios en la distribución espacial en los
años en que se detectaron las mayores anomalías de
estos parámetros oceanográficos. De esta manera se
brinda un primer aporte, realizado durante la época
reproductiva en el período 1996-2001.
Figura 1. Área de cría estival del efectivo sur de la
merluza argentina (Merluccius hubbsi) (44º-47ºS). Se
indican los lances de pesca y las estaciones
oceanográficas (cuadrados) sobre nueve secciones.
Círculos vacíos indican estaciones oceanográficas sin
lances de pesca. Sección oceanográfica (S1). GSJ: Golfo
San Jorge.
Figure 1. Summer nursery ground of the southern stock
of Argentine hake (Merluccius hubbsi) (44º-47ºS).
Fishing trawls and oceanographic stations (squares) over
nine sections are shown. Empty circles are used for
oceanographic stations without trawls. Oceanographic
section: (S1). GSJ: San Jorge Gulf.
Descripción del área de estudio
El Golfo San Jorge y la región de la plataforma
adyacente están cubiertos por aguas templado-frías
resultantes del proceso de mezcla entre las aguas
subantárticas puras y aguas costeras de origen
continental (Lusquiños & Valdez, 1971). El golfo es
una cuenca semiabierta con gran comunicación con el
mar y su profundidad en el centro varía entre 70 y 100
m. En el sector sur del mismo (47°S) una zona menos
profunda determina comportamientos particulares de
la distribución de los campos térmicos y salinos en
algunas épocas del año (Louge et al., 2004). En este
sector se desarrolla un frente termo-halino por el
aporte de aguas frías y menos salinas de la Corriente
Patagónica (Brandhorst & Castello, 1971). Además,
en la parte norte de la boca del golfo existe un
gradiente térmico de fondo durante el verano (Louge
et al., 2004).
En esta región de plataforma se registran durante
los meses de verano marcadas termoclinas que
alcanzan un máximo gradiente en la zona de
plataforma media, de hasta 10ºC entre la superficie y
el fondo (Louge et al., 2004). Recurrentemente, se
identifica un núcleo de baja salinidad, correspondiente
a las aguas de la Corriente Patagónica, que se erosiona
conforme disminuye la latitud. La salinidad se
mantiene homogénea en toda la columna de agua.
Se analizaron datos de abundancia de individuos y
parámetros oceanográficos de las campañas de
evaluación de juveniles realizadas por el buque de
investigación pesquera Dr. E. Holmberg en el periodo
1996-2001. Ésta se realizó en el área de cría del
efectivo patagónico de la merluza (Merluccius hubbsi)
durante enero, desde la costa hasta la isobata de 100 m
aproximadamente (Fig. 1, Tabla 1).
En los muestreos oceanográficos se utilizaron
perfiladores continuos, registrándose valores de
presión, temperatura y conductividad. Los datos de
salinidad fueron corregidos con muestras de agua
tomadas in situ mediante botellas de inversión. Se
construyó un perfil medio de la columna de agua
correspondiente a la denominada “sección 1” (S1),
sobre la latitud de 46ºS, para los seis años analizados.
regularmente espaciada de las variables, de acuerdo
con una grilla de 0,5° x 0,5°. En cada nodo de ella se
estimó el valor de temperatura y salinidad utilizando
datos de un entorno convenientemente elegido, a partir
de una interpolación lineal siguiendo el método de
krigeado (Samper-Calvete & Carrera-Ramírez, 1990).
Posteriormente, se promediaron los distintos valores
anuales en cada punto de grilla. Las anomalías se
calcularon a partir de las diferencias entre el campo de
cada año y el valor medio.
Se confeccionaron los mapas de isolíneas de
distribución de individuos utilizando el mismo método
de krigeado. Durante las campañas se realizaron
lances de pesca con redes de arrastre tipo Engel con un
diseño sistemático de nueve transectas. Se calculó las
densidades de individuos juveniles (k = 1, longitud
menor de 35 cm) y de adultos (k = 2, mayores o
iguales de 35 cm) de merluza (Simonazzi, 2003) en
cada lance (j) de pesca, a partir de la expresión:
⎛ PC j /PM j ⎞
⎟⎟
∂ k, j = nk, j ⎜⎜
aj
⎝
⎠
Año
Nº de lances
de pesca
Nº de estaciones
oceanográficas
1996
1997
1998
1999
2000
2001
69
78
65
70
70
70
73
67
49
70
74
106
Se confeccionaron mapas de temperatura media y
salinidad media de fondo con una distribución
(1)
siendo:
∂ k, j
: densidad de individuos del grupo k en el
nk , j
lance j (Número de individuos mn-2)
: número de individuos en la muestra tomada
PC j
en el lance j, pertenecientes al grupo k
: peso de la captura en el lance j (kg)
PM j : peso de la muestra en el lance j (kg)
: área barrida en el lance j (mn2 )
aj
Tabla 1. Número de lances de pesca y de estaciones
oceanográficas realizadas anualmente durante las
campañas estivales de evaluación de los juveniles de
merluza argentina (Merluccius hubbsi) en el área de cría
del efectivo sur.
Table 1. Number of fishing trawls and oceanographic
stations conducted by year during summer juvenile stock
assessment cruises in the nursery ground of the
Argentine hake (Merluccius hubbsi) southern stock.
84
Para evaluar el efecto de las variables ambientales
sobre la distribución de las densidades de juveniles y
adultos se utilizó un Modelo Lineal General (MLG)
(McCullagh & Nelder, 1989), que tiene la siguiente
forma:
ln(∂k,j) = µ+b1 Profj + b2 TFj + b3 ΔTj + b4 SFj +b5 ΔS +
Año + ε
(2)
donde:
µ
: es la constante del modelo
Profj : profundidad del fondo en el lance de pesca j
TFj : temperatura de fondo en el lance de pesca j
ΔTj : diferencia entre la temperatura de superficie y
de fondo en el lance de pesca j
SFj : salinidad de fondo en el lance de pesca j
ΔSj : diferencia entre la salinidad de superficie y de
fondo en el lance de pesca j
Año : año del muestreo
b
: coeficientes de regresión
85
ε
: término de error, con distribución normal con
media 0 y varianza σ2
La variable categórica “Año” fue incluida en el
modelo con el propósito de eliminar su efecto sobre
los cambios de abundancia a lo largo del tiempo.
RESULTADOS
Estructura vertical de la columna de agua
La sección (S1) ilustra las condiciones de estratificación térmica y homogenidad salina en el plano
vertical (Fig. 2). La termoclina puede ser identificada
separando la capa de mezcla (0-20 m) de la capa
profunda (> 60 m). Esta estratificación térmica se
debilita o desaparece por completo en las regiones
cercanas a la costa, o en áreas donde la profundidad
disminuye bruscamente, como sucede en la mitad sur
de la boca del Golfo San Jorge. La presencia de la
Corriente Patagónica genera, con su núcleo de baja
salinidad de 33,1, gradientes horizontales de salinidad
más marcados dentro del golfo y más débiles hacia la
zona de plataforma media.
Figura 2. Perfil medio vertical de temperatura y
salinidad en el área de cría estival del efectivo sur de la
merluza argentina (Merluccius hubbsi) (44º-47ºS), en la
sección S1 (1996-2001).
Figure 2. Mean vertical profiles of temperature and
salinity in the summer nursery ground of the southern
stock of Argentine hake (Merluccius hubbsi) (44º-47ºS).
from section S1 (1996-2001).
Climatología y anomalías de los campos de fondo
En la zona de máxima profundidad del Golfo San
Jorge, la temperatura presentó un mínimo (7,5º-8,0°C)
y en la franja costera norte se observó un frente
térmico con un marcado gradiente sobre la capa de
fondo (Fig. 3). En 1996 y 1998 se registraron en toda
la región valores negativos de anomalías térmicas, que
en el primer caso superaron -1,5°C. En cambio, en el
2000 las anomalías fueron positivas (entre +0,5°C y
+1,5°C) en toda el área. El resto de los años en la zona
de estudio se presentaron tanto valores positivos como
negativos.
La salinidad de fondo fue menor en el sector sur
del golfo y en la plataforma media (Fig. 4). Las
distribuciones de anomalías salinas en 1996 y 2000
fueron antagónicas y destacables. En 1996 las
salinidades fueron inferiores a la media en casi 0,1 en
toda la región, mientras que el 2000 presentó
anomalías positivas con valores próximos a +0,5. En
el resto de los años esta región mostró anomalías
positivas y negativas bastante menores.
No se observó una correspondencia entre
anomalías térmicas y salinas. Los campos de fondo
con elevada temperatura media, como los observados
en 1999 y 2000, presentaron anomalías salinas
negativas y positivas respectivamente.
Distribución de juveniles y adultos
Se observó una leve tendencia de la población de
merluza a concentrarse en las zonas frontales de los
extremos norte y sur del Golfo San Jorge. Los
juveniles se hallaron preferentemente dentro del golfo
(Fig. 5), en aguas con temperaturas de fondo entre 8°
y 10°C y salinidades entre 33,2 y 33,6. Los adultos se
concentraron principalmente al norte del golfo, en la
Bahía Camarones y sobre la plataforma, en aguas con
temperaturas entre 8º y 12ºC y salinidades de 33,233,5 (Fig. 6).
El comportamiento de los residuales del MLG
ajustado se juzgó satisfactorio, tanto al analizar
gráficamente los residuales estandarizados en función
de los valores predichos como su distribución de
probabilidad normal (Fig. 7). De esta forma, se aceptó
la validez de los supuestos de normalidad de los
residuos y homogeneidad de la varianza del error
requerida para aplicar apropiadamente el modelo.
Los porcentajes de varianza explicada por el
modelo (cuantificados por los coeficientes de
determinación R2 expresados en términos porcentuales, que resultaron altamente significativos en
ambos casos), fueron 31% en juveniles y 42% en
adultos (Tabla 2). Los coeficientes β (coeficientes de
regresión parcial estandarizados, calculados para
86
Figura 3. Valores medios de la temperatura del fondo en el período 1996-2001 (figura central) y anomalías para cada año,
en el Golfo San Jorge y plataforma adyacente (44º-47ºS).
Figure 3. Mean bottom temperature in the 1996-2001 period (center figure) and anomalies for each year in the San Jorge
Gulf and adjacent shelf (44ºS-47ºS).
Figura 4. Valores medios de la salinidad del fondo en el
período 1996-2001 (figura central) y anomalías para cada
año en el en el Golfo San Jorge y plataforma adyacente
(44º-47ºS).
Figure 4. Mean bottom salinity in the 1996-2001 period
(center figure) and anomalies for each year in the San
Jorge Gulf and adjacent shelf (44º-47ºS).
87
Figura 5. Densidad de juveniles de merluza argentina (Merluccius hubbsi) (individuos mn-2) en los años 1996-2001 en el
Golfo San Jorge y la plataforma adyacente (44º-7ºS).
Figure 5. Density of juvenile Argentine hake (Merluccius hubbsi) (individuals mn-2), years 1996-2001 in the San Jorge
Gulf and adjacent shelf (44º-47ºS).
valorar la importancia relativa de cada variable (Zar,
1996), indicaron que la profundidad, la diferencia
térmica entre la superficie y el fondo y la temperatura
de fondo fueron las variables que más efecto tuvieron
sobre la distribución de juveniles y adultos.
Las mayores densidades de juveniles se encontraron en áreas de menor profundidad, indicando su
preferencia por los sectores costeros y por el área del
sur del golfo. En éste último sector, existe una
elevación del fondo que se profundiza y se prolonga
en dirección NNE hasta la mitad del golfo. No
obstante, el modelo indicó densidades elevadas en
sectores con menor temperatura y mayor salinidad,
como por ejemplo en el centro del golfo. Cuando las
aguas se mezclan por causa de las mareas o vientos, la
diferencia de temperatura entre superficie y fondo
disminuye. Valores bajos de ΔT en regiones costeras
indicaron una mayor abundancia de juveniles. La
88
Figura 6. Densidad de adultos de merluza argentina (Merluccius hubbsi) (individuos mn-2), en los años 1996-2001 en el
Golfo San Jorge y la plataforma adyacente (44º-47ºS).
Figure 6. Density of adult argentine hake (Merluccius hubbsi) (individuals mn-2), years 1996-2001 in the San Jorge Gulf
and adjacent shelf (44º-47ºS).
relación de los adultos con la profundidad no difiere a
la descripta para los juveniles, sin embargo la
abundancia es mayor cuando la temperatura aumenta.
Esto se debe a la migración reproductiva de individuos
hacia el área costera norte, de menor profundidad y
mayor temperatura. Otro núcleo de concentración yace
sobre la plataforma con aguas de menor salinidad por
la deriva de la Corriente Patagónica.
DISCUSIÓN
La distribución estival de la merluza en este sector
marítimo y hasta cercanías del talud fue previamente
analizada por Angelescu & Prenski (1987) quienes
registraron rangos de temperatura (5°-15°C) y de
salinidad (33,3-34,0) más amplios que los registrados
en este trabajo (8º-12º C y 33,2-33,6).
Altas densidades de juveniles se localizaron en las
áreas costeras, de menor ΔT y baja profundidad. En
los extremos norte y sur del golfo existen regiones de
gradientes térmicos y termohalinos; hacia la costa, los
procesos de mezcla favorecen la surgencia de
nutrientes, la retención de huevos y larvas (Ehrlich &
Ciechomski, 1994; Bakun, 1996; Ehrlich et al., 2001).
En estos sectores la producción fitoplanctónica es
mayor que en el resto del golfo (Cucchi-Colleoni &
Carreto, 2001). En el sur, durante verano/otoño, se
registraron las mayores biomasas de mesozooplancton
(Sabatini, 2004), estas condiciones favorecen la
alimentación de larvas (Viñas & Santos, 2000),
prerreclutas (Moriondo, 2002), juveniles y adultos de
merluza (Sánchez & García de la Rosa, 1999).
Esta especie, al igual que otros recursos pesqueros
como la anchoíta (Hansen et al., 2001) y la vieira
89
Figura 7. Residuales estandarizados versus valores predichos por el modelo (2) y normal plots de los residuales, para el
logaritmo de la densidad de juveniles (longitud total < 35 cm) y adultos de merluza argentina (Merluccius hubbsi)
(longitud total > 35 cm).
Figure 7. Standardized residuals versus values predicted by the model (2) and normal plots of residuals for log-density of
juvenile (< 35 cm total length) and adult (> 35 cm) Argentine hake (Merluccius hubbsi).
Tabla 2. Resumen de los resultados obtenidos por la aplicación del Modelo Lineal General (MLG) a la densidad de
juveniles y adultos de la merluza argentina (Merluccius hubbsi) en el área de cría del afectivo sur. Se presentan la
proporción de varianza explicada R2 (expresada en porcentaje), estadísticos F para evaluar la significación estadística de
los coeficientes de regresión, coeficientes b de regresión parcial y coeficientes ß de regresión parcial estandarizados para
valorar la importancia relativa de cada variable. Prof: profundidad, TF: temperatura del fondo, ΔT: diferencia de
temperatura entre superficie y fondo, SF: salinidad del fondo, ΔS: diferencia de salinidad entre superficie y fondo.
Table 2. Summary of results obtained by the application of a General Linearized Model to the density of juveniles and
adults of the Argentine hake (Merluccius hubbsii) southern stock. Proportion of explained variance R2 (in percent),
statistic F to evaluate the statistic significance of regression coefficients, partial regression coefficients b and standardized
partial regression coefficients ß to evaluate the relative importance of each variable are indicated. Prof: depth, TF: bottom
temperature, ΔT: temperature difference between surface and bottom, SF: bottom salinity, ΔS: the difference in salinity
between surface and bottom.
Juveniles
2
Prof
TF
ΔT
SF
ΔS
F
37,446
6,394
11,853
10,317
0,457
R = 30,8
b
-0,059 (**)
-0,240 (*)
-0,215 (**)
2,129 (**)
0,396 (ns)
β
-0,361
-0,243
-0,256
0,0180
0,034
* : diferencias significativas (0,01 ≤ P < 0,05).
**: diferencias altamente significativas ( P < 0,01).
F
21,356
48,930
58,802
4,427
7,062
Adultos
R2 = 42,1
b
-0,037 (**)
0,549 (**)
0,396 (**)
-1,153 (*)
-1,287 (**)
β
-0,249
0,616
0,522
-0,107
-0,124
(Bogazzi et al., 2005) está relacionada a regiones
frontales.
Los adultos, debido a la época reproductiva,
estuvieron concentrados en el área costera al norte del
golfo. En coincidencia con este resultado encontraron
en ese sector, la principal agregación reproductiva con
temperaturas de fondo más elevadas que en el resto
del golfo y áreas adyacentes (Macchi et al., 2006,
2007).
En los años con anomalías muy acentuadas de
temperatura (1996, 1999, 2000) o de salinidad (1996,
2000) no se registraron cambios en la distribución de
la merluza. Este resultado ratifica el obtenido por
Louge et al. (2009), quienes analizaron la distribución
de esta especie durante los inviernos con anomalías
muy marcadas de temperatura y salinidad.
La sobrepesca de la merluza hizo decrecer los
niveles de biomasa total y biomasa reproductiva; a
pesar de ello, es interesante señalar que en el 2001 se
encontró un aumento en el reclutamiento de
individuos de edad 1 (Renzi et al., 2004). Este
aumento coincide con los valores positivos de
anomalías de fondo observados en el 2000. Esta
observación indicaría que años de mayor temperatura
y salinidad del agua en la época de desove son
seguidos con alta abundancia de juveniles (Santos et
al., 2003). La disminución de la biomasa total por
sobrepesca conlleva a una disminución del
canibalismo
(Angelescu & Prenski, 1987),
beneficiándose principalmente los individuos de los
grupos de edad cero y uno (Sánchez, 2005).
Situaciones similares fueron encontradas para el
bacalao (Gadus morhua) (Ottersen et al., 1994) que
presentaron alta abundancia de clases anuales en años
cálidos y baja en años fríos. Posteriormente, Dippner
& Ottersen (2001) encontraron en la misma especie
una significativa correlación entre las anomalías
positivas medias anuales de temperatura y la
abundancia de los grupos de edad cero y de reclutas.
Ottersen & Loeng (2000) analizaron la influencia de
las variaciones interanuales de temperatura sobre los
efectos denso-dependientes, determinando que
temperaturas mayores causan una alta producción de
los ítemes presa y conducen a un incremento de la tasa
de crecimiento y de la sobrevivencia de los estados
larvales y juveniles. Factores ambientales tales como
la mezcla turbulenta, la intensidad de surgencia y el
transporte también influyen sobre el plancton e
impactan sobre el reclutamiento de peces (Bakun,
1996; Sabatini, 2004). La merluza es una especie que
tolera amplias variaciones de temperatura y salinidad
y aún con anomalías muy amplias no manifestó un
corrimiento de los límites de la distribución. El
seguimiento en las etapas tempranas del desarrollo en
90
vinculación con las condiciones ambientales puede
coadyuvar a la comprensión del reclutamiento en la
merluza.
AGRADECIMIENTOS
A los árbitros anónimos por sus invalorables aportes a
la estructura y contenido del manuscrito. Los
comentarios de la Lic. Susana Bezzi son también muy
apreciados.
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Sample size study of benthic intertidal community
93
Research Article
Comparative study of the estimated sample size for benthic intertidal
species and communities
1
Danielle C. Barbiero1, Isabela M. Macedo1, Bruno Mais1 & Ilana R. Zalmon1
Universidade Estadual do Norte Fluminense, Av. Alberto Lamego 2000, 28013-602
Campos dos Goytacazes, RJ, Brazil
ABSTRACT. The objective of this study was to determine the minimum sample size for studies of
community structure and/or dominant species at different heights of a rocky intertidal zone at Rio de Janeiro.
Community structure indicators suggested a variation in the minimum surface of 100 to 800 cm2, with a
minimum of 2 to 8 profiles and at least 20 to 80 quadrant sampling points, depending on the height. Indicators
of species abundance suggest 100 cm2 for Hypnea musciformis and 400 cm2 for Ulva fasciata,
Phragmatopoma lapidosa Kinberg, (1867) and Gymnogongrus griffthsiae at lower heights; 200 cm2 for
Chthamalus spp. at intermediate heights; and 800 cm2 for Littorina ziczac at the greatest height. In general,
seven to eight profiles and 10 to 20 sampling points were used. Different sample sizes were related to the
abundance and spatial distributions of individual species, which varied at each intertidal height according to
the degree of environmental stress.
Keywords: sample size, benthic community, intertidal, breakwater, northern Rio de Janeiro, Brazil.
Estudio comparativo del tamaño estimativo de muestra para especies bentónicas
intermareales y de la comunidad
RESUMEN. El objetivo de este estudio fue determinar el tamaño mínimo de muestra para estudios de
estructura de la comunidad y para las especies dominantes a diferentes alturas, en una zona intermareal rocosa
en Río de Janeiro. Los indicadores de la estructura de la comunidad sugirieron una variación en la superficie
mínima de 100 a 800 cm2, 2 a 8 el número mínimo de perfiles y 20 a 80 el número mínimo de puntos de
muestreo de cuadrantes, dependiendo en la altura. Los indicadores de abundancia de especies sugieren 100
cm2 para Hypnea musciformis, 400 cm2 para Ulva fasciata, Phragmatopoma lapidosa Kinberg, (1867) y
Gymnogongrus griffthsiae a las alturas inferiores; 200 cm2 para Chthamalus spp. a las alturas médiales y 800
cm2 para Littorina ziczac a la altura superior. El número de perfiles y puntos de muestreo fue, en general, 7-8 y
10-20, respectivamente. Diferentes tamaños de la muestra fueron relacionados con la abundancia de especies
individuales y su distribución espacial, que varían en cada altura de la zona intermareal de acuerdo con el
grado de stress ambiental.
Palabras clave: tamaño de muestra, comunidad bentónica, intermareal, rompeolas, norte de Río de Janeiro,
Brasil.
___________________
Corresponding author: Ilana Zalmon ([email protected])
INTRODUCTION
Sample representation is one of the main issues in
benthic community studies. It should consider two
aspects of the community: specific and structural
(Ballesteros, 1986) and should be large enough to take
into account the sample size and number. According
to Omena et al. (1995), a minimal number should
match sampling effort with statistical requirements.
Methods to determine the minimum sample size
include species/area (Weinberg, 1978; Boudouresque
& Belsher, 1979), diversity/area (Ballesteros, 1986;
Vives & Salicrú, 2005) and similarity/area curves
(Weinberg, 1978; Ballesteros, 1986; Murray et al.,
94
2006), with the stabilization of the selected criteria to
determine the appropriate sample size. Ballesteros
(1986) states that the criteria for defining the
minimum area is always subjective and according to
Hawkins & Hartnoll (1980), the best solution is one in
which each investigator establishes his own.
Boudouresque & Belsher (1979) propose the Molinier
point x/y to determine the minimum area, which
corresponds to the species/area curve where the
increase of x% over the area corresponds to the
increase of y% in the number of species.
The minimum sample size can also be determined
for each species separately and several formulas were
proposed, which consider i) the standard error of the
average species abundance (Andrew & Mapstone,
1987; Kingsford & Battershill, 1998 in Murray et al.,
2006), ii) the standard deviation and the desired
precision level as a proportion of the species
abundance (Andrew & Mapstone, 1987; Murray et al.,
2006) and iii) an allowable error considering the
confidence limits of 95% (Snedecor & Cochran, 1989;
Murray et al., 2006).
In Brazil, Rosso (1995) presented a theoretical
approach about this issue and proposed the
determination of sample size by the application of
statistical models. Omena et al. (1995) determined the
optimal sample number for the fouling community in
Guanabara Bay, Rio de Janeiro, through panels.
Experimental studies on consolidated substrates along
the Brazilian coast generally refer to zonation
(Oliveira-Filho & Mayal, 1976; Masi et al., 2009a),
succession (Breves-Ramos et al., 2005), competition
(Sauer-Machado et al., 1996), herbivory (Apolinário
et al., 1999), phytosociology (Villaça et al., 2008) or
study methods (Sabino & Villaça, 1999; Moysés et al.,
2007), without a prior determination of the sample
size.
Since different benthic groups are associated on a
narrow intertidal zone it is hypothesized that the
sample size for studies of the respective community
structure and/or the abundant species should vary in
this small spatial scale (centimeters). In this study we
intend to answer the question about the minimum
sample size needed in different experimental designs
(quadrat size, number of profiles and number of points
in the quadrat) of the intertidal benthic community in a
rocky coast off Rio de Janeiro, combining feasible
logistics and a robust mathematical/statistical point of
view.
Study area
The study was conducted in a breakwater with a set of
granitic blocks, located on Farol de São Tomé beach
(22°02'S, 41°03'W), northern coast of the State of Rio
de Janeiro (Fig. 1). The rocky substrate is 10 m away
from the beach; it is approximately 30 m in length and
has a total inclination of 50º. Tidal regime is
semidiurnal and amplitude is about 1.5 m.
Sampling design
The sampling process was realized between April and
June 2007 during low tide always on smooth surfaces
relatively perpendicular with its external faces facing
the sea. We looked for rocky slope with higher
similarity but as a breakwater it was not always
possible mainly due to its extension (~30 m). Due to
the substrate discontinuity, the determination of each
height was performed by section with similar slope
when possible (Gevertz, 1995). A total of six height
levels compose the intertidal region of the rocky
substrate: height 1 (0.2 to 0.6 m of tide level), height 2
(0.6 - 1.0 m), height 3 (1.0 - 1.4 m), height 4 (1.4 - 1.8
m), height 5 (1.8 - 2.2 m) and height 6 (2.2 - 2.6 m). In
this case, heights are related to the distance on shore
from low water. The main representative species in
each level is: Hypnea musciformis (Wulfen)
Lamouroux and Ulva fasciata Delile 1813 (height 1),
Phragmatopoma lapidosa Kinberg, (1867), (Kröyer,
1856) and U. fasciata (height 2), Gymnogongrus
griffithsiae (Turner) Martius and Chthamalus spp.
(height 3), Chthamalus spp. (heights 4 and 5) and
Littorina ziczac (Gmelin, 1791) (height 6).
Sampling was performed by photo-quadrat
technique. Eight vertical profiles with a 2 m distance
were sampled from 0.2 m above tide level to a
selected point above the organism on the highest
portion of the rocky substrate. Along each profile the
quadrats were photographed next to a PVC structure
of 1600 cm2. Each photograph was analyzed for
percent cover using the CPCe V3.4 (Coral Point Count
for Excel) software program, which estimates bare
space and the species percentage cover applied to a
digital grid of points in the photograph. The
distinction between primary and secondary canopy
was not considered.
Data analysis
The minimum quadrat size was evaluated at each
intertidal height level in eight sample profiles by
analyzing quadrats with 100, 200, 400, 800 and 1600
cm2 with 100 intersection points. Upon obtaining the
minimum quadrat size, 1, 2, 4 and 8 profiles were
randomly selected and analyzed, also considering 100
points of intersection in each quadrat. The minimum
number of points in the quadrat was determined after
obtaining the area and the number of profiles. To this
end, we analyzed 10, 20, 40 and 80 points randomly
95
Figure 1. Studied area at Farol de São Tomé beach, northern coast of Rio de Janeiro.
Figura 1. Área de estudio en la playa del Farol de São Tomé, costa norte de Rio de Janeiro.
selected in a grid of 100 points, each corresponding to
100% percent coverage.
confidence interval (Snedecor & Cochran, 1989;
Murray et al., 2006), with the criteria related on the
accepted angular error.
Comparative analysis
Comparative analysis of minimum sample size
through indicators of community structure in the
intertidal zone included: 1) the Molinier point 100/20
(Molinier, 1963 in Boudouresque & Belsher, 1979),
where an increase of 100% for each sample size
corresponds to an increase of 20% on species richness
and Brillouin diversity (H, loge); 2) the accumulated
species richness, considering the inclusion of 90% of
the species (according to Murray et al., 2006); 3) the
community similarity in contiguous sample sizes (100
x 200 cm2, 200 x 400 cm2, 400 x 800 cm2, 800 x 1600
cm2; 2 x 4 profiles, 4 x 8 profiles and 10 x 20 points,
20 x 40 points, 40 x 80 points) with the Bray-Curtis
index, considering the minimum sample size starting
at 80% similarity.
Comparative analysis of minimum sample size
through indicators of the representative species (>
10% of average coverage) included: 1) Molinier point
100/20; 2) increasing sample sizes (area, profile and
number of points) versus SE/x, where SE = standard
error and x = average species abundance (Kingsford &
Battershill, 1998 in Murray et al., 2006), with the
criteria being the decrease and/or the stabilization of
the curve; 3) increasing number of profiles versus
[SD/px]2, where SD = standard deviation, P = desired
accuracy as a proportion of the average species
abundance (= x) (Andrew & Mapstone, 1987; Murray
et al., 2006), with the criteria related on the adopted
repeatability; 4) increasing number of profiles versus
4s2/L2, where s2 = variance in average species
abundance and L = acceptable error for a 95%
RESULTS
Indicators of community structure
The determination of the minimum quadrat area,
number of profiles and quadrat points for community
studies through the Molinier point for species richness
and diversity, the accumulated species number and the
community similarity varied markedly on the six
investigated height levels (Table 1). Based on all the
above criteria and choosing the largest size among
them for the determination of minimum quadrat size,
we obtained 800 cm2 at heights 1 and 6, 200 cm2 at
heights 2 and 4, 400 cm2 at height 3 and 100 cm2 at
height 5 (Table 1). These were used to determine the
number of profiles and points. Considering the
number of profiles and choosing the largest size
among them to determine the minimum number we
obtained: 4 profiles at height 1, 8 profiles at heights 2
to 5 and 2 profiles at height 6 (Table 1). Consequently,
these were used to determine the number of sampling
points in the quadrats. Based on the criteria used
above and choosing the largest size among them to
determine the minimum number of points in the
quadrat, we obtained: 80 points at heights 1, 3 and 6;
20 points at heights 2 and 4 and 40 points at height 5
(Table 1).
Indicators of individual species abundance
Quadrat size. The Molinier point for the relative
abundance of the representative species at height 1
corresponded to 100 cm2 for Hypnea musciformis
96
Table 1. Sample size required to quadrat size, number of profiles and number of points in the quadrat considering the
Molinier point (Mol.) 100/20 criteria for species richness (R) and diversity (D), accumulated richness (AR) and similarity
assemblages (SI) at six height levels of the intertidal rocky investigated. The suggested minimum sizes (S) are in bold.
Tabla 1. Tamaño necesario para el área del cuadrado de cada muestra, número de perfiles y número de puntos en el
cuadrante considerando el criterio de punto de Molinier (Mol.) 100/20 para riqueza de especies (R) y diversidad (D),
riqueza acumulada (AR) y similaridad (SI) de la comunidad en las seis alturas de una zona intermareal rocosa. Los
tamaños mínimos sugeridos (S) están en negrita.
Quadrat size (cm2)
Height levels
Mol.
Number of profiles
AR
SI
S
R
D
6 (2.2 - 2.6 m)
100
100
100
800
5 (1.8 - 2.2 m)
100
100
100
4 (1.4 - 1.8 m)
100
100
3 (1.0 - 1.4 m)
400
2 (0.6 - 1.0 m)
1 (0.2 - 0.6 m)
Mol.
AR
SI
S
SI
S
80
80
10
80
10
10
40
10
40
8
20
10
10
10
20
4
8
40
20
80
10
80
8
1
8
20
10
10
10
20
4
4
4
40
40
80
10
80
D
800
2
2
2
2
100
100
2
4
8
200
100
200
1
4
400
400
100
400
1
200
200
200
100
200
800
800
100
100
800
Number of profiles
The Molinier point for the relative abundance of the
representative species at height 1 corresponded to 4
profiles for Hypnea musciformis and 8 profiles for
Ulva fasciata; at heights 2, 3 and 4 corresponded to 1
profile for all species and at heights 5 and 6
corresponded to 2 profiles for Chthamalus spp. and
Littorina ziczac (Table 2).
A graphical representation of the number of
profiles versus the standard error as a proportion of the
Mol.
AR
R
(Wulfen) Lamouroux and 400 cm2 for Ulva fasciata
Delile, 1813; at height 2 at 100 cm2 for Phragmatopoma lapidosa Kinberg (1867), (Krøyer, 1856)
and 200 cm2 for U. fasciata; at height 3 at 100 cm2 for
P. caudata, 200 cm2 for Gymnogongrus griffithsiae
(Turner) Martius and 800 cm2 for Chthamalus spp.; at
heights 4, 5 and 6 at 100 cm2 for Chthamalus spp. and
Littorina ziczac (Gmelin, 1791) (Table 2).
Plotting the standard error as a proportion of the
average abundance versus sampled area revealed a
function that tended to decline or to stabilize (Fig. 2).
Based on the criteria above and choosing the largest
size among them to determine the sampling area, we
obtained: height 1-100 cm2 for H. musciformis and
400 cm2 for U. fasciata; height 2-400 cm2 for U.
fasciata and P. caudata; height 3-400 cm2 for P.
caudata and G. griffithsiae and 800 cm2 for
Chthamalus spp.; heights 4 and 5-200 cm2 for
Chthamalus spp., height 6-800 cm2 for L. ziczac (Fig.
2, Table 2).
Number of points
R
D
2
80
2
8
8
1
1
8
2
2
1
1
average species abundance showed a declining
function, where the addition of more profiles reflected
in a declining standard error, followed by a trend
towards the stability of the curves, mostly from 4
profiles for all representative species at heights 1, 2, 3
and 5. Only for Chthamalus spp. at heights 3 and 4, a
decreasing function was recorded with 8 sample
profiles. L. ziczac at height 6 showed a tendency for
stability of the respective curve starting at 2 profiles
(Fig. 3a).
Plotting the number of profiles versus the desired
accuracy level as a proportion of average species
abundance in accordance with the formula [DP/p x]2,
showed that a greater precision (0.05) was directly
related to a high number of profiles, between 33 and
1416. Assuming a precision of 0.15, we observed a
sharp decrease but still above 8 profiles, except for
Phragmatopoma lapidosa Kinberg, (1867) with 6
profiles at height 2 and Chthamalus spp. with 4
profiles at height 4. The minimum number of profiles
proved to be equal to or lower than the largest
sampled size (N = 8 profiles) with a precision value
starting at 0.40 (Fig. 3b).
Plotting the number of profiles versus the variance
on average species abundance for a confidence level
of 95% with an allowed error of ± 2, a number of
profiles superior to 170 is necessary at all heights and
species, except for L. ziczac that required 4 profiles.
With an allowed error of ± 8, there is a decrease in the
minimum number of profiles, but it is still above 10.
The minimum number of profiles proved to be equal
97
to or lower than the largest sampled size (N = 8
profiles) with an allowed error starting at ± 20 (Fig.
3c).
In summary, based on the criteria above
investigated and choosing the largest size among them
to determine the minimum number of profiles, we
obtained more than 8 profiles for the representative
species of the intertidal zone (Table 2).
Number of sampling points
The Molinier point for the relative abundance of the
representative species corresponded to 10 points at
heights 1 to 5, except for Gymnogongrus griffithsiae at
height 3 and Littorina ziczac at height 6, which was
achieved with a higher sample size, 40 points (Table
2). A graphical representation of the number of
sampling points versus the standard error as a
proportion of the average species abundance revealed
stable values from the smallest number for almost all
the species and heights except for L. ziczac at height 6
that required a maximum number of 80 points.
Based on the criteria above and considering the
largest size among them to determine the minimum
number of sampling points, we obtained at height 1:
10 points for H. musciformis and U. fasciata; height 2:
20 points for U. fasciata and P. caudata; height 3: 10
points for Chthamalus spp., 20 for P. caudata and 40
for G. griffithsiae; heights 4 and 5: 10 points for
Chthamalus spp. and height 6: 80 for L. ziczac (Table
2).
DISCUSSION
Figure 2. Standard error/mean abundance of the representative species on different sampled areas (A: 100 cm2;
B: 200 cm2; C: 400 cm2; D: 800 cm2; E: 1600 cm2), at six
height levels of the intertidal rocky zone (N = 8 profiles).
Note the different y-axis scales.
Figura 2. Error standart/abundancia media de las
especies más representativas en las diferentes áreas
muestreadas (A: 100 cm2; B: 200 cm2; C: 400 cm2; D:
800 cm2; E: 1600 cm2), en las seis alturas da zona
intermareal rocosa (N = 8 perfiles). Observe las
diferentes escalas del eje y.
Community structure
The Molinier point is considered as one of the oldest
for determining the minimum sample size (Molinier,
1963 in Boudouresque & Belsher, 1979) and relates
with the information content of a numerical descriptor.
In this study, in each intertidal height level, the
Molinier point corresponded to different sample sizes
and in the lower shore the minimum sample area
corresponded to 800 cm2. Boudouresque & Belsher
(1979) in a Mediterranean breakwater used only this
criterion and obtained 100 cm2 as the minimum area
for benthic community in the lower shore.
Considering the accumulated richness, in which
90% of species were included, we agree with
Ballesteros (1986) that in seeking the appropriate
sample area it is necessary to obtain a representative
fraction of its total richness. The whole community
was not considered since this 10% difference
represented a rare species (< 3% average coverage).
Omena et al. (1995) also worked with the accumulated
98
Table 2. Sample size required to quadrat size, number of profiles and number of points in the quadrat considering the
Molinier point 100/20 criteria and the formulas standard error/mean abundance (SE/x), [DP/px]2 and 4 s 2 /L 2 of the most
representative species at six height levels of the intertidal rocky zone. The suggested minimum sizes (S) are in bold.
Tabla 2. Tamaño necesario para el área del cuadrado de cada muestra, número de perfiles y número de puntos en el
cuadrante considerando el criterio de punto de Molinier 100/20 y las fórmulas error standart/abundancia media (SE/x),
[DP/px]2 and 4 s 2 /L 2 de las especies representativas en las seis alturas da zona intermareal rocosa. Los tamaños mínimos
sugeridos (S) están en negrita.
Height levels
Species
Quadrat size (cm2)
Number of profiles
2
4s /L
Number of points
2
Mol SE/x
Mol
SE/x
S
6 (2.2 - 2.6 m)
L. ziczac
100
800
800
2
2
8
4
8
40
80
80
5 (1.8 - 2.2 m)
Chthamalus spp.
100
200
200
2
4
8
8
8
10
10
10
4 (1.4 - 1.8 m)
Chthamalus spp.
100
200
200
1
8
4
7
8
10
10
10
Chthamalus spp.
800
800
800
1
8
8
8
8
10
10
10
P. caudata
G. griffithsiae
P. caudata
Ulva fasciata
100
200
100
200
400
400
400
400
400
400
400
400
1
1
1
1
4
4
4
4
7
7
6
5
8
7
8
8
8
7
8
8
10
40
10
10
20
10
20
20
20
40
20
20
H. musciformis
100
100
100
4
4
6
8
8
10
10
10
U. fasciata
400
200
400
8
4
8
8
8
10
10
10
3 (1.0 - 1.4 m)
2 (0.6 - 1.0 m)
1 (0.2 - 0.6 m)
richness criterion, but they used the curve stabilization
to determine the minimum sample number for the
fouling community in Rio de Janeiro. In this study, we
sought for less subjectivity. It was registered a high
variability in species richness at small spatial scales
(centimeters) along the vertical gradient in the studied
breakwater and Masi et al. (2009b) attributed this to
specific local environmental factors as air temperature,
height and wave period together with air exposure to
which the organisms are exposed.
Although a pilot study is recommended in each
individual area, 400 to 500 cm2 are considered as
representative sizes for benthic communities
throughout the intertidal region by many authors
(Sabino & Villaça, 1999; Breves-Ramos et al., 2005;
Moysés et al., 2007). In this study, we observed that
different quadrat sizes are necessary for the intertidal
community along its extension, which vary according
to different environmental conditions. At heights 1
and 6, the minimum size corresponded to 800 cm2, at
height 3 was 400 cm2 and in the others, even smaller
areas were considered appropriate. At height 1
corresponding to the Infralittoral fringe (Masi et al.,
2009a), where environmental conditions are less
stressful, the greatest richness and diversity values at
800 cm2 quadrats were representative of the local
community structure. At height 6 (Supralitoral Fringe
Mol SE/x [DP/p·x]
2
S
S
sensu, Masi et al., 2009a), where environmental
conditions are more stressful due to longer emersion
periods, the greater variability in the abundance of the
fewer species reflected in a low similarity between
contiguous sample sizes, which was a determining
factor of a higher minimum quadrat size.
Considering the number of profiles, the minimum
size corresponded to the largest ones (N = 8 profiles)
in most of the heights. The substrate consists of a
breakwater with an accentuated degree of wave
exposure. According to Bulleri & Chapman (2004),
breakwaters are three-dimensional habitats and offer a
variety of environments regarding orientation, shading
and wave exposure. The high variability in species
abundance between the profiles is attributed to the
irregular topography of the substrate, providing
different environmental conditions on a small scale,
which favors the formation of different associations of
species at the same height level (Masi & Zalmon,
2008). According to Murray et al. (2006), if the
variability in species abundance is high, several
samples are necessary, which was also observed in
this study. It is worth emphasizing that the
determination of the number of profiles is related to
the area of the quadrat. According to Rosso (1995)
adopting smaller and numerous elements helps to
reveal the different microhabitats. A higher number of
99
Figure 3. Number of profiles as a function of a) the standard error/mean abundance, b) the desired precision level in
accordance with the formula [D P /p x ] 2 , c) the allowable errors in accordance with the formula 4s 2 /L 2 at six height
levels of the intertidal rocky zone. Note the different y-axis scales.
Figura 3. Número de perfiles como función de: a) el error estándar /abundancia media, b) la precisión deseada de acuerdo
con la fórmula [ DP /p x ] 2 , c) los errores permitidos de acuerdo con la fórmula 4 s 2 /L 2 en las seis alturas da zona
intermareal rocosa. Observe las diferentes escalas del eje y.
100
profiles combined with smaller areas reflected in a
detailed substrate sampling and showed the
distribution of each organism. However a smaller
number of profiles combined with larger quadrats can
optimize the sampling time without interfering with
the sample representation.
Regarding the number of sampling points, Sabino
& Villaça (1999) found that few points in a quadrat
produced a biased sampling, recording only the
dominant species. In this study, the minimum size
required was different along the intertidal zone: at
heights 1, 3 and 6 corresponded to the maximum (N =
80). At heights 1 and 3, the presence of several rare
species (> 40% of the total species with < 4%
coverage average) with a patchy distribution probably
contributed to a greater number of points. At height 6
the highest number of points also reflected the
presence of few species with low abundance (± 5%)
with a punctual distribution. The number of points was
correlated with the sampled area, requiring higher
numbers in larger areas.
Representative species
Sampling effort sometimes targets a specific
component of the community so the knowledge of the
relative abundance and its variation is crucial to
determine the experimental design (Murray et al.,
2006). In the intertidal zone, the different
environmental conditions along a narrow area
influence the species distribution and abundance,
reflecting different vertical assemblages. Thus, we
chose to characterize the minimum sample size
considering also the most representative species at
different height levels of the studied intertidal
substrate.
At height 1 where the air exposure time is lower,
the most representative species Hypnea musciformis is
an abundant macroalgae in the coast of Rio de Janeiro
(Sauer-Machado et al., 1996; Villaça et al., 2008). The
appropriate sampling size corresponded to the smallest
quadrat and number of points. Hypnea showed a
homogeneous distribution and covered about 100% in
most quadrats, which may have contributed for
smaller sizes. Rosso (1995) emphasized the
importance of adopting a larger number of samples
combined with smaller areas to study the distribution
of each organism. U. fasciata was also characterized
as representative of the Infralitoral fringe site. SauerMachado et al. (1996) registered Ulva sp. in lower
intertidal levels, considering the Chlorophyta
competitively inferior to H. musciformis. U. fasciata
showed an average abundance of about 20% at height
1 and 35% at height 2, with the minimum quadrat size
corresponding to 400 cm2, 10-20 points and 8 profiles.
Its patchy distribution reflects a greater spatial
variation on a small scale, which may result in larger
sample size and in this case it will not underestimate
the abundance of the species.
At heights 2 and 3, corresponding to lower
Eulitoral (Masi et al., 2009a), the most representative
species Phragmatopoma lapidosa Kinberg, (1867) is a
sandy reef constructer very common in this fringe
(Masi & Zalmon, 2008; Masi et al., 2009a). Sample
sizes required at both height levels were 400 cm2, 8
profiles and 20 points. In some quadrats, the
polychaete formed an extensive reef covering the area
and in others had a discontinuous dominance, and
constitutes variable mosaics in the substrate. The
topographic irregularity may have contributed to this
distribution pattern and with the largest number of
profiles.
Chthamalus spp., one of the most abundant at
height 3 and dominant at heights 4 and 5 required 800
cm2 at the lowest one and 200 cm2 at the others. The
minimum number of profiles and sampling points
corresponded to 8 and to 10 points in all the heights
above. Benedetti-Cecchi et al. (2000) observed the
cirripede C. stellatus (Poli) with a scatter distribution
in the lower level of the intertidal zone. In the present
study Chthamalus spp. followed the same pattern,
which may have influenced the adoption of larger
sampling area at this height. At heights 4 and 5, the
smallest area reflects the absolute dominance of the
species, commonly recorded by several authors in the
upper intertidal zone (Benedetti-Cecchi et al., 2000;
Coutinho & Zalmon, 2009).
At height 6, which corresponds to the Supralitoral
Fringe (Masi et al., 2009a), the representative species
Littorina ziczac showed the necessity of the highest
quadrat sizes (800 cm2, 8 profiles and 80 points).
According to Coutinho & Zalmon (2009), herbivorous
gastropods are the most characteristic component in
this fringe. In the study area the species was not
abundant with a maximum abundance of 5%, although
it is representative of this height by its resistance to air
exposure and mobility. Judge et al. (2008) observed
grazer gastropods occurring in the Supralitoral
frequently clustered in crevices, which provide a
milder condition and a reduced stress by desiccation.
In this study, L. ziczac showed an irregular
distribution on the substrate, which possibly explains
the larger sample sizes for the species.
In summary, the required sample area showed a
direct relationship with the abundance and spatial
distribution of each species. Species with lower
abundance and patchy distribution required larger
sampling areas, while those more abundant and more
evenly distributed corresponded to smaller areas.
According to Andrew & Mapstone (1987), the size
concept is related to the aggregation scale of
organisms. Benedetti-Cecchi et al. (1996) stated that
the sample size might vary according to the study
goal, the complexity of the habitat and the spatial
distribution of the organisms. They found a high
variation in the organism’s distribution among their
areas, also suggesting that the quadrat size was
generally related to the scale of aggregation.
Regarding the number of profiles, a minimum of 8
was required for the most representative species of the
substrate under study. The high number of profiles can
be attributed to the wave exposure, which reflects
species associations on a patchy distribution (Masi &
Zalmon, 2008). Parravicini et al. (2009) affirm that a
large number of replicates, 8 to 12, generally are
adopted in studies using the photoquadrat method. We
indicate a higher number of profiles than the
maximum tested if greater accuracy and less error are
required. Murray et al. (2006) found that the adoption
of a smaller error using the formula n = 4s2/L2 resulted
on a higher sample number. However, on the studied
substrate the sampling effort on more than 8 profiles is
logistically difficult due to the intense wave exposition
and also to the extension of the breakwater (~30 m);
they would be dependent sampling profiles.
Considering the number of points in the quadrat, it
was observed that 10-20 points proved to be enough
for the most representative species, with the
exceptions of G. griffthsiae and L. ziczac, which are
the rarest ones with irregular distributions, and
reflected higher numbers than the others.
The influence of the temporal variability must be
considered. In a recent study Masi et al. (2009b)
reported on the same breakwater that the seasonal
variation of the benthic community was restricted to a
narrow intertidal band (1.0-1.2 m). So a temporal
replicability on the sample size determination should
be important at least on height 3.
The results show the importance of different
sample sizes for quadrat area, number of profiles and
sampling points at different height levels in the
intertidal zone to study the community structure and
each representative species. It is important to
emphasize that the adoption of any criteria depends on
the objectives and the logistical feasibility. The timelimited studies in the intertidal zone should also be
considered without interfering with the accuracy and
precision for the credibility of the results.
ACKNOWLEDGEMENTS
To CAPES and FAPERJ (Brazilian Research
Foundations) for the financial support; Dr. Jean L.
101
Valentin (Universidade Federal do Rio de Janeiro),
Dr. Bernardo A. Perez da Gama (Universidade Federal
Fluminense) and Dr. Jean-Christophe Joyeux
(Universidade Federal do Espírito Santo) for the
assistance on statistical analysis. To Laura Zoffoli for
the Spanish review.
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of a shipwreck on the associated fish assemblages, Brazil
103
Research Article
Influence of a shipwreck on a nearshore-reef fish assemblages off the coast
of Rio de Janeiro, Brazil
Eduardo Barros Fagundes-Netto1,2, Luiz Ricardo Gaelzer¹, Ricardo Coutinho1,2 &
Ilana R. Zalmon2
1
Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira, Departamento de Oceanografia
Rua Kioto 253, 28930-000, Arraial do Cabo, RJ, Brazil
2
Universidade Estadual do Norte Fluminense, Av. Alberto Lamego 2000, 28013-602
Campos dos Goytacazes, RJ, Brazil
ABSTRACT. The effect of the Orion shipwreck on fish assemblage distribution near the reef was studied to
the northeast of Rio de Janeiro with six different fishing gears: gillnets, mid-water longlines, circular traps,
rectangular traps, vertical longlines, and bottom trawling. The study consisted of a pre-monitoring survey four
months before the shipwreck in the area (A) and in two control areas (B and C). After 36 months, a total of 56
species were caught in the Orion reef area, 49 in control area B and 59 in control area C. The similarity
analysis, considering the number of fish caught during the nine surveys in the three study areas, clustered the
pre-monitoring and first post-settlement surveys of the three sites. This occurred due to the low number of fish
captured and the dominance of Trichiurus lepturus and Lagocephalus laevigatus. These results differed from
all the other studies in the three areas due to the co-dominance of Ctenosciaena gracilicirrhus and
Stephanolepis hispidus. Such spatial similarity shows the low influence of the Orion reef in the area after three
years. Biomass values were 15% higher in the Orion reef area than in the control areas, representing an
increase of up to 1.2 times in wet weight. The increment of fish communities is still insufficient for proposing
sustainable fishery activity in the shipwreck area. The monitoring time (32 months) after the sinking of the
Orion may be considered too short to assure that the wreckage had reached its maturity as an artificial reef,
either as a fish attractor or producer.
Keywords: shipwreck, artificial reef, monitoring, management, fish assemblage, southern Brazil.
Influencia de un buque sumergido sobre agregaciones de peces asociados a un arrecife
somero de la costa nordeste de Rio de Janeiro, Brasil
RESUMEN. El efecto del buque sumergido Orión sobre la distribución de las comunidades de peces
próximas al arrecife fue estudiado en el noreste de Rio de Janeiro utilizándose seis artes de pesca: red de
enmalle, palangre pelágico, trampas circulares, trampas rectangulares, palangres y red de arrastre de fondo. El
estudio consistió en una investigación premonitoreo, cuatro meses antes del naufragio en el área (A) y en dos
áreas control (B y C). Después de 36 meses, 56 especies fueron capturadas en el arrecife Orión, 49 en el área
control B y 59 en el control C. Los análisis de similitud considerando el número de peces capturados durante
las nueve campañas en las tres áreas de estudio, agruparon las campañas de premonitoreo y la primera de posasentamiento, en las tres localidades, debido a la baja captura de individuos y a la dominancia de Trichiurus
lepturus y Lagocephalus laevigatus. Estos resultados fueron distintos en todas las otras investigaciones en las
tres localidades, debido a la codominancia de Ctenosciaena gracilicirrhus y Stephanolepis hispidus. Esta
similitud espacial muestra la baja influencia del arrecife Orión en el área después de tres años. Los valores de
biomasa fueron 15% mayores en la área del arrecife Orión que en las áreas control, representando un aumento
de hasta 1,2 veces en peso húmedo. El aumento de las comunidades de peces en el área es todavía insuficiente
para proponer la actividad pesquera sustentable en la región del naufragio. El periodo de monitoreo (32
meses), despues del asentamiento del Orión, puede ser considerado corto para asegurar que el naufragio, tenga
legado a su madurez como arrecife artificial, como atractivo o productor de peces.
Palabras clave: naufragio, arrecife artificial, monitoreo, manejo, comunidad de peces, sur de Brasil.
___________________
Corresponding author: Eduardo Fagundes-Netto ([email protected])
104
INTRODUCTION
The use of decommissioned marine ships as artificial
reefs for fisheries or conservation is a common
practice in many coastal countries (Jensen et al., 2000;
Love et al., 2006) and increased fishing yield can be
obtained almost immediately after the installation of
artificial structures (Seaman & Jensen, 2000).
Despite of the increased use as artificial reefs,
studies comparing fish assemblages on shipwrecks
and natural reefs are still scarce (Arena et al., 2007).
According to Rilov & Benayahu (2000), one should
take into consideration that complex vertical artificial
structures do not necessarily imitate the natural
environment, but can establish their own community,
which is influenced by the spatial orientation and
complexity of the structure.
Abandoned ships have been settled since 1935
(Stone, 1985) to promote the success of tourism and
commercial fishing (Seaman & Jensen, 2000). Walker
et al. (2007) pointed out that artificial reefs including
shipwrecks are characterized by different ecological
interactions. Epibenthic communities provide food
resources for consumers and act as a secondary habitat
for other benthic invertebrates, increasing the
complexity of the habitat including shelter for fish
(Moura et al., 2007; Nicoletti et al., 2007).
Wreckage of ships, accidentally or planned, are
known among fishers as abundant areas for fish
species which live there, or ground for feeding and
spawning activities (Supongpan, 2004). The latter
aspect has led over the last decade to a refinement of
the historical view of reefs as simple attractors
(Seaman & Jensen, 2000). The biodiversity and great
biomass of fish and invertebrates in deliberate sinking
ships, and the replacement of less selective fishing
practices to more conservative gears in these habitats
have highlighted the potential for the controlled use of
the seafloor (Silva, 2001).
Given the shortage of new opportunities for fishery
resources in coastal areas of Rio de Janeiro state, the
Brazilian oil and gas company (Petrobras) and the
Brazilian Navy established an artificial reef project
based on the decommissioning of the hydrographic
ship Orion, expecting to create potential habitats for
different marine species.
This study aimed to evaluate the influence of the
Orion shipwreck on the composition and structure of
the associated fish assemblages on the northeast coast
of Rio de Janeiro, assuming that it enhances fish
assemblage’s densities and biomass contributing for
the artisanal fishing yield.
Study area
The shallow platform in the northeast region of Rio de
Janeiro is characterized mainly by sandy and muddy
substrate. This part of the coast is used for trawling
and longline by the fishing fleets of the states of Rio
de Janeiro, São Paulo and Santa Catarina (Paiva,
1997).
The hydrographic ship Orion (45 m long, 6.5 m
wide and 9 m height) after decommissioned went
through a diagnosis process to subsidize the cleaning
steps and to prepare the steel hull before the sinking in
November 2003 (Fig. 1). The hull was sunk near the
coast of Quissamã (22°20'S, 041°25'W) in the
northeastern state of Rio de Janeiro, at 30 m depth and
8.4 nm (around 15 km) from the coast.
Besides the Orion reef site, the study was carried
out in two control areas (B: 22°17'S, 41°25'W; C:
22°20'S, 41°22'W), both of them distant 2.6 nm (4.7
km) from the Orion reef and 3.5 nm (6.6 km) apart
from each other. Given the scarcity of natural rocky
substrate in the region, the distances among the three
areas were pre-defined according to the depth (20 to
30 m), sediment type (sand and/or mud) and absence
of elevations (Fig. 2).
Abiotic data
The current velocity during the monitoring period
was determined by an Aanderaa RCM-7 (Recording
Current Meter) kept 5 m away from the bottom. Water
samples for nutrient analysis and temperature were
collected in triplicate at 0, 5, 10, 15, 20 and 25 m
during the monitoring surveys in the three study areas
with a 1.5 L Nansen bottle sampling and an inversion
Figure 1. Digitalized image of the hydrographic ship
Orion showing the hull dimensions and the openings for
fish and water circulation.
Figura 1. Imagen digitalizada del buque hidrográfico
Orión indicando las dimensiones del casco y las
aperturas hechas para la circulación del agua y de los
peces.
Influence of a shipwreck on the associated fish assemblages, Brazil
Figure 2. Study area indicating the location of the Orion
reef and the controls B and C. d: distance from the coast.
Figura 2. Área de estudio indicando la localización del
arrecife Orión, áreas control B y C. d: distancia de la
costa.
thermometer attached. Dissolved oxygen was
determined using the Winkler method described by
Strickland & Parsons (1972) and salinity through an
Autosal Guildeline 8400B m. Nitrite, nitrate,
ammonia-N and orthophosphate concentrations were
determined according to Strickland & Parsons (1972).
Sampling design
Fish monitoring program in the Orion reef area (A)
and in two controls (B and C) consisted of a premonitoring survey (AP, BP and CP) conducted in July
2003, four months before the hull sinking, followed by
eight monitoring surveys in each area (AI, BI and CI,
to, AVIII, BVIII and CVIII) 2, 4, 7, 10, 13, 16, 28 and
32 months after the sinking. Six different types of
fishing gears (gillnet, mid-water longline, circular
traps, rectangular traps, vertical longline and bottom
trawling) were used simultaneously in each area. The
gears were launched as near as possible of the Orion
shipwreck (average distance ~100 m) and of the center
of the two control areas, depending on the
oceanographic conditions as wind and current
directions during the surveys. The immersion time for
the gears was variable (Table 1) depending on the
predation effect over the fish species caught by each
gear.
Fish assemblage’s analysis
Fish assemblages in the three areas (Orion reef,
control B and control C) on the nine surveys (one pre-
105
monitoring and eight after the sinking) was
characterized for species composition, richness,
abundance and frequency of occurrence of fish caught
with the six gears. The catch per unit effort (CPUE)
was calculated as total weight from each gear
separately in the three study areas. Fishes were
identified (Figueiredo & Menezes, 1978, 1980;
Menezes & Figueiredo, 1980, 1985; Cervigón, 1993),
measured as total length and total weight and also
characterized according to the position in the water
column. The length-weight relationships (LWR) for
the most abundant species in the three areas were
expressed by the equation: Wt = a Ltb (Pauly, 1980).
The significance of differences of species richness
between surveys in each area was assessed by a oneway analysis of variance (ANOVA), followed by a
Tukey test for multiple comparisons of averages. The
data was tested as for normality using the
Kolmogorov-Smirnov test (Zar, 1984).
Fish assemblages’ analysis among the Orion reef
and control areas in the pre-and post-settlement
surveys included a cluster analysis (UPGMA) and a
MDS ordination, using the Bray-Curtis similarity
coefficient, including the species that occurred in
number ≥ 10 individuals in at least one sampled area
or survey, and the more frequent ones (FO ≥ 65%) in
each area. The adequacy of the configuration of the
samples in the MDS ordination was obtained from the
stress value. The ANOSIM permutation test (one-way)
assessed the significance of differences between the
pre-defined groups from the cluster analysis. The
procedure of percentage of similarities SIMPER
identified the species contribution within and between
groups (Clarke & Warwick, 2001). Data analysis was
performed with the software PRIMER 6.
The relationship among the environmental
variables and the species abundance was investigated
by a Canonical Correspondence Analysis (CCA) (Ter
Braak, 1986) using the software MVSP (Multi-Variate
Statistical Package) 5.1. The species selected were the
same of the cluster and MDS analysis, using their
biomass values (wet weight) with the data Log (10)
transformed. Monte Carlo permutation test (CANOCO
4.0) using the downweighting rare species routine was
used to test the abiotic variable effect over the fish
assemblages. The environmental variables included
temperature, salinity, dissolved oxygen, nitrite, nitrate,
ammonia and phosphate values registered in each area
during the nine surveys.
RESULTS
Correntometry
The average magnitude of currents near the Orion reef
ranged from 4.8 to 13.2 cm s-1 presenting lower
106
Table 1. Characteristics of the fishing gears: number, size, immersion time and baits (fish: Auxis thazard, squid: Loligo
plei) in the three study areas.
Tabla 1. Características de las artes de pesca: número, tamaño, tiempo de inmersión y carnadas (pez: Auxis thazard,
calamar: Loligo plei) en las tres áreas de estudio.
Number
of gears
Characteristics
of the gears
Time of
immersion
Bait
Gillnet
1
4h
No bait
Midwater longline
1
3h
Fish and
squid
Circular trap
6
7h
Fish
Rectangular trap
4
7h
Fish
Vertical longline
2
3h
Squid
Bottom trawl
1
Length 200 m
Height 05 m
150 hooks
Size 11/0
Base 1.0 m
Mouth 0.3 m
1.6 m x 0.8 m
30 hooks
Size 11/0
Mouth 10 m
Length 10 m
30 min
No bait
Fishing gear
range of values but not significantly different (P >
0.05) in relation to the control areas B (6.1 to 20.4 cm
s-1) and C (6.4 to 15.1 cm s-1).
Physical and chemical parameters and nutrients
In the three study areas, the temperature ranged from
20o to 23oC, salinity from 35 to 36, dissolved oxygen
from 4.0 to 6.0 mL L-1, phosphate from 0.2 to 0.6
μmol L-1 and nitrate from 0.2 to 2.7 μmol L-1. Nitrite
levels ranged from 0.1 to 0.5 μmol L-1 on the Orion
reef, from 0.01 to 0.6 μmol L-1 on control B and 0.04
to 0.4 μmol L-1 on control C; ammonia ranged from
0.5 to 2.4 μmol L-1 on Orion reef, from 0.9 to 1.5
μmol L-1 on control B and 0.8 to 2.1 μmol L-1 on
control C. Temporal variations after sinking occurred
near the reef with mean values higher in the 1st survey
(ammonia), 3rd (temperature), 4th (salinity, DO, nitrite,
nitrate and phosphate) and 5th (DO and nitrite) (Table
2).
Fish assemblages
The fish composition and abundance in the studied
areas were similar. In the Orion reef, 1789 specimens
were captured with a total biomass of 311 kg
throughout the study. Fish assemblages were
composed of 56 species belonging to 48 genera and 30
families; 11 species (14%) were exclusive to this area.
Regarding their position in the water column, 31
species were demersal (55%), 12 bentho-pelagic
(21%), 6 pelagic (11%) and 7 benthic (12%).
Trichiurus lepturus and Dules auriga (89%) were the
most frequent species in this reef area (Table 3).
At control B, 1820 specimens were captured
totaling 279 kg throughout the study. Fish
assemblages were composed of 49 species belonging
to 45 genera and 28 families; 7 species (14%) were
exclusive of this area. Regarding their position in the
water column, 27 species were demersal (55%), 10
bentho-pelagic (20%), 8 pelagic (16%) and 4 benthic
(8%). Trichiurus lepturus (100%), D. auriga,
Lagocephalus laevigatus, Z. brevirostris and P.
brasiliensis (67%) were the most frequent species at
control B (Table 3).
At control C, 1796 specimens were captured
totaling 267 kg throughout the study. Fish
assemblages were composed of 59 species belonging
to 54 genera and 36 families; 10 species (17%) were
exclusive of this area. Regarding their position in the
water column, 31 species were demersal (53%), 13
bentho-pelagic (22%), 9 pelagic (15%) and 6 benthic
(10%). D. auriga (100%), Pagrus pagrus (89%) were
the most frequent species at control C (Table 3).
Although spatial and temporal variation in fish
abundance was observed during the study period,
these differences didn’t show a clear distribution
pattern (Fig. 3). At Orion reef and control B, the
number of individuals was higher in the third and sixth
surveys, corresponding to 46 and 71 kg in the reef and
38 and 26 kg in control B, respectively (Fig. 3). At
control C, the number of individuals was higher in the
third and fifth surveys, corresponding to 62 and 31 kg,
respectively. The species that contributed with more
than 70% of the captures in number of individuals
were Dactylopterus volitans, Ctenosciaena gracili-
107
Table 2. Mean values for the physical and chemical parameters and nutrients in the Orion reef area. Highest values are in
bold.
Tabla 2. Valores medios de los parámetros físicos, químicos y nutrientes en el arrecife del área Orión. Los mayores
valores se indican en negrita.
Months after
sinking
Surwey
Temperature
(°C)
Salinity
O2
(mL L-1)
NO2
(µmol L-1)
NO3
(µmol L-1)
NH4
(µmol L-1)
PO4
(µmol L-1)
2
4
7
10
13
16
28
32
I
II
III
IV
V
VI
VII
VIII
21.7
21.6
22.5
20.5
20.2
20.0
21.8
21.3
35.67
35.39
35.76
36.01
35.68
35.79
35.76
35.68
4.67
4.82
5.04
5.66
5.60
5.13
4.47
4.96
0.09
0.20
0.17
0.42
0.49
0.24
0.24
0.33
0.30
1.55
0.66
2.73
2.09
0.98
1.14
1.01
2.41
1.25
0.54
1.27
1.20
1.40
2.28
1.80
0.33
0.34
0.28
0.51
0.28
0.40
0.45
0.48
Table 3. List of species according to family and species composition, specie code, position in the water column (PWC)
(D: demersal, BP: bentho-pelagic P: pelagic, B: benthic) and frequency of occurrence (FO%) by area (Orion reef, Control
B and Control C) and total.
Tabla 3. Lista de especies por familia, composición de especies, código de especie, posición en la columna de agua
(PWC) (D: demersales, BP: béntico-pelágico, P: pelágico, B: bentónico) y frecuencia de ocurrencia (FO%) por área
(arrecife Orión, Control B y Control C) y total.
Family
Species composition
Lamnidae
Carcharhinidae
Squatinidae
Rhinobatidae
Rhinobatidae
Rhinobatidae
Rajidae
Rajidae
Rajidae
Rajidae
Narcinidae
Narcinidae
Dasyatidae
Dasyatidae
Myliobatidae
Rhinopteridae
Elopidae
Congridae
Ophichthidae
Pristigasteridae
Clupeidae
Clupeidae
Clupeidae
Ariidae
Phycidae
Batrachoididae
Triglidae
Dactylopteridae
Serranidae
Isurus oxyrinchus
Rhizoprionodon porosus
Squatina argentina
Zapteryx brevirostris
Rhinobatus horkelli
Rhinobatus percellens
Rioraja agassizi
Atlantoraja castelnaui
Psammobatis extenta
Raja platana
Narcine brasiliensis
Discopyge tschudii
Dasyatis say
Dasyatis guttata
Myliobatis freminvillei
Rhinoptera bonasus
Elops saurus
Ariosoma opisthophthalma
Ophichthus gomesii
Pellona harroweri
Chirocentrodon bleekerianus
Harengula clupeola
Odontognathus mucronatus
Genidens genidens
Urophycis brasiliensis
Porichthys porosissimus
Prionotus punctatus
Dactylopterus volitans
Dules auriga
Species
code
Isox
Rhpo
Sqar
Zabr
Rhho
Rhpe
Riag
Atca
Psex
Rapl
Nabr
Dits
Dasa
Dagu
Myfr
Rhbo
Elsa
Arop
Opgo
Peha
Chbl
Hacl
Odmu
Gege
Urbr
Popo
Prpu
Davo
Duau
PWC
P
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
BP
BP
BP
D
D
P
P
P
P
D
D
D
D
B
BP
FO%
Orion reef
0
33
11
56
22
0
44
11
11
0
11
0
33
11
11
0
0
0
44
33
0
11
11
0
22
78
33
78
89
FO%
Control B
0
56
0
67
22
11
33
11
0
0
11
0
0
0
11
11
0
11
0
11
11
11
0
33
0
44
11
33
67
FO%
Control C
11
67
33
44
22
11
44
22
22
11
22
11
44
0
11
0
11
0
56
11
33
11
22
22
11
44
67
56
100
FO%
Total
4
52
15
56
22
7
41
15
11
4
15
4
26
4
11
4
4
4
33
19
15
11
11
19
11
56
37
56
85
108
Family
Species composition
Species
code
PWC
FO%
Orion reef
FO%
Control B
FO%
Control C
FO%
Total
Serranidae
Echeneididae
Carangidae
Carangidae
Carangidae
Carangidae
Carangidae
Carangidae
Carangidae
Gerreidae
Haemulidae
Haemulidae
Haemulidae
Sparidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Sciaenidae
Ephippididae
Percophidae
Mugiloididae
Trichiuridae
Scombridae
Scombridae
Scombridae
Stromateidae
Bothidae
Paralichthydae
Paralichthydae
Paralichthydae
Cynoglossidae
Cynoglossidae
Cynoglossidae
Cynoglossidae
Balistidae
Monacanthidae
Tetraodontidae
Tetraodontidae
Diodontidae
Diplectrum formosum
Echeneis naucrates
Trachinotus carolinus
Caranx latus
Chloroscombrus chrysurus
Oligoplites saliens
Parona signata
Selene setapinnis
Trachurus lathami
Diapterus olisthostomus
Orthopristis ruber
Conodon nobilis
Boridia grossidens
Pagrus pagrus
Ctenosciaena gracilicirrhus
Paralonchurus brasiliensis
Micropogonias furnieri
Cynoscion microlepidotus
Cynoscion striatus
Isopisthus parvipinnis
Umbrina canosai
Cynoscion jamaicensis
Menticirrhus americanus
Stellifer rastrifer
Stellifer brasiliensis
Cynoscion virescens
Larimus breviceps
Menticirrhus littoralis
Chaetodipterus faber
Percophis brasiliensis
Pinguipes brasilianus
Trichiurus lepturus
Euthynnus alleteratus
Sarda sarda
Auxis thazard
Peprilus paru
Bothus ocellatus
Paralichthys patagonicus
Etropus longimanus
Etropus crossotus
Symphurus tesselatus
Symphurus jenynsi
Symphurus kyaropterygium
Symphurus sp.
Balistes capriscus
Stephanolepis hispidus
Lagocephalus laevigatus
Sphoeroides spengleri
Cyclichthys spinosus
Difo
Ecna
Trca
Cala
Chch
Olsa
Pasi
Sese
Trla
Diol
Orru
Cono
Bogr
Papa
Ctgr
Pabr
Mifu
Cymi
Cyst
Ispa
Umca
Cyja
Meam
Stra
Stbr
Cyvi
Labr
Meli
Chfa
Pebr
Pibr
Trle
Eual
Sasa
Auth
Pepa
Booc
Papat
Etlo
Etcr
Syte
Syje
Syky
Sysp
Baca
Sthi
Lalae
Spsp
Cysp
BP
P
P
P
P
BP
D
BP
P
BP
D
BP
BP
BP
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
D
BP
D
BP
BP
P
P
P
BP
B
B
B
B
B
B
B
B
BP
D
BP
BP
D
11
44
0
11
0
11
0
11
11
0
67
22
0
56
78
44
33
33
33
11
11
11
11
11
11
11
0
11
0
11
0
89
0
0
0
56
11
56
22
0
11
11
0
11
11
78
44
11
22
0
22
11
0
11
0
11
0
0
0
44
22
11
22
56
67
56
33
22
22
22
22
11
22
22
0
11
0
0
0
0
100
11
0
11
22
0
33
22
0
11
0
0
0
11
56
67
0
22
0
22
22
0
0
0
0
0
0
11
56
22
0
89
78
78
44
22
33
33
33
11
22
11
0
0
0
0
11
11
11
67
11
22
0
44
0
33
44
11
33
0
11
0
22
78
44
11
22
4
30
11
4
4
4
4
4
4
4
56
22
4
56
70
63
44
30
30
22
22
15
15
15
11
4
4
4
4
7
4
85
7
7
4
41
4
41
30
4
19
4
4
4
15
70
52
7
22
Figure 3. a) Total fish number, and b) weight at Orion
reef, control B and control C on the nine monitored surveys (01 pre-settlement and 08 post-settlement).
Figura 3. a) Número total de peces, y b) peso total en el
arrecife Orión, áreas control B y control C en los nueve
monitoreos (01 pre-hundimiento y 08 pos-hundimiento).
cirrhus, Stephanolepis hispidus, Trichiurus lepturus,
accounting for 40% of the total biomass in all three
areas. T. lepturus, Lagocephalus laevigatus and Rhizoprionodon porosus were the species that showed the
highest contribution in weight.
Considering all surveys, fish biomass values were
15% higher on the Orion reef area than on the control
ones, representing an increase of 1.2 times in wet
weight.
The growth parameters values of the LWR are
presented for the most abundant species in number of
individuals at the Orion reef and controls B and C
(Table 4) (Fig. 4). The t test (ANOVA-Univariate test
of significance) results for the growth parameters of
each species among the three areas did not show
significant statistical differences (ANOVA, P > 0.05).
The CPUE in the three study areas through the six
fishing gears didn’t show a clear pattern that could be
109
associated to the influence of the Orion reef or even to
temporal variations (Fig. 5). Significant spatial differences were registered only with the circular trap between controls (P = 0.03; F = 3.59; df = 2). All the
other fishing gears showed similar variations (P >
0.05).
The cluster analysis including the nine surveys in
the three study areas showed two main groups. Group
1 with 20% similarity included the pre-monitoring
survey and the 1st post-settlement survey in the three
areas, due to the low number of fish captured and the
co-dominance of Trichiurus lepturus and Lagocephalus laevigatus at this initial time. Group 2 had
25% similarity and included the other surveys of the
three areas, due to the co-dominance of Ctenosciaena
gracilicirrhus and Stephanolepis hispidus. The
isolation of control B on the 2nd survey from all other
samples reflected the predominance of Stelifer
rastrifer in control B area during this monitoring
period. It is noteworthy that the subgroups generally
linked the three areas of a given survey (Fig. 6)
showing their similarity. The MDS ordination with a
stress value of 0.16 represented the large group
formed in the cluster analysis, which basically
included the three areas from the II to VIII postsettlement surveys, and confirmed the low influence
of the shipwreck among the three studied areas (Fig.
6).
The similarity analysis ANOSIM didn’t show a
significant difference between groups 1 and 2 from the
cluster analysis (R = 0.627; P > 0.1). The SIMPER
analysis identified the species that most contributed to
similarity within and between those groups. Group 1
had an average similarity of 32% with T. lepturus
responsible for about 60% of this value. Group 2
showed a similarity of 20% and the main contributors
were C. gracilicirrhus (34%) and S. hispidus (22%).
The dissimilarity between the two main groups was
92% and the species that most contributed to this
difference were C. gracilicirrhus (17%), D. volitans
(16%) and S. hispidus (15%).
The CCA including the environmental parameters
and species biomass values on each survey resulted on
a correlation value of 21%. The first canonical axis
explained 11% of the total variance. The species
Trachurus lathami (Trla), Porichthys porosissimus
(Popo), Symphurus tesselatus (Syte) and Cynoscion
striatus (Cyst) showed higher biomass values
associated with higher levels of NH4 in summer
surveys I, II, V, VI and VII. Conodon nobilis (Cono),
Pellona
harroweri
(Peha)
and
Cynoscion
microlepidotus (Cymi) were associated with lower
levels of NH4 and higher levels of O2, temperature and
NO3 during winter surveys of pre-monitoring, III
110
Table 4. LWR growth parameters a, b, r (regression coefficient) and k (condition factor) of Dactylopterus volitans,
Stephanolepis hispidus, Ctenosciaena gracilicirrhus and Trichiurus lepturus by area (Orion reef, control B and control
C).
Tabla 4. Parámetros de crecimiento: a, b, r (coeficiente de regresión) y k (factor de condición) de Dactylopterus volitans,
Stephanolepis hispidus, Ctenosciaena gracilicirrhus y Trichiurus lepturus por área (arrecife Orión, control B y control
C).
Species
D. volitans
S. hispidus
C. gracilicirrhus
T. lepturus
Area
Orion reef
Control B
Control C
Orion reef
Control B
Control C
Orion reef
Control B
Control C
Orion reef
Control B
Control C
LWR growth parameters
a
b
k
3.00E-04
2.4565
1.00030
3.00E-05
2.8182
1.00003
2.00E-05
2.8425
1.00002
2.00E-05
2.9214
1.00002
4.00E-05
2.7812
1.00004
3.00E-05
2.9275
1.00003
2.00E-05
2.9715
1.00002
7.00E-06
3.1565
1.00001
3.00E-06
3.3387
1.00000
3.00E-06
2.8172
1.00000
8.00E-08
3.3105
1.00000
6.00E-08
3.3468
1.00000
r
0.7718
0.9103
0.9821
0.9746
0.9584
0.9630
0.9697
0.9615
0.9756
0.9621
0.9906
0.9916
Figure 4. Total length (Lt, mm) vs total weight (Wt, g) of Dactylopterus volitans, Stephanolepis hispidus, Ctenosciaena
gracilicirrhus and Trichiurus lepturus in the Orion reef and control B and C.
Figura 4. Longitud total (Lt, mm) vs peso total (Wt, g) de Dactylopterus volitans, Stephanolepis hispidus, Ctenosciaena
gracilicirrhus y Trichiurus lepturus en el arrecife Orión y en las áreas controles B y C.
111
Figure 5. Catch per unit effort (CPUE) at the three study areas
(Orion reef, control B and control C) on the pre-monitoring
and the eight surveys for each fishing gear.
Figura 5. Captura por unidad de esfuerzo (CPUE) en las tres
áreas de estudio (arrecife Orión, control B y control C)
durante el pre-monitoreo y ocho campañas después del
hundimiento para cada arte de pesca.
Figure 6. Cluster analysis (UPGMA) and MDS ordination
(Bray-Curtis similarity coefficient), included the nine
surveys in the three study areas (A: Orion reef, B and C:
controls, P: pre-monitoring and I to VIII: monitoring
surveys), considering the 23 species with > 10 individuals in
at least one of the areas.
Figura 6. Análisis de agrupamiento (UPGMA) y ordenación
MDS (coeficiente de similaridad Bray-Curtis) incluiendo las
nueve campanãs en las tres áreas de estudio (A: arrecife
Orión, B y C: controles, P: pre-monitoreo y I a VIII:
monitoreos). Se consideraron las 23 especies más representativas de peces.
112
and IV. The second canonical axis explained 10% of
the total variance. The species S. rastrifer (Stra) and
C. nobilis (Cono) showed higher biomass values
associated with warmer temperatures during winter
surveys of pre-monitoring, III and IV (Fig. 7). We
highlight the pre-monitoring survey in the three areas
AP, BP, CP, which were related to higher
temperatures and the first survey after the ship sinking
AI, BI, CI associated with higher levels of NH4.
The Monte Carlo permutation test revealed
significant differences (P = 0.005) for the fish
assemblages’ distribution in relation to the samples
and abiotic variables. The two axes explained 17%
(eigenvalue = 0.50) and 7.2% (eigenvalue = 0.21) of
the fish assemblages (total inertia of the biotic data =
2.95).
Figure 7. Canonical correspondence analysis. Factorial diagram showing the most abundant species in biomass and most
frequent (65%) in the surveys (P: pre-monitoring and I to VIII: post-monitoring). Environmental parameters: temperature,
salinity, dissolved oxygen, nitrite, nitrate, ammonia and phosphate on the Orion reef (area A) and control areas B and C.
Species code on Table 2.
Figura 7. Análisis de correspondencia canónica: diagrama factorial mostrando las especies más abundantes en biomasa y
más frecuentes (65%) en las campañas (P: pre-monitoreo y de I a VIII: pos-monitoreo). Factores ambientales:
temperatura, salinidad, oxígeno disuelto, nitrito, nitrato, amonio y fosfato en el arrecife Orión (área A) y áreas control B y
C. Código de especies en Tabla 2.
DISCUSSION
The marine currents in the area of the Orion reef are
driven by weather and mesoscale oceanographic
processes modulated by the tides, making difficult to
establish a typical direction or even a more frequent
one for the region, since they vary with the weather at
the measurements (Candella pers. comm.). In the three
study areas, the local currents did not differ
significantly in intensity or direction over time (intraarea) and space (inter-areas) to reflect corresponding
changes in fish abundance and distribution.
Considering the current intensities, they had
magnitudes up to five times higher when compared to
the study of Lindquist & Pietrafesa (1989) nearby a
shipwreck in North Carolina, which also showed no
significant differences in relation to the current effect
on fish assemblages. Even to a recreational proposal,
the shipwreck does not support a diving tourism due to
the strong bottom currents and the water turbidity.
Over the 36 months of study we did not observe
differences with respect to the nutrient concentrations
(nitrite, nitrate, ammonia-N and orthophosphate) in
the Orion reef and in the control areas. This can be
attributed to the homogeneity on local hydrological
conditions, which are under the influence of coastal
and tropical waters. Temporal variations were
observed in the Orion reef for nitrite, nitrate,
phosphate in the 4th and 5th surveys in relation to the
pre and first monitoring. Thus, similarity among the
three areas reinforces the environment homogeneity
related to the water masses, since the reef and the
controls are all located on open water. The influence
of environmental variables over the fish community
associated with artificial reefs on the Brazilian coast
are limited to studies at the northern coast of Rio de
Janeiro, an area under the influence of Paraiba do Sul
river (Godoy et al., 2002; Zalmon et al., 2002).
The attractive potential of artificial reef structures
to cartilaginous and finfish on the northern of Rio de
Janeiro was evaluated by Faria et al. (2001) and
Gomes et al. (2001, 2004). They found that among
four shark species, only Rhizoprionodon lalandii
increased in the reef area. However, R. porosus was
similar in number and weight in the reef and control
areas about 500 m distant. According to our results,
among the three shark species that surrounded the
Orion reef, only R. porosus occurred near the
shipwreck and control areas, although it was more
frequent and abundant on the latter. This distribution
pattern suggests that until now, the Orion reef did not
represent an attractive potential for this specie. This
differential behavior probably resulted from the
greater complexity and dispersed spatial distribution
of the experimental structures used by Faria et al.
(2001) compared to the Orion reef.
In relation to the finfish distribution, the results of
our study compared with those of Gomes et al. (2001),
revealed a co-occurrence of nine species between their
artificial reefs and the Orion reef. In both studies,
these species also occurred in control areas except for
Caranx latus, which was exclusive of the Orion reef.
The occurrence of another 10 species only in the
shipwreck area was probably due to the increase of
food supply around the wreck promoting a temporary
attraction effect of these species.
Santos & Monteiro (1997, 1998) and Santos et al.
(2005) pointed out that artificial reefs and surrounding
areas support a great diversity of species that are
distributed according to food availability or associated
with sand or mud bottoms, where their benthic preys
live. These observations corroborate with our results
where the fish distribution on the Orion reef,
according to the position in the water column were
represented by 55% demersal species, 21% benthopelagic, 12% benthic and 11% pelagic. Our results
suggest that the influence of the wreck is not yet well
defined, given the number of exclusive species in the
control areas (N = 7 in control B and N = 12 in control
C) and their respective habits (demersal, benthopelagic, pelagic and benthic), not allowing a charac-
113
terization of the behavior and distribution of these
species in relation to the Orion shipwreck.
Comparing the total biomass in the three areas, we
found that the values were 15% higher on the Orion
reef than on the control ones, which represent an
increase of 1.2 times in wet weight. These results can
be compared, although not yet conclusively, to those
obtained by Santos & Monteiro (1997, 1998) who
observed an increase in biomass from 1.1 to 2.3 times
in artificial reef areas when compared with control
ones. They concluded that the reefs represent a useful
management tool that contributes to the increased
value of artisanal fisheries in the region. It is worth
pointing out however that this increase on biomass
would be greater if the benthic fish inside the Orion
reef could be assessed.
The fish sampling associated with artificial reefs
do not have a single target species, due to the nonselective capture methods employed and the
occurrence of several species susceptible to the fishing
gears. In our study the use of six different types of
fishing gears simultaneously in each study area per
survey allowed a complete assessment of the local fish
assemblages. Gillnets, mid-water and vertical
longlines are suitable gears for catching pelagic
species, which migrate in the water column. Different
types of traps (circular and rectangular) and the
bottom trawl usually catch demersal and benthic
species. In this work, CPUE results with the different
fishing gears showed no significant differences (P ≥
0.05) among the shipwreck area and the control ones,
except for the circular traps (P ≥ 0.03; F = 3.59; df =
2) between the controls, suggesting that the species
were evenly distributed.
All these methods operate at a relative distance
from the artificial reefs. In our study the average
distance (~100 m) from the shipwreck promotes a
global description of the associated reef fish
assemblages catching resident and also transient
species, which occurs in the artisanal and commercial
fisheries landings. In the northern coast of Rio de
Janeiro, Gomes et al. (2001) and Santos et al. (2010)
assessed the fish assemblages’ sorting different sets of
gillnets at a mean distance of 50 m from the artificial
structures. Santos et al. (2010) indicated that artificial
reefs are a promising management tools to artisanal
fisheries in that area, depending on the target species
and the fishing distance from the reefs (maximum of
300 m on their study). Also, Ryu (1995) states that the
influence of artificial reefs on the fish assemblages
can reach 300 m distant. However, in our study, even
with a maximum distance of 300 m, it was not
observed a real influence of the shipwreck on the
114
associated fish assemblages, especially when
comparing the results of both control areas.
According to Bortone et al. (2000), fish
assemblages´ assessments in artificial reefs employ
destructive sampling methods with different fishing
gears and/or non-destructive conservative observations, ranging from technical underwater visual census
methods to remote sensing using hydroacoustic
equipment. Sampling methods using destructive
sampling gears as gillnets were used by Santos &
Monteiro (1998, 1999); Fabi et al. (1999); Vicente et
al. (2008) and Santos et al. (2010) to assess the
influence area and the spatial distribution of fish
surrounding large and small artificial structures.
According to them, the use of this fishing gear is ideal
because of its efficiency and widespread use by
fishermen in the region coupled with its effectiveness
in capturing in deeper and/or less visible waters.
Besides, it was possible to get biological data as
feeding habits, growth parameters and reproduction
stages from the studied species. The LWR results for
the most abundant and most frequent ones caught in
each area showed that Stephanolepis hispidus,
Ctenosciaena gracilicirrhus and Dactylopterus
volitans were mostly juveniles. However, the growth
parameters of these representative species didn’t show
significant differences among the areas, indicating a
lower attraction of adult fish by the Orion reef.
Considering the lack of information on the fish
biology of the artisanal and commercial species caught
in the area, these data will be useful for future
considerations on the influence of the shipwreck in the
fish assemblages.
Despite the numerous studies on artificial reefs, the
controversy over the question of attraction vs.
production persists because the studies need to be
conducted over larger scales of time (> 2 yrs) and
space (km), so that the artificial reefs impacts could be
statistically distinguished from natural variations
(Bohnsack et al., 1997). The authors found that many
studies concluded that high fish densities around
offshore structures are an evidence of increased
production. But, according to Hixon & Beets (1993);
Bohnsack et al. (1994) and Eklund (1996), such
evidence is demonstrated mainly by the increase of
young fish directly associated with the artificial
structures.
As observed in this study, the fish community on a
Mediterranean artificial reef (Recasens et al., 2006)
presented similar species composition and relative fish
abundance when compared to natural areas. Fish
assemblages associated to shipwrecks is a unique
situation, since the species might be using food
resources and habitat with features unavailable in
natural reefs and especially when the artificial habitat
is far from hard bottoms (Arena et al., 2007).
The temporal variation in the colonization process
of the fish community associated with the Orion reef
showed the same pattern as in the two control areas,
highlighting the similarity of the pre and first
monitoring surveys due to the dominance of T.
lepturus, and distinguished the subsequent surveys
with the co-dominance of C. gracilicirrhus and S.
hispidus. Fish assemblages similarity observed in the
three study areas in all the surveys suggest a seasonal
variation of the local ichthyofauna, reinforcing the
hypothesis that the Orion reef is still not influencing
the associated fish assemblages after almost three
years.
During the fish assemblages monitoring near the
Orion reef and control areas, there was no evidence of
any effect on the local species composition and
abundance. These results do not support the idea that
decommissioned ships can generate benefits for the
protection and maintenance of marine organisms
associated with these artificial structures. However, it
should be noted that a more complete assessment of a
shipwreck effect on the fish assemblages should be
longer (Danovaro et al., 2002).
The monitoring time of 32 months after the Orion
sinking may still be considered short to assume that
the wreckage had reached its maturity as an artificial
reef (sensu Charbonnel et al., 2002; Stephens &
Pondella, 2002), either as a fish attractor or producer.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was carried out within the project “Geração
de sítio de pesquisa biológica-marinha do ex-NHi.
Orion”, under the contract No 2002-044/00 (EGPN /
IEAPM), supported by the Brazilian oil and gas
company (PETROBRAS).
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Plankton dynamics in a Patagonian lake
117
Research Article
Plankton dynamics and photosynthesis responses in a eutrophic lake in Patagonia
(Argentina): influence of grazer abundance and UVR
Rodrigo J. Gonçalves1, Virginia E. Villafañe1, César D. Medina2, Elena S. Barbieri2
& Walter E. Helbling1
1
Estación de Fotobiología Playa Unión, Casilla de Correo 15, 9103 Rawson, Chubut, Argentina
2
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Argentina
ABSTRACT. A natural plankton population from the eutrophic lake Cacique Chiquichano, in the Argentine
Patagonia, was monitored for one year to evaluate changes in photosynthetic parameters as a result of
exposure to ultraviolet radiation (UVR, 280-400 nm), grazer abundance, and the taxonomic composition of the
phytoplankton community. Both physical (temperature, solar radiation) and biological (grazers, taxonomic
composition, photosynthetic parameters) variables fluctuated throughout the study. Crustacean zooplankton
showed alternating dominance between cladocerans (Daphnia spinulata) and copepods (Metacyclops
mendocinus). The phytoplankton community underwent concomitant changes throughout the year, with
cyanobacteria and diatoms alternately dominating. In addition, although copepod abundance was not
significantly related to changes in phytoplankton, the presence of D. spinulata was significant during periods
of more transparent water; these periods were dominated by diatoms. On the other hand, cyanobacteria
dominated the phytoplankton assemblage when the penetration of solar radiation into the water column was
lower. Photosynthetic inhibition due to UVR decreased during the diatom-dominated periods. In contrast,
inhibition increased along with the proportion of cyanobacteria, likely as a result of acclimation to low
irradiance during the lake’s phase of lower transparency. Moreover, the presence of D. spinulata was
associated with the increased penetration of solar radiation into the water column, resulting in an indirect
increment in the inhibition of cyanobacteria photosynthesis. The results suggest that both solar radiation and
grazing abundance strongly influence the dynamics and photosynthetic activity of the phytoplankton in Lake
Cacique Chiquichano.
Keywords: zooplankton, UVR, phytoplankton, photoinhibition, cyanobacteria, shallow lakes, Argentina.
Dinámica del plancton y respuestas fotosintéticas en una laguna eutrófica de Patagonia
(Argentina): influencia de la abundancia de herbívoros y RUV
RESUMEN. Se estudió a lo largo del año una comunidad planctónica natural de la laguna eutrófica Cacique
Chiquichano de Patagonia-Argentina, para evaluar los cambios en parámetros fotosintéticos como resultados
de la exposición a radiación ultravioleta (RUV, 280-400 nm), abundancia de herbívoros y composición
taxonómica de la comunidad de fitoplancton. Tanto las variables físicas (temperatura, radiación solar) como
biológicas (herbívoros, composición taxonómica, parámetros fotosintéticos) variaron a lo largo del estudio.
Los crustáceos zooplanctónicos mostraron dominancia alternada entre un cladócero (Daphnia spinulata) y un
copépodo (Metacyclops mendocinus). La comunidad de fitoplancton sufrió cambios concomitantes durante el
año, con cianobacterias y diatomeas alternando su dominancia. Sumado a esto, si bien la abundancia de
copépodos no estuvo significativamente relacionada con cambios en el fitoplancton, la presencia de D.
spinulata fue significativa en períodos de aguas más transparentes, durante los cuales las diatomeas fueron
dominantes. Por otra parte, durante los períodos de menor penetración de la radiación solar en la columna de
agua, las cianobacterias dominaron la comunidad fitoplanctónica. La inhibición fotosintética debido a RUV
disminuyó durante los períodos dominados por diatomeas. En cambio, la inhibición aumentó al incrementarse
la proporción de cianobacterias, probablemente como resultado de una aclimatación a la baja irradiancia
durante la fase de menor transparencia de la laguna. Más aún, la presencia de D. spinulata estuvo asociada a
una mayor penetración de la radiación en la columna de agua, por lo cual aumentó indirectamente la inhibición
de la fotosíntesis en cianobacterias. Los resultados sugieren que tanto la radiación solar como la abundancia de
118
herbívoros tienen una fuerte influencia en la dinámica y actividad fotosintética del fitoplancton en la Laguna
Cacique Chiquichano.
Palabras clave: zooplancton, RUV, fitoplancton, fotoinhibición, cianobacterias, lagos someros, Argentina.
___________________
Corresponding author: Rodrigo Gonçalves ([email protected])
INTRODUCTION
The seasonal variations of environmental factors often
result in changes of phytoplankton species composition, as each species has different requirements and
characteristics (Flöder et al., 2002). Since growth and
production of phytoplankton are closely related to
photosynthesis, temperature and solar radiation are
two of the key physical variables controlling algal
populations in a particular season in highly eutrophic
waters (Schoor et al., 2008). For example, it has been
recently shown in a mesocosm study that while solar
radiation has an important role in the initiation of the
spring bloom, an increase in temperature may
decrease the peak biomass, mean cell size and the
share of diatoms in the phytoplankton community
(Sommer & Lengfellner, 2008). The penetration of
solar radiation into the water column depends on
several factors, but in many cases particulate matter
(such as phytoplankton) – POM and dissolved matter
(such as chromophoric dissolved organic matter,
CDOM) constitute the main attenuators (Morris et al.,
1995). Thus, light availability in the water column
may have a strong influence in shaping the producers’
community. For example in shallow water lakes of
Argentina, light limitation contributes to a lower
periphyton development as compared to that of
phytoplankton (which can be take advantage of
surface light while is transported by mixing) whereas
in less light-limited waters periphyton may develop a
high biomass (Sánchez et al., 2010). Additionally,
grazing plays a significant role in shaping the
phytoplankton seasonal succession: In some lakes, for
example, grazing pressure may reduce a considerable
portion of phytoplankton biomass (Sommer et al.,
1993; Flöder & Sommer, 1999) sometimes inducing a
“clear-water” phase (Lampert & Sommer, 1997). In
these cases, phytoplankton cells need to cope not only
with grazing pressure, but also with enhanced
underwater radiation that can be potentially harmful
(Williamson et al., 2007).
In regard to solar radiation, a vast literature exists
about the negative effects produced by ultraviolet
wavelengths (UVR, 280-400 nm) on different cellular
targets of plankton organisms: The DNA molecule,
proteins and photosynthetic apparatus, among others see review by Häder et al. (2007). In particular, the
decrease of photochemical quantum yield, associated
with photoinhibition (Osmond, 1994) has been
extensively studied in diverse aquatic organisms such
as macroalgae, phytoplankton and microphytobenthos
(Villafañe et al., 2003). While this photoinhibition is
mostly caused by PAR, UVR can also have
considerable effects (Sinha et al., 2001a; Klisch et al.,
2005). UVR-induced photoinhibition is known to
change seasonally depending on the composition of
the natural assemblages, as seen in Patagonian marine
coastal waters where the bloom (diatom-dominated)
was relatively more sensitive that the pre- and post
bloom communities (flagellate-dominated community)
(Villafañe et al., 2004a). In turn, the differential
sensitivity of species could lead to changes in the
taxonomic composition of the community (Worrest et
al., 1981) sometimes in a time-scale of days-weeks
(Silva et al., 2008). In sites with strong seasonal
variations, such as mid-latitudes, the penetration of
solar radiation will also change with time, thus
producing a variable underwater radiation field
throughout the year, depending on ambient physics,
chemistry and biology (Bracchini et al., 2004).
Therefore it is relevant to consider all of these
variables when experimentally studying the responses
of the photosynthetic apparatus due to UVR exposure
in different communities occurring throughout the
seasonal cycle.
Additionally, a number of studies have investigated
the effects of zooplankton feeding when algae cells
were exposed to UVR. For example, De Lange et al.
(2000) found that when grazers were absent, in situ
UVA could stimulate algae growth, with UVB acting
in the opposite direction. Daphnia clearance rates,
however, showed large variations and were not
significantly different in the radiation treatments used
in the experiments. Short-term laboratory experiments
showed that in general, females of the cladoceran
Daphnia magna may ingest higher amounts of algae
treated with high doses of artificial UVB (Germ et al.,
2004). This could be a way to compensate changes in
cells, mediated by a UVB-induced reduction in
digestibility (Van Donk & Hessen, 1995). Ultimately,
grazers such as Daphnia may be affected by UVRmediated changes in phytoplankton as a food source
(Hessen et al., 1997). This may influence life history
traits and fitness of Daphnia, depending on which
phytoplankton species are used as a food source (De
Lange & Van Reeuwijk, 2003). Additionally, shortterm effects in laboratory may be different (and even
contradictory) when considering different species of
grazers and phytoplankton (De Lange & Lürling,
2003). Overall, most of these studies where performed
with laboratory cultures and artificial UVR sources,
while much less information is available for natural
algae and grazers communities (i.e., which are
exposed to strong seasonal changes in solar radiation,
among other factors). In a recent paper Williamson et
al. (2010) found that UVR did not influence
zooplankton grazing in a mountain lake. However, the
authors argued that considering the effects of UVR on
the reproduction, plankton responses to UVR may be
altered by changes in zooplankton population sizes as
well as the direct response of phytoplankton to UVR
and grazing. These long-term effects, however, were
difficult to observe within the time frame of their
experiments (i.e., 7 days) (Williamson et al., 2010).
It is clear that direct and indirect long-term effects
of UVR on natural phytoplankton and zooplankton
communities are difficult to predict. Moreover, studies
with integrated observations and experiments on
natural phytoplankton communities under solar
radiation in a year-round sampling strategy are still
scarce. Thus, the objective of this study is to evaluate
the in situ seasonal dynamics of phytoplankton
throughout the year and its relationships with both
grazers and UVR, and how photochemical
performance (in terms of photochemical quantum
yield measurements) varies with taxonomic
composition. Our working hypotheses were that: a)
phytoplankton species composition and relative
dominance throughout the year is shaped both by
grazers and UVR, and b) photochemical performance
is related to the taxonomic composition and thus it
changes seasonally with phytoplankton community.
Sampling site
In situ measurements and samplings were carried out
at Lake Cacique Chiquichano, which is a eutrophic,
shallow (max depth ca. 2 m), small lake/pond (0.18
km2). The lake is located within the city of Trelew,
Argentina (43º14.9'S, 65º17.9'W, population ca.
80,000 inh) and therefore it is exposed to some
anthropogenic influence. Its waters often show a high
chlorophyll concentration, in accordance with its high
nutrient load throughout the year. The mean
concentration of nutrients in the water during summer,
autumn, winter and spring were: 30.9, 122.2, 192, and
44.3 μM of nitrogen (NO2- + NO3-), 16.5, 8.8, 36.6,
119
and 58.8 μM phosphate (PO4-3), and 280, 506, 518,
and 434 μM silicate (SiO4-2), respectively (Gonçalves,
unpublished data). The absence of trees or tall
buildings in its surroundings allows the water surface
to be exposed to full solar radiation and also to the
influence of strong winds that induce mixing in the
whole water column. The lake is in a region subjected
to a wide range of temperatures, solar radiation and
wind intensity during the annual cycle (Helbling et al.,
2005). Some studies were previously carried out with
natural phytoplankton communities from this lake to
evaluate DNA damage caused by ultraviolet B (UVB,
280-315 nm) exposure (Klisch et al., 2005) whereas
the main grazers (cladocerans) were studied with
respect of their tolerance (survival and motility) to
UVR (Gonçalves et al., 2002, 2007).
Water samples were collected throughout an
annual cycle, from February 2005 to January 2006,
with a frequency of once every 2-4 weeks. Sampling
was conducted in the afternoon or evening before
experimentation. Samples of zoo- and phytoplankton
were collected from a fixed station on the shore
(considered representative of the whole lake) and
placed in 20-L plastic carboys previously cleaned with
water and HCl (1 N). Water temperature was recorded
in situ and the plankton samples were taken to the
laboratory within 40 min. for subsequent
determinations and experiments.
Zooplankton
We determined the abundance of copepods and
cladocerans throughout the year and this data was
used to later infer the grazing pressure of crustacean
zooplankton on phytoplankton communities. Zooplankton samples were taken with a plankton net (200
μm) and fixed with formaline (~2% final
formaldehyde concentration). The abundance of the
cladoceran Daphnia spinulata Birabén, 1917 and the
cyclopoid
copepod
Metacyclops
mendocinus
(Wierzejski, 1892) -the two species that characterized
the zooplankton community throughout the year- were
determined by considering the number of individuals
(counted under a stereoscope) and the volume of water
filtered.
Phytoplankton
Determinations of phytoplankton chlorophyll-a (chl-a)
and cell concentration were conducted at the
laboratory with traditional methods. Chl-a was
determined in vitro for the total and < 20 μm (piconanoplankton) fraction after filtering 50-100 mL of
sample (using Wathman GF/F filters, 25 mm in
diameter) and extracting the pigments in 7 mL of
120
absolute methanol (Holm-Hansen & Riemann, 1978).
The chl-a concentration was calculated from the
fluorescence readings (before and after acidification
with HCl) using a Turner Designs fluorometer
(TD700). Pigments absorbance was also measured
from these methanol extracts by doing a scan between
250 and 750 nm with an spectrophotometer (Hewlett
Packard 8453E). Cell concentration and taxonomic
composition was determined on preserved samples
(0.4% formaldehyde) using the Uthermöl sedimentation method as described by Villafañe & Reid
(1995) and with an inverted microscope. A drop of
Rose Bengal was added to the Uthermöl chamber to
better distinguish between small organic and inorganic
particles. For each sampling date, phytoplankton
species richness (S) was recorded as the total number
of species present in a given sample. Each different
species contributed to S even if it was not fully
identified (e.g., Scenedesmus sp.1, Scenedesmus sp. 2,
etc.).
Exposure experiments
These experiments were designed to evaluate the
effects of solar radiation on photochemical
performance of phytoplankton. A 10-L water sample
was pre-filtered (200 μm, to remove larger grazers)
and kept overnight inside a culture chamber at 18ºC
until the next day, when exposure experiments were
conducted. The objective of keeping samples
overnight at this temperature (close to the mean yearly
value) was to maintain a ‘common basis’ for
evaluating photochemical performance in the exposed
samples. Otherwise, inter-seasonal comparisons would
be complicated by different rates of enzymatic
processes occurring under a broad range of in situ
temperatures as commonly found in the study area.
While this pre-acclimation might have slightly
affected the initial fluorescence, it did not have any
evident influence on the species composition (as
observed microscopically) or on the photochemical
responses at noon (which we used here). Therefore we
reached a compromise between the comparability
across seasons, and the representation of the natural
community of plankton throughout the year, probably
de-coupling to a certain extent our results from actual
conditions in the lake. Exposure experiments were
carried out as follows: Water samples were dispensed
into 50-mL, UVR-transparent quartz tubes and
exposed outdoors under solar radiation. Three
radiation treatments were implemented (duplicate
samples for each treatment): a) P (samples receiving
only PAR, 400-700 nm): tubes wrapped with
Ultraphan 395 filter (UV Opak, Digefra; 50%
transmittance at 395 nm), b) PA (samples receiving
PAR + UVA, 320-700 nm): tubes wrapped with
Ultraphan 320 (Montagefolie N◦ 10155099, Folex,
50% transmittance at 320 nm), and c) PAB (samples
receiving full solar radiation, i.e., PAR + UVA +
UVB, 280-700 nm): tubes without any filter. The
spectra of the filters / materials are published in
Figueroa et al. (1997). The samples were then
incubated during the whole day, inside a water bath to
keep homogenous temperature in all samples (18ºC ±
2ºC). Both at the beginning (9:00 h) and at the end of
the exposure (17:00 h), and also every hour,
fluorescence was measured to evaluate changes in the
effective photochemical quantum yield (Y) as follows:
a sub-sample was transferred to a 5-mL quartz cuvette,
where fluorescence variables were measured in vivo
using a portable pulse-amplitude modulated
fluorometer (Water-PAM, Walz, Germany). To obtain
the Y of cells, the instantaneous maximal fluorescence
(F’m) and the steady state fluorescence (Ft) of lightadapted cells were measured using a saturating white
light pulse (~5300 mol photons m-2 s-1 in 0.8 s) in
the presence of a weak actinic light. Then Y was
calculated after Van Kooten & Snel (1990) and Genty
et al. (1989) as:
Y = (F’m – Ft) / F’m = ΔF / F’m
The decrease of Y measured at 13:00 h (solar noon)
was used here as a cumulative indicator of the effect
of the exposure to solar radiation during the morning
(i.e., between 9:00 and 13:00 h, local time) at each
wavelength interval. This is presented here as an
estimation of photoinhibition (i.e., Y in the PAB and
PA treatments relative to that in the P control) over the
incubation period, and it was calculated as:
Decrease of Y by UVB (%) = 100 [(YP - YPAB) - (YP YPA)] / YP = 100 (YPA - YPAB) / YP
Decrease of Y by UVA (%) = 100 [(YP - YPA)] / YP
where YP, YPA and YPAB are the photochemical
quantum yield of samples in the P, PA and PAB
treatments, respectively.
Attenuation of solar radiation in the water column
Due to the lack of a small instrument to measure
underwater radiation in such shallow eutrophic waters
as those of Lake Cacique Chiquichano, the attenuation
coefficient of PAR was estimated from chlorophyll
and absorption measurements of the water column
using published models derived from Branco &
Kremer (2005) and Morris et al. (1995) for freshwater
bodies with high chl-a and low penetration of
radiation -see Gonçalves et al. (2007) for a detailed
description. Total attenuation of PAR in this case can
be considered to be a result of particulate
(phytoplankton chlorophyll) and dissolved chromo-
121
phoric organic matter (CDOM). Each of these
contributors may be estimated separately. Microscopic
observations did not reveal any significant amount of
inorganic particulate material in the samples, so we
considered that their influence in the attenuation of
solar radiation was negligible over the sampling
period, and thus it was not included in the
calculations. Briefly, the absorption coefficient at 320
nm (using distilled water as blank), a320, was
calculated following Osburn & Morris (2003) as:
a320 = 2.303 DO320 L-1
where DO320 is the optical density at 320 nm of a 10mL of filtered (Whatman GF/F) water sample,
measured using a diode-array spectrophotometer
(Hewlett Packard 8453E), and L is the optical path of
the cuvette (0.05 m). The contributions of chl-a (μg
L-1) and CDOM (a320) to the attenuation coefficient
were then calculated as:
Kchl-a = 0.22 + 0.008 chl-a + 0.054 chl-a0.66
KCDOM = 0.1948 a320 - 0.9203
Finally, the attenuation coefficient for PAR (KPAR)
was estimated as the sum of the contributions of
individual components in the water as KPAR = Kchl-a +
KCDOM.
Solar radiation and other meteorological variables
Surface solar irradiance was obtained with a broadband ELDONET filter radiometer (Real Time
Computer, Möhrendorf, Germany) which measures
(once a minute) energy in the UVB (280-315 nm),
UVA (315-400 nm) and PAR (400-700 nm)
wavebands. The radiometer is permanently installed
on the roof of the Estación de Fotobiología Playa
Unión (EFPU) where the exposure experiments were
carried out. Daily solar exposure was calculated based
on surface irradiance measurements. Meteorological
variables such as wind intensity / direction and
temperature were recorded automatically every 10 min
using a meteorological station (Oregon Scientific
WMR-918) permanently installed on the roof of the
EFPU building. Surface water temperature was
recorded in situ using a digital thermometer.
Data treatment and statistic analyses
For the determinations of Y, the average of five
consecutive fluorescence measurements was used as
representative of each sample. All radiation treatments
were done in duplicate, so the mean and half-mean
range was calculated for each treatment. A repeated
ANOVA test was used to establish differences among
radiation treatments. A multiple linear regression
analysis was also used to explain the variability
observed in UVR-induced inhibition of Y. A
significance level of 5% was used in all linear
regressions and analysis.
RESULTS
Physical variables
Daily values of incident PAR varied throughout the
year (Fig. 1a) between 0.1 and 12 MJ m-2. Daily UVB
varied accordingly, with relatively low values during
winter and high during summer, ranging between 0.18
and 50 kJ m-2. Average wind speed ranges (Fig. 1b)
were within the historical values and trends (Helbling
et al., 2005) i.e., the historical daily mean speed
values were (mean (SD)): 5.12 (0.70), 3.95 (0.41),
4.10 (0.53), and 5.16 (0.55) m s-1 for summer, autumn,
winter and spring, respectively. Maximal wind speeds
for the four days prior to sampling were, on average,
between 7 and 20 m s-1. The relative contributions of
chromophoric dissolved organic matter (CDOM) and
chl-a to the attenuation of underwater radiation in the
water column are shown in Fig. 1c. The diffuse
attenuation coefficient for PAR (KPAR) varied between
2 and 13 m-1 with high values in February, April and
August. It was thus determined that chl-a had stronger
influence on KPAR than CDOM, resulting in relatively
high attenuation of solar radiation during autumn and
at the end of winter. Based on these KPAR values, the
depth of the euphotic zone (i.e., 1% of surface PAR)
varied between 0.35 and 2.3 m during the year (data
not shown). It should be noted that inorganic
particulate concentration was negligible in samples as
assessed by microscopic observation of 24 h-settled
samples. The lake also showed annual variations in
surface temperature - between 24 and 4ºC (Fig. 1c)
with a mean yearly value of ~16ºC.
Chlorophyll-a and zooplankton abundance
Total chl-a concentration during the study period (Fig.
2a) had three clear peaks - late February, April and
August. The maximum chl-a (799 μg L-1) was
measured in August whereas relatively low values (455 μg L-1) were determined during June and in the
period September to December. The chl-a
concentration in the pico-nanoplankton fraction
accounted for the bulk of total chl-a during almost the
whole year (Fig. 2a). From January to April however,
microplankton cells were relatively more abundant but
pico-nanoplankton still accounted for 50% or more of
the total chl-a. In regard to zooplankton abundance,
the cladoceran D. spinulata and the copepod M.
mendocinus showed alternated dominance (Fig 2b)
except during the autumn-winter period, when the
122
Figure 1. Physical variables over Lake Cacique
Chiquichano. a) Daily incident PAR and UVB (in MJ m-2
and kJ m-2, respectively), b) mean wind speed (m s-1)
during the period 2001-2003 (from Helbling et al., 2005)
and maximal wind speeds (m s-1) for the four days prior
to sampling, c) temperature and estimated attenuators of
solar radiation in the water column – KCDOM, Kchl-a.
Diffuse attenuation coefficient for PAR (KPAR, in m-1)
during the study period, calculated as the sum of the
contributions of CDOM and chl-a.
Figura 1. Variables físicas en la Laguna Cacique
Chiquichano. a) Dosis diarias de PAR y UVB (en MJ m-2
y kJ m-2, respectivamente), b) velocidad media del viento
(m s-1) en el período 2001-2003 (de Helbling et al., 2005)
y velocidad máxima del viento (m s-1) para los cuatros
días previos al muestreo, c) temperatura y estimación de
atenuantes de la radiación solar en la columna de agua –
KCDOM, Kchl-a. Los coeficientes de atenuación de PAR
(KPAR, en m-1) durante el período de estudio se calcularon
como la suma de las contribuciones de CDOM y chl-a.
abundance of both groups was very low (e.g., Julian
days 126 and 153). Highest abundances were ~400
and ~200 ind L-1, for D. spinulata and M. mendocinus,
respectively.
Figure 2. Variation of plankton abundances throughout
the year. a) Chlorophyll-a concentration (µg L-1) in the
total and in the pico-nanoplankton (< 20 μm) fractions of
phytoplankton during the study period, b) abundance of
the crustacean zooplankton (D. spinulata and M.
mendocinus, ind L-1).
Figura 2. Variaciones anuales en la abundancia del
plancton. a) Concentración de chlorofila-a (µg L-1) en las
fraciones total y pico-nanoplancton (< 20 μm) del
fitoplancton durante el período de estudio, b) abundancia
de crustáceos zooplanctónicos (D. spinulata and M.
mendocinus, ind L-1).
Phytoplankton abundance and dominance
The phytoplankton community (Fig. 3) was characterized by periods of presence and absence of
Cyanophyta groups (i.e., cyanobacteria). On the other
hand, when cyanobacteria was absent or accounted for
less than 2% of the total cells, Bacillariophyta (i.e.,
diatoms) appeared to dominate the community, while
Chlorophyta (i.e., green algae) varied with no visible
pattern. This allowed us to separate the year into four
periods based on the taxonomic composition of the
samples: Cya1-Cya2 (samples/periods with dominance of cyanobacteria) and Dia1-Dia2 (samples/
periods in which diatoms dominated), with
cyanobacteria and diatoms dominating in total about
half of the year each. For some variables, especially
species richness, it was not possible to assign only one
of these groups (e.g., when the contribution of
cyanobacteria and diatoms was similar) therefore
some degree of overlapping is present in our
calculations (e.g., the last points of the period Cya1
are also the first points of the period Dia1). Moreover,
cyanobacteria and diatom abundances were negatively
correlated (R2 = 0.59; P < 0.01). Cyanobacteria (Fig.
3a) dominated mostly during summer and winter
(although in some samples they co-occurred with
green algae and diatoms). Diatoms (Fig. 3b)
dominated during autumn and spring; in this group
green algae (Fig. 3c) shared an important fraction in
some samples, with cyanobacteria having little or no
influence. Total cyanobacteria proportion (Fig. 3a)
ranged from 0 to 99%, with two maximum values:
82% and 99% in Julian days 56 (summer, Cya1) and
259 (winter, Cya2) being Microcystis sp. and
Synechocystis sp. the most important representatives
in each period. Diatoms abundance varied with a
similar null-to-full dominance of the community (Fig.
3b) and three times during this study they accounted
for approximately 100% of cells: On Julian days 153
(autumn), 272 and 300 (spring). Navicula sp.,
Cyclotella sp., Surirella sp. and Nitszchia sp. varied
throughout the year, although the two latest were most
conspicuous in the autumn and spring maximum
abundance of diatoms, respectively (Dia1 and Dia2).
Green algae (Fig. 3c) did not exceed ~70% of the
community, and their variations showed no clear
pattern during the year. Maximal values of species
richness (S, Fig. 3d) were observed in early autumn
and in winter (S = 21 and S = 20 in April and August,
respectively), whereas the minimum was observed
during Autumn (S = 2 in June).
Representative phytoplankton taxa from Lake
Cacique Chiquichano are shown in Table 1.
Cyanobacteria-dominated samples were characterized
by Microcystis spp., Synechocystis sp. and Lyngbya
sp. whereas Navicula spp., Nitzschia sp., Cyclotella
sp. and Surirella sp. were the most abundant species
during diatom-dominated periods. Chlorophyceae
(e.g., Oocystis spp. and Scenedesmus spp.) were
frequently found year-round with different shares. The
class Dinophyceae was poorly represented during the
whole year and the only species present was
Peridinium sp. Finally, only few Euglenophyta cells
were observed during February and August
(Trachellomonas sp. and Euglena sp., respectively).
Phytoplankton-zooplankton interactions
There were significant positive correlations between
total chl-a concentration and the number of
phytoplankton species present in the community
during the Cya1 and Cya2 periods, meaning that the
peaks of abundance were co-dominated by various
species (Fig. 4a). No significant relationships (i.e., S
versus chl-a) were observed during the periods of
diatom dominance. In turn, during Cya1 and Cya2
periods, S was negatively correlated to the abundance
of D. spinulata (Fig. 4b). Again, no significant
correlations were established for the two periods of
diatom domination. Finally, there were significant
123
Figure 3. a-c) Relative proportion (% of total) of
cyanobacteria, diatoms and green algae in Lake Cacique
Chiquichano. Cyanobacteria- and diatom-dominated
samples are marked as Cya1/Cya2 and Dia1/Dia2,
respectively, d) changes throughout the year in
phytoplankton species richness (S).
Figura 3. a-c) Proporción (% del total) de cianobacteria,
diatomeas y algas verdes en la Laguna Cacique
Chiquichano. Las muestras con dominancia de
cianobacterias y diatomeas se señalan como Cya1/Cya2 y
Dia1/Dia2, respectivamente, d) cambios a lo largo del
año en la riqueza específica (S).
inverse correlations between D. spinulata dominance
and both total phytoplankton chl-a and piconanoplankton chl-a fractions during the cyanobacteriadominated periods (Fig. 4c). During Cya2 almost
100% of chl-a concentration was in the piconanoplankton fraction, so in Fig. 4c there is only one
relationship for D. spinulata – chl-a during this
period. On the other hand, no significant relationship
was established between zooplankton abundance and
chl-a during periods of diatoms dominance.
124
solar radiation were inhibited in most of the
experiments. According to the composition of the
phytoplankton community, this decrease of Y due to
UVR showed a different relationship (Fig 5a): UVRinduced inhibition of photosynthesis decreased with
increasing proportion of diatoms whereas the opposite
was found when cyanobacteria dominated the
communities. In addition, UVR-induced inhibition
was higher when more species were present during
cyanobacteria-dominated periods (Fig. 5b) whereas
the relationship was not significant when diatoms
dominated.
Throughout the year, UVA and UVB inhibition varied
significantly, with maximum values of 66 and 38% for
UVA and UVB, respectively, but very low inhibition
and even negative values were observed in some
experiments (Fig. 6a). To further explore the variables
accounting for UVR-induced inhibition, a relationship
was established by means of a multiple linear
Figure 4. Relationship between species richness, chl-a
concentration, and D. spinulata abundance pooling data
from periods dominated by cyanobacteria (Cya1 and
Cya2). a) Number of species versus chl-a, b) number of
species versus relative abundance of D. spinulata, c) Chla concentration (total and pico-nanoplankton fractions)
versus D. spinulata relative abundance. The lines denote
linear significant fits (P < 0.05).
Figura 4. Relación entre la riqueza específica,
concentración de clorofila-a y abundancia de D.
spinulata agrupando los datos de períodos con
dominancia de cianobacterias (Cya1 y Cya2). a) Riqueza
específica versus chl-a, b) número de especies versus
abundancia relativa de D. spinulata. c) concentración de
clorofila-a (fracciones total y pico-nanoplancton) versus
abundancia relativa de D. spinulata. Las líneas muestran
el ajuste del modelo lineal (P < 0,05).
Photosynthetic responses of the phytoplankton
communities
During all samplings, Y showed the typical daily
pattern i.e., with Y decreasing significantly in all
treatments towards noon and recovering partially or
completely during the afternoon/evening (data not
shown). However, when compared to samples
receiving only PAR, Y at noon of those receiving full
Figure 5. a) Percentage inhibition of photochemical
quantum yield for samples exposed to UVR (relative to
samples receiving only PAR) when cyanobacteria or
diatoms dominated the community, b) relationship
between the percentage of UVR-induced inhibition and
species richness. The lines denote linear significant fits
(P < 0.05).
Figure 5. a) Porcentaje de inhibición del rendimiento
fotoquímico de las muestras expuestas a la RUV (con
respecto a las muestras que recibieron solo PAR) en el
momento de dominancia de diatomeas o cianobacterias,
b) relación entre porcentaje de inhibición inducida por la
RUV y la riqueza específica. Las líneas muestran el
ajuste del modelo lineal (P < 0,05).
regression in which the attenuation coefficient for
PAR (KPAR), phytoplankton species richness (S),
cyanobacteria abundance (Cya), Daphnia relative
abundance (Daph) and UVR irradiance contributed for
more than 92%:
Inh UVR = 2.109 KPAR + 0.764 S + 0.13 Cya + 0.226
UVR + 0.203 Daph
The modeled and observed UVR inhibition
throughout the year (Fig. 6b) showed a generally good
agreement with the observed values (R2 = 0.92; P <
0.01), with UVR-induced inhibition increasing with
increasing KPAR, S, Cya, and UVR.
Figure 6. a) Inhibition of photochemical quantum yield
due to UVA or UVB throughout the study period, b)
modeled and observed values for total UVR-induced
inhibition. Vertical bars indicate the 95% confidence
level of the model.
Figure 6. a) Inhibición del rendimiento fotoquímico
debido a UVA o UVB a lo largo del período de estudio,
b) inhibición total debida a la RUV observada y predicha
por el modelo. Las barras verticales indican los intervalos
de confianza (95%).
DISCUSSION
Lake Cacique Chiquichano is clearly subjected to
seasonal changes in physical (wind, temperature, solar
radiation) and biological (plankton community
composition and abundance) variables. According to
our estimations, the underwater optical environment is
characterized as one of reduced penetration of solar
radiation, especially during periods of high chl-a (Fig.
1c) as seen in other studies carried out in eutrophic
125
lakes on the northern Great Plains (Arts et al., 2000).
However, in this study we found that the periods of
reduced penetration of solar radiation alternated with
contrasting ‘clear waters periods’ (CWP, Fig. 1c)
during which the euphotic zone encompassed almost
the whole water column (Gonçalves et al., 2007). It
could be argued that seasonal changes in wind-driven
re-suspension of benthic algae and inorganic
particulate may be partially responsible for the
observed seasonal patterns. However, microscopic
observation did not reveal significant amounts of them
in the samples. In addition, wind intensity (Fig. 1b)
during the days previous to sampling was rather
similar and high, and without a clear trend throughout
the year. This allowed us to consider that the water
column was well mixed all year round, and that if
small amounts of wind-driven re-suspension of
particulates occurred, this might have resulted in a
very small underestimation of the attenuation of solar
radiation. Furthermore, the magnitude of windinduced re-suspension of particles is likely to be
similar during the year, given the strong winds
characteristic in the study area (Fig. 1c). We are aware
that wind-driven re-suspension of particulates may be
a factor to consider when studying shallow lakes,
where it may cause regular ‘injections’ of particles
from the bed (Arfi & Bouvy, 1995). For example,
Carrick et al. (1993) found wind re-suspension to be
an important variable influencing the phytoplankton
chl-a changes of shallow, productive Lake Apopka,
Florida (USA). They argued that wind-induced mixing
brought up phytoplankton from the lake bottom to the
surface water column where the irradiances of the
surface layers stimulated growth. However, and
although solar radiation and temperature were most
likely not limiting factors the authors stated that
grazing might had influenced phytoplankton
dynamics.
Our results suggest a top-down control of
phytoplankton, most likely with D. spinulata as the
main grazer, capable of significantly decreasing the
chl-a in the water column (Fig. 4c) and thus
modifying the water column optical characteristics
(Fig 1c). Although our experiments were not designed
to calculate ingestion rates of D. spinulata, we
inferred grazing pressure from D. spinulata
abundance. This is supported not only by the wellknown grazing capability of Daphnia, due to potential
high clearance rates and fast population growth rates
(Hebert, 1978; Boersma, 1997; Lampert & Sommer,
1997) but also by the negative relationship between
this cladoceran and chl-a concentration (Fig. 4c).
Although in this study we did not intend to obtain
grazing rates, estimations of pigments from Daphnia
126
absorption spectra revealed high chl content (ca. 3 μg
per mg of Daphnia dry weight) in the cladoceran,
therefore supporting the idea of a strong feeding
pressure of the cladocerans on phytoplankton. It is
arguable that by removing chl-a from the water, D.
spinulata may have contributed to induce periods of
increased penetration of radiation into the water
column (Lampert & Sommer, 1997; Williamson et al.,
2007). Indeed, this seems to be the case in our study
site, as chl-a was the variable that contributed for most
of the attenuation of solar radiation in the water
column (Fig. 1c); thus when the cladoceran population
exerted a strong grazing pressure over the
phytoplankton community a CWP period was
determined, as it seems to be a common pattern in
many South American lakes (Echaniz et al., 2006).
Interestingly, plankton dynamics seemed to be
regulated mainly by the presence and abundance of D.
spinulata but instead, there was no clear relationship
between M. mendocinus and the phytoplankton
species present in the lake.
Not only phytoplankton abundance (estimated
using chl-a concentration) but also S was significantly
affected by the presence of D. spinulata (Fig. 4).
However, its presence was significant only when
cyanobacteria dominated the phytoplankton assemblages (i.e., Cya1 and Cya2, Figs. 4b, 4c) that were
also the periods that coincided with high chl-a
concentration (Fig. 4a). This is in agreement with the
findings of Van Gremberghe et al. (2008) that
reported that in general, the zooplankton community
composition (especially the cladoceran community)
was more important in structuring the cyanobacterial
community than the total zooplankton biomass was.
Particularly, previous studies (Oberhaus et al., 2007)
have reported the ability of the genus Daphnia to
graze on cyanobacteria including Microcystis (Van
Gremberghe et al., 2008). Thus one can speculate that
without the strong grazing pressure of D. spinulata on
the phytoplankton community, Lake Cacique
Chiquichano would mostly be a typical “ever-green”
eutrophic lake during the whole year, with very low
penetration of solar radiation into the water column
and a high number of cyanobacteria species. However,
this was not the case, and moreover, we postulate that
the abundance of D. spinulata modulated not only the
phytoplankton community, but also indirectly affected
the
observed
photosynthetic
responses
of
phytoplankton.
During the study period, cyanobacteria and
diatoms alternated their dominance, as previously
observed in other eutrophic waters (Watson et al.,
1997). Cyanobacteria dominated during the ’low
transparency’ phase in the lake, while diatoms
dominated during the CWP (Figs. 1 and 3). The
general photosynthetic response throughout the study
period was of UVR-induced photoinhibition increasing with increasing proportion of cyanobacteria in the
samples (Fig. 5a) and with increasing number of
species (Fig. 5b) for both Cya1 and Cya2 periods. In
principle, it may seem strange that inhibition increased
when more phytoplankton species (and more chl-a)
were present. However, this was most probably due to
a selection towards few and more resistant species
with increasing D. spinulata abundance and increasing
UVR exposure. In both Cya-periods, D. spinulata may
have grazed on pico-nanoplankton cells (Fig. 4c)
decreasing also the number of species (Fig. 4b). It has
been shown in previous studies (Helbling et al.,
2001b) that small cells are less sensitive to UVR than
larger cells are, when addressing effects on
photosynthesis. In our study, however, we can not rule
out one of these possibilities (i.e., if the species were
mostly affected by UVR) and then grazed by D.
spinulata, or if the ingestion of these small cells was
independent of UVR. D. spinulata might have fed less
on relatively larger cells, which started to acclimate to
higher irradiances (because of the increasing
transparency of the water column) and thus became
less sensitive. Therefore, and in this case, the process
would be an indirect effect of grazing on the observed
photoinhibition.
The fact that during periods of high proportion of
cyanobacteria
the
community
had
higher
photosynthetic inhibition values could be simply the
result of cells being acclimated to low underwater
radiation conditions during the “high attenuation”
period. This is in agreement with a comparative study
carried out in the Andean lakes that showed that
phytoplankton in “high-attenuation” lakes had higher
damage and inhibition of photosynthesis than in clear
lakes (Villafañe et al., 2004b) being the high
sensitivity associated to their previous acclimation to
low radiation levels. In fact, previous studies carried
out in Lake Cacique Chiquichano (Klisch et al., 2005)
have reported a high sensitivity towards UVR (as
assessed through DNA damage) in summer
populations (i.e., dominated by cyanobacteria). It
should be noted though that some cyanobacteria are
considered to be resistant to UVR because of their
ability to synthesize UV-absorbing compounds (Sinha
et al., 2001b) that act as sunscreens and thus protect
cells against UVR stress, while others seems to
acquire resistance by changing their morphology (Wu
et al., 2005). Particularly, the genera Synechocystis
and Microcystis–which were important members of
the Cyanophyta community in Lake Cacique
Chiquichano (Table 1), are known to produce UV-
127
Table 1. Representative phytoplankton groups on samples collected at Lake Cacique Chiquichano during the study
period.
Tabla 1. Grupos representativos de fitoplancton presentes en la Laguna Cacique Chiquichano durante el período de
estudio.
Cyanophyceae
Chlorophyceae
Bacillariophyceae
Dinophyceae
Anabaena sp.
Lyngbya sp.
Merismopedia sp. 1, sp. 2
Microcystis sp. 1, sp. 2
Pseudoanabaena sp.
Synechocystis sp.
Oscillatoria sp.
Actinastrum sp.
Ankistrodesmus sp.
Botryoccocus sp.
Closterium sp.1, sp. 2
Coelastrum sp.
Kirchneriella sp.
Oocystis sp.1, sp. 2
Pediastrum sp.1-sp. 4
Scenedesmus sp.1-sp. 9
Achnanthes sp.
Cocconeis sp.
Cyclotella sp.
Cymbella sp.
Gyrosigma sp.
Hantzchia sp.
Navicula sp.1, sp. 2
Nitzschia sp.
Surirella sp.
Synedra sp.
Ulnaria sp.
Peridinium sp.
absorbing compounds (Liu et al., 2004; Zhang et al.,
2007) however, in our study we did not register any
significant amount nor a relationship between these
potential protective compounds and cyanobacteria
abundance throughout the year. In contrast to the
response of cyanobacteria, UVR-induced inhibition
decreased with increasing dominance of diatoms (Fig.
5a). In fact, diatoms seems to be more resistant to
UVR as compared to other groups probably because
of their silica “protection” as suggested by Wulff et al.
(2008) or by the synthesis of UV-absorbing
compounds as demonstrated for other environments
(Helbling et al., 1996), although this latter option did
not appear to be the case. It could also be possible that
diatoms displayed a high rate of repair, as also seen in
marine environments of the Patagonian coast
(Helbling et al., 2001a) but this hypothesis remains to
be tested for Lake Cacique Chiquichano assemblages.
In regard to the relative proportions of UVA- and
UVB-induced photoinhibition, it was seen that
although it was variable throughout the year, UVA
accounted for most of the share (Fig. 6a) as it is the
common response in natural waters (Villafañe et al.,
2003); however, there were some dates in which
UVB-induced inhibition was similar to that of UVA,
as also observed in marine assemblages of Patagonia
(Villafañe et al., 2004c). Moreover, there were some
periods of complete diatom domination in which UVR
even stimulated photosynthesis (Julian day 300, Fig.
6b) as also seen under low radiation (Barbieri et al.,
2002) or fast mixing conditions (Helbling et al.,
2003). Overall, the multiple linear regression model
explained great part of the variability (i.e., 92%) based
on D. spinulata and cyanobacteria abundances,
Euglenophyceae
Euglena sp.
Trachellomonas sp.
species and underwater attenuation of radiation. This
latter parameter denotes the influence of CDOM and
most importantly of Chl-a absorption in the final KPAR.
Weighting the causes of the species’ replacements
(e.g., radiation-induced photoinhibition versus the
modification of community due to grazing) probably
remains to be further elucidated. It is not clear if UVR
affects phytoplankton and then it is easily eaten by D.
spinulata, or if there is a selective feeding on some
species leaving more resistant ones in the way.
Changes in phytoplankton structure or taxonomic
composition have been investigated in other lakes
before (considering grazing or not). However, little
attention was paid in considering the indirect effects
of common grazers on photosynthetic responses to
solar radiation of natural communities occurring
throughout the seasonal cycle, as we reported in this
study. Overall, our results indicate that both solar
radiation and grazing may affect the natural
phytoplankton of Lake Cacique Chiquichano. Grazing
pressure would contribute to shape the taxonomic
composition of phytoplankton in this lake, driving
different effects on the photosynthetic performance of
the community according to the dominant group
present at that time. It remains to be tested however, if
the pattern observed in our results is typical for this
kind of lakes (i.e., shallow, eutrophic waters but with a
periodic occurrence of a CWP) and if our results can
be generalized to water bodies with similar
characteristics. Simultaneous, parallel experiments of
grazing rates and selectivity would add more
quantitative data on the role of grazing pressure, and it
would be the next logical step triggered by the results
of the present study.
128
ACKNOWLEDGMENTS
This work was supported by Agencia Nacional de
Promoción Científica y Tecnológica – ANPCyT
(PICT2005-32034 and PICT2007-01651), Consejo
Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
(PIP2005-5157) and Fundación Playa Unión. We
thank the comments and suggestions of two
anonymous reviewers that contributed to improve our
manuscript. This is Contribution Nº121 of the
Estación de Fotobiología Playa Unión.
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Research Article
Paralichthys patagonicus spawning areas and reproductive potential in the
Bonaerense Coastal Zone, Argentina (34º-42ºS)
María Inés Militelli 1
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP), P.O. Box 175
Mar del Plata (7600), Argentina
1
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina
1
ABSTRACT. The reproductive biology of Patagonian flounder (Paralichthys patagonicus) was studied in the
Bonaerense Coastal Zone (34º-42ºS) using samples collected in December 2003 and 2005. According to the
literature, the data were analyzed considering two population groups: one in the northern zone (34º-38ºS) and
another in El Rincón (38º-42ºS). The estimated size at first maturity for both sexes in 2003 was 31.57 cm TL
for the northern zone and 29.58 cm TL for El Rincón. In 2005, the L50 was only estimated for the northern
zone, and the value obtained was less than that of 2003 (27.82 cm TL). In December 2003, the greatest reproductive activity took place in El Rincón. However, in December 2005, the highest proportions of hydrated females were observed in the northern area. This could be due to the cooler temperatures recorded for this zone,
as compared with 2003. Batch fecundity showed a potential fit to size and a lineal fit to weight and ranged
from 14,685 (30 cm TL) to 153,717 (59 cm TL) hydrated oocytes. Relative fecundity oscillated between 24
and 170 hydrated oocytes/g. The values of these parameters differed between years and among population
groups. These differences could be attributed in part to the difference in seawater temperature between the two
years, especially the high temperatures observed in 2005.
Keywords: Paralichthys patagonicus, spawning, fecundity, size at first maturity, Bonaerense Coastal Zone,
Argentina.
Áreas de desove y potencial reproductivo de Paralichthys patagonicus en la Zona
Costera Bonaerense, Argentina (34º-42ºS)
RESUMEN. Se estudió la biología reproductiva del lenguado (Paralichthys patagonicus) en la Zona Costera
Bonaerense (34º-42ºS). El material provino de muestreos realizados durante diciembre de 2003 y 2005. En
base a la bibliografía los datos fueron analizados teniendo en cuenta dos grupos poblacionales, uno en el norte
(34-38ºS) y otro en El Rincón (38-42ºS). La estimación de la talla de primera madurez en 2003 para ambos
sexos fue de 31.57 cm LT para la zona norte y de 29.58 cm LT para El Rincón. En 2005 solo se pudo estimar
el L50 para la zona norte y el valor obtenido fue menor al 2003 (27.82 cm LT). En diciembre del 2003 la mayor
actividad reproductiva tuvo lugar en El Rincón. Sin embargo, en diciembre de 2005 las proporciones más altas
de hembras hidratadas se localizaron en el sector norte. Esto podría deberse a que se registraron temperaturas
más frías para esta zona respecto a 2003. La fecundidad parcial presentó un ajuste potencial con la talla y
lineal con el peso y varió entre 14.685 (30cm TL) y 15.3717 (50 cm TL) ovocitos hidratados. La fecundidad
relativa varió entre 24 y 170 ovocitos hidratados/g. Los valores de ambos parámetros presentaron diferencias
tanto interanuales como entre los grupos poblacionales. Estas diferencias podrían atribuirse en parte a la
diferencia en la temperatura del agua entre los dos años, especialmente a las altas temperaturas observadas en
2005.
Palabras clave: Paralichthys patagonicus, desove, fecundidad, talla de primera madurez, Zona Costera
Bonaerense, Argentina.
___________________
Corresponding author: Maria Inés Militelli ([email protected])
131
132
INTRODUCTION
Approximately 45 flatfish species from six Families
(Pleuronectidae, Achiridae, Bothidae, Paralichthyidae,
Cynoglossidae and Achiropsettidae) occur in the
southwest Atlantic Ocean south of the Amazon River.
However, not all of them have commercial importance
due to either their small size or low abundance; only
the pleuronectids and paralichthyids are commercially
important (Díaz de Astarloa, 2002).
Paralichthyid flounders are distributed mainly
between the coast and 150 m on the Brazilian,
Uruguayan and Argentinean continental shelves (Díaz
de Astarloa & Munroe, 1998); however, the main
concentrations are located in northern Argentina and
Uruguay (34º-41ºS) (Díaz de Astarloa & Fabré, 2003).
Three paralichthyid species (Paralichthys patagonicus, P. isosceles and Xystreurys rasile) co-occur
in two main groups, a northern group between 34º38ºS, and a southern group between 38º-41ºS (Díaz de
Astarloa, 2002). P. patagonicus is the most abundant
species in the northern area with relatively high
densities in spring (Díaz de Astarloa, 2002) which
coincides with the reproductive activity of the species.
This flounder spawns between September and
February with maximum activity in November
(Macchi & Díaz de Astarloa, 1996). The low density
observed in summer could be due to reproductive
migrations towards shallower areas where it is under
sampled (Díaz de Astarloa & Fabré, 2003).
P. patagonicus occurs from shallow waters up to
200 m depth and is commonly captured between 70
and 100 m (Carneiro, 1995; Díaz de Astarloa &
Munroe, 1998); however, Díaz de Astarloa & Fabré
(2003) observed that it mainly occurs between 41 and
70 m depth. This species is the most commercially
important paralichthyid flounder in the southwest
Atlantic mainly because of its high abundance and
large size as compared to other flatfishes in the area
(Díaz de Astarloa, 1994). It is also the main species of
flounder landed from commercial bottom trawl
fisheries on the continental shelf and coastal shallowwaters in southern Brazil (Carneiro, 1995).
Due to the intense exploitation of this flounder and
the scarcity of information in the literature, it is
important to improve our understanding of the biology
of this species. The aim of the present study is to
provide information about maturation and spawning of
P. patagonicus in the Buenos Aires coastal area and
the Argentinean–Uruguayan Common Fishing Zone
(AUCFZ) from macroscopic and histological analyses
of gonads. In addition, length at first sexual maturity
and batch and relative fecundity are also estimated.
This information, although preliminary, is critical for
the sustainable management of this marine resource,
particularly for establishing seasonal or space fishing
prohibitions.
P. patagonicus specimens were obtained from bottom
trawls done during two spring fisheries evaluation
cruises from Instituto Nacional de Investigación y
Desarrollo Pesquero (INIDEP) in 2003 (from 28
November to 21 December 2003) and 2005 (from 12
November to 21 December 2005) (Fig. 1). Biological
sam-ples were taken by using a bottom net with a
mouth width of about 20 m, a height of about 4 m, and
with 20 mm mesh at the inner cover of the cod end. In
addition, oceanographic sampling was done at each
trawl station with a Sea-Bird 19 CTD (conductivitytemperature-depth profiler), with a lowering speed of
0.5 m s-1.
All individuals sampled (N = 662) were sexed,
measured to the nearest centimeter (total length, TL)
and weighed to the nearest gram (total weight, TW).
The maturity stage for males and females was
determined macroscopically following a maturity key
designed for fishery studies (Macchi & Pájaro, 2003)
which includes the following stages: 1) immature, 2)
developing and partially spent, 3) gravid (with
hydrated oocytes) or running, 4) spent, and 5) resting.
Based on the literature, biological data were
separated into two groups according to their origin: a
northern group between 34º-38ºS corresponding to the
Argentinean–Uruguayan Common Fishing Zone
Figure 1. Spatial distribution of demersal trawl stations
during December 2003 and 2005.
Figura 1. Distribución espacial de los lances de pesca
durante diciembre 2003 y 2005.
Spawning and reproductive potential of P. patagonicus, Argentina
(AUCFZ) and a southern group between 38º-41ºS, in
El Rincón (Díaz de Astarloa, 2002). This information
was used to analyze the length distribution at different
sampling sites and to determine the length at first
maturity (L50) of P. patagonicus. To estimate this
parameter, a logistic model was fitted to the
proportion of mature individuals (stage 2 to 5) by
length class by using the maximum likelihood method
(Kendall & Stuart, 1967). Coefficients of regression
obtained for males and females from both sampled
years were compared using a χ2 test (Aubone &
Wöhler, 2000).
Because flounder ovaries present a low number of
hydrated oocytes during the spawning phase and the
mature components are of reduced diameter, it is
difficult to differentiate the spawning stage from
advanced maturation, making it necessary to do
histological analyses of the gonads for classification
(Macchi & Díaz de Astarloa, 1996).
For histological examinations, 266 paired ovaries
of varying maturity stage were removed after capture
and preserved in 10% neutral buffered formalin. Fixed
gonads were weighed (GW) to the nearest 0.1 g and a
portion of tissue was removed from the centre of each
ovary, dehydrated in methanol, cleared in xylol and
embedded in paraffin. Tissues were sectioned at
approximately 4 µm thick and stained with Harri’s
haematoxylin followed by eosin counterstain.
Batch fecundity (BF, number of oocytes released
per spawning) was estimated gravimetrically with the
hydrated oocyte method (Hunter et al., 1985).
Samples were examined histologically to determine
the presence of postovulatory follicles (POFs) and
hydrated oocytes. To avoid biases when estimating
batch fecundity, only ovaries with hydrated oocytes
and without recent POFs were used. A total of 42
mature females (16 in 2003 and 26 in 2005) were
selected to estimate batch fecundity. Three pieces of
ovary approximately 0.1 g each were sampled from
the anterior, middle, and posterior sections of each
gonad, weighed (0.1 mg), and the number of hydrated
oocytes counted. Batch fecundity was estimated as the
product of the mean number of hydrated oocytes per
unit ovarian weight and total ovarian weight (GW).
Relative fecundity (RF, number of hydrated oocytes
per gram of ovary-free body weight) was estimated as
the batch fecundity divided by female weight (without
ovaries). The relationships between BF and the
variables TL and TW (ovary-free) were described
using simple standard regression (Draper & Smith,
1981). A power model and a linear model were fitted
to the relationships of BF versus TL and BF versus
TW (ovary-free), respectively. Comparisons between
the mean BF estimated from each spawning area
133
during both years were done using ANOVA (Sokal &
Rohlf, 1969).
During December 2003 and 2005, it was possible
to collect samples of hydrated oocytes to estimate
oocyte dry weight of females (DW) as an index of egg
quality from different sampling groups. For this, 100
hydrated oocytes were removed from gravid ovaries of
51 females (17 from 2003 and 34 from 2005). These
oocytes were rinsed in distilled water, dried for 20 h at
60ºC and weighed (± 0.1 mg). An ANOVA test was
used to compare DW mean values obtained from each
sampling area and year. Taking into account that yolk
reserves could be associated with the female
nutritional state, we estimated the condition factor (K
= TW/TL3 * 100) for each female and compared the
mean value obtained from the different years using a
Student t-test for independent samples.
RESULTS
Length at first maturity
Length at first maturity (L50) estimated for males and
females of Paralichthys patagonicus in December
2003 and 2005 for the northern zone revealed high
significant differences between sexes (t-test: t03’=
16.6, n = 145 P < 0.01; t05’ = 15.02, n = 360 P <
0.01). Females reached sexual maturity at a larger size
than males. In addition, during 2003 L50 obtained by
taking both sexes together (31.6 cm TL) was
significantly higher than in 2005 (27.82 cm TL) (P <
0.01) (Table 1).
Due to the low number of samples (n = 69) in
particular the scarcity of juveniles (n = 9) obtained in
El Rincón during 2005, L50 was only estimated for
2003. In this area, the mean value obtained for both
sexes combined (29.6 cm TL) was significantly lower
than in the northern zone (P < 0.01) (Table 1).
Spawning areas
During December 2003, the greater percentages of P.
patagonicus spawning females (with hydrated
oocytes) were detected in the El Rincón area (south
off Buenos Aires Province) (Fig. 2a). This area was
characterized by a bottom temperature front with
values ranging between 13 and 17ºC. On the other
hand, in December 2005 spawning females were
mainly located in the external sector of the Río de la
Plata estuary (Fig. 2b), where water temperature was
generally colder than that in 2003; nevertheless, the
concentrations of reproductive females detected in the
northern zone also coincided with bottom
temperatures between 13 and 17ºC.
134
Table 1. Length at first maturity (L50 cm) estimated for Paralichthys patagonicus. b: coefficient of the logistic model,
N: number of fish analysed.
Tabla 1. Talla de primera madurez (L50 cm) estimada para Paralichthys patagonicus. b: coeficiente del modelo logístico,
N: número de peces analizados.
Date
Region
Northern zone
December
2003
El Rincón
December
2005
Northern zone
L50 (cm)
b
N
L50 (cm)
b
N
L50 (cm)
b
N
Males
Females
Males and females
27.00
0.54
54
27.05
0.36
42
22.78
0.33
161
36.00
0.40
91
32
0.63
46
30.28
0.38
199
31.6
0.25
145
29.6
0.42
88
27.82
0.32
360
Figure 2. Presence of activity females (dots) (stage 2
and 3) and percentages of P. patagonicus in spawning
stage (squares) during a) December 2003 and b)
December 2005. The size of the squares is
proportional to the percentage of gravid females (with
hydrated oocytes). The isotherms, (ºC), represent the
bottom temperature field.
Figura 2. Presencia de hembras en actividad
reproductiva (puntos) (estadio 2 y 3) y porcentajes de
P. patagonicus en desove (cuadrados) durante a)
diciembre 2003 y b) 2005. El tamaño de los cuadrados
es proporcional al porcentaje de hembras grávidas (con
oocitos hidratados). Las isotermas (ºC), representan la
temperatura de fondo.
Figure 3. Batch fecundity (BF) of P. patagonicus as a
function of a) total length (TL) and b) total weight (TW)
(without ovary) obtained from December 2003 for northern
zone (white dots and dashed line), December 2003 for El
Rincón (squares and fill line) and December 2005 for
northern zone (black dots and fill bold line).
Figura 3. Fecundidad parcial (BF) de P. patagonicus en
función de a) la longitud total (TL) y b) el peso total
(TW) (sin ovario) obtenidos en diciembre de 2003 en la
zona norte (puntos blancos y línea punteada), diciembre
de 2003 en El Rincón (cuadrados y línea continua) y
diciembre de 2005 en la zona norte (puntos negro y línea
en negrita).
Fecundity
P. patagonicus batch fecundity (BF) estimated for
December 2003 and December 2005 showed a
potential relationship with length and a linear
relationship with weight of the individuals (Figure 3).
Values of BF obtained for December 2003 ranged
between 32,485 (39 cm TL) and 145,877 (51 cm TL)
hydrated oocytes for the northern zone with an
average of 80,830 (± 28,148) hydrated oocytes.
ANOVA test showed that these estimates were
significantly higher (P < 0.05) than those obtained for
El Rincón, where fecundity values ranged between
36,215 (44 cm TL) and 153,717 (56 cm TL) hydrated
oocytes with an average of 101,202 (± 29,755).
In 2005 only four mature females from El Rincon
were selected for estimates of BF, with values ranging
between 79,422 (46 cm TL) and 111,586 (50 cm TL)
135
hydrated oocytes. For the northern zone, BF values
obtained in 2005 were significantly lower than in 2003
(P < 0.01) and ranged between 14,685 (30 cm TL) and
150,730 (59 cm TL) hydrated oocytes, with a mean
value of 76,398 (± 16,742) hydrated oocytes.
The relationships between BF and TL and TW
(ovary-free) for December 2003 and 2005 were
described by:
(r2 = 0.62)
BF 03’ N = 9 E-3 TL4.2187
BF 03’ N = 110.43 TW – 14,097 (r2 = 0.65)
BF 03’ S = 1.8 E-3 TL4.555
(r2 = 0.84)
BF 03’ S = 76.19 TW + 17,790 (r2 = 0.34)
BF 05’ N = 0.118 TL3.445
(r2 = 0.72)
BF 05’ N = 80.31 TW – 6927
(r2 = 0.78)
P. patagonicus relative fecundity (RF) varied from
24 to 170 hydrated oocytes per gram of female (ovaryfree). RF showed great dispersion based on the length
of the females and it did not show any trends in
relation to the size of the spawners. The values
estimated in 2003 did not reveal significant
differences between the sampling areas (P > 0.05).
However, RF estimated in 2005 for the northern zone
was significantly lower (P < 0.01) than that for 2003.
The mean RF for both years was 93 ± 18 and 71 ± 11
oocytes per gram of female (ovary-free) respectively.
Oocytes dry weight
The oocyte dry weight showed no significant
relationship with size of females and the female
condition factor (K). The mean value obtained for
2003 (1.24 ± 0.15 mg per 100 eggs) showed no
significant differences between the sampling areas and
the mean value estimated for 2005 (1.28 ± 0.06 mg per
100 eggs) (P > 0. 05).
DISCUSSION
Length at first maturity (L50) estimated for P.
patagonicus flatfish in December 2003 and 2005
showed significant differences between sexes,
sampling areas, and years. In December 2003 the L50
obtained for the northern zone (31.57 cm TL) was
significantly higher than in 2005 (27.82 cm TL), and
than that estimated for El Rincón (29.58 cm TL).
These values represent the first estimates of length at
first maturity for this species, thus estimates should be
continued in coming years to examine whether
differences are the result of a trend, natural variability,
or differences in population groups.
The spatial distribution of females of P.
patagonicus with hydrated oocytes indicates that in
December 2003, the major reproductive activity took
136
place in El Rincón, southern Buenos Aires province.
These aggregations of spawning females were
observed in association with a bottom temperature
front parallel to the coast between 38.5ºS and 41ºS at
depths shallower than 50 m. These results agree with
the comments made by Macchi & Acha (1998) who
observed the highest concentrations of P. patagonicus
in the southern area of its distribution during
November 1994. However, in December 2005 the
highest proportion of spawning females was observed
in the external sector of the Rio de la Plata, possibly
due to the colder temperatures observed in the
northern area relative to 2003.
P. patagonicus batch fecundity (BF) showed a
potential relationship with length and a linear
relationship with weight of the individuals. The BF
values are similar to the estimates made by Macchi &
Díaz de Astarloa (1996) for this species; however,
these authors found that fecundity was linearly related
to both parameters.
The number of hydrated oocytes per unit weight
showed a similar pattern to BF, with differences
between years but not between sampling areas in
2003. The mean relative fecundity for P. patagonicus
during December 2003 (93 ± 18 oocytes) was higher
than that obtained for December 2005 (73 ± 9
oocytes).
Because the hydrated oocyte diameter depends on
the hydration degree, we considered the oocyte dry
weight as a better index of egg quality. Dry weight of
hydrated oocytes showed no relationship with the size
or the nutritional condition of P. patagonicus females.
This suggests that although the fecundity in 2005 was
lower than in 2003, the quality of the oocytes was
similar, which in turn indicates that egg yolk reserves
were probably similar in 2003 and 2005.
Populations of P. patagonicus in the Buenos Aires
shelf showed high interannual variability in
reproductive activity between 2003 and 2005. These
differences could be attributed in part to the difference
in seawater temperature between the two years,
especially at high temperatures observed in 2005. In
addition to this, it was also possible to detect, from
satellite images, high positive anomalies in
chlorophyll concentrations for 2003 and negative ones
for 2005 (Marrari et al., 2010). These observations
reinforce the theory of oceanographic anomalies
observed in the two sampled years. These results
highlight the need for future studies of the
reproductive biology of this species in order to
elucidate the factors that influence the variability in
reproductive activity.
ACKNOWLEDGEMENTS
This research was conducted within the INIDEP´s,
contribution Nº1636 Demersal Coastal Project. We
acknowledge H. Christiansen and M. Estrada for the
preparation of histological sections. Thanks to Dr.
Marina Marrari for their contributions to redraft the
manuscript.
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138
Research Article
Distribución y abundancia de larvas de Heterocarpus reedi Bahamonde, 1955,
Cervimunida johni Porter, 1903 y Pleuroncodes monodon
(H. Milne Edwards, 1837), frente a Coquimbo y Caldera, Chile
Armando Mujica1, Enzo Acuña1 & María Luisa Nava1
Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte
P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
1
RESUMEN. Como aporte a la dinámica poblacional de especies que constituyen recursos pesqueros, se
analizaron 160 muestras de zooplancton obtenidas con redes Bongo en 40 estaciones oceanográficas entre
Caldera y Coquimbo, en octubre y diciembre de 2005. De ellas se separó la totalidad de las larvas de
crustáceos decápodos y se identificaron las de Heterocarpus reedi, Cervimunida johni y Pleuroncodes
monodon. Las mayores abundancias de zoeas tempranas de las tres especies se encontraron en octubre en la
zona de Coquimbo, mientras que en diciembre predominaron los estados más avanzados de desarrollo. En la
zona de Caldera, en ambos meses de muestreo, predominaron los estados avanzados de desarrollo de H. reedi
y P. monodon y zoeas tempranas de C. johni. La frecuencia de ocurrencia de las larvas de H. reedi en la zona
de Coquimbo fue similar en ambos meses, mientras que en la zona de Caldera fue mayor en octubre. La
frecuencia de ocurrencia de las larvas de P. monodon y C. johni fue mayor en octubre en ambas zonas. Todas
las megalopas capturadas en las dos zonas y meses de muestreo corresponden sólo a un morfotipo, con
características morfológicas similares a los juveniles más pequeños de P. monodon. Sobre la base de la
distribución y abundancia de larvas de las tres especies, se postula que el desove ocurre antes en la zona de
Caldera que en la de Coquimbo, principalmente en zonas próximas a la costa, dada las diferencias de
abundancia de los estados de desarrollo.
Palabras clave: distribución, abundancia, estadios larvales, camarón nailon, langostinos, norte de Chile.
Distribution and abundance of Heterocarpus reedi Bahamonde, 1955, Cervimunida johni
Porter, 1903, and Pleuroncodes monodon (H. Milne Edwards, 1837), larvae off
Coquimbo and Caldera, Chile
ABSTRACT. To better understand the population dynamics of fishery resource species, 160 zooplankton
samples were obtained with a Bongo net at 40 oceanographic stations around Caldera and Coquimbo in October and December, 2005, and analyzed. All crustacean decapod larvae were sorted, and Heterocarpus reedi,
Cervimunida johni, and Pleuroncodes monodon larvae were identified. For all three species, the highest abundances of early zoea were found in October in Coquimbo, whereas advanced larval stages were predominant
in December. In Caldera, advanced larval stages of H. reedi and P. monodon, and early zoeas of C. johni were
dominant during both sampling months. The frequency of occurrence of H. reedi larvae was similar during
both sampling months in Coquimbo and greater in October in Caldera. The frequency of occurrence of the larvae of P. monodon and C. johni was greater in both areas in October. All the megalops captured in both zones
and sampling months corresponded to a single morphotype, with morphological characteristics similar to the
smallest P. monodon juvenile specimens. Based on the larval distribution and abundance of these three species, it is postulated that spawning occurs earlier in the Caldera area than around Coquimbo, mainly in areas
near the coast, given the differences in abundance of the developmental stages.
Keywords: distribution, abundance, larval stages, deep-sea shrimp, squat lobsters, northern Chile.
___________________
Corresponding author: Armando Mujica ([email protected])
139
Larvas de H. reedi, C. johni, P. monodon en Coquimbo y Caldera, Chile
INTRODUCCIÓN
La distribución geográfica de especies bentónicas y
nectónicas, incluso aquellas de importancia comercial,
generalmente es poco precisa, desconocida o su
determinación es de alto costo, por ubicarse en áreas
oceanográficas amplias o de difícil acceso, lo que
constituye un serio impedimento para conocer
aspectos relevantes de las poblaciones (Acuña et al.,
2007). Los componentes específicos del meroplancton, la abundancia espacial, temporal, la
distribución vertical y horizontal de los diferentes
estados larvales de especies que como adultos integran
comunidades bentónicas y nectónicas, son aspectos
determinantes en el conocimiento de la dinámica
poblacional, biología pesquera de especies que
constituyen recursos pesqueros explotados o
potenciales y el desarrollo sostenible de sus pesquerías
(Mujica, 2006; Acuña et al., 2007).
En Chile, la pesquería de crustáceos demersales es
una importante actividad extractiva que se sustenta
principalmente en la explotación de los recursos
camarón nailon (Heterocarpus reedi Bahamonde,
1955), langostino colorado (Pleuroncodes monodon
H. Milne Edwards, 1837) y langostino amarillo
(Cervimunida johni Porter, 1903). En vista de la
importancia de estos recursos, desde 1993 se ha
determinado su biomasa, mediante evaluación directa
anual (Fondo de Investigación Pesquera, Chile), así
como también, se ha efectuado el seguimiento
rutinario de sus pesquerías por el Instituto de Fomento
Pesquero (IFOP) (Acuña et al., 2008a, 2008b).
Estos estudios consideran sólo algunos aspectos
biológicos de las especies, lo que ha llevado al
Consejo de Investigación Pesquera a incluir en
algunos de sus Programas de Investigación, proyectos
complementarios que se han dirigido al estudio del
reclutamiento (Acuña et al., 2007) y la reproducción
(Acuña et al., 2008b) de estos tres crustáceos.
Los antecedentes disponibles de la reproducción de
H. reedi, P. monodon y C. johni, indican que el
período de incubación de huevos y época de liberación
de larvas al plancton varía latitudinalmente,
iniciándose el proceso en la zona norte, lo que podría
estar relacionado con las condiciones oceanográficas
existentes a lo largo de la costa chilena (Canales et al.,
2002; Arana et al., 2003).
La época de portación de huevos del camarón
nailon (H. reedi) se extiende de marzo a diciembre,
con mayor proporción entre mayo y septiembre,
mientras que la liberación de larvas ocurre
principalmente de julio a septiembre (Palma & Ulloa,
1998). Las hembras de langostino colorado (P.
monodon), portan huevos entre febrero y diciembre,
pero la mayor proporción ocurre entre mayo y octubre
y la liberación larval en la zona sur de Chile se realiza
entre junio y octubre (Palma, 1994; Palma & Arana,
1997). En el langostino amarillo (C. johni) se ha
determinado que las hembras son portadoras de
huevos entre mayo y noviembre, con moda en agosto
y la liberación larval ocurriría entre octubre y
noviembre (Wolff & Aroca, 1995).
Sin embargo, las investigaciones de los estadios
larvales de decápodos en Chile son escasas, incluso
aquellos de especies de importancia comercial
(Wehrtmann & Báez, 1997). En general, las larvas de
decápodos son difíciles de determinar a nivel de
especie, siendo la mayoría de las veces asignadas a
categorías taxonómicas como familias o géneros
(Palma, 1976). En el caso de las especies consideradas
en este estudio, existe la descripción parcial del
desarrollo larval de P. monodon (Fagetti &
Campodónico, 1971), el primer estadio de C. johni
(Fagetti, 1960) y sólo antecedentes de la familia
Pandalidae para H. reedi (Thatje & Bacardit, 2000;
Park et al., 2004).
En cuanto a la distribución y abundancia de los
estadios tempranos de estas especies, Palma (1976)
encontró que al sur de la bahía de Valparaíso, la
distribución anual de larvas de langostinos tiene un
máximo en octubre, indicando con ello que la época
de máxima liberación de larvas se iniciaría a
principios de primavera y el resto del año son
relativamente escasas, mientras que las zoeas de
Caridea tienen sus máximos en primavera y verano.
Palma (1994), señala que en la costa de Concepción
las mayores densidades larvales se encuentran en
primavera y las menores en otoño e invierno.
Coincidiendo con esto, Silva (1999) en cruceros
estacionales efectuados entre Punta Damas, (29º15’S)
y Punta Lengua de Vaca (30º20’S), encontró que las
máximas abundancias de larvas de langostinos ocurren
en noviembre. A diferencia de esto, y posiblemente
por corresponder a una zona de menor latitud, Rivera
& Santander (2005) encontraron las mayores
densidades de larvas de P. monodon en agosto y
enero, en la zona norte de Chile.
Como parte de un estudio destinado a identificar y
caracterizar las zonas y épocas de reclutamiento del
camarón nailon, langostino amarillo y langostino
colorado en el litoral de la zona de Caldera (26º45’27º6’S) y Coquimbo (29º20’-30º14’S) (Acuña et al.,
2007), se incluyó la distribución y abundancia de las
larvas de las tres especies (H. reedi, C. johni y P.
monodon), en relación a la distribución de las
poblaciones de adultos y variables ambientales en los
sistemas de bahías de Coquimbo y Caldera, que son
dos de las principales zonas de pesca de estos
crustáceos en el país.
En la zona de pesca de langostinos y camarón nailon
de la costa de Caldera (26º45’-27º6’S, 70º50’71º00’W) y Coquimbo (29º20’-30º14’S, 71º20’71º35’W), se obtuvieron muestras diurnas de
zooplancton en 19 y 21 estaciones, respectivamente
(Fig. 1). En la zona de Caldera los muestreos
oceanográficos se realizaron entre el 24 y 26 de
octubre y entre el 22 y 24 de diciembre de 2005. En
cambio, en la zona de Coquimbo se efectuaron entre el
5 y 7 de octubre y el 17 y 19 de diciembre del mismo
año (Fig. 1).
Se obtuvo un total de 160 muestras
zooplanctónicas con redes Bongo de 59 cm de
diámetro y 303 nm de abertura de malla, que fueron
arrastradas en forma doble oblicua entre la superficie y
150 m de profundidad o hasta 15 m sobre el fondo,
cuando la profundidad fue menor.
Las muestras fueron preservadas en solución de
formalina en agua de mar al 5%, para su posterior
análisis en laboratorio. De ellas se separaron las larvas
de crustáceos decápodos y se identificaron las de H.C.
johni y P. monodon (Acuña et al., 2007). Las zoeas se
separaron en dos categorías de acuerdo a su estado de
desarrollo temprano o avanzado, sobre la base de la
ausencia o presencia de urópodos, respectivamente,
por considerar que estos apéndices son característicos
del cambio de la capacidad de movilidad de las larvas.
Entre los estados de desarrollo de los Galatheidae,
también se reconoció el estadio de megalopa.
La abundancia de las larvas fue estandarizada a
1000 m3 de agua filtrada, que se calculó mediante el
uso de medidores de flujo adosados a la boca de la
red, que permitieron determinar el volumen filtrado.
La abundancia relativa de cada una de las especies
consideradas se determinó mediante la expresión
porcentual entre el total de ejemplares capturados en
cada estación, respecto del total de larvas de la especie
en cada crucero. La frecuencia de ocurrencia se
determinó como el porcentaje de estaciones con larvas
de cada especie en cada crucero, respecto del total de
estaciones de cada crucero.
La distribución y abundancia de las larvas y
estados de desarrollo de las especies objeto del
estudio, se discute con la información histórica de las
capturas de estas especies en los caladeros de la zona
de Caldera y Coquimbo y las variables oceanográficas
obtenidas en el proyecto FIP Nº 2004-45 (Acuña et
al., 2007).
140
RESULTADOS
Los valores extremos del perfil vertical de temperatura
de la zona de Caldera fueron levemente superiores que
los de la zona de Coquimbo en octubre, con máximos
próximos a superficie, de 15,5 y 13,8°C, y mínimos de
10,5 y 9,4°C respectivamente (Acuña et al., 2007). La
salinidad entre ambas zonas de muestreo no tuvo
diferencia, mientras que los valores máximos del
oxigeno disuelto fueron levemente mayores en la zona
de Coquimbo que en Caldera (Acuña et al., 2007).
El gradiente latitudinal antes descrito, no se detectó
en los muestreos efectuados en diciembre, puesto que
los valores máximos y mínimos del perfil vertical de
temperatura, fueron levemente mayores en la zona de
Coquimbo que en Caldera, mientras que la salinidad y
oxígeno disuelto, fueron similares en ambas zonas de
muestreo, con máximos de oxígeno superficial
levemente mayor en la zona de Coquimbo (Acuña et
al., 2007).
Larvas de Heterocarpus reedi
La mayor concentración de larvas de esta especie, se
encontró en la zona de Coquimbo en octubre (1011
larvas 1000 m-3). Estas larvas se capturaron en el
68,4% de las estaciones realizadas en octubre y
diciembre, siendo menor la abundancia relativa en
diciembre (Tabla 1).
En octubre, el 91,5% de las larvas se encontraron
en los primeros estados de desarrollo (zoeas sin
urópodos), mientras que en diciembre se encontraron
zoeas con y sin urópodos en igual número.
En la zona de Coquimbo, las mayores abundancias
(180 a 185 larvas 1000 m-3) se encontraron en las
estaciones 6, 7 y 9 (Fig. 2). Las larvas de estas
estaciones fueron zoeas sin urópodos, mientras que las
zoeas con urópodos sólo se encontraron en las
estaciones 3, 12, 13 y 16, en concentraciones entre 10
y 54 larvas 1000 m-3 (Fig. 2).
En diciembre, la abundancia máxima se encontró
en la estación 5 frente a bahía Guanaqueros (39 larvas
1000 m-3), que en su gran mayoría fueron zoeas de
primeros estados de desarrollo, aunque en este
muestreo las zoeas más desarrolladas predominaron y
tuvieron distribución más amplia (Fig. 2).
En la zona de Caldera, también se encontró una
mayor abundancia de zoeas en octubre que en
diciembre, aunque las abundancias relativas fueron
menores que las detectadas en la zona de Coquimbo
(Tabla 1). La frecuencia de ocurrencia de zoeas totales
en esta zona de muestreo, fue igual en ambas épocas.
En ambas predominaron las larvas más desarrolladas
141
Figura 1. Ubicación de las estaciones de muestreo. a) Coquimbo y b) Caldera.
Figure 1. Location of sampling stations. a) Coquimbo zone and b) Caldera.
Tabla 1. Abundancia y frecuencia de ocurrencia de zoeas totales de H. reedi, C. johni y P. monodon en la zona de
Coquimbo y Caldera, Chile (octubre y diciembre 2005).
Table 1. Abundance and frequency of occurrence of H. reedi, C. johni and P. monodon zoea larvae in the zone of
Coquimbo and Caldera, Chile (October and December 2005).
Coquimbo
Larvas
zoeas
Octubre
Abundancia
Diciembre
Abundancia
Octubre
(Nº 1000 m )
Frecuencia
(%)
(Nº 1000 m )
Frecuencia
(%)
1011
19347
3407
68,4
94,7
94,7
230
7
362
68,4
5,3
42,1
-3
H. reedi
C. johni
P. monodon
Caldera
-3
(con urópodos), las que en octubre representaron el
63,3 % de las zoeas y en diciembre el 88,7 %.
Las mayores densidades de zoeas, se encontraron
en las estaciones 6 y 10, con concentraciones de 66 y
79 larvas 1000 m-3, respectivamente. Estas zoeas
Diciembre
Abundancia
Frecuencia
-3
(%)
(Nº 1000 m )
407
430
684
66,7
66,7
81,0
Abundancia
(Nº 1000 m )
Frecuencia
(%)
55
6
373
28,6
4,8
52,4
-3
correspondieron principalmente a estadios avanzados
(Fig. 3). Las zoeas más desarrolladas tuvieron
distribución más costera que las sin urópodos, las
cuales aunque en menores concentraciones, tuvieron
igual frecuencia de ocurrencia que las primeras.
142
Figura 2. Distribución y abundancia de larvas de Heterocarpus reedi (octubre 2005). a) zona de Coquimbo, b) zona de
Caldera.
Figure 2. Distribution and abundance of Heterocarpus reedi larvae (October 2005). a) Coquimbo zone, b) Caldera zone.
En diciembre, las zoeas fueron muy escasas (6 a 11
larvas 1000 m-3) y se distribuyeron principalmente en
la parte norte y occidental del área de muestreo. Las
zoeas con urópodos predominaron ampliamente y sólo
en una estación se encontraron zoeas en primeros
estadios de desarrollo (Fig. 3).
Larvas de Cervimunida johni
En octubre en la zona de Coquimbo, se encontró una
gran abundancia de zoeas, presentes en la mayoría de
las estaciones muestreadas (Tabla 1). La mayoría de
las larvas fueron zoeas sin urópodos (98,1%). Las
concentraciones máximas (> 1000 larvas 1000 m-3) se
encontraron principalmente en las estaciones del
sector norte (Fig. 4), en especial en las estaciones 14 y
17 (4557 y 7236 larvas 1000 m-3). Se encontraron
zoeas con urópodos sólo en cinco estaciones costeras
de la parte sur y central del área de estudio, en
concentraciones entre 12 y 200 larvas 1000 m-3 (Fig.
4).
En diciembre, la abundancia relativa de zoeas fue
muy baja y con escasa frecuencia (Tabla 1). En esa
oportunidad las zoeas sólo se encontraron en una
estación, frente a la bahía de Coquimbo, donde todos
los ejemplares fueron zoeas con urópodos (Fig. 4).
En octubre en la zona de Caldera, las zoeas fueron
poco abundantes, aunque estuvieron presentes en 16
de las 21 estaciones muestreadas. La mayoría de ellas
(81,5%) fueron larvas en estadios tempranos de
desarrollo (sin urópodos). Estas se concentraron
principalmente en los sectores sur y central del área
muestreada, con un máximo de 127 larvas 1000 m-3,
en la estación 7. Esta estación fue la única en que se
encontraron larvas con urópodos, las que
representaron el 81,9% de las larvas capturadas en la
estación y el 24,2% del total de este muestreo (Fig. 5).
En diciembre, se encontraron larvas sólo en dos
estaciones y en bajas concentraciones (23 y 6 larvas
1000 m-3), (Tabla 1). Todas correspondieron a zoeas
sin urópodos (Fig. 5).
143
Figura 3. Distribución y abundancia de larvas de Heterocarpus reedi (diciembre 2005). a) zona de Coquimbo, b) zona de
Caldera.
Figure 3. Distribution and abundance of Heterocarpus reedi larvae (December 2005). a) Coquimbo zone, b) Caldera zone.
Larvas de Pleuroncodes monodon
En octubre en la zona de Coquimbo, estas larvas
fueron abundantes y estuvieron ampliamente
distribuidas, (Fig. 6). El 55,9% de las larvas se
encontró en los primeros estado de desarrollo (zoeas
sin urópodos) y su distribución fue principalmente
costera, con concentraciones máximas (515 y 661
larvas 1000 m-3) en las estaciones 3 y 5 ubicadas en la
bahía de Tongoy y Guanaqueros, respectivamente
(Fig. 6).
En diciembre, las larvas fueron menos abundantes
y estuvieron presentes en menos de la mitad de las
estaciones muestreadas (Tabla 1). La concentración
máxima (105 larvas 1000 m-3), se determinó en la
estación 17, en el extremo norte del área de muestreo
(Fig. 6).
En esta oportunidad, el 81,9% de las zoeas fueron
de estadios avanzados mientras que las zoeas sin
urópodos, sólo se encontraron en dos estaciones.
En octubre en la zona de Caldera, las larvas fueron
poco abundantes, pero de amplia distribución (Tabla
1). El 74,7% fueron zoeas con urópodos, con un
máximo de 130 larvas 1000 m-3, en el extremo sur del
área de muestreo, donde predominaron estas zoeas
(Fig. 7).
En diciembre, la abundancia fue menor que en
octubre y su frecuencia de ocurrencia fue menor al
50% (Tabla 1). En esta oportunidad, sólo se
encontraron zoeas con urópodos, con máximos (103
larvas 1000 m-3) en la estación 16 (Fig. 7). En general,
las larvas tuvieron una distribución preferentemente
oceánica.
Megalopas de Galatheidae
Todas las megalopas capturadas en las dos zonas y
meses de muestreo, correspondieron sólo a un
morfotipo, con características morfológicas similares a
los juveniles más pequeños de P. monodon. Las
144
Figura 4. Distribución y abundancia de larvas de Cervimunida johni (octubre 2005). a) zona de Coquimbo, b) zona de
Caldera.
Figure 4. Distribution and abundance of Cervimunida johni larvae (October 2005). a) Coquimbo zone, b) Caldera zone.
megalopas más grandes midieron 690 nm de longitud
cefalotoráxica.
En la zona de Coquimbo en octubre, se capturaron
megalopas sólo en cuatro estaciones y en bajas
concentraciones (Fig. 8). En diciembre, las megalopas
fueron más abundantes y mas frecuentes (Tabla 2),
con máximos de 484 y 456 megalopas 1000 m-3 en las
estaciones 13 y 16, ubicadas al noroeste de la bahía de
Coquimbo (Fig. 8).
En la zona de Caldera, en octubre, las megalopas
se encontraron en escasa abundancia y frecuencia
(Tabla 2), encontrándose en una sola estación, ubicada
en el extremo norte (Fig. 8).
En diciembre, las megalopas también fueron poco
abundantes
y
frecuentes
(Tabla
2).
Las
concentraciones máximas (26 megalopas 1000 m-3), se
capturaron en una de las estaciones más alejadas de la
costa (Fig. 8).
DISCUSIÓN
La diferencia notoria de la abundancia de larvas de H.
reedi entre los dos meses de muestreo, así como la
mayor proporción de zoeas correspondientes a los
primeros estados de desarrollo capturados en octubre,
indica que la liberación de larvas habría ocurrido a
comienzos de primavera, lo cual coincide con lo
señalado por Roa et al. (1998), quienes indican que la
época de liberación de larvas, ocurre principalmente
entre julio y septiembre.
En octubre, la mayor proporción de zoeas sin
urópodos, respecto de las más desarrolladas en áreas
costeras de la zona de Coquimbo, sugiere la presencia
de hembras ovíferas, las que habrían liberado larvas
que no han permanecido el tiempo suficiente en el
plancton como para ser desplazadas por las corrientes
desde su lugar de origen, lo cual coincide con lo
señalado por Acuña et al. (1993).
145
Figura 5. Distribución y abundancia de larvas de Cervimunida johni (diciembre 2005). a) zona de Coquimbo, b) zona de
Caldera.
Figure 5. Distribution and abundance of Cervimunida johni larvae (December 2005). a) Coquimbo zone, b) Caldera zone.
La mayor proporción de larvas con urópodos en la
zona de Caldera en octubre, indica que la liberación de
larvas de H. reedi, habría ocurrido antes en Caldera
que en Coquimbo, lo cual estaría relacionado con las
condiciones oceanográficas existentes a lo largo de la
costa chilena y que como consecuencia del desfase
térmico latitudinal, el proceso reproductivo se inicia
antes en la zona norte (Canales et al., 2002; Arana et
al., 2003).
Esto coincide con lo encontrado en esta
oportunidad, en que los valores extremos del perfil
vertical de temperatura de la zona de Caldera fueron
levemente superiores a los de la zona de Coquimbo en
octubre (Acuña et al., 2007).
La menor abundancia de larvas de esta especie en
ambas zonas de muestreo en diciembre, así como el
aumento de la proporción de zoeas con urópodos, se
debería a la mortalidad natural de ellas en el trans-
curso de su desarrollo y a la declinación de la
eclosión, dada la época de muestreo y lo señalado por
Roa et al. (1998).
La secuencia temporal de la abundancia relativa de
los estados de desarrollo de P. monodon en los dos
meses muestreados en ambas zonas fue similar a la de
H. reedi. Esto coincide con la abundancia de los
estados de desarrollo de P. monodon encontrado por
Palma (1994) en la costa de Concepción y lo reportado
por Rivera & Santander (2005), en la zona norte de
Chile. Estos últimos autores encuentran las mayores
abundancias de zoeas I, II y III en agosto, de zoeas IV
en octubre y de megalopas en enero, lo cual
corresponde con la época de liberación de larvas de
esta especie (Henríquez, 1979; Bustos & Retamal,
1985; Palma & Arana, 1997).
La proporción de zoeas de desarrollo avanzado en
octubre en ambas zonas de muestreo, que fue mayor
146
Figura 6. Distribución y abundancia de larvas de Pleuroncodes monodon (octubre 2005). a) zona de Coquimbo, b) zona de
Caldera.
Figure 6. Distribution and abundance of Pleuroncodes monodon larvae (October 2005). a) Coquimbo zone, b) Caldera zone.
que la encontrada para H. reedi, sería consecuencia de
que la eclosión comenzaría antes. Esto corresponde
con lo señalado por Palma & Arana (1997), quienes
encuentran la mayor abundancia de hembras con
huevos de desarrollo más avanzado, en septiembre
frente a Concepción. Al respecto Canales et al. (2002),
señalan que el proceso de portación de huevos es más
temprano en la zona norte, iniciándose antes la
liberación de larvas e intensificándose en agosto.
Lo anterior explicaría la presencia sólo de zoeas de
mayor desarrollo en diciembre en Caldera y la mayor
proporción de ellas en Coquimbo, a diferencia de lo
encontrado en octubre cuando predominaron las zoeas
de menor desarrollo en esta zona. Por otra parte, la
presencia de zoeas sin urópodos, confirma la presencia
de reproductores en el bentos de ambas zonas de
muestreo, lo que es consistente con la ubicación de las
capturas de la flota pesquera en esta oportunidad
(Acuña et al., 2007).
La escasa presencia de megalopas en octubre en
ambas zonas de muestreo y el notorio aumento de
ellas en diciembre, confirma lo señalado anteriormente
respecto de la época reproductiva de la especie
(Palma, 1994; Palma & Arana, 1997). Por otra parte,
su mayor abundancia en la zona de Coquimbo, sería
explicada por la diferencia latitudinal en que ocurriría
el desove (Canales et al., 2002), que coincide con la
diferencia térmica encontrada en esta oportunidad
entre las zonas de muestreo (Acuña et al., 2007).
La abundancia y composición por estados de
desarrollo de las larvas de C. johni en octubre en
ambas zonas de muestreo, en las que se detectó un
claro predominio de las zoeas sin urópodos, indica la
presencia de la población desovante en estas áreas a
comienzos de primavera, pero a diferencia de las
larvas de las otras dos especies estudiadas, no se
detectó la secuencia temporal de los estados de
147
Figura 7. Distribución y abundancia de larvas de Pleuroncodes monodon (diciembre 2005). a) zona de Coquimbo, b) zona de
Caldera.
Figure 7. Distribution and abundance of Pleuroncodes monodon larvae (December 2005). a) Coquimbo zone, b) Caldera
zone.
desarrollo de las larvas de C. johni, entre los dos
meses muestreados.
La escasa abundancia de zoeas con urópodos en
octubre en ambas zonas, puede ser explicada por la
época de liberación de las larvas de la especie, que
ocurre entre septiembre y octubre en la zona Caldera y
Coquimbo (Acuña et al., 1998). Sin embargo, la
mínima presencia de larvas de esta especie en
diciembre en ambas zonas de muestreo, podría ser
indicio de una alta mortalidad que el desarrollo haya
sido más rápido que la secuencia de muestreo o que en
el proceso de desarrollo existiera un comportamiento
que no las hace vulnerables a las capturas planctónicas
convencionales, ya sea por su capacidad natatoria o
por haber adquirido hábitos profundos o bentónicos.
Esto coincide con la ausencia total de las megalopas
de C. johni en las muestras zooplanctónicas, puesto
que todas ellas fueron identificadas como P. monodon
dada la similitud morfológica con los juveniles de esta
especie.
Coincidentemente con lo anterior, Silva (1999) en
un estudio realizado entre Punta Damas (29°15’S) y
Punta Lengua de Vaca (30º20’S), con cruceros
estacionales (abril, julio, noviembre y enero), encontró
sólo zoeas I en julio y noviembre, zoeas II, en
mínimas concentraciones en los mismos meses y
ausencia de los demás estados de desarrollo.
La hipótesis relacionada con el comportamiento de
las larvas más desarrolladas de C. johni, permite
postular que las megalopas de esta especie,
desaparecerían más rápidamente del plancton que las
de P. monodon, lo cual estaría directamente
relacionado con las diferencias establecidas en el
reclutamiento de ambas especies detectadas por Acuña
et al. (2007).
El desfase temporal de los estadios larvales y la
mayor abundancia de las larvas de menor desarrollo
en las estaciones costeras de ambas zonas muestreadas
de las tres especies, así como el aumento proporcional
148
Figura 8. Distribución y abundancia de megalopas de Pleuroncodes monodon. a) zona de Coquimbo, b) zona de Caldera.
Figure 8. Distribution and abundance of Pleuroncodes monodon megalops. a) Coquimbo zone, b) Caldera zone.
Tabla 2. Abundancia y frecuencia de ocurrencia de megalopas de P. monodon (octubre y diciembre, 2005, zona de
Coquimbo y Caldera, Chile).
Table 2. Abundance and frequency of occurrence of P. monodon megalops (October and December, 2005, zones of
Coquimbo and Caldera, Chile).
Octubre
Zona
Coquimbo
Caldera
Diciembre.
Abundancia
(Nº 1000 m-3)
Frecuencia
(%)
Abundancia
(Nº 1000 m-3)
Frecuencia
(%)
138
5
21,1
4,8
2509
74
78,9
19,0
de las larvas más desarrolladas en las estaciones más
distantes de la costa en diciembre, sería producto de la
deriva larval desde las áreas de eclosión. Por otra
parte, la presencia de una proporción mayor de zoeas
avanzadas en la parte norte de las zonas muestreadas,
sería consecuencia del transporte larval que generan
las corrientes predominantes de dirección norte que se
han descrito para las costas centro norte de Chile
(Escribano et al., 2002) y particularmente para la zona
de Coquimbo (Moraga et al., 1994, 2001 & Acuña et
149
al., 1989); lo cual fue más evidente en la distribución
de las larvas de H. reedi y P. monodon, en el muestreo
de diciembre.
Acuña et al. (2007), señalan que la mayor
proporción de hembras portadoras de huevos de las
especies en estudio, así como el reclutamiento de los
juveniles, ocurre al interior de los caladeros habituales
de pesca en la zona de estudio, lo cual es consistente
con las áreas de mayor concentración de larvas en
primeros estados de desarrollo de las tres especies
estudiadas en octubre. Aunque en general el muestreo
de plancton en ambas zonas (Caldera y Coquimbo) se
superpone parcialmente a los caladeros habituales de
pesca, este se extendió en la franja costera
comprendida entre los caladeros y la costa, por lo que
la presencia de las mayores concentraciones de las
primeras zoeas de las tres especies en octubre, en las
muestras de plancton obtenidas en estaciones
próximas a la costa, confirman la migración
reproductiva de los adultos señalada por diversos
autores, que indican que las hembras portadoras de
huevos con mayor desarrollo, se encuentran a menor
profundidad, más cerca de la costa y principalmente a
fines de invierno y comienzo de primavera (Arana, et
al. 1976; Bustos et al., 1982; Palma & Arana, 1997;
Canales et al., 2003 & Acuña et al., 2008b).
AGRADECIMIENTOS
Los resultados de este estudio son parte del proyecto
“Determinación de las zonas y épocas de
reclutamiento de camarón nailon, langostino amarillo
y langostino colorado entre la III y IV Región” (FIP
Nº 2004-45) financiado por el Fondo de Investigación
Pesquera, cuyo director fue el Profesor Enzo Acuña de
la Universidad Católica del Norte. Los autores
agradecen la colaboración de la Srta. Maria de los
Ángeles Gallardo y Andrés González, que participaron
en el muestreo y separación de las muestras
planctónicas.
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Reproducción y dinámica poblacional de Cheirodon interruptus
151
Research Article
(Ostariophysi: Characidae) en el arroyo El Portugués, alta cuenca
del río Samborombón, Argentina
Ricardo A. Ferriz1, Cristina A. Bentos1, Eduardo M. Fernández1
& Guillermo R. López1,2
1
Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” Av. A. Gallardo 470 C1405DJR
Buenos Aires, Argentina
2
Facultad de Veterinaria, Universidad de Buenos Aires, Área de Medicina, Producción y Tecnología de
Fauna Acuática y Terrestre, Buenos Aires, Argentina
RESUMEN. Se determinó el período reproductivo de Cheirodon interruptus mediante el análisis de 1.658
especímenes capturados mensualmente en el arroyo El Portugués, Argentina, desde mayo 2004 hasta abril
2005. En base a los estadios de madurez y del índice gonodosomático (IGS) de las hembras se determinaron
dos etapas de desove, una en primavera y otra en otoño. Se encontró una correlación significativa entre el IGS
medio mensual de los machos con la profundidad. El IGS de las hembras presentó una correlación
significativa con el fotoperíodo y la profundidad. El resto de las variables ambientales, incluyendo
temperatura, pH, conductividad y precipitación mensual, no mostró una correlación con la media mensual del
IGS. La primera madurez sexual en hembras y machos se observó en la clase 24-26 mm de longitud estándar.
La fecundidad absoluta media fue de 448 ovocitos (DE = 217,8) y la fecundidad relativa media fue de 0,33
(DE = 0,097) ovocitos por miligramo de peso corporal, siendo un desovante del tipo parcelado. El diámetro de
los ovocitos varió entre 0,05 y 0,70 mm, con una media de 0,48 mm (DE = 0,16).
Palabras clave: Cheirodontinae, reproducción, fecundidad, primera maduración, pampasia, Argentina.
Reproduction and population dynamics of Cheirodon interruptus (Ostariophysi:
Characidae) in El Portugués, a stream in the upper watershed of the Samborombón
River, Argentina
ABSTRACT. The reproductive period of Cheirodon interruptus was determined by analyzing 1658
individuals collected monthly in the stream El Portugués, Argentina, from May 2004 to April 2005. Two
prolonged spawning seasons, one in spring and another in autumn, were observed based on the maturity stages
and gonadosomatic index (GSI) of female specimens. The mean monthly GSI of males was significantly
correlated with depth. In females, the GSI exhibited a significant correlation with photoperiod and depth. The
remaining environmental variables, including temperature, pH, conductivity, and monthly rainfall, did not
show a correlation with the mean monthly GSI. The first sexual maturity in females and males was reached
within the 24-26 mm standard length class. The mean absolute fecundity was 448 oocytes (SD = 217.8), and
the mean relative fecundity was 0.33 (SD = 0.097) oocytes per milligram of body weight; this species is a
multiple spawner. The oocyte diameter ranged from 0.05 to 0.70 mm, with a mean of 0.48 mm (SD = 0.16).
Keywords: Cheirodontinae, reproduction, fecundity, first maturation, Pampasia, Argentina.
___________________
Corresponding author: Ricardo Ferriz ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La mayor parte de la diversidad de los peces
Neotropicales puede ser atribuida a especies de
pequeño a mediano tamaño, como fue constatado por
Vazzoler (1996) para el alto río Paraná, en algunas
lagunas relacionadas con el Paraná medio (Cordiviola
de Yuan et al., 1984) y en tributarios del río Uruguay
(López et al., 1984). Las especies de pequeño tamaño
están distribuidas principalmente en riachos, donde
152
llegan a componer como mínimo, 50% del ensamble
(Menni, 2004). La distribución y composición
específica son los factores de mayor importancia en el
estudio de las poblaciones de peces, siendo la
abundancia de peces una particularidad cada uno de
los sistemas, lo cual es un reflejo de la capacidad de
cada río de soportar una comunidad acuática
determinada (Matthews, 1998).
La familia Cheirodontinae constituida por
aproximadamente 47 especies, (Bührnheim &
Malabarba, 2006) son de pequeño tamaño y muy
comunes en ambientes lénticos. Se encuentra desde
Centro América hasta Argentina y Chile (Malabarba,
1998). El género Cheirodon Girard, 1855, incluye
entre sus miembros a las mayores especies de la tribu
Cheirodontini, cuyos adultos pueden alcanzar tallas de
más de 60 mm. Las especies de este género se
encuentran en cursos de la cuenca Pacífica de Chile y
Atlántica en Brasil, Uruguay y Argentina. En aguas
argentinas se han citado dos especies (Mantinian et
al., 2008): Cheirodon interruptus (Jenyns, 1842) y C.
ibicuhiensis Eigenmann, 1915.
C. interruptus (Jenyns, 1842) presenta una amplia
distribución en la Argentina abarcando ambientes
lénticos, ríos y arroyos de las provincias PáranoPlatense, Subandino-Cuyana y norte de la provincia
Patagónica (López et al., 2003; Alvear et al., 2007).
Esta especie fue considerada por Ringuelet (1975)
indicadora de la persistencia y continuidad de la fauna
íctica tropical-templada de la provincia PáranoPlatense.
Sobre aspectos básicos de la biología de C.
interruptus, puede citarse trabajos sobre distribución
geográfica (Ringuelet, 1975; Cazzaniga, 1978; López
et al., 2003; Liotta, 2006), alimentación (Destefanis &
Freyre, 1972; Escalante, 1987; Grosman et al., 1996;
López Cazorla et al., 2003), hábitat (Ringuelet, 1975),
fisiología (Padín & Protogino, 1991), desarrollo y
crecimiento (Freyre & Togo, 1971; Sendra & Freyre,
1981a, 1981b; López Cazorla & Sidorkewicj, 2005).
En cuanto a sus características y ciclos reproductivos,
hay datos en Sendra & Freyre (1981a) y Menni &
Almirón (1994). C. interruptus es una especie que se
captura intensivamente, junto con otros carácidos,
para ser utilizada como carnada en la pesca deportiva.
Considerando la inexistencia de registros en la
literatura sobre aspectos reproductivos y poblacionales
de C. interruptus de la cuenca del río Samborombón,
el objetivo del presente trabajo consiste en presentar
los primeros resultados sobre época de reproducción,
fecundidad absoluta y relativa, tamaño de primera
madurez sexual en las hembras, diámetro de los
ovocitos, relación machos/hembras y variaciones
poblacionales.
Los peces fueron colectados mensualmente desde
mayo 2004 hasta abril 2005, excepto en junio y
octubre. Las colectas se efectuaron en el arroyo El
Portugués (35°04’24’’S, 58°26’30’’W), perteneciente
a la alta cuenca del río Samborombón, partido de San
Vicente, provincia de Buenos Aires (Fig. 1). Este es
un curso de agua de primer orden tributario del río
Samborombón Grande. Las capturas se realizaron a 6
km de sus nacientes. Las aguas se caracterizan por un
color marrón y ser poco transparentes (por la gran
cantidad de ácidos húmicos en dilución), siendo una
zona que presenta un fuerte impacto de la actividad
ganadera. La velocidad del agua depende de la época
del año, siendo baja en la época invernal y casi nula en
la estival. La composición del fondo es
predominantemente limosa. La vegetación sumergida
se caracteriza por el predomino de Myriophyllum
aquaticum (Vell.) Verdc., acompañada de Bacopa
monnieri (L.) Wettst. La vegetación flotante
dominante en la estación de muestreo está
representada por la falsa verdolaga, Ludwigia
peploides (Kunth) P.H. Raven; la amapola de agua,
Hydrocleys nymphoides (Willd.) Buchenau, el
helechito de agua, Azolla filliculoide Lam. y diversas
especies de lentejas de agua pertenecientes a los
géneros Lemna y Spirodella. Entre las plantas
palustres predomina el junco, Schoenoplectus
californicus (C.A. Mey.) Soják, y la sagitaria,
Sagitaria montevidensis Cham. & Schltdl. Las
márgenes bajas, pantanosas, están cubiertas por
céspedes de Bacopa monnieri.
Mensualmente se determinó la profundidad y el
ancho del cauce, se registró la temperatura del agua y
del aire, se determinó el pH y la transparencia
mediante disco de Secchi (Tabla 1). Para las capturas
se utilizó una red de arrastre de malla fina de 5 mm de
distancia entre nudos, 10 m de largo y 1,8 m de altura.
Los peces fueron fijados in situ con una solución de
formol al 8% y luego conservados en alcohol al 75%.
A cada ejemplar se le tomó largo estándar (LE), peso
total (Pt) y peso de la gónada (Pg), este último con una
balanza de 0,001 g de precisión. El diámetro de los
ovocitos fue determinado mediante el uso de una lupa
estereoscópica con ocular micrométrico. Se
establecieron arbitrariamente cuatro clases de talla
(LE) de intervalos de 10 mm cada uno: 10-19, 20-29,
30-39 y 40-49 mm. Los especímenes analizados se
depositaron en la colección del Museo Argentino de
Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia (MACNIct).
Se examinó macroscópicamente el estado de
desarrollo sexual de las gónadas de machos y hembras
153
Figura 1. Estación de muestreo (círculo negro y flecha) en el arroyo El Portugués, Partido de San Vicente, Provincia de
Buenos Aires, Argentina.
Figure 1. Sampling station location (black circles and arrows) on El Portugués stream, district of San Vicente, Buenos
Aires, Argentina.
para determinar el período reproductivo, siguiendo los
estadios descriptos por Lampert et al. (2004): I:
inmaduros; II: en maduración; III: maduros; IV:
desovantes y V: post-desove.
Con los datos merísticos se calculó el índice
gonodosomático (IGS), IGS = (Pg 100)/Pt (De
Vlaming et al., 1982), y el factor de condición relativo
(Kr) a través de la fórmula de Le Cren (1951) Kr =
Pt/Pe, donde Pt es el peso registrado en g y Pe es el
peso esperado. Se calculó este índice dado que es
aconsejado para la comparación de una única
población (Baigún et al., 2009). Para calcular Pe se
determinó la relación largo estándar/peso para machos
y hembras, relacionado por la fórmula: P = a LEb;
donde P es peso en gramos y LE el largo estándar en
mm.
La talla media de primera madurez sexual para
hembras y machos (LE50%) y la talla donde el 100%
(LE100%) de la población es reproductivamente activa
fue estimada según Vazzoler (1996). La estimación
del período reproductivo se realizó a partir de las
medias mensuales de IGS de machos y hembras, y de
las frecuencias de individuos con gónadas maduras y
desovantes.
Para la determinación de la fecundidad absoluta (F)
se tomaron 66 especímenes en estadio III y IV de
madurez, y se aplicó el método de recuento de
Iwaszkiw & Freyre (1980). Para la determinación de
la fecundidad relativa se relacionó la fecundidad
absoluta con LE, Pt, IGS y el factor de condición
relativo (Kr), a través de la aplicación del método de
correlación r de Pearson y análisis de la regresión
exponencial (Bagenal, 1978).
Se utilizó el método de correlación lineal Pearson
(Sokal & Rohlf, 1981) para verificar la relación de las
variables ambientales (temperatura media mensual,
temperatura del agua, precipitaciones pluviales,
fotoperíodo, profundidad, pH y conductividad) con los
indicadores reproductivos.
RESULTADOS
Estructura poblacional
En total se capturaron 1658 especímenes, de tallas
comprendidas entre 15 y 49,5 mm de LE. La mayor
abundancia se obtuvo en mayo de 2004, mientras que
en agosto y septiembre se registraron los menores
154
valores (Fig. 2). La abundancia presentó una
correlación positiva con la temperatura de superficie y
de fondo (r = 0,82 y r = 0,73; P < 0,05
respectivamente), con la transparencia (r = 0,84; P <
0,05) y la profundidad (r = 0,73; P < 0,05).
En los histogramas resultantes de un año de
muestreo (Fig. 3) se observó, tanto en machos como
en hembras, que el grupo de individuos < 19 mm de
LE se encontró sólo en noviembre y diciembre; los
comprendidos entre 20 y 29 mm de LE se capturaron
durante todo el año en hembras, mientras que en los
machos no estuvieron presentes en febrero, marzo y
abril. Las hembras comprendidas entre 30 y 39 mm de
LE se capturaron todo el año, siendo más numerosas
en marzo y abril; los machos de esta talla faltaron en
diciembre. Las hembras comprendidas entre 40 y 49
mm de LE faltaron en las capturas de noviembre y
diciembre, siendo más numerosas en julio; los machos
de esta talla fueron menos numerosos y faltaron en
julio y en los meses más cálidos del año. La talla
máxima registrada en hembras fue de 49 mm de LE y
en machos 43,5 mm de LE.
La proporción de sexos difirió de la razón 1:1, esta
sólo se dio en mayo, julio y enero, en los meses
restantes dominaron marcadamente las hembras con
razones que variaron entre 1:0,4 y 1:0,7.
En la Figura 4 se indican los resultados de la
ecuación LE/peso para ambos sexos, el exponente b
resultó mayor en las hembras; mientras que los valores
del coeficiente de determinación (R2) mostraron en los
dos sexos valores altamente significativos: 0,89 en
hembras y 0,87 en machos.
Figura 3. Proporción sexual por clases de tallas de
Cheirodon interruptus en el arroyo El Portugués.
Figure 3. Sex ratio at size of the stream Cheirodon
interruptus in El Portugués stream.
Reproducción
La distribución porcentual mensual de los
diferentes estadios de maduración de los ovarios se
representa en la Figura 5. Se observó la presencia
Figura 2. Número de individuos (N) de Cheirodon
interruptus capturados mensualmente en el arroyo El
Portugués y temperaturas mensuales del agua (°C).
Figure 2. Number of individuals (N) of Cheirodon
interruptus captured monthly in the stream El Portugués
and monthly water temperatures (°C).
Figura 4. Relación longitud-peso para machos y
hembras de Cheirodon interruptus en el arroyo El
Portugués.
Figure 4. Weigth-length relationships of Cheirodon
interruptus females and males in El Portugués stream.
de mayor número de hembras maduras y desovantes
en mayo, julio y agosto de 2004 y febrero, marzo y
abril de 2005; y en post-desove en septiembre. Los
Figura 5. Distribución porcentual de los distintos
estadios de madurez de hembras y machos a lo largo de
un ciclo anual Cheirodon interruptus en el arroyo El
Portugués.
Figure 5. Percentage frequency distribution of diferent
stages of maturity throughout annual cycle in female and
male of Cheirodon interruptus in El Portugués stream.
ejemplares inmaduros y en maduración predominaron
de noviembre a febrero. Los machos, maduros y
desovantes, dominaron en julio, agosto y septiembre;
los inmaduros y en maduración dominaron en los
meses, en el periodo cálido, de noviembre a febrero.
El análisis de la variación del IGS de las hembras
presentó los valores mas altos entre mayo y
noviembre, correspondiendo el valor máximo a agosto
(10,47) y el valor mínimo se registró en diciembre
(2,33). Los valores más altos del IGS medio
mensuales de los machos correspondieron a agosto
(3,29) y noviembre (3,63). El valor mas bajo fue de
1,27 en septiembre (Fig. 6).
El IGS medio mensual de las hembras presentó una
correlación positiva con el fotoperíodo (r = 0,78; P <
0,05) y la profundidad (r = 0,71; P < 0,05), mientras
que en los machos se registró una correlación positiva
entre el IGS y la profundidad (r = 0,73; P < 0,05) y
con la abundancia mensual (r = 0,73; P < 0,05). No se
determinaron correlaciones significativas entre el IGS
medio mensual de ninguno de los sexos con el resto de
las variables consideradas (temperatura media
mensual, temperatura del agua, pH y conductividad).
155
Figura 6. Indice gonadosomático medios mensuales de
hembras y machos de Cheirodon interruptus en el arroyo
El Portugués.
Figure 6. Mean monthly gonadossomatic index in
female and male of Cheirodon interruptus in El
Portugués stream.
Los valores de Kr de las hembras variaron entre
0,43 y 1,10 (Fig. 7), correspondiendo los valores más
bajos a noviembre y diciembre, mientras que los más
altos se registraron al final del verano y comienzos de
otoño. En los machos los valores de Kr fluctuaron
entre 0,51 y 1,13, se observó el mismo patrón que en
las hembras, con una paulatina disminución de los
valores del Kr en los meses más fríos y aumento
sostenido de diciembre a fines de verano.
Figura 7. Variación anual del factor de condición relativo (Kr) de hembras y machos de Cheirodon interruptus
en el arroyo El Portugués.
Figure 7. Annual changes in relative condition factor
(Kr) of females and males of Cheirodon interruptus in
the El Portugués stream.
156
La fecundidad absoluta media fue de 448 ovocitos
(DE = 217,8); la fecundidad absoluta máxima fue de
1231 ovocitos y correspondió a un ejemplar de 45,5
mm de LE y una mínima de 126 ovocitos
correspondiente a un ejemplar de 32 mm de LE. La
media de la fecundidad relativa fue de 0,33 (DE =
0,097) ovocitos por miligramo de peso total.
Para el análisis de la relación entre la fecundidad
absoluta (F) y la longitud estándar (LE) se aplicaron
modelos de regresión. El modelo de regresión
exponencial fue el que proporcionó la curva con mejor
ajuste, mostrando un resultado positivo y significativo:
F = 18,532 e 0,08 LE (R2 = 0,65 n = 66)
Para el análisis de la fecundidad absoluta en
relación con el peso (P) se aplicó la misma
metodología que en el caso anterior. La utilización de
un modelo de regresión exponencial permitió
establecer una relación positiva y significativa:
F = 139,47 e 0,7682 Peso (R2 = 0,58 n = 66)
La aplicación de un modelo de regresión
exponencial entre la fecundidad (F) y el IGS mostró
un resultado positivo y significativo:
F = 146,22 e 0,17 IGS (R2 = 0,66 n = 66)
La correlación entre la fecundidad y el factor de
condición Kr no fue significativa (P > 0,05), pero si
con la abundancia mensual (r = 0,66; P < 0,05).
El tamaño de la primera maduración gonadal de las
hembras correspondió a individuos comprendidos
entre 24 y 26 mm de LE (Fig. 8). A partir del intervalo
de 28-30 mm la población de hembras alcanzó el
100% de maduración.
El análisis de la distribución de la frecuencia de los
diámetros de los ovocitos (Fig. 9) muestró un rango de
distribución de 0,05-0,70 mm, con una media de 0,48
mm (DE = 0,16). En los especímenes inmaduros el
diámetro medio de los ovocitos fue de 0,18 mm, en los
individuos en maduración 0,43 mm, en los maduros la
media fue de 0,67 mm y en los individuos en postdesove la media fue de 0,20 mm.
DISCUSIÓN
C. interruptus es una especie permanente del arroyo El
Portugués, siendo el pez más capturado, con un 32,4%
de abundancia relativa (Fernández et al., 2008). Estos
valores de abundancia relativa son mayores que los
registrados en otros cursos de agua de la pampasia,
como en el arroyo El Pescado, donde representa el
8,5% de las capturas totales (Almirón et al., 2000) y
en el arroyo Manantiales donde representa el 22,4%
(Fernández et al., 2008). En ambientes lagunares del
área en estudio se encontraron valores de 3,2% para la
Figura 8. Estimación de LE50% y LE100% de hembras y
machos de Cheirodon interruptus en el arroyo El
Portugués.
Figure 8. Estimative of LE50% and LE100% for females
and males of Cheirodon interruptus in El Portugués
stream.
laguna de Chascomús (Alaimo & Freyre, 1969); en el
río Ceballos-Saldán (Córdoba) esta especie representa
el 0,9% de la abundancia total (Juncos et al., 2006).
Se observa la dominancia de especímenes
inmaduros y en vías de maduración de noviembre a
enero y una falta casi absoluta de las tallas máximas
(Fig. 3). La disponibilidad de zonas de cría adecuadas
puede ser un factor importante para determinar la
abundancia de la población. Wootton (1995) sugirió
que muchos arroyos con márgenes vegetadas son
importantes áreas de cría de larvas y juveniles. La
correlación positiva entre abundancia y profundidad es
un hecho bien documentado que indica, además del
incremento de la riqueza específica, un aumento en la
diversidad de hábitats (Marsh-Matthews & Matthews,
2000), lo cual está en concordancia con un
movimiento de esta especie aguas abajo en busca de
ambientes más profundos debido al aumento de la
temperatura, que coincide con la baja en el nivel del
agua que se observa en la época más cálidad.
La talla máxima observada en este ambiente, para
ambos sexos, fue menor a la registrada en otros
Figura 9. Distribución de la frecuencias relativas del
diámetro de los ovocitos en individuos en diferentes
estados de maduración de Cheirodon interruptus en el
arroyo El Portugués.
Figure 9. Distribution of the relative frecuencies of
oocyte diameter classes in diferent gonadal maturation
stages in Cheirodon interruptus from El Portugués
stream.
cuerpos de agua lóticos y lénticos de la pampasia
(Sendra & Freyre, 1981b; Menni et al., 1988; LópezCazorla et al., 2003). Estos últimos sugieren que las
diferencias de talla se deben a una mayor estabilidad
de los ecosistemas lagunares.
Al comparar la proporción de sexos a lo largo del
año se encontró que el porcentaje de hembras fue
mayor durante la mayor parte del año. La proporción
entre sexos puede variar considerablemente en
poblaciones de una misma especie entre distintos años
y ambientes, debido a las fluctuaciones ambientales,
157
especialmente por la disponibilidad de alimento
(Nikolski, 1963). Además otro de los factores que
podría influir en la dispersión diferencial de los sexos,
es la existencia en los arroyos de un mayor potencial
para la selección de hábitat (Gorman & Karr, 1978;
Reyes-Gavilán et al., 1996).
El análisis de la variación anual del IGS muestra la
existencia de dos temporadas de desove de C.
interruptus en el arroyo El Portugués; una más extensa
en los últimos meses de invierno y primavera, y otra
de menor magnitud a principios de otoño. Estos datos
indicarían una modalidad reproductiva de tipo
estacional con un período reproductivo largo, aunque
se encontraron individuos en maduración y maduros
durante casi todo el año.
El factor de condición relativo, en general, sigue el
patrón del IGS, tanto en hembras como en machos
durante noviembre y diciembre, el valor de Kr
experimenta un descenso vinculado con la
culminación del desove de fines de primavera, el cual
aumenta en ambos sexos en enero y febrero. Este
cambio en el Kr coincide con el aumento de las tallas,
pues los especímenes mayores provenientes de aguas
abajo encuentran mejores condiciones ambientales y
de alimento disponible; ya que en estos meses
comienza a aumentar el flujo de agua proveyendo una
mayor zona litoral vegetada.
Según Menni & Almirón (1994), C. interruptus es
una especie que se reproduce durante gran parte del
año si el ambiente es favorable. Además, consideran
que en ambientes lénticos, relativamente estables, el
período reproductivo estaría relacionado con una
buena disponibilidad de alimento, una competencia
interespecifica débil y un clima húmedo con
temperaturas suaves. López-Cazorla & Sidorkewick
(2005) estiman que la población de C. interruptus del
río Sauce Grande, en el sur de la Provincia de Buenos
Aires, presenta un período reproductivo prolongado en
primavera y otro más corto en otoño, período que
coincide con el observado en la laguna de Chascomús
(Sendra & Freyre, 1981b).
Las diferencias observadas en los distintos
ambientes en que esta especie fue estudiada, no
resultaron tan marcadas y pueden ser explicadas a
través de lo propuesto por Menni (2004) quien
considera que los ambientes de la pampasia, con una
estacionalidad poco marcada, presentan especies con
períodos reproductivos variados, siendo la temperatura
una de las variables con más peso en la determinación
de los ciclos reproductivos junto con otros factores de
menor peso que actúan a nivel más fino. Algunos de
estos factores podrían ser, por ejemplo, las lluvias que
aumentan la profundidad de los arroyos desenca-
158
denando la reproducción en Hoplosternum littorale.
Del mismo modo, el período reproductivo de Rhamdia
cf. quelen coincide con fuertes lluvias que siguen a un
fotoperíodo más corto.
Por otro lado, para una buena parte de los peces de
aguas templadas el fotoperíodo es uno de los factores
de mayor relevancia en la maduración y reproducción,
pues provee de una inequívoca señal para el inicio de
los eventos reproductivos (Bromage et al., 2001).
Dado que no se encontró correlación con la
temperatura del agua ni del aire pero si con la
profundidad en ambos sexos y con el fotoperíodo en
las hembras, este último actuaría como un factor
sincronizador que señala la ocurrencia de condiciones
favorables para el inicio del desove (Vazzoler, 1996).
La fecundidad media fue de 448, algo mayor a la
encontrada por Sendra & Freyre (1981b) que fue de
400 ovocitos. La fecundidad relativa fue de 0,33
ovocitos por miligramo de peso corporal, la cual es
menor a la de otros cheirodontinos con fecundación
externa como C. ibicuiensis (0,50), Odontostilbe
pequira (0,71), Serrapinus calliurus (0,63) e interna
como Macropsobrycon uruguayanae del sur de Brasil
(Braun et al., 2000; Gonçalves et al., 2005; Azevedo
et al., 2010), y se asemeja al cherodontino con
inseminación interna Composura heterura (434
ovocitos) (Oliveira et al., 2010) y a otros carácidos
como Bryconamericus iheringii (0,36), Bryconamericus stramineus (0,35) (Lampert et al., 2004). Lo
que indica una baja inversión energética, de parte de
C. interruptus, en la producción de ovocitos
comparada con otros carácidos de la misma talla y
hábitos.
La correlación positiva entre la fecundidad
absoluta y LE (r = 0,74; P < 0,05) y el peso (r = 0,732;
P < 0,05) en C. interruptus demuestra que
especímenes más grandes producen mayor cantidad de
ovocitos, lo que concuerda con lo propuesto por
Vazzoler (1996) quien indica que la fecundidad
absoluta se incrementa con el aumento de la talla y la
edad.
El LE50% presenta un carácter adaptativo y es
común que varíe entre poblaciones de una misma
especie que habitan ambientes con características
bióticas y abióticas distintas (Mazzoni & IglesiasRíos, 2002). En este ambiente las hembras maduran a
partir de los 24-26 mm de LE y a partir del intervalo
de 28-30 mm la población de hembras alcanza el
100% de maduración. Estos valores son inferiores a
los encontrados en otros carácidos correlacionados y
de igual porte (Mazzoni & Silva, 2006).
Ovocitos pequeños y medianos se observan en
todos los estadios de maduración gonadal, en cambio
los ovocitos de mayor tamaño dominan en las formas
maduras, este aspecto hace suponer que C. interruptus
es un desovante múltiple o parcelado (Vazzoler,
1996); dado que en el desarrollo sincronizado de dos o
más grupos de ovocitos se observa que los ovocitos de
cada lote se desarrollan simultáneamente, esto explica
que un lote se libere cuando lleguen a la madurez
total, lo que produce la eliminación sucesiva de lotes
ovocitos maduros. El desove múltiple representa una
estrategia a través de la cual ciertas especies pueden
aumentar el número de ovocitos producidos en un
período reproductivo a un nivel más alto del que sería
previsible, teniendo en cuenta su tamaño (Burt et al.,
1988).
Vazzoler (1996) indica que la fecundidad y el
tamaño de los ovocitos maduros son tácticas muy
lábiles, presentando variaciones intraespecíficas,
latitudinales y entre individuos de la misma talla. Es
factible que las diferencias encontradas, en la
población aquí estudiada, con otros cheirodontinos se
deban a diferencias en el régimen térmico - pluvial y a
la productividad de cada ambiente.
En general, los rasgos reproductivos encontrados
para C. interruptus en este ambiente lótico de la
pampasia coinciden con lo que Winemiller (1989)
propone como característicos de una especie
oportunista: pequeña talla, generación de corto
tiempo, rápida maduración sexual, baja fecundidad,
ovocitos pequeños y un mínimo gasto de energía en el
cuidado parental.
AGRADECIMIENTOS
Al Lic. Juan Iwaszkiw por la lectura crítica del primer
manuscrito y sus valiosas sugerencias.
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Densidad y tasa de depredación de Coralliophila en A. palmata
161
Short Communication
Nota sobre la densidad y tasa de depredación de Coralliophila abbreviata y
Coralliophila caribaea sobre colonias jóvenes de Acropora palmata en un arrecife
deteriorado de Cayo Sombrero, Parque Nacional Morrocoy, Venezuela
Carlos del Mónaco1, Nicida Noriega2 & Samuel Narciso3
Laboratorio de Estudios Marino Costeros, Universidad Central de Venezuela
Los Chaguaramos Caracas, Venezuela Apdo. Postal 1080
2
Laboratorio de Biología Marina, Depto. de Estudios Ambientales, Universidad Simón Bolívar
3
Fundación de la Defensa de la Naturaleza
1
RESUMEN. Los arrecifes del Parque Nacional Morrocoy (PNM) se encuentran actualmente impactados.
Posterior a la mortandad masiva ocurrida en 1996, ha habido indicios de recuperación de Acropora palmata.
Este proceso podría ser retrasado por Coralliophila. Se observaron solamente tres colonias de A. palmata en
todo un arrecife de Cayo Sombrero. En julio 2005 estas presentaron densidades de Coralliophila abbreviata de
4, 0 y 2 ind/col y de Coralliophila caribaea de 22, 14 y 0 ind/col y, en enero 2006 las densidades fueron: 8, 0
y 4 ind/col de C. abbreviata y 22, 14 y 0 ind/col de C. caribaea. En las tres colonias se observaron cuatro
lesiones (dos de cada depredador). Hubo pérdida de tejido de 66,14 cm2 a 162,85 cm2 en las lesiones
ocasionadas por C. abbreviata, con tasa de depredación de 0,52 cm2 día-1 en una de ellas, mientras que en otra
fue de 37,41 a 72,50 cm2 con tasa de depredación de 0,19 cm2 día-1. Las lesiones generadas por C. caribaea no
cambiaron. Es probable que el efecto de Coralliophila afecte la recuperación de A. palmata en el PNM,
considerando la alta densidad de depredadores y la escasa abundancia de este coral en este parque.
Palabras clave: Acropora palmata, Coralliophila, densidad, tasa de depredación, Parque Nacional Morrocoy,
Venezuela.
Note on density and predation rate of Coralliophila abbreviata and Coralliophila caribaea
on juvenile colonies of Acropora palmata in a deteriorated coral reef of Cayo Sombrero,
Morrocoy National Park, Venezuela
ABSTRACT. The coral reefs of Morrocoy National Park are currently deteriorated. After the massive
mortality of 1996, Acropora palmata has shown some signs of recovery, a process that could be hampered by
Coralliophila. We observed only three colonies of A. palmata in an entire reef in Cayo Sombrero. In July
2005, these colonies registered Coralliophila abbreviata densities of 4, 0, and 2 ind/col and Coralliophila
caribaea densities of 22, 14, and 0 ind/col; in January 2006, said densities were 8, 0, and 4 ind/col (C.
abbreviate) and 22, 14, and 0 ind/col (C. caribaea). Four sites of damage (two per predator) were observed in
the three colonies. In one colony, C. abbreviata caused a loss of tissue of 66.14 to 162.85 cm2, indicating a
predation rate of 0.52 cm2 day-1. In the other colony, the damage ranged from 37.41 to 72.50 cm2, with a
predation rate of 0.19 cm2 day-1. The areas damaged by C. caribaea did not show any change. The high density
and predation rate of Coralliophila likely affected the recovery of the scant specimens of A. palmata in
Morrocoy National Park.
Keywords: Acropora palmata, Coralliophila, density, predation rate, Morrocoy National Park, Venezuela.
___________________
Corresponding author: Carlos del Mónaco ([email protected])
Coralliophila abbreviata (Lamarck, 1816) es un
molusco que depreda principalmente hexacorales
(Glynn, 1973), común en aguas tropicales del
Atlántico occidental y posee una distribución que
abarca desde Bermudas hasta Venezuela. Se encuentra
en aguas someras y habitualmente permanece en
162
agregaciones mayores a veinte individuos sobre las
colonias coralinas (Ward, 1965), específicamente en la
frontera entre el tejido vivo y muerto (Lewis, 1960).
Los arrecifes del Parque Nacional Morrocoy
(PNM) se consideran sistemas altamente perturbados,
formando parte de la categoría de arrecifes en “alto
riesgo” debido al elevado deterioro que presentan, el
cual se hizo más evidente a partir de la mortandad
masiva ocurrida en 1996 (Villamizar, 2000; LaboyNieves et al., 2001; Bone et al., 2005). Las
posibilidades de recuperación natural de estos
arrecifes son muy limitadas, ya que estos sistemas
coralinos se ven sometidos constantemente a una alta
descarga de sedimentos, originada principalmente por
el desmedido y poco controlado desarrollo costero,
como respuesta a una elevada demanda turística a lo
largo de la costa (Villamizar, 2000). Posterior a dicha
mortandad, se ha observado indicios de recuperación
de Acropora palmata en el PNM, aunque las
coberturas actuales todavía son muy bajas (Bone et
al., 2005), con relación a su abundancia antes de la
mortandad, donde se señalaba que A. palmata era una
especie dominante en dichos arrecifes (Bone et al.,
1998). Es posible que esta recuperación podría ser
afectada por el efecto depredador de Coralliophila, el
cual ha sido registrado por muchos autores como
depredador con remarcada predilección por
Acropóridos (Miller, 2001; Baums et al., 2003a), y
que ha causado graves daños y reducciones de
cobertura sobre A. palmata en Puerto Rico (Bruckner
et al., 1997), Jamaica (Miller, 1981), Florida (Miller et
al., 2002) y Haití (Brawley & Adey, 1982) y ha
retrasado la recuperación de Acropora cervicornis en
Jamaica (Knowlton et al., 1990).
De acuerdo a la alta tasa depredadora y predilección de presas de Coralliophila por Acropóridos
señalada por otros autores y, dada la alta
vulnerabilidad de los arrecifes del PNM y la escasa
abundancia de A. palmata, se espera que estos
coralívoros presenten una tasa depredadora y una
densidad similar o mayor a la señalada por dichos
investigadores. En tal sentido, en este estudio se
evalúan la densidad y la tasa de depredación de
Coralliophila sobre colonias de A. palmata observadas
en un arrecife deteriorado de Cayo Sombrero del
PNM, Venezuela, entre el 9 de julio de 2005 y 12 de
enero de 2006 en la costa noroeste de Venezuela
(10°52’N, 69°16’W) (Fig. 1).
Luego de una exhaustiva evaluación del arrecife
coralino, solamente se observaron tres colonias
jóvenes vivas de A. palmata a 1 m de profundidad
entre muchas colonias muertas de esta especie, las
cuales fueron medidas. En cada colonia se contó el
número de individuos de C. abbreviata y C. caribaea
y las lesiones donde se encontraban estos moluscos. El
área de las lesiones fue medida y registrada
fotográficamente, esta última actividad se realizó antes
y después de 187 días para detectar posibles cambios.
Durante el inicio y el final del experimento las tres
colonias de A. palmata presentaron individuos de C.
abbreviata y C. caribaea; ambas especies de depredadores formaron agregaciones monoespecíficas (Tabla
1).
Terminado el período de observación, en la colonia
1, la lesión generada por C. abbreviata se incrementó
en un 146%, con una tasa de pérdida de tejido vivo de
0,52 cm2 día-1 (Fig. 2). Sin embargo, dicha tasa no
pudo ser determinada por depredación por individuo
debido a que el número de Coralliophila varió a través
del tiempo. Por otra parte, en la colonia 3 la lesión de
C. abbreviata se incrementó en un 94% con una tasa
de pérdida de tejido coralino vivo de 0,19 cm2 día-1
(Tabla 2, Fig. 3). Un aspecto relevante a destacar es
que las lesiones generadas por C. caribaea
aumentaron en área (Tabla 2, Fig. 4).
En Puerto Rico, Bruckner et al. (1997) registraron
una alta densidad de C. abbreviata (3,7 ind/col de A.
palmata) sobre una baja densidad de A. palmata. En
Florida, Baums et al. (2003a) y Miller et al. (2002)
registraron de 2,57-11,04 y 0,2-3,5 ind/col de A.
palmata, respectivamente, las cuales, según estos
autores, son suficientes para impactar los arrecifes
analizados. Las densidades de C. abbreviata
registradas en el presente estudio, se encuentran
dentro del rango señalado por los autores
anteriormente mencionados (2,0 ± 2,0 ind/col de A.
palmata y 4,0 ± 4,0 ind/col de A. palmata).
Bruckner et al. (1997) señalaron que C. caribaea
fue menos abundante que C. abbreviata, registrando
un promedio de 3,0 ± 3,3 ind/col de A. palmata, valor
muy inferior al promedio registrado en el presente
estudio (12,00 ± 11,14 ind/col de A. palmata).
Hayes (1990) y Baums et al. (2003a) señalaron que
la abundancia de C. abbreviata y sus características
poblacionales varían en función de las presas coralinas
y que las poblaciones de C. abbreviata deberían
declinar si los niveles de abundancia de sus
principales presas disminuyen. Miller (1981) señala
que Coralliophila se alimenta especialmente de A.
cervicornis y A. palmata, por lo que dicha aseveración
podría indicar un efecto importante de Coralliophila
sobre la recuperación de A. palmata en el PNM, ya
que si esta especie aumenta su abundancia, es posible
que las densidades de Coralliophila también
aumenten. Este evento ha sido registrado en C.
abbreviata anteriormente, sin embargo fue con otra
especie de coral (Montastrea annularis) (Ott & Lewis,
1972).
163
Figura 1. Mapa del Parque Nacional Morrocoy y la localidad de Cayo Sombrero.
Figure 1. Morrocoy Nacional Park map and the Cayo Sombrero locality.
Tabla 1. Colonias de Acropora palmata y densidades de individuos de Coralliophila abbreviata y C. caribaea.
Table 1. Colonies of Acropora palmata and densities of Coralliophila abbreviata and C. caribaea.
Número
colonia
1
2
3
Total
Promedio
Desviación estándar
a
Diámetro
(cm)
Alto
(cm)
41
32
19
23
17
16
Número de individuos
Jul-05
Ene-06
C. abbreviata C. caribaea Total
C. abbreviata C. caribaea Total
4
22
26
8
22
30
0
14
14
0
14
14
2
0
2
4
0
4
6
36
42
12
36
48
2
12
14
4
12
16
2
11,14
12
4
11,14
13,11
b
Figura 2. Colonia número 1 y su lesión por Coralliophila abbreviata. a) 9 julio 2005, b) 12 enero 2006.
Figure 2. Colony número 1 and its injury generated by Coralliophila abbreviata. a) 9 July 2005, b) 12 January 2006.
164
Tabla 2. Lesiones y tasas de depredación de Coralliophila abbreviata y C. caribaea sobre las colonias de Acropora
palmata entre julio 2005 y enero 2006.
Table 2. Injuries and predation rates of Coralliophila abbreviata and C. caribaea at the different colonies of Acropora
palmata between July 2005 and January 2006.
Área de lesión (cm2)
Julio 2005
Enero 2006
66,14
162,85
30,70
30,70
4,03
4,03
37,41
72,50
Número
colonia
1
1
2
3
Tasa de depredación
(cm2 día-1)
Incremento de la
lesión (%)
Especie
depredadora
0,52
0,00
0,00
0,19
146
0
0
94
C. abbreviata
C. caribaea
C. caribaea
C. abbreviata
a
b
Figura 3. Colonia número 3 y su lesión por Coralliophila abbreviata. a) 9 julio 2005, b) 12 enero 2006.
Figure 3. Colony número 3 and its injury generated by Coralliophila abbreviata. a) 9 July 2005, b) 12 January 2006.
a
b
Figura 4. Colonia número 1 y su lesión por Cercospora caribaea. a) 9 julio 2005, b) 12 enero 2006.
Figure 4. Colony número 1 and its injury generated by Cercospora caribaea. a) 9 July 2005, b) 12 January 2006.
Aunque la cantidad de colonias evaluadas es
pequeña, los resultados indican que podría haber
diferencias importantes entre las tasas de depredación
de C. abbreviata y C. caribaea. Si tal condición
existe, implicaría un diferencial en su impacto
depredador debido a que solamente las lesiones
generadas por C. abbreviata mostraron un incremento
importante en su tamaño a través del tiempo a pesar
que el número de depredadores por lesión era menor
en comparación con las lesiones originadas por C.
caribaea, las cuales mantuvieron la misma área al
comienzo y final del experimento, a pesar del aumento
de depredadores por lesión.
Este comportamiento de C. caribaea ha sido
registrado en C. abbreviata por Del Mónaco et al.
(2008) y en C. violacea por Oren et al. (1998). Estos
últimos definieron esta estrategia depredadora como
“alimentación sésil prudente” y explicaron que los
bordes de las lesiones en las colonias coralinas se
pueden comportar como sumideros energéticos
aprovechables por el depredador.
Es importante destacar que una de las colonias
evaluadas, presentó a ambas especies de Coralliophila
en lesiones diferentes, lo que permite descartar
posibles diferencias en la calidad del alimento de las
presas, que podrían alterar la tasa depredadora de
ambas. Es probable que debido a su mayor tamaño, C.
abbreviata sea una especie con mayor voracidad que
C. caribaea o con mayores requerimientos
energéticos, lo cual incrementaría su tasa depredadora.
Hayes (1990) indica que un mayor tamaño de
Coralliophila sp. aumenta su impacto sobre la colonia
coralina explotada; pero este factor no debe ser el
único que afectó los resultados registrados, ya que el
número de individuos de C. caribaea por lesión
triplicó al de C. abbreviata. Por lo tanto, en este caso
el efecto depredador de un individuo de C. abbreviata
sobre A. palmata supera el efecto que genera el de tres
de C. caribaea, aunque es necesario efectuar un
experimento con un mayor número de colonias que
estén siendo depredadas para formular dicha
aseveración.
En contraste con otros estudios, Bruckner et al.
(1997) encontraron en Puerto Rico que la tasa de
depredación de C. abbreviata sobre A. palmata varió
entre 0 y 10,9 cm2 ind-1 día-1, concluyendo que C.
abbreviata puede generar un impacto importante sobre
las poblaciones de esta especie coralina en esta área de
estudio. Por otra parte, en condiciones de laboratorio
Baums et al. (2003b) y Brawley & Adey (1982)
indicaron una tasa depredadora de C. abbreviata de 9
y 16 cm2 ind-1 día-1 sobre A. palmata respectivamente,
agregando que el daño generado por C. abbreviata fue
mayor al producido por C. caribaea sobre A. palmata,
165
observación que coincide con los resultados obtenidos.
Además, es importante destacar que la mayoría de las
tasas de depredación sobre A. palmata mencionadas
anteriormente, son mayores a las registradas en el
presente estudio.
Hayes (1990) señala que C. abbreviata presenta
una gran habilidad de persistir en arrecifes coralinos
perturbados, como ocurre en los arrecifes del PNM,
debido a que puede cambiar su dieta en función de los
cambios del arrecife. Sin embargo, se ha reportado en
diversas familias de gastrópodos (Muricidae y
Thaididae) que en el instante en que existe la
disponibilidad de un recurso alimenticio más idóneo
para su consumo, estos cambian su dieta (Palmer,
1984; Carrol & Wethey,1990). Por lo tanto el
reclutamiento, crecimiento y reproducción de A.
palmata en el PNM podría ser afectado de un modo
importante por C. abbreviata debido a su predilección
por Acropóridos (Miller, 1981), ya que apenas
recluten nuevas colonias éstas podrían ser atacadas por
dicho depredador.
Aunque se deba evaluar un número mayor de
colonias, es muy probable que el efecto de
Coralliophila afecte de manera importante la
recuperación de A. palmata en Cayo Sombrero,
considerando la relativamente alta densidad de
depredadores y la depredación registrada sobre una
escasa abundancia de este coral. Además, si se
comparan dichos resultados con lo señalado por otros
autores, que afirman un efecto importante de
Coralliophila sobre Acropora en Puerto Rico
(Bruckner et al., 1997), Jamaica (Miller, 1981),
Florida (Miller, 2002) y Haití (Brawley & Adey,
1982) y que ha retrasado la recuperación de Acropora
cervicornis en Jamaica (Knowlton et al., 1990), se
puede observar que existe una tendencia similar en el
Caribe.
AGRADECIMIENTOS
Los autores desean agradecer a nuestros amigos
Estrella Villamizar, Humberto “Caborro”, Juan Pablo
Jimenez, Freddy Bustillos, Ana Iranzu, León Barrios y
Napoleón Reyes por su invaluable colaboración
durante la realización de este trabajo.
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Benthos in shelf break scallop grounds, Argentina
167
Short Communication
The Patagonian scallop fishing grounds in shelf break frontal areas: the non
assessed benthic fraction
María de los Ángeles Sánchez1,2, Diego Giberto2,3, Laura Schejter2,3 & Claudia Bremec2,3
1
Facultad Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3350
Mar del Plata 7600, Argentina
2
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Buenos Aires, Argentina
3
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP), P.O. Box 175
Mar del Plata 7600, Argentina
ABSTRACT. In this study, a Picard dredge was used to sample the benthic community in shelf break frontal
areas off Argentina in order to detect species that could be sensitive to fishing activities but are not usually
caught during the annual monitoring of Patagonian scallop and associated fauna. The present results show at
least 62 taxa not reported previously as components of the benthos in the scallop grounds that are potentially
subjected to trawling disturbance.
Keywords: by-catch, Patagonian scallop fishery, infauna, Picard dredge, biodiversity, shelf-break front,
Argentina.
Bancos de pesca de vieira patagónica en áreas del frente de talud:
fracción bentónica no evaluada
RESUMEN. En este trabajo se utilizó una rastra Picard para muestrear la comunidad bentónica en áreas del
frente de talud, Argentina, para detectar especies que serían sensibles a la actividad pesquera pero no son
capturadas usualmente durante los monitoreos anuales de vieira patagónica y fauna asociada. Los resultados
muestran que al menos 62 taxa, no reportados previamente como componentes del bentos en los bancos de
vieira, están potencialmente sujetos a perturbaciones por el arrastre.
Palabras clave: fauna acompañante, pesquería de vieira patagónica, infauna, rastra Picard, biodiversidad,
frente de talud, Argentina.
___________________
Corresponding author: Claudia Bremec ([email protected])
In general, bottom-trawl fisheries are considered as
one of the most disturbing antropogenic impacts on
the sea floor and a variety of effects are well
documented. They can disturb benthic species and
habitats and can reduce biomass, production and
diversity of the communities, which at the end may
change ecosystem properties (Collie et al., 2000;
Kaiser et al., 2000; Hiddink et al., 2006a, 2006b). A
shift from communities dominated by individuals with
large adult body sizes towards high abundances of
individuals of small body sizes, a loss in biodiversity
and richness and a decrease in the biomass of colonial
and fragile organisms in trawled areas were frequently
registered (McConnaughey et al., 2000; Veale et al.,
2000; Marine Research Council, 2002). Even though,
not all the communities show reduced diversity. There
are evidences of profound and highly statistically-
significant changes at the scallop fishing grounds in
the Bay of Fundy (Canada) where no loss of species
and no change in average number of taxa per station
were reported but dominance of many species
drasticallychanged (Kenchington et al., 2007).
In 1996 a new scallop fishery (Zygochlamys
patagonica) on the Argentinean continental shelf was
developed (Lasta & Bremec, 1998). The fishing
grounds are located along the 100 m isobath, in
productive areas associated to a shelf break frontal
system (Acha et al., 2003). Since then several studies
were conducted to assess the composition and
structure of the benthic assemblage that conform the
incidental catch of fishery (Bremec & Lasta, 2002;
Bremec et al., 2003; Bremec & Schejter, 2005;
Schejter & Bremec, 2007a, 2007b). Among their main
168
findings we can highlight the maintenance of a
consistent pool of macroinvertebrate species
associated to the Patagonian scallop since 1995
(baseline condition), without any significant temporal
pattern related to the fishery (Schejter & Bremec
2007b; Schejter et al., 2008). The by-catch studies are
usually carried out with a large dredge (non selective
of scallop size), which samples only a fraction of the
benthic communities subjected to the fishery
disturbance and mainly epifaunal. In the present study
a Picard dredge was used to sample the broad
community, in order to detect other species that might
be expected to be sensible to fishing activities which
are not sampled during the stock assessment. The
main objective of this study is to identify the species
composition of the infaunal benthic fraction smaller
than 10 mm, usually not collected with scallop gears,
but subjected to trawling.
The study area extends between 39º and 44ºS and
84 to 150 m depth. Samples were collected with two
different sampling tools in the same areas (Fig. 1).
Sixteen samples were collected with scallop gear (2.5
m dredge, 10 mm mesh size) during March and
October 2005 and April and May 2006 (R/V “Capitán
Cánepa” and R/V “Oca Balda”, INIDEP). Material
was frozen on board and identified at laboratory. Two
cruises were conducted during October 2005 and
March 2006 (R/V ARA “Puerto Deseado”) and 7
samples were taken with Picard dredge (23 cm x 60
cm mouth, close bag). Material was sieved on board
through a 1 mm mesh size and identified at laboratory.
In order to know the composition of the infaunal
benthic fraction not assessed regularly and its relative
importance within the benthic habitat, we compared
the Picard dredge samples with the scallop gear
samples considering species richness in two different
areas influenced by the shelf break front, where
Patagonian scallop fishing grounds are trawled.
PRIMER (licensed software) was used for similarity
analysis (SIMPER, ANOSIM). A total of 136 species
was identified in this study; 123 of them were
registered in the Picard dredge samples (n = 7) and 61
in the scallop gear samples (n = 16). Forty eight
species were shared in both samplings and 11 species
were only collected with scallop gear. This is
explained because some of the species only can be
collected with larger devices that sweep larger areas.
In the present case 74 taxa were only collected with
Picard dredge. However, 12 of these taxa were
occasionally found in samples obtained with the
scallop gear during annual monitoring cruises
developed during the previous ten years, between
1995 and 2004 (Bremec & Lasta, 2002, Bremec &
Figure 1. Location of Picard dredge and scallop gear
samples in the shelf break frontal areas, Argentine sea.
Figura 1. Ubicación geográfica de muestras obtenidas
con rastra vieirera y Picard en áreas de frente de talud en
el mar argentino.
Schejter, 2005; Schejter & Bremec, 2007b). Total
shared taxa (48 + 12) represents 44.1% of the species
collected during this study. The remaining 62 taxa
exclusively collected with Picard dredge, mainly
infaunal crustaceans and polychaetes, usually not
retained with the scallop gear, are listed in Table 1.
Bryozoans, hydrozoans and porifera, major groups
that sum up nearly 60 species (Genzano et al., 2009;
López-Gappa & Landoni, 2009; Schejter et al., 2006,
2008) remained as single taxa in the present study.
Species richness in both sampling methods was also
evaluated by means of species accumulation curves
using the samples-based rarefaction method of the
EstimateS 8.2 program (Colwell, 2009). The expected
richness (S obs) is the accumulation function of
species per number of samples (n = 7 Picard dredge, n
= 16 scallop gear). The expected richness function is
called Mao Tau = expected species accumulation
curves. Even with a limited number of samples
collected with Picard dredge, the curves show that the
scallop gear losses a considerable fraction of benthic
species (Fig. 2), those only retained in the Picard
dredge and shown in Table 1.
A homogeneous assemblage was found for
samples collected with the scallop gear (SIMPER test
average similarity: 56.2%); the main taxa that
characterized this group are Zygochlamys patagonica,
Ophiactis asperula, Pseudocnus dubiosus, Alcyonium
sp., Ophiacanta vivipara, Ophiura lymani, Sterechinus
169
Table 1. List of taxa exclusively collected with Picard
dredge in Patagonian scallop grounds at the shelf break
front, Argentine sea. unid.: unidentified.
Tabla 1. Lista de taxones exclusivamente colectados con
rastra Picard en bancos de vieira patagónica en el frente
de talud, mar Argentino. unid.: no identificado.
Taxa
Cnidaria
Millepora sp.
Platyhelmintes
Platyhelmintes unid.
Polychaeta
Aglaophamus sp.
Ampharetidae 1
Ampharetidae 2
Capitellidae
Cirratulidae
Lumbrinereis sp.
Maldanidae 1
Maldanidae 2
Nephtydae
Nereididae
Onuphis sp.
Ophelidae
Orbiniidae
Phyllodocidae
Polynoidae 1
Polynoidae 2
Sabellidae
Serpulidae 1
Serpulidae 2
Syllidae
Terebellidae 1
Terebellidae 2
Sipunculida
Sipunculida unid.
Echiurida
Echiurida unid.
Mollusca
Capulus compressus
Cylichnina georgiana
Crustacea
Allotanais sp.
Ampelisca sp.
Atyloella dentata
Atyloella magellanica
Chaetacturus sp.
Diastylis planifrons
Edotia oculata
Gnathiidae
Hyperiidae
Ianthopsis laveis
Iathrippa menziesi
Iathrippa sp.
Joeropsis curvicornis
Lysianassidae 1
Lysianassidae 2
Lysianassidae 3
Macrochiridothea stebbingi
Makrokylindrus bacescui
Melitidae 1
Melitidae 2
Melitidae 3
Melitidae 4
Melitidae 5
Moruloidea darwinii
Munnopsidae
Oniscoidea
Photidae
Phoxocephalidae 1
Phoxocephalidae 2
Phoxocephalidae 3
Rectacturus sp.
Valvifera
Holothuroidea
Cladodactyla crocea
Holothuroidea unid.
Figure 2. Species accumulation curves of samples-based
rarefaction (Mao Tau).
Figura 2. Curvas de acumulación de especies mediante
el estimador (Mao Tau).
dissimilarity between samples from Piccard dredge
and scallop gear was 69.5% (SIMPER test),
differences also confirmed by the ANOSIM test
(Global R: 0.846, P < 0.1%). Cummulative dissimilarity of taxa that were only registered in Piccard
dredge samples reached 48.9%. These expected results
contribute to the knowledge of the benthic biodiversity
in shelf break frontal areas and show that the noncurrently assessed infaunal fraction is highly diverse.
Although larger body-sized infauna are more
susceptible to damage (Bergman & Hup 1992;
Lindeboom & De Groot, 1998) than smaller bodysized fauna (Gilkinson et al., 1998; Bergman & Van
Santbrink, 2000), it must be taken into account that
ecological processes such as production are function
of body mass (Dickie et al., 1987). However, studies
developed in the North Sea suggest that biomass and
production levels of infaunal communities were
related to trawling intensity and sediment characteristics (Jennings et al., 2002; Queirós et al., 2006;
Hinz et al., 2009). In the present case, general
knowledge on the biology and distribution of the small
taxa is lacking and both spatial and temporal studies
should be conducted to assess the impact of fishing in
the study area, as bottom trawling affects the lower
levels of the food-web that are an important energy
source to higher ones (Kaiser et al., 2000; Jennings et
al., 2001; Hermsen et al., 2003).
ACKNOWLEDGEMENTS
agassizi, Porifera, Ctenodiscus australis, Chaetopterus
sp., Flabellum sp. and Serolis schytei. This assemblage was persistent in time and characterizes the
Patagonian scallop fishing grounds, as previously
mentioned by Bremec & Lasta (2002), Bremec &
Schejter (2005) and Schejter & Bremec (2007b).
Picard samples did not cluster an homogeneous group
(SIMPER test average similarity: 32.1%). Average
Cumacea and other Isopoda were identified by Dr. D.
Rocatagliatta. F. Vázquez sampled on board the RV
ARA Puerto Deseado. Financial support: GEF
PATAGONIA SHN PROJECT, PICT PICT 20061553, PICT 2007-02200, Inter-American Institute for
Global Change Research (IAI) CRN 2076 which is
supported by the US National Science Foundation
170
(Grant GEO-0452325)
Contribution Nº 1627).
and
INIDEP
(INIDEP
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171
Schejter, L., C. Bremec & D. Hernández. 2008.
Comparison between disturbed and undisturbed areas
of the Patagonian scallop (Zygochlamys patagonica)
fishing ground “Reclutas” in the Argentine Sea. J.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(1): 172-178, 2011
172
Short Communication
Modificación de la estructura espermática de la jaiba Cancer setosus
(Molina, 1782) (Decapoda: Brachyura) durante su reacción acrosomal inducida
1
Merari Goldstein1 & Enrique Dupré1
Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte
P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
RESUMEN. El espermatozoide de Cancer setosus está compuesto de un acrosoma esférico y un núcleo en
forma de copa que rodea la mitad basal del acrosoma que se ensancha en la zona ecuatorial del acrosoma. Los
espermatozoides extraídos del receptáculo seminal de la hembra, después de permanecer por 15 min en el agua
de mar experimentan la reacción acrosomal, la que comienza con la elongación de la vesícula acrosómica
seguido de la extrusión de su contenido. Posteriormente, el perforatorium se proyecta aproximadamente ≈ 1
µm hacia delante más allá del extremo apical del contenido acrosomal extruido, formando un filamento
acrosomal con su extremo distal expandido en una estructura similar a un tridente.
Palabras clave: estructura espermática, acrosoma, espermatozoide, espermateca, receptáculo seminal, Cancer
setosus, Chile.
Modification of the spermatic structure of the crab Cancer setosus (Molina, 1782)
(Decapoda: Brachyura) during induced acrosomal reaction
ABSTRACT. The spermatozoon of Cancer setosus consists of a spherical acrosome and a cup-shaped nucleus
surrounding the lowest zone of the acrosome and widening at the equatorial area of the acrosome. The
spermatozoa extracted from the seminal receptacle of the female and placed in sea water for 15 min underwent
the acrosome reaction, which started with the elongation of the acrosomal vesicle followed by the extrusion of
its contents. Subsequently, the perforatorium projected forward ≈ 1µm beyond the apical end of the extruded
acrosomal vesicle contents, forming an acrosomal filament with a trident-shaped structure on the apical end.
Keywords: sperm structure, acrosome, spermatozoa, spermatheca, seminal receptacle, Cancer setosus, Chile.
___________________
Corresponding author: Enrique Dupré ([email protected])
Los espermatozoides de Brachyura se caracterizan por
la presencia de múltiples brazos que radian desde el
cuerpo y un acrosoma esférico (Brown, 1966; Reger,
1970; Jamieson, 1989a, 1989b, 1991; Medina, 1992;
Medina & Rodríguez, 1992; Langreth, 1965), que
ocupa la mayor parte del cuerpo celular. Aun cuando
se han realizado diversos estudios sobre la estructura y
ultraestructura de los espermatozoides de Brachyura
(Jamieson, 1990, 1994; El-Sherief, 1991; Felgenhauer
& Abele, 1991; Medina & Rodríguez, 1992; Demestre
et al., 1997 Jamieson et al., 1998; Jamieson & Tudge,
2000), sólo algunos de ellos han contribuido al
entendimiento del proceso de la reacción acrosómica y
de la manera como los espermatozoides penetran las
cubiertas del ovocito (Brown, 1966; Pochon-Masson,
1968; Hinsch, 1971; Goudeau, 1982; Medina, 1992).
Menos aún son los estudios referentes a la estructura
espermática del género Cancer (Langreth, 1965;
Brown, 1966; Pochon-Masson, 1968) y la mayoría de
ellos realizan descripciones generales sin detallar los
procesos (Demestre & Fortuño, 1992; Moriyasu et al.,
2002).
Una de las especies de Brachyura del género
Cancer, de gran importancia económica para la
pesquería artesanal a lo largo de la costa del Pacífico
suroriental es la jaiba peluda, Cancer setosus (Molina,
1782). Esta especie es un predador bentónico que vive
en zonas intermareales y submareales hasta los 45 m y
es endémica desde el Ecuador hasta la península de
Taitao, Chile (47°S). Esta especie es una de los
principales recursos económicos de las pesquerías de
crustáceos en esta región, sin embargo los estudios
sobre su reproducción son escasos (Goldstein &
Dupré, 2010).
173
Estructura espermática de Cancer setosus
En este estudio se determina, por primera vez en
esta especie, los cambios morfológicos que
experimentan los espermatozoides extraídos del
receptáculo seminal de la hembra después de ser
expuestos al agua de mar. Las hembras y machos
maduros de jaiba peluda, C. setosus fueron colectadas
en la bahía La Herradura (29º58`S, 71º22`W) y
mantenidos en tanques de 60 L, con agua de mar
microfiltrada, aireación constante y alimentados con
desechos frescos de pescado.
Se disectaron ambos receptáculos seminales de tres
hembras que contenían masas espermáticas en su
interior y se colocaron en una cápsula Petri con agua
de mar artificial (AM) entre 15 y 20 min y luego se
tiñeron con azul de metileno al 1%. Grupos de
espermatozoides se colocaron sobre un portaobjeto
excavado para su análisis con un microscopio Zeiss
(100x). Las distintas etapas de la reacción acrosomal
se registraron con una cámara digital y se midieron
con el software Image Pro-Plus 4.5.
En las masas espermáticas provenientes de los
receptáculos seminales de las hembras, no se
observaron espermatóforos, sino una gran cantidad de
espermatozoides embebidos en una matriz gelatinosa
blanquecina. Sólo los espermatozoides provenientes
de las hembras experimentaron la reacción acrosomal
después de permanecer en agua de mar.
Los espermatozoides sin reacción acrosomal
presentaron un cuerpo esférico de 3,5 µm ± 0,1 de
diámetro originado principalmente por un complejo
acrosómico o vesícula acrosomal esférica de 3,4-3,5
µm de diámetro en su interior. Rodeando la mitad
basal o posterior del acrosoma se encuentra el núcleo
que tiene la forma de una copa y se extiende desde la
región ecuatorial del acrosoma hasta su región
posterior, cuya superficie es rugosa o estriada. El
espesor del núcleo se hace notablemente mayor
alrededor de la región ecuatorial del acrosoma,
formando una prolongación única a su alrededor, que
en vista lateral aparece como dos brazos (Fig. 1a). En
la región anterior del acrosoma se encuentra la cápsula
apical u opérculo de forma discoidal, curva y lisa con
una depresión en el centro, que cubre el canal central
del acrosoma o tubo acrosómico. Este tubo que es
visible con microscopía de luz (Fig. 1a), tiene un largo
y ancho (diámetro) promedio de 2,02 µm ± 0,02 y
0,69 µm ± 0,03 respectivamente. Este tubo atraviesa el
centro del acrosoma desde el extremo anterior cubierto
por la cápsula apical u opérculo hasta el extremo
posterior donde se encuentra el núcleo (Figs. 1a y 2a)
y en su interior se observa un material de mayor
densidad que las paredes laterales del acrosoma.
Los espermatozoides después de permanecer 15-20
min en agua de mar, experimentan un cambio signi-
ficativo de su forma, que se divide en cinco etapas
secuenciales.
Etapa 1. El espermatozoide muestra la primera
evidencia de la reacción acrosomal y corresponde a
una elongación anterior de la vesícula acrosómica,
cambiando su forma esférica a una forma de pera. La
zona ecuatorial del núcleo comienza a desplazarse y a
concentrarse en la zona posterior del cuerpo del
espermatozoide (Figs. 1b, 1c y 2b).
Etapa 2. La elongación de la vesícula acrosomal
continúa y se forma una abertura anterior por donde se
extruye material que se encuentra al interior de
acrosoma, que puede provenir de la pared acrosómica
o del tubo acrosómico. Esta extrusión de material
forma un anillo de material acrosómico alrededor de la
abertura (Figs. 1d y 2c). El núcleo continúa su
compactación en la parte posterior del cuerpo del
espermatozoide.
Etapa 3. En esta etapa el anillo de material extruido
se desplaza por las paredes laterales externas del
acrosoma hacia la región posterior, generando una
abertura de mayor diámetro en la región anterior del
acrosoma (Figs. 1e, 1f, 1g y 2d).
Etapa 4. En esta etapa se extruye en forma
explosiva el perforatorium que se encuentra en el
interior del tubo acrosómico formando una estructura
filiforme en medio de la abertura anterior del
acrosoma, el filamento acrosómico. Este filamento
sobrepasa notoriamente el extremo anterior del
acrosoma. En el extremo anterior del filamento
acrosómico se observó un hinchamiento en forma de
punta de lanza (Figs. 1h y 2e).
Etapa 5. El evento más notable de esta etapa es la
transformación del extremo anterior del filamento
acrosómico, el cual inicialmente se observa ahusado y
a los pocos segundos se transforma en una estructura
similar a un tridente (Figs. 1i y 2f).
En general, la morfología de los espermatozoides
de C. setosus, concuerda con el patrón general descrito
para los Brachyura como Cancer borealis (Langreth,
1965; Moriyasu et al., 2002), Latreillopsis gracilipes
(Jamieson, 1994; Jamieson & Tudge, 2000), Chaceon
fenneri y Chaceon quinquedens (Hinsch, 1988) y Uca
tangeri (Medina, 1992). Sin embargo, todos estos
espematozoides presentan brazos que contienen
microtúbulos en su interior, lo cual no concuerda con
lo descrito para C. setosus, ya que esta especie sólo
presenta una proyección única continua que rodea la
región ecuatorial del acrosoma (Fig. 1a), donde se
encuentra la mayor parte del material nuclear. La falta
de brazos también ha sido señalado para los
Dendrobranchiata Aristeus antennatus (Demestre et
al., 1997) y Peisos petrunkevitchi (Scelzo & Medina,
pa
n
174
pa
n
Va
a
ta
ta
3 µm
b
3 µm
c
d
3 µm
3 µm
ae
ae
n
n
n
ta
pe
e
3 µm
f
3 µm
fa
g
3 µm
fa
sr
sr
ae
h
3 µm
i
3 µm
3 µm
Figura 1. Espermatozoides teñidos con azul de metileno en diferentes etapas de la reacción acrosomal (RA). a)
espermatozoides sin reaccionar en vista lateral; se aprecia la forma esférica de la vesícula acrosómica (Va), el tubo
acrosómico (flechas) y la prolongación ecuatorial del núcleo (n); b) y c) primera etapa, se observa la prolongación anterior
(pa) de material extruido del acrosoma, el tubo acrosómico (ta); d) segunda etapa, el anillo de material extruido se ha
desplazado hacia posterior formando una abertura de mayor diámetro que la anterior (flecha); e-g) Tercera etapa de la RA,
se observa el anillo externo (ae) desplazándose hacia la región posterior y el núcleo (n) en su condensación hacia la parte
posterior; se observa el perforatorium (pe); h) Cuarta etapa, el material del interior del tubo acrosómico se extruye y
forma un filamento acrosómico (fa). Anillo externo (ae). i, diferentes etapas de la RA mostrando espermatozoides sin
reaccionar en vista polar (sr), en diferentes etapas intermedias y en etapa final de la RA donde se observa el filamento
acrosómico extruido (fa).
Figure 1. Sperm stained with Methylen blue at different stages of the acrosomal reaction (RA). a) sperm without reacting
in side view; the spherical shape of the acrosomal vesicle (Va), the acrosomal tube (arrows) and the nucleus as an
equatorial extension (n) can be appreciated; b-c) first stage, note the anterior extension (pa) of material extruded from the
acrosomal tube (ta); d) Second stage, the ring of extruded material has shifted toward the rear forming an opening larger
in diameter than the previous one; e-g) third stage of the RA, notes the outer ring (ae) moving to the posterior region and
the nucleus (n) condensation toward the posterior region; the perforatorium (pe) is observed; h) fourth stage, the material
inside the acrosomal tube is extruded and forms an acrosomal filament (fa); the outer ring (ae) is observed, i) Sperm at
different acrosomal reaction stages; sperm without acrosomal reaction in polar view (sr) and at different intermediate
stages and final stage of the RA where the acrosomal filament is extruded (fa).
2004) y los Brachyura Petalomera lateralis (Jamieson,
1990) y Camposia retusa (Jamieson, 1998). Cabe
destacar que Medina (1992), en su estudio sobre la
reacción acrosomal de U. tangeri ha señalado la
importancia de los brazos para la adhesión de los
espermatozoides a la cubierta externa del ovocito
175
a
b
d
e
c
f
Figura 2. Esquemas de las etapas de la reacción acrosomal en Cancer setosus. a) Espermatozoides sin reacción
acrosomal, b) Primera etapa: inicio de la reacción, extremo anterior del acrosoma se elonga, c) Segunda etapa: se forma
una abertura y un anillo de material extruido en la región anterior del acrosoma, d) Tercera etapa: el perforatorium es
extruido a través de la abertura anterior del acrosoma, e) Cuarta etapa: el perforatorium se convierte en un filamento
acrosómico, f) Quinta etapa: el filamento acrosómico se expande en tres prolongaciones en el extremo distal.
Figure 2. Diagram of the different stages of the acrosomal reaction in Cancer setosus. a) Sperm without acrosomal
reaction, b) First stage: starting of the reaction and the anterior part elongates, c) Second stage: an opening and a ring of
extruded material are formed at the anterior area of the acrosome, d) Third stage: the perforatorium is extruded through
the anterior opening of the acrosome, e) Fourth stage: the perforatorium becomes an acrosonal filament extruded beyond
the anterior part of the acrosome, f) Fifth stage: the acrosomal filament expands in three extensions at the distal end.
durante la fecundación, lo cual sugiere que el
espermatozoide de C. setosus podría tener una
estrategia diferente para la adhesión del espermatozoide al ovocito. Otro carácter diferente que
presentan los espermatozoides de C. setosus respecto
al género Cancer es la presencia de un opérculo plano
y centralmente deprimido, el cual es una característica
distintiva de la familia Majidae (Jamieson et al., 1998;
Jamieson & Tudge, 2000). Sin embargo, Tudge (2009)
señala la existencia de notables diferencias en las
vesículas acrosómicas de los espermatozoides que
caracterizan los diferentes grupos taxonómicos de
Decapoda. Estas características se basan en las
estructuras internas del acrosoma, como por ejemplo
la presencia de un anillo perforatorial denso en los
cangrejos ermitaños del género Clibanrius, el “anillo
de los xanthidos”, o la estructura distintiva de los
Majidos como es el opérculo plano y centralmente
deprimido y a menudo perforado (Jamieson et al.,
1998; Jamieson & Tudge, 2000).
Sobre la base a los antecedentes expuestos, se
puede concluir que, aun cuando la morfología
espermática de C. setosus coincide con el patrón
básico del género Cancer, difiere en varios caracteres,
lo cual le confiere una morfología específica de esta
especie endémica de la costa Pacífica. Su morfología
no corresponde ni al tipo uniradiados que es
característico de los Penaeidea (Clarck et al., 1981) y
Caridea (Dupré & Barros, 1981), ni al tipo
multiradiado como los Brachyura, Anomura y
Macrura.
La reacción acrosomal de los espermatozoides de
Brachyura, ha sido considerada como un acontecimiento irreversible y “explosivo”, que ha sido
descrita en muy pocas especies (Brown, 1966; Hinsch,
1971; Talbot & Chanmanon, 1980; Medina, 1992;
Medina & Rodríguez, 1992). En esas especies se
observó una eversión del material acrosomal interno
en una primera fase y luego, la eversión del material
que se encuentra en el interior del tubo acrosómico
que corresponde al perforatorium. En términos
generales, esta descripción coincide con lo que ocurre
en C. setosus ya que se determinó la existencia de dos
fases básicas (específicamente cinco fases). La
primera (que comprende las tres primeras fases
descritas) es la eversión del material interno del
acrosoma para formar un anillo de material extruido,
por fuera de la pared acrosomal externa quedando una
abertura anterior que va aumentando en diámetro a
medida que el material acrosomal se extruye. La
segunda fase (que comprende las dos últimas fases
descritas) comprende la extrusión explosiva de un
filamento acrosómico.
Medina (1992) en su estudio sobre las
modificaciones que experimenta el espermatozoide de
Uca tangeri, señala que en los espermatozoides que
permanecieron entre 90 y 150 min en contacto con los
ovocitos, la reacción acrosómica comienza con la
extrusión del contenido de la vesícula acrosómica,
luego se extruye el perforatorium el cual permanece
sin cambios al igual que en C. sapidus (Brown, 1966),
Carcinus maenas y C. pagurus (Pochon-Mason,
1968), y C. setous. Sin embargo en esta última
especie, al final de la reacción acrosomal, el
perforatorium que se encuentra en el extremo distal
del filamento acrosómico, cambia de una forma
lanceolada a una de tridente. Este cambio de forma no
ha sido establecido en otras especies del género
Cancer. Otro aspecto notable en la reacción de los
espermatozoides de C. setosus extraídos desde los
receptáculos seminales de la hembra, es que esta
reacción ocurre en agua de mar, pero sin la presencia
de ovocitos como se señaló anteriormente en otras
especies y en un tiempo menor (15-20 min) al
señalado por Medina (1992). Estos resultados sugieren
que los mecanismos por los cuales se genera el cambio
de forma de este espermatozoide podría ser generado
por iones presentes en el agua de mar, que activan la
polimerización de proteinas del citoesqueleto, como se
ha sugerido para el Caridea Rhynchocinetes typus
(Dupré & Schaaf, 1996) o por entrada pasiva de agua
a la vesícula acrosomal, en respuesta a la variación del
medio ambiente que genera un cambio en la
permeabilidad de la membrana plasmática e
hidratación de la substancia interna del acrosoma
como lo han sugerido Pochon-Mason (1968) y Talbot
& Chanmanon (1980) .
Basado en los antecedentes anteriores, es posible
sugerir que estas dos fases básicas de la reacción
acrosomal de C. setosus podrían generarse de dos
modos diferentes. Siendo la primera fase la eversión
de material acrosómico, el cual podría deberse al
ingreso de agua a través de la membrana plasmática
que hidrataría el material interno generando una fuerza
hidráulica en la base del perforatorium que permitiría
la extrusión de dicho material. La segunda fase podría
deberse a la polimerización de microtúbulos que
podrían encontrarse en el tubo acrosómico como se
sugirió anteriormente, los cuales en su prolongación
llevarían el perforatorium hacia el extremo anterior
como ocurre con el filamento acrosómico de los
equinodermos.
La presencia de microtúbulos en el interior del
tubo acrosómico de los espermatozoides de Brachyura
han sido descritos para Cancer borealis (Langreth,
176
1965), Callinectes sapidus (Brown, 1966), Libinia
emarginata (Hinsch, 1969), Ovalipes ocellatus
(Hinsch, 1969), Pinnixa sp. (Reger, 1970), Pilodius
areolatus (Tudge, 2009) y C. retusa (Tudge, 2009). Se
ha sugerido que el alargamiento de estos microtúbulos
que se encuentran dentro del tubo acrosómico sean un
posible mecanismo para el movimiento del material
subacrosómico y nuclear (Hinsch, 1986, 1988) hacia
la cavidad creada por la eversión del material
acrosómico durante la fecundación como ocurre en la
langosta Homarus americanus (Talbot & Chanmanon,
1980). Un mecanismo similar podría dar cuenta de la
formación del filamento acrosómico que se forma en
C. setosus durante la reacción acrosomal.
El modo de ocurrencia de la reacción acrosomal y
el significado funcional aún es desconocido, por lo
cual se deberá continuar con estudios de la
ultraestructura del espermatozoide de los cambios que
experimenta al permanecer en el agua de mar.
En la etapa final de la reacción acrosomal, el
extremo anterior del filamento acrosómico se
transforma en una estructura similar a un tridente. La
forma que presenta esta reacción acrosomal no es
comparable a la descrita para C. pagurus, aún cuando
esta última especie pertenece al mismo género
(Brown, 1966). En cambio, es similar a la reacción
acrosomal que experimenta U. tangeri difiriendo ésta
en que no presenta una ramificación apical del
filamento acrosómico y tampoco la porción más
extrema de la vesícula acrosomal (Medina, 1992;
Medina & Rodríguez, 1992).
Según otros autores la estructura interna del
perforatorium de C. sapidus (Brow, 1966), C. maenas
y C. pagurus (Pochon-Masson, 1868), y U. tangeri
(Medina (1992), permanece sin cambios a pesar que se
proyecta hacia delante y llega a ser el extremo apical
del filamento acrosomal. Sin embargo, esta situación
de inalterabilidad del perforatoriun no corresponde
con lo observado en C. setosus ya que este
perforatorium se extiende en tres estructuras
filamentosas que le confieren la forma de un tridente.
Con el propósito de avanzar en el esclarecimiento del
mecanismo por el cual se eyecta el perforatorium y la
fuerza que impulsa al material acrosomal a extruirse
durante la reacción acrosomal, se ha iniciado estudios
de microscopía electrónica de barrido y de
transmisión.
AGRADECIMIENTOS
El presente estudio fue financiado por el proyecto
FONDEF DI-10246 otorgado al Profesor E. Dupré.
177
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Estimación
de la temperatura superficial del mar en el norte de Chile
179
Short Communication
Estimación de la temperatura superficial del mar desde datos satelitales NOAAAVHRR: validación de algoritmos aplicados a la costa norte de Chile
Juan C. Parra1, Luis Morales2, José A. Sobrino3 & Juan Romero4
1
Departamento de Ciencias Físicas, Universidad de La Frontera, P.O. Box 54-D, Temuco, Chile
2
Departamento de Ciencias Ambientales y Recursos Naturales Renovables, Universidad de Chile
P.O. Box 1004, Santiago, Chile
3
Image Processing Laboratory, Universitat de València, P.O. Box 22085, Valencia, España
4
Departamento de Ingeniería Eléctrica, Universidad de La Frontera, P.O. Box 54-D, Temuco, Chile
RESUMEN. Se aplicaron y compararon tres algoritmos del tipo Split-Window (SW), que permitieron estimar
la temperatura superficial del mar desde datos aportados por el sensor Advanced Very High Resolution
Radiometer (AVHRR), a bordo de la serie de satélites de la National Oceanic and Atmospheric Administration
(NOAA). La validación de los algoritmos fue lograda por comparación con mediciones in situ de temperatura
del mar provenientes de una boya hidrográfica, ubicada frente a la costa norte de Chile (21º21’S, 70º6’W;
Región de Tarapacá), a 3 km de la costa aproximadamente. Los mejores resultados se obtuvieron por
aplicación del algoritmo propuesto por Sobrino & Raissouni (2000). En efecto, diferencias entre la
temperatura medida in situ y la estimada por SW, permitieron evidenciar una media y desviación estándar de
0,3º y 0,8ºK, respectivamente.
Palabras clave: algoritmo, split-window, temperatura superficial del mar, sensor, satellite, norte de Chile.
Sea surface temperature estimation from NOAA-AVHRR satellite data: validation of
algorithms applied to the northern coast of Chile
ABSTRACT. The present article applies and compares three split-window (SW) algorithms, which allowed
the estimation of sea surface temperature using data obtained from the Advanced Very High Resolution
Radiometer (AVHRR) on board the National Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA) series of
satellites. The algorithms were validated by comparison with in situ measurements of sea temperature obtained
from a hydrographical buoy located off the coast of northern Chile (21°21’S, 70°6’W; Tarapacá Region),
approximately 3 km from the coast. The best results were obtained by the application of the algorithm
proposed by Sobrino & Raissouni (2000). The mean and standard deviation of the differences between the
temperatures measured in situ and those estimated by SW were 0.3º and 0.8ºK, respectively.
Keywords: algorithm, split-window, sea surface temperature, sensor, satellite, northern Chile.
___________________
Corresponding author: Juan C. Parra ([email protected])
Una de las aplicaciones oceanográficas que puede
derivarse del empleo de sensores remotos a escala
regional es el cálculo de la temperatura de superficie
del mar (SST, en inglés), donde cada píxel de la
imagen contiene información sobre la temperatura a la
que se encuentra el territorio, lo que es de especial
aplicación al medio marino (Pinilla & Fenoy, 2008).
Entre las plataformas aerotransportadas más
empleadas para la estimación de la SST están los
satélites de la serie NOAA, portador del sensor
multiespectral Advanced Very High Resolution
Radiometer (AVHRR) que posee cinco canales en el
espectro electromagnético; tiene un ángulo de visión
de 110,8° y genera una franja de barrido de 3000 km
de ancho, que equivale en el Ecuador a 27,2° de
longitud. La resolución espacial del píxel es de 1 km x
1 km en el nadir (Sobrino et al., 2000). La ventaja del
sensor AVHRR estriba, por una parte, en un tamaño
180
de píxel que se adecúa a las pretensiones de estudios
de gran escala, y por otra, a la existencia de dos
bandas espectrales correspondientes al infrarrojo
térmico, que permite la obtención de la temperatura
radiométrica (o de brillo) de la superficie terrestre.
No obstante, uno de los mayores problemas que
plantea la medida de la SST desde datos satelitales, es
la acción combinada de la perturbación generada por
la atmósfera y la variabilidad espacial de la
emisividad. La perturbación atmosférica es debida casi
por entero a la absorción y emisión de radiación
térmica por parte del contenido de vapor de agua
atmosférico, mientras, que la emisividad se debe a la
heterogeneidad de los elementos presentes en la
superficie terrestre (Morales & Parra, 2002). En el
caso de la superficie del mar, la emisividad presenta
mayor homogeneidad y por tanto tiene menor
importancia que en el caso terrestre.
Dentro de las técnicas disponibles que abordan el
problema de la corrección atmosférica y de
emisividad, destaca el método de Split-Window (SW),
basado en la absorción diferencial de la atmósfera en
dos anchos de banda en el espectro electromagnético
(McMillin, 1975). En el caso del sensor AVHRRNOAA, estas son dos bandas espectrales situadas
dentro de la ventana atmosférica entre 10,3 y 12,5 μm,
donde la absorción atmosférica es diferente. A partir
de esta técnica, en la actualidad existe una gran
cantidad de algoritmos encaminados a la obtención de
la temperatura superficial del suelo (Zhilhao et al.,
2001; Parra et al., 2006; Vera et al., 2010), como del
mar (McClain et al., 1985; Coll et al., 1991; Sobrino
& Raussoni, 2000). La formulación clásica de un
algoritmo de SW, responde a la ecuación (Coll et al.,
1992).
SST = T4 + A (T4 – T5) + B
donde T4, T5 son las temperaturas radiométricas
correspondientes a las bandas espectrales 4 (10,3-11,3
μm) y 5 (11,5-12,5 μm) del sensor AVHRR-NOAA;
donde A: coeficiente relacionado con la absorción del
vapor de agua, y B: término que corrige el efecto de la
emisividad de la superficie.
En el presente artículo se aplican y comparan tres
algoritmos del tipo SW, que permiten estimar la SST
desde datos aportados por el sensor Advanced Very
High Resolution Radiometer (AVHRR), a bordo de la
serie de satélites de la National Oceanic and
Atmospheric Administration (NOAA).
La información analizada consta de una base datos
de SST in situ obtenida frente a la costa norte de
Chile, región de Tarapacá (21º21’S, 70º06’W),
distante 3 km de la costa aproximadamente. El registro
de temperatura se obtuvo con una boya superficial fija,
programada para realizar registros de temperatura cada
4 h totalizando seis medidas diarias. La información
disponible correspondió al periodo julio a noviembre
2005, siendo adquirida y administrada por el
Laboratorio de Procesos Oceanográficos y Clima, de
la Universidad de Concepción.
Adicionalmente, se utilizaron imágenes del satélite
NOAA en sus bandas espectrales del visible e
infrarrojo térmico, facilitadas por el Comprehensive
Large Array-data Stewardship System (CLASS). Las
imágenes en formato LAC (Local Area Coverage),
nivel 1B, se sometieron a calibración radiométrica y
georeferenciación. Posteriormente, se realizó una
selección rigurosa de las mismas atendiendo a dos
criterios: (a) una diferencia máxima de 35 min entre la
pasada del satélite por la región de estudio y la
adquisición de la SST in situ (Donlon et al., 2006); (b)
días libres de nubosidad sobre el área de estudio.
De un total de 153 imágenes satelitales, solo 13 de
ellas (Tabla 1), cumplieron con los criterios antes
mencionados. Lo anterior, deja en evidencia la
dificultad para validar correctamente algoritmos
orientados a la estimación de la SST.
En la Tabla 2, se presenta la estructura matemática
de los algoritmos de SW utilizados.
Los algoritmos propuestos, presentan distintas
variaciones a la clásica ecuación de SW. En el caso de
McClain et al. (1985), se ha tenido en cuenta explíTabla 1. Fechas de selección, horas de paso y ángulo de
observación del satélite NOAA. La hora de medición de
la SST in situ corresponde a las 19:00 h (GMT) para la
totalidad de las muestras.
Table 1. Selected dates, time of pass and angle of observation of the NOAA satellite. The time of the in situ
measurement of SST is 19:00 h (GMT) for all the samples.
Fecha
31/08/2005
09/09/2005
20/09/2005
21/09/2005
03/10/2005
11/10/2005
12/10/2005
14/10/2005
19/10/2005
28/10/2005
30/10/2005
01/11/2005
02/11/2005
Hora de paso
(GMT)
Angulo de
observación (º)
19:09
19:18
19:07
18:56
18:35
18:54
18:44
18:25
19:17
19:23
19:03
18:42
18:32
34
47
33
17
22
14
5
38
43
49
29
7
25
Estimación de la temperatura superficial del mar en el norte de Chile
181
Tabla 2. Algoritmos de SW seleccionados para la estimación de la SST. T4 y T5: temperaturas radiométricas
correspondientes a los canales 4 y 5 del sensor AVHRR-NOAA; θ: ángulo de observación del sensor.
Table 2. SW algorithms selected for estimating SST. T4 and T5: radiometric temperatures corresponding to channels 4
and 5 of the AVHRR-NOAA sensor; θ: angle of observation of the sensor.
Autor (es)
McClain et al. (1985)
Abreviatura
Algoritmo
MC
SST = 1,0561T4 + 2,542 (T4 – T5) + 0,888 (T4 – T5)(secθ−1) −16,98
Coll et al. (1992)
C
SST = T4 + [1,41 + 0,24 (T4 – T5)] (T4 – T5)
Sobrino & Raussoni (2000)
SR
SST = T4 + 1,4(T4 - T5) + 0,32(T4 – T5)2 + 0,83
citamente la dependencia con el ángulo de
observación del sensor, θ . Esto se debe a que se ha
determinado que el error producido al estimar la SST
aumenta con el ángulo de observación, a consecuencia
del crecimiento de la atenuación atmosférica debido al
aumento de espesor óptico (Arbelo, 1997).
Por otra parte, los algoritmos de Coll et al. (1992)
y Sobrino & Raussoni (2000), presentan ajustes de
tipo cuadrático, donde el coeficiente A no es constante
sino que depende linealmente de la diferencia de las
temperaturas radiométricas, esto es, A = a0 + a1 (T4T5), mientras el coeficiente B permanece constante.
La implementación de los distintos algoritmos
presentados supone contar con información
correspondiente a temperatura radiométrica en las
bandas 4 y 5, que son obtenidas desde la imagen
satelital original, utilizando el software especializado
en tratamiento de imágenes ENVI en su versión 4.3.
En la Tabla 3 se presenta un resumen con las
temperaturas estimadas por los distintos algoritmos
mostrados en la Tabla 2 y para las fechas
seleccionadas, en conjunto con las temperaturas
radiométricas en las bandas 4 y 5 del sensor AVHRR
y las temperaturas in situ registradas mediante la boya
hidrográfica.
Al comparar las columnas que muestran las
temperaturas radiométricas de las bandas 4 y 5, se
aprecia (Fig. 1), como en todo momento las
temperaturas de la banda 5 aparecen subestimadas con
respecto a sus similares de la banda 4. Esto se puede
atribuir a que en la ventana atmosférica 8-13 μm la
absorción atmosférica es casi completamente debida al
vapor de agua, con una variación poco acusada y
aumentando monótonamente con la longitud de onda
(Varanasi, 1988).
En la Figura 1, queda de manifiesto que al obtener
las diferencias entre las mediciones superficiales de
temperatura del mar in situ con las correspondientes
temperaturas radiométricas o de brillo calculadas con
los datos NOAA-AVHRR, se observa una subesti-
mación continua que significa encontrar diferencias de
hasta 6,6ºK (Fig. 2).
Al aplicar los algoritmos de SW, se observó una
disminución en la diferencia entre la temperatura de
mar medida in situ y la estimada por los algoritmos.
En este caso, las diferencias estuvieron acotadas entre
+2,8 y -0,9ºK.
En la Tabla 4, se ilustra un cuadro resumen, con la
media (μ) y la desviación estándar (σ) de la diferencia
entre la temperatura superficial del mar medida in situ,
Tin, con la temperatura radiométrica, T4 y T5, y la
temperatura estimada por los distintos algoritmos,
SST.
Antes de comentar los resultados obtenidos, se
destaca que los algoritmos empleados mostraron que
la SST se expresó como una función lineal o
cuadrática de la diferencia entre las temperaturas
radiométricas, cuyos coeficientes se estimaron sobre la
base de correlaciones estadísticas entre la SST medida
in situ y las temperaturas T4 y T5. Estas últimas
pueden ser estimadas a partir de: (a) la información
que aporta el satélite, es el caso del algoritmo de
McClain et al. (1985), donde las regresiones se
obtuvieron para una amplia variedad de condiciones
atmosféricas, desde tropicales a latitudes medias; y del
algoritmo de Sobrino & Raussoni (2000), que
utilizaron la base de datos Pathfinder Oceans Matchup Database (PFMDB). La base PFMDB, con un
registro de 17.817, es una compilación de datos con
aproxima-damente una diferencia en tiempo de 30 min
y 10 km en espacio entre las medidas in situ de la SST
y las temperaturas radiométricas T4, T5; (b) la
utilización de un modelo de transferencia radiativa,
que permite simular las temperaturas radiométricas
para una gran variedad de condiciones atmosféricas.
Este es el caso del algoritmo propuesto Coll et al.
(1992), que utilizan el modelo de transferencia
radiativa LOWTRAN 7 (Kneizys et al., 1988) para
condiciones atmosféricas del tipo tropical, latitudes
medias de verano e invierno, estándar (USA) y
radiosondeos.
182
Tabla 3. Temperaturas radiométricas en las bandas 4 (T4) y 5 (T5) del sensor AVHRR, temperatura superficial del mar
medida in situ (Tin) y temperatura superficial del mar estimada por los algoritmos SW de la Tabla 2.
Table 3. Radiometric temperatures in bands 4 (T4) and 5 (T5) from the AVHRR sensor; sea surface temperature
measured in situ (Tin); and sea surface temperature estimated by the SW algorithms of Table 2.
Fecha
31-ago-05
09-sep-05
20-sep-05
21-sep-05
03-oct-05
11-oct-05
12-oct-05
14-oct-05
19-oct-05
28-oct-05
30-oct-05
01-nov-05
02-nov-05
T4 (ºK)
286,6
288,8
286,6
283,9
288,1
286,9
289,5
287,3
286,6
286,4
286,9
289,1
287,9
T5 (ºK)
286,2
288,3
286,2
281,9
287,6
286,7
289,3
286,7
286,4
285,9
286,6
288,9
287,8
Tin (ºK)
289,2
289,7
288,7
288,6
289,2
289,1
289,6
289,4
288,8
288,5
288,9
289,7
290,2
MC (ºK)
286,8
289,7
286,7
288,0
288,7
286,5
289,4
288,3
286,2
287,3
286,7
288,8
287,4
C (ºK)
287,6
290,1
287,5
288,7
289,3
287,6
290,3
288,7
287,3
287,7
287,7
289,8
288,6
SR (ºK)
288,0
290,5
288,0
288,8
289,8
288,0
290,7
289,2
287,7
288,1
288,1
290,2
288,9
Figura 1. Series de tiempo correspondientes a las temperaturas radiométricas en los canales espectral 4 (T4) y 5 (T5) del
sensor AVHRR-NOAA.
Figure 1. Time series corresponding to the radiometric temperatures in spectrum channels 4 (T4) and 5 (T5) of the
AVHRR-NOAA sensor.
Figura 2. Diferencias entre las temperaturas
superficiales del mar medidas in situ (Tin) y
las radiométricas T4 y T5.
Figure 2. Differences between the sea surface temperatures measured in situ (Tin) and
the radiometric temperatures T4 and T5.
Estimación de la temperatura superficial del mar en el norte de Chile
Tabla 4. Media (μ) y desviación estándar (σ) de la diferencia entre la temperatura superficial del mar medida in
situ (Tin), con la temperatura radiométrica en las bandas
4 y 5 (T4 y T5) y la temperatura estimada (SST) por los
diferentes algoritmos.
Table 4. Mean (μ) and standard (σ) deviation of the
difference between the sea surface temperatures measured in situ (Tin); the radiometric temperature in bands 4
and 5 (T4 and T5); and the temperature (SST) estimated
by the different algorithms.
ΔT (ºK)
Tin – T4
Tin – T5
Tin – SST (MC)
Tin - SST (C)
Tin - SST (SR)
μ (ºK)
σ (ºK)
1,9
2,3
1,5
0,7
0,3
1,1
1,5
1,0
0,8
0,8
Con estos antecedentes, se observó que los
algoritmos más recientes mostraron un mejor
comportamiento; lo que significa que se ha producido
una mejora en los modelos de simulación y/o en las
medidas in situ de la SST. En efecto, de la tabla 4 se
comprueba que el algoritmo que exhibe la mejor
bondad de ajuste corresponde al de Sobrino &
Raussoni (2000), con una media 0,3ºK. En cuanto a
las desviaciones se comprueba que los valores
obtenidos son iguales, exceptuando el caso del
algoritmo de McClain et al. (1985).
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al proyecto DI08-0029, de la
Universidad de La Frontera por su apoyo a la presente
investigación, al Dr. Samuel Hormazábal de la Universidad de Concepción por facilitar la información in
situ de la SST, y al Comprehensive Large Array-data
Stewardship System (CLASS) por facilitar gratuitamente las imágenes satelitales correspondientes al
satélite NOAA.
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superficial de mar mediante la sinergia de los
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184
Short Communication
First record of morphological abnormality in embryos of Urotrygon rogersi
(Jordan & Starks, 1895) (Myliobatiformes: Urotrygonidae) in the Tropical
Eastern Pacific
1
Paola A. Mejía-Falla1, Andrés F. Navia1 & Luis A. Muñoz1
Colombian Foundation for Research and Conservation of Sharks, Skates and Rays SQUALUS
Carrera 79 No 6-37 Cali, Valle del Cauca, Colombia
ABSTRACT. This is the first report of morphological abnormalities in embryos of Roger's roundray
Urotrygon rogersi in the Tropical Eastern Pacific. The embryos of two pregnant females caught in artisanal
shrimp trawl nets had incomplete, deformed pectoral fins that were separated from the head along the anterior
margin. Moreover, one of the embryos presented a fin-like extension in the dorsal surface. Although the
mouths of the embryos were normal and well-formed, the malformations in the pectoral fins could affect their
mobility, limiting their capacity to capture preys and escape of predators.
Keywords: batoids, stingrays, Urotrygon rogersi, deformities, Tropical Eastern Pacific, Colombia.
Primer registro de anomalía morfológica en embriones de Urotrygon rogersi
(Jordan & Starks, 1895) (Myliobatiformes: Urotrygonidae) en el
Pacífico oriental tropical
RESUMEN. Este estudio constituye el primer registro de anormalidad morfológica en embriones de
Urotrygon rogersi en el Pacífico oriental tropical. Dos hembras grávidas capturadas con redes de arrastre de
camarón en pesca artesanal, presentaron embriones con aletas pectorales deformes e incompletas, y con el
margen anterior separado de la cabeza; uno de ellos también presentó una extensión a manera de aleta en la
superficie dorsal. Aunque la boca de los embriones fue normal y bien desarrollada, las malformaciones en las
aletas pectorales podrían afectar su movilidad, limitando así la capacidad para capturar sus presas y escapar de
predadores.
Palabras clave: batoideos, rayas espinosas, Urotrygon rogersi, deformidades, Pacífico oriental tropical,
Colombia.
___________________
Corresponding author: Paola A. Mejía-Falla ([email protected])
The thorny stingray or Roger's round ray Urotrygon
rogersi (Jordan & Starks, 1895) is distributed in the
Eastern Pacific Ocean, from Southern Baja California
and the Gulf of California to Ecuador (Robertson &
Allen, 2008), and inhabits soft bottoms among 2-30 m
depth. U. rogersi is one of the common species in
incidental capture in trawl gill nets used by industrial
and artisanal fisheries in the Tropical Eastern Pacific
coast, and does not have commercial importance
(Navia et al., 2009; Smith et al., 2009).
Reported morphological abnormalities for elasmobranchs correspond to occurrences of bicephalia
(Castro-Aguirre & Torres-Villegas, 1979; Goto et al.,
1981; Bornatowski & Abilhoa, 2009), albinism
(Joseph, 1961; Talent, 1973; De Jesus-Roldán, 1990;
Ben-Brahim et al., 1998; Clark, 2002; Ferreira &
Goes, 2002; Rider et al., 2002; Saïdi et al., 2006;
Sandoval-Castillo et al., 2006; Bottaro et al., 2005,
2008), anophthalmy (Gomes et al., 1991; RibeiroPrado et al., 2008) and deformities in the axial
skeleton (Springer, 1960; Bensam, 1965; Du Built,
1978; Mancini et al., 2006). However, the most
common abnormalities in skates (Order Rajiformes)
and rays (Order Myliobatiformes) is where the
pectoral fins are not fused to the head. This type of
abnormality had been recorded by different authors
(i.e. Templeman, 1965; Honma & Sugihara, 1971;
Lamilla et al., 1995; Rosa et al., 1996; Oldfield, 2005;
185
Abnormality in embryos of Urotrygon rogersi
Ribeiro-Prado et al., 2008; Escobar-Sánchez et al.,
2009) for several species of the family Rajidae (i.e.
Raja brachyura, R. asterias, R. clavata, R. radula, R.
radiata, R. miraletus, Amblyraja radiate, Atlantoraja
castelnaui, A. cyclophor, A. platana), Torpedinidae
(Torpedo marmorata), Rhinobatidae (Rhynchobatus
djiddensis), Gymnuridae (Gymnura poecilura), Potamotrygonidae (Potamotrygon motoro), Dasyatidae
(Dasyatis longa, D. dipterura, D. akajei, Himantura
uarnak, Pteroplatytrygon violacea) and this paper
reported it for first time to family Urotrygonidae,
specifically to Urotrygon rogersi in the Tropical
Eastern Pacific, its known distribution area.
The pregnant females were caught by artisanal
fishermen who use trawl gill net (2.75 inch mesh size)
to catch shrimp. One of them was captured in
December 2007 in El Tigre (3˚52’N, 77˚19’W), the
and another one in April 2008 in El Bajo de Punta
Soldado (3˚47’N, 77˚11’W), central Pacific coast of
Colombia. The females were dissected and their
embryos were photographed and preserved in 10%
formalin. The species identification was based on
characters described by McEachran & Di Sciara
(1995) and Robertson & Allen (2008). These U.
rogersi were distinguished from other species of the
genus, for showing small denticles on snout along the
margin of disc, the area behind scapular region at
midline of disc; a row of thorns from nape along
middle of the back and top of the tail to base of spine;
denticles arranged in longitudinal rows on top of body
cavity; a plain light brown to brown coloration
without distinctive marks in the top and white below.
Morphometric measurements of the females and
embryos were taken to the nearest 0.1 mm according
to McEachran & Di Sciara (1995).
A pregnant female was 29.0 cm total length (TL),
15.5 cm disc width (DW) and 151 g, with two male
embryos in the left uterus. One of the males was well
developed (12 cm TL, 7.5 cm DW, 8 g) (Fig. 1a), but
the smaller one (9.5 cm TL, 6.0 cm DW, 5 g)
presented abnormality in the disc. The left pectoral fin
was neither well-formed nor fused in front of its head,
its snout was not completely free, and only its right
pectoral fin was projected forward on side; also the
pelvic fins were rounded and not located at the same
level; and the spiracles were very open (Fig.1b). In
addition, its dorsum presented a fin-like projection or
“dorsal fold” in the middle zone (Fig. 1c), and its
mouth and nostrils were well developed.
The smaller pregnant female (23.2 cm TL, 12.5 cm
DW and 65.44 g) had one abnormal developing male
embryo of 6.2 cm TL, 3.7 cm DW and 0.9 g in the left
uterus. This embryo also presented a left pectoral fin
not fused in front of its head, its snout was not
completely free, and only its right pectoral fin was
projected forward on side (Fig. 2a). The nostrils and
mouth were well developed, although the last one was
slightly to one side, but apparently functional (Fig.
2b).
How was cited above, the morphological abnormalities more frequent in rays correspond to the
pectoral fins non-adherent to the head which is
produced in the early development and is known as
“Batman” ray; in this abnormality, the rays present its
snout free and its pectoral fins projected forward on
each side. In the two found abnormal embryos, only
the left pectoral fin was not fused to the head, its snout
was not completely free, and only its right pectoral fin
was projected forward on side. Those characteristics
could be indicating an interruption on the early
development; however, the fin-like projection on the
disc in one of them could correspond to a
malformation, which not presented its bigger and
well-developed sib.
The causal factors of malformations could be
parasitic infection, arthritis, injury, tumors, bad
nutrition, congenital abnormality (Heupel et al.,
1999), or unfavorable environmental conditions
during embryonic development, such as pollution
(Haaker, 1977; Rodríguez-Romero et al., 1990;
Grady, 1992). Although in the case of U. rogersi, the
cause of morphological deformities is uncertain, could
be suggested, initially, that a bad nutrition and/or a
congenital abnormality could be the causes of this
malformation. The first reason can be considered by
the presence of another well developed embryo (sib),
which could have taken more feed from its mother,
securing its development and better growing,
supported that by the bigger length and weight.
However, the second reason is supported by the
presence of a fin-like projection or “dorsal fold” that is
not present in these species, so corresponding to a
congenital abnormality; this malformation had been
recorded to Gymnura micrura in Brazilian waters
(Silva-Nunes & Magalhães-Piorski, 2009). On the
same way, the other unique embryo appeared to have
a faster embryonic grow than the average of that
population, since with only 6.1 cm TL, it presented a
light brown dorsum, while others embryos of similar
size have a light pink dorsum (pers. obs.) indicating an
earlier development state. However, this faster growth
was not an advantage to this animal, since it was not a
well-developed embryo. Taking this into consideration, it is suggested that the cause of the
morphological deformities during embryonic development in these individuals could be a congenital
abnormality and not caused by bad or poor nutrition.
186
Figure. 1. Sibling embryos of Urotrygon rogersi with differential development. a) Dorsal view of the normal male
embryo of 12 cm TL, b) Dorsal view of the abnormal embryo of 9.5 cm TL, c) Lateral view of the last one, showing a
projection like-fin on the dorsum.
Figura. 1. Embriones hermanos de Urotrygon rogersi con desarrollo diferencial. a) Vista dorsal del embrión macho
normal de 12 cm TL, b) Vista dorsal del embrión anormal de 9,5 cm TL, c) Vista lateral del último embrión mostrando
una proyección dorsal en forma de aleta.
Figure. 2. Dorsal a) and b) ventral view of an abnormal developing male embryo of Urotrygon rogersi of 6.2 cm TL.
Figura. 2. Vista dorsal a) y ventral b) de un embrión macho en desarrollo de Urotrygon rogersi de 6,2 cm TL.
The unfavorable environmental conditions are
discard, not only because the other embryo was well
developed, but also because the areas where the
pregnant females were captured are conserved zones,
without contamination, industrial discharges, and at
present one of them is in process of be declared
natural reserve (INVEMAR et al., 2006).
Rosa et al. (1996) propose that this type of
abnormality does not affect the survival of individuals
of Potamotrygon motoro based on the capture of
juveniles and adults alive with this malformation;
while Escobar-Sánchez et al. (2009) suggest that
specimens of Dasyatis longa may die before reaching
the adulthood. Based on the degree of deformity in the
disc of the analyzed embryos and since the mobility of
U. rogersi is specially based on the undulation of
pectoral fins (rather than the tail) (Wilga & Lauder,
2004), it is possible that these individuals had
difficulties in swimming and escaping from potential
predators (sharks), and secondly, its capabilities as a
predator would be significantly limited, even with
their well-formed mouths that will allow them to feed
on their prey such as polychaetes, shrimps and crabs
(Navia et al., 2009).
Finally, one record of similar abnormality was
presented in a male embryo of Pteroplatrygon
violacea captured in southeastern Brazil, which
presented an incomplete fusion of the left pectoral fin
and the body and also an asymmetry regarding the
pectoral fins (Ribeiro-Prado et al., 2008); the authors
187
Abnormality in embryos of Urotrygon rogersi
proposed than the percentage of this abnormality is
low for this specie (1.3%), even being the highest
from other species of the same area. Although that
authors proposed that the percentage of abnormalities
estimated in several studies are not representative of
the real number, because in all cases samples came
from fisheries, where the capture total are uncertain, in
this study, the samples were collected from monthly
scientific surveys during three years, obtaining a low
percentage of this abnormality to U. rogersi (0.31%),
suggesting that in the study area this embryonic
abnormality is not frequent. However, it is suggested
to evaluate the presence of abnormalities in other
sympatric species of the genera Dasyatis, Gymnura,
Narcine and Rhinobatos, comparing them with
abnormalities recorded in other areas of the world, and
including radiographies and dissections to try to assess
the causes of that abnormalities.
AKNOWLEDGEMENTS
We thank Hernán Paredes and Florentino Cuero,
fishermen of the localities of Juanchaco and La
Bocana, respectively, who captured and donated us the
female specimens; C. Mejia for the revision of the
English. The samples were collected during the field
phase of the research project “Biodiversity and life
history of rays of the Pacific Coast of the Valle of
Cauca, Colombia” developed for the SQUALUS
Foundation, which is co-financed for PADI
Foundation and the Initiative to threaded species
(IEA).
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Whale watching in northern Peru
189
Short Communication
Is it possible to go whale watching off the coast of Peru? A case study of
humpback whales
1
Aldo S. Pacheco1,2, Sebastián Silva2 & Belén Alcorta2
Facultad de Recursos del Mar, Universidad de Antofagasta, P.O. Box 170
Antofagasta, Chile
2
Pacífico Adventures-Manejo Integral del Ambiente Marino S.A.C.
Av. Rivera del Mar s/n, Organos, Piura, Perú
ABSTRACT. Whale watching is the human activity of encountering cetaceans in their natural habitat for
recreational and scientific purposes. Despite the high diversity of cetaceans in Peruvian waters, this activity
has yet to be developed. Herein we present data regarding the distribution of humpback whales (Megaptera
novaeangliae) off northern Peru, evaluating the possibility of extending whale watching activities in this area.
Data were obtained from surveys conducted from an ecotourism boat. Humpbacks were distributed in shallow
waters, usually in pairs or trios throughout the study period between late July and late September. The
presence of whales off northern Peru is due to winter migration for breeding and calving purposes. A high
probability of encountering humpbacks within the study area could encourage the development of a whale
watching industry. As this stage in the life cycle of this species is very delicate, we suggest the adoption of the
precautionary principle in the management of the activity in order to minimize the risk of negative impacts on
humpback populations. Whale watching in northern Peru is feasible and could be considered an alternative to
fishing.
Keywords: whale conservation, ecotourism, cetacean management, winter distribution, Megaptera
novaeangliae, Peru.
¿Es posible hacer turismo de observación de ballenas en la costa de Perú? Un caso
de estudio con ballenas jorobadas
RESUMEN. La observación de ballenas es la actividad humana de observar estos cetáceos en su hábitat
natural con fines recreacionales y científicos. A pesar de la alta diversidad de cetáceos en aguas del Perú, esta
actividad no ha sido desarrollada. En este estudio se presentan datos sobre la distribución de la ballena
jorobada (Megaptera novaeangliae) en un área de la costa norte del Perú, con el objetivo de evaluar la
posibilidad de extender el turismo de observación de ballenas jorobadas. La información proviene de
muestreos realizados en un bote de ecoturismo. Las ballenas jorobadas se distribuyeron en aguas someras
usualmente en pares o tríos y estuvieron presentes de manera permanente entre fines de julio y fines de
septiembre. La presencia de esta especie en el área resulta de la migración invernal para la crianza y
reproducción. La alta probabilidad de encuentro con esta especie puede fomentar el desarrollo de la industria
basada en turismo de observación de ballenas. Sin embargo, como esta etapa de su ciclo de vida es muy
delicada, se sugiere la adopción del principio precautorio en el manejo de esta actividad para minimizar los
impactos negativos. El turismo de observación de ballenas en el norte de Perú es factible y podría ser
considerado como una actividad alternativa a la pesca.
Palabras clave: conservación de ballenas, ecoturismo, manejo de cetáceos, distribución invernal, Megaptera
novaeangliae, Perú.
___________________
Corresponding author: Aldo S. Pacheco ([email protected])
Natural ecosystems, through the functioning and
species that make them, sustain and fulfill human life
providing goods directly or indirectly (Botsford et al.,
1997; Castilla, 2001). Unfortunately, marine ecosys-
190
tems have been drastically and negatively impacted by
humans, thus reducing several of their goods. World
fisheries are in crisis and there is an urgent need to
protect several marine areas and to reduce the
extractive pressure of many fisheries resources (Pauly
et al., 1998; Pauly, 2009). Besides protection,
ecosystems must be used with rational and innovative
approaches that minimize the negative impacts on its
components (Pauly, 2009). Due to the variability
associated with El Niño and the Southern Oscillation
(ENSO), industrial and artisanal fisheries management
in Peru have been shown to be complex and often
unsustainable in long-term temporal scales (e.g.
Chavez et al., 2008; Estrella & Swartzman, 2010).
Alternative activities such as whale watching should
be considered in the marine resources administration
(Gerber et al., 2009), because is a non-extractive, lowimpact use of marine ecosystem components in
comparison with fisheries and former whaling (Hoyt
& Hvenegaard, 2002; Hoyt, 2007).
With seven mysticeti and 25 odontoceti species of
cetaceans distributed along the coast (Reyes, 2009),
Peru has high potential for developing a responsible
whale watching industry with subsequent benefits for
coastal communities from tourism (Majluf & Reyes,
1989). Although there are some efforts for
encouraging the observation of several dolphin species
(Hoyt & Iñíguez, 2008), having a high diversity of
cetaceans is not a strong enough argument for
encouraging the activity. Sustainable whale watching
in this region requires recreational and scientific
observations, preferably of well known species with
distribution close to the shore and for extended
periods of time. Hence, choosing a good model
species is necessary in order to ensure feasible whale
watching activities from both points of view; the
observer and the tour operator. This means that the
whale-watchers recreational needs would be met by
observing whales and the tour operator would have the
expected economic income by doing so.
The humpback whale (Megaptera novaeangliae)
appears to be such a model species and whale
watching focused on this species in their feeding
grounds and breeding distribution areas has been
developed worldwide (Hoyt, 2009). In the
southeastern Pacific, there is a growing whale
watching industry in breeding areas off the coast of
Colombia and Ecuador and also on the feeding ground
in the southern region of Chile (Flórez-González et
al., 2007). In winter breeding areas off Colombia and
Ecuador humpbacks are distributed in shallow waters
(< 50 m) close to the shore, or in the surrounding areas
of coastal islands where it is relatively easy to
encounter them for observations (Félix & Hasse,
2001; Flórez-González et al., 2007). Moreover, during
the breeding season (early June to late October)
humpbacks display a number of highly energetic
behavioral activities (e.g. breaching, tail slapping) on
the sea surface (Félix, 2004) making the observation a
spectacular experience. Humpback whale distribution
along the Peruvian coast is more offshore. However,
in the north coast, humpback whales are closer to the
shore as they approach this area for breeding and
calving processes (Pacheco et al., 2009). Such distribution could encourage responsible whale watching.
In this note we report data regarding the temporal
and spatial distribution of humpback whales from
northern Peru. Data was obtained from a touring boat
that offered marine life observation including sea
birds, sea turtles, traditional fisherman rafts, dolphins
and humpback whales for the first time in this region.
We realized that humpback whales were the most
appealing species, which further motivated the study
of its spatial and temporal distribution. Based on our
results we discuss the possibility of extending whale
watching in the northern coast of Peru and we offer
recommendations for optimal management of this
activity.
Between 27 July and 28 September 2009, a total of
43 trips aboard a whale watching boat were made to
study humpback whale distribution during the
wintering season (June-October) along the coastal area
between Los Organos and Cabo Blanco off northern
Peru (Fig. 1). The boat was 6.7 m length and 2.4 m
wide with twin outboard Yamaha engines (85 HP
each). Trips started at 7:30 AM taking one of two
routes. The first route consisted of navigation to the
oil platform then heading south to Cabo Blanco, and
finally returning to Los Organos bordering the coastal
line (Fig. 1). The second route began with navigation
to the La Perelera bank area heading further offshore
to the most northwest point located at 14 km distance
and then returning inland to El Ñuro and finally back
to Los Organos (Fig. 1). Navigation usually finished at
11:00 AM. Once singles or groups of whales were
located, they were approached maintaining
approximately 30-100 m distances. The boat was
situated at an adequate distance, in an attempt to avoid
triggering avoidance behavior by the whales. For
example, when whales were observed swimming, the
boat followed them parallel in the same direction. If
after a long dive the whales resurfaced closer to the
boat, the engine was kept in neutral gear until the
animal moved away from the boat. Observation time
ranged from 10 to 40 min. During observations,
information about the number of animals and
geographic position (i.e. GPS recorded position) was
obtained. In addition, the relative age-class size
composition was recorded determined as adults
0
5
191
10 km
Figure 1. Study area, the coastal zone between Cabo Blanco and Organos off Piura, northern Peru and the routes used
during trips (depth in meters).
Figura 1. Área de estudio, zona costera comprendida entre Cabo Blanco y Organos, frente a Piura, norte de Perú y las
rutas recorridas durante los viajes (profundidades en metros).
(large size > 10 m), sub-adults (medium size, 6-10 m)
or calves (small size < 6 m and always accompanied
by a larger whale, presumably the mother) (Félix &
Haase, 2001). Groups were classified in one of the
following categories: all adults (A), all sub-adults (S),
adults with sub-adults (AS), mother with calf (MC),
mother with calf and escort (ME) and mother with calf
and more than one escort (MCE).
Humpback whales were successfully sighted in 37
(86%) of 43 trips in waters ranging from less than 20
to 200 m depth in a study area of approximately 74
km2. A total of 124 whales were registered in a total of
150.5 hours of navigation. Humpbacks were sighted
throughout the study period in average of 3.35
individuals per trip, with two (n = 12; 32.4%) and
three (n = 10; 27.0%) sighted whales as modal values.
The largest number of sighted whales was eight (n =
2; 5.4%), occurring twice, on the 24 and 28 of August.
A total of 43 groups were recorded. Groups
consisting of pairs (n = 31; 72.1%) were commonly
observed, followed by trios (n = 9; 20.9%) and larger
groups formed by more than three whales (n = 3;
7.0%). Seventeen single whales were also recorded.
Both singles and groups of whales were distributed in
the whole surveyed area but mainly concentrated in
shallow areas between ~20 and ~60 m depth, along the
coastal line (Fig. 2). A one-way analysis of variance
comparing the number of whales in five different
depth ranges as a fix factors (0-20, 20-50, 50-100,
100-200 and > 200 m depth) detected significant
differences (F(4, 46) = 2.72, P < 0.05), with ranges 2050 and 50-100 m, accounting for the differences
(Tukey test, P < 0.05). The largest groups were only
observed offshore in the La Perelera area in waters of
~200 m depth. In terms of relative age-size class
distribution, fifteen (88.2%) of the singles were adults,
while only two (11.8%) whales were recognized as
sub-adults. Groups were mainly formed by adults (n =
23; 53.5%) followed by mother and calf pair (n = 8;
18.6%) (Fig. 3). Groups consisting of only adults and
adults plus sub-adults were widely distributed in the
area including waters of 200 m depth, while sub-
192
0
5
10 km
Figure 2. Distribution of groups within the survey area with indication of group size: single (□), pair (●), trio (▲), larger
than three (■). Dots indicate the location of GPS-positioned sightings recorded during the study period (depth in meters).
Figura 2. Distribución de los grupos en el area recorrida, indicando el tamaño del grupo: individuo (□), par (●), trío (▲),
más de tres (■). Los puntos indican la posición de los avistamientos registrados con GPS durante el periodo de estudio
(profundidades en metros).
adults, and mother and calf pair were exclusively
encountered in shallow waters close to the shoreline
(Fig. 3).
The distribution of humpback whales within the
surveyed area reflected the pattern previously
observed in other breeding areas; whales present in
shallow waters close to the shore or surrounding
islands/banks which are the preferred areas for
breeding and calving (Craig & Herman, 2000; Félix &
Hasse, 2001, 2005; Zerbini et al., 2004). In particular,
this habitat was preferred for mother and calf pairs as
these waters provide refuge against predators and
minimizes harassment from sexually active males
(Craig & Herman, 2000; Félix & Hasse, 2001, 2005;
Zerbini et al., 2004). However, adults were also
common in deeper waters reflecting segregated
distribution within the area (e.g. Johnston et al., 2000).
From the whale watching point of view, this pattern of
distribution is rather advantageous as it would be
relatively easy to find humpbacks for observation
close to the shore. A short distance trip might imply a
relatively low cost of boat operation and fuel, which
could help to set a tour price that is accessible to
visitors coming from all different economic levels.
Eventually, land observers could spot whales and
direct the boat crew which would help to save time.
An eighty six percent rate of successful sightings is
encouraging however this value can be considered
preliminary and rather conservative. As the season
progressed, our knowledge of areas preferred by the
whales also increased and by the end of the season
(i.e. end of October, data not shown), we reached a
ninety three percent success rate. Yet the data
presented here set up a probability of whale
encounters of 0.86 which is very high. Such values
can provide a strong argument for tour operators
willing to start whale watching trips. However, it must
be taken into consideration that humpbacks in their
wintering areas are in a delicate phase of their life
cycle, and irresponsible whale watching can produce
undesirable impacts (Garrod & Fennell, 2004).
0
5
193
10 km
Figure 3. Relative age and sex-class distribution of humpback whales in the study area. Symbols refer to GPS-positioned
sightings during the studied period. Adults (●), subadults (□), adults and subadults (▲), mother and calf (■), indetermined
(♦) (depth in meters).
Figura 3. Distribución relativa de edad y sexo de ballenas jorobadas en el área de estudio. Los símbolos representan los
lugares de avistamiento registrados con GPS durante el periodo de estudio. Adultos (●), subadultos (□), adultos and subadultos (▲), madre con cría (■), indeterminado (♦) (profundidades en metros).
Irresponsible whale watching has been reported to
have impacts in many ecological and behavioral
aspects. Humpback whales may react against
observers by interrupting natural behavior, avoiding
vessels, increasing swimming speed, displaying
annoyance, staying down longer (Scheidat et al.,
2004; Hoyt, 2009), expending more energy which
could affect individual fitness and eventually
population parameters (Au & Green, 2000; Weinrich
& Corbelli, 2008). In breeding regions humpback
physiologically relies upon their blubber reserve as
they do not feed during the wintering season. Energy
is used for social interaction mating, breeding, calving
and overall reproductive activities. Thus, as a vessel
disturbs a mother and calf pair, it might produce
avoidance reactions of the mother, reducing calf
sucking time and affecting its body development and
also learned social behavior. These effects could be
worse in areas where several vessels are operating
simultaneously. Nevertheless, these short-term im-
pacts contrast with some long-term studies reporting
no negative whale watching effects in migration
destination, birth and population growth rates (e.g.
Weinrich & Corbelli, 2008; Hoyt, 2009). There is also
the risk of collision accidents with resurfacing whales
or in cases of abrupt changes of swimming direction
nonetheless, the number of accidents is quite small
considering the millions of people that go whale
watching every year. Whale watching is largely
considered safe for both people and whales (Hoyt,
2009).
Our data does not allow inferences whether boat
observations produced these effects, although we
observed both situations; avoidance and humpbacks
curiously approaching the boat. Strictly speaking,
whale-watching impact observations require a design
where an individual or population parameter is
recoded from whales with and without the observing
vessel (IWC, 2004). Alternatively, a before, during
and after strategy could be adopted, but obtaining
194
conclusive evidence is not always straightforward.
Scheidat et al. (2004) found significant increases of
whale speed when disturbed by a whale watching boat
but were unable to conclude unequivocally changes in
path direction taken by humpbacks after the encounter
with the boat. There is always the risk of confounding
effects of whale movements as it is difficult to visually
predict a movement pattern that is mainly acoustic
oriented for whales (Scheidat et al., 2004). Regardless
of the ability of detecting whale watching impacts or
its magnitude, it is necessary to adopt strategies
ensuring safe trips for both whales and humans.
Based on our early experience we suggest that
responsible whale watching focused on humpback
whales is feasible in the northern coast of Peru.
Foremost, the activity must be recognized as such
among all stakeholders, from tourist authorities to
general public. The fact that whale watching in Peru is
still in its infancy offers the opportunity to develop an
orderly industry that minimizes the risk of adverse
impacts. There are no generalized conduct codes for
whale watching activities (Garrod & Fennell, 2004)
and most likely management would be progressively
adapted in accordance to the local requirements (IWC,
2004). However, as suggested by the International
Whaling Commission, a precautionary approach must
be adopted in which three main factors must be
controlled; the number of observing vessels, the
observation time and the distance between cetaceans
and the vessel (Fig. 4). Table 1 provides a list of rules
to be considered during humpback observation
expeditions in the northern coast of Peru. Port
authorities must allow departures of certificated whale
watching vessels only, fulfilling standard onboard
safety procedures and including a naturalist
interpreter. Naturalists are essential in the
conservation role as their ability to explain the actions
and manner of the whales and the marine environment
is valued (Hoyt, 2009). This is particularly important
in the case of our tour excursions, where not only
whales were observed but also the general biodiversity
of the area.
Tour operators offering whale watching excursions
must receive advice by experts from governmental or
non-governmental scientific institutions and ideally
they should act as platforms for individual and
collaborative research (e.g. photo identifications
studies). The union between whale watching and
researchers has been proven to be successful and our
general knowledge about cetacean’s life history has
benefited from such cooperation (Hoyt, 2009).
Following the suggested whale watching rules and
adopting a precautionary principle could lead to the
establishment of a responsible ecotourism industry
based on humpback whale and dolphin observation in
the coast off northern Peru. It is also suggested that
this activity could be a good alternative to fishing.
Figure 4. Diagram of approach distances for individual or groups of whales.
Figura 4. Diagrama de las distancias de aproximación a individuos o grupos de ballenas.
Table 1. List of proposed rules during whale watching
trips (adapted from Félix, 2005 and Carlson, 2008).
Tabla 1. Lista de reglas propuestas durante los viajes de
observación de ballenas (adaptado de Félix, 2005 y
Carlson, 2008).
•
Observations should last no more than 25 min.
•
There should be a time interval of 30 min
between departing boats.
•
No more than three vessels can be observing
the same group of whales; vessels must stay
close to each other during observations.
•
Vessels must approach whales in parallel
position and in the same direction as whales.
Frontal approach is not permitted as it could
potentially block their movements.
•
When vessels stop to enable the passengers to
watch a cetacean, the engine should be placed
in the neutral position.
•
Reduced and constant speed when reaching
400 m distance between the vessel and whales.
Abrupt changes in vessel direction and speed
can produce behavioral changes thus making
watching difficult.
•
Maintain a distance of 100 m between vessel
and whales during observation. If whales
spontaneously approach the boat, stop running
and set the engine in neutral gear until the
animals move away voluntarily.
•
If whales are swimming consistently over 4
knots, stop following them after 10 min.
Navigation in circles around cetaceans is
forbidden.
•
Approaching groups of whales with calf or
mother and calf pair must be carefully done.
Always keep 100 m distance with such groups
and do not interpose the vessel between the
mother and calf. Young whales are curious and
occasionally they may approach the boats.
Mother can interpret this as harassment and
react badly.
•
After ending the observation vessels must leave
in the opposite direction of the whale, speed
should gradually increase when approaching
the 400 m limit.
•
Swimming or diving with the animals is
forbidden.
•
No rubbish, sewage or other polluting
substances (including oil) or food should be
disposed during whale watching trips.
195
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank the expertise of the Pacific Adventures
crew; Cesar Correa, Segundo Pizarro and Aldo
Muñoz. We are also indebted to many enthusiastic
whale watchers for supporting and motivating us in
this enterprise. Thanks also to Carrie Auld for editing
the English of this manuscript.
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