El Colegio de la Frontera Sur

Transcripción

El Colegio de la Frontera Sur
Estudio sucesional de la entomofauna cadavérica y su
utilidad en la determinación del intervalo postmortem bajo
condiciones tropicales
TESIS
Presentada como requisito parcial para optar al grado de
Maestra en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural
Por
Biol. Yensy María Recinos Aguilar
2014
1
Dedicatoria
A Dios, por darme la vida, perseverancia, fuerza y paciencia para
cumplir otra meta más.
A mis padres, Gloria y Amado por todo su amor, comprensión y apoyo
incondicional.
A mis hermanos, Alex y Yara por creer en mí y alentarme a conseguir mis
sueños.
A mis abuelitos y tías por estar al pendiente de mí y tenerme entre sus
oraciones.
A mis niñas adoradas, Itari, Damaris y Fernanda por hacerme sonreír en los
momentos más difíciles.
A Don Benito y Doña Marivel, por alentarme siempre a luchar por lo que
quiero.
A ti Manuel, mi compañero incondicional, por tu paciencia, comprensión,
dedicación, fuerza, amor y por ser tal como eres.
Gracias por enseñarme que con perseverancia y dedicación no existen
obstáculos que puedan detenerme.
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por haberme otorgado el
financiamiento para llevar a cabo mis estudios de posgrado en el período Enero 2012Diciembre 2013, así como brindarme el apoyo para realizar una estancia en el
extranjero.
A todas las personas del Colegio de la Frontera Sur que me brindaron su amistad y
apoyo e hicieron de mi estancia una experiencia inolvidable.
A los investigadores de ECOSUR quienes participaron en mi formación.
Al M. C. Eduardo Rafael Chamé Vázquez, por su amistad, apoyo, motivación y
consejos. Pero sobre todo por confiar en mí para la realización de este trabajo, porque
a pesar de comenzar de cero y saber la gran cantidad de trabajo y pestilencia que traía
consigo, no se echó para atrás. Gracias Maestro, por compartir su experiencia conmigo.
A mi consejo tutelar, el Dr. Guillermo Ibarra Núñez y el Dr. Pablo Liedo Fernández, por
su tiempo, paciencia y valiosos consejos durante la redacción del documento, los
cuales sin duda alguna enriquecieron este trabajo.
A mis sinodales: Dr. Daniel Sánchez Guillen, M. C. Benigno Gómez y Gómez y Dr. Edi
A. Malo Rivera, por la disponibilidad que tuvieron al revisar el documento, así como por
los comentarios realizados en este trabajo.
Al Dr. Sergio Ibañez especialista del orden Díptera en el Instituto de Ecología
(INECOL), por su apoyo en la corroboración de las especies identificadas durante la
investigación.
Al M. C. Javier Valle Mora por su asesoría en los análisis estadísticos utilizados en esta
investigación. Así como por la paciencia y gran disponibilidad que tuvo para resolver
cualquier duda que surgió durante el análisis de datos.
A la Colección de Entomología de El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Tapachula
(ECO-TAP-E) por las facilidades que me brindaron durante la identificación y montaje
de los ejemplares colectados. Así como agradezco particularmente al Dr. Guillermo
Ibarra Núñez (Responsable del área de colecciones de artrópodos) por facilitarnos un
vehículo durante la realización de los muestreos, sin su apoyo no hubiese sido posible
hacer las recolectas maratónicas propuestas en esta investigación.
A la Dr. Ma. Isabel Arnaldos y la Dra Ma. Dolores García por haberme recibido con
tanta amabilidad y disposición durante mi estancia en la Universidad de Murcia,
España.
Sus
consejos,
observaciones
y
recomendaciones,
enriquecieron
sustancialmente esta investigación.
A la Biol. Itsaso Begoña Gaminde que hizo de mi estancia en la Universidad de Murcia
una gran experiencia. Gracias por compartir los mini cafecitos de la mañana y
mostrarme los rinconcitos más chulos de Murcia.
A Eva Corbalain por darme un lugarcito en su preciosa casa durante mi estancia en
Murcia. Gracias por las pláticas nocturnas y por los platillos tan ricos que preparabas.
A L.I. Beatriz Romero Valadez y Paulina Gonzales, por su gran amabilidad y paciencia
al apoyarme en los diferentes trámites administrativos durante mi estancia en ECOSUR.
A las responsables del sistema bibliotecario de ECOSUR, la L.S. Ana María Galindo y
L.P. Margarita Inés Hernández López, por la amabilidad y disposición brindada al
buscar material bibliográfico durante la realización de esta tesis.
Al M.C. Héctor Montaño y mis compañeros de maestría Edvín Santíz y Francisco
Gómez por ser mis valientes acompañantes durante algunas recolectas y aguantar las
imágenes y el olor tan característico de esta investigación.
A la familia Cancino López, por todas las amabilidades que tuvieron conmigo y con
Manuel durante el tiempo que vivimos en Tapachula. Pero en especial a Doña Charis,
por ser como una mamá para nosotros, sus consejos y regaños nos mantuvieron
siempre a raya, gracias por ser la mamá de los pollitos.
A mi hermanito postizo Rodolfo Jonathan Cancino López, por alentarme siempre a
seguir adelante. Gracias por las noches en que con mucha paciencia tratabas de
hacerme entender los métodos estadísticos, así como aquellas en las que a pesar del
sueño y cansancio me escuchabas una y otra vez exponer mis avances de protocolo y
tesis. Lástima que no estés aquí ahora para escuchar la última versión. Te quiero
mucho hermanito, espero pronto estemos cerca nuevamente.
A Marisol Lievano López, por ser una alcahueta conmigo y aventarse ese viaje
maratónico solo para tener mis ratas a tiempo en el primer muestreo. Por eso como
decimos amiga: la confianza apesta!!!! Te adoro mujer.
A mis papas Amado Recinos y Gloria Aguilar, por apoyar siempre mis locuras y
ayudarme a mover mis cosas cada vez que se me ocurre ir a un nuevo lugar. Los amo
A mis compañeritos de casa Rodolfo y Manuel, por hacer de mis dos años de maestría
una experiencia inolvidable. Gracias por las tardes de películas, las fiestas mal
organizadas, los pleitos por la limpieza, las noches de maratón y pictionary, en fin por
las risas y las lágrimas que compartimos en esos dos grandiosos años.
A Laura Jiménez Bautista, por ser una excelente compañera durante todo este trayecto,
en clases y en casa. Gracias por las pláticas, los consejos y tu paciencia al explicarme
cómo usar los diferentes paquetes estadísticos.
A todos mis compañeros de maestría (generación 2012-2013), les agradezco cada una
de sus palabras y gestos durante este tiempo, sin duda alguna me quedo con un
pedacito de ustedes para recordar siempre. En especial a Zitlalic, Edvin y Wilmar con
quienes siempre compartimos preocupaciones y estrés durante las clases de
entomología, gracias por hacerlo más llevadero. A Salomé, Laura, Alma, Sarahí,
Miguel, Enoc, Reynolds, Félix y Ricardo, con los que compartimos aquellos viernes
inolvidables de escape, donde nos olvidábamos del estrés y las preocupaciones,
muchas gracias por esas tardes-noches.
Finalmente a ti Manuel, porque has sido la persona que más me ha apoyado desde que
te conozco. Gracias por enseñarme aquel artículo que motivo mi curiosidad y anhelo de
hacer esta investigación, por acompañarme a todos mis muestreos y tolerar la
pestilencia, las lluvias y piquetes de mosquitos, por tratar de entenderme cuando te
explicaba cuestiones de estadística, por escucharme recitar los avances de mi tesis y
tener siempre una bolsita de papel a la mano cuando me entraban mis ataques de
pánico. Te agradezco enormemente ayudarme durante la identificación de mis
ejemplares (aunque siempre a todos les vieras cara de mosquita de la fruta) y aguantar
mi mal humor cuando el número de bichos a revisar se hacía interminable, por tener a
la mano siempre el café para despertar, el chiste indicado para romper la tensión y el
abrazo oportuno cuando sentía no avanzar. Gracias mi amor, por seguir siendo parte de
este viaje. Te amo.
INDICE
Pág.
ÍNDICE DE FIGURAS…………………………………………………………………… I
ÍNDICE DE CUADROS…………………………………………………………………. VII
RESUMEN............................................................................................................... 1
I. INTRODUCCIÓN .................................................................................................. 3
1.1 Entomología Forense ........................................................................................ 4
1.2 Situación de la Entomología Forense ................................................................ 5
1.3 Grupos ecológicos asociados a restos en descomposición............................... 7
1.4 Fases de descomposición usados en Entomología Forense ............................. 8
1.5 Justificación ..................................................................................................... 10
1.6 Problema de investigación............................................................................... 12
1.7 Objetivos.......................................................................................................... 13
II. METODOLOGÍA ............................................................................................... 14
2.1 Biomodelos ...................................................................................................... 14
2.2 Diseño de la trampa......................................................................................... 15
2.3 Sitios de muestreo ........................................................................................... 18
2.4 Número de muestras y tiempo de muestreo .................................................... 19
2.5 Períodos de recolecta y toma de datos. .......................................................... 19
2.6 Datos cadavéricos y ambientales .................................................................... 20
2.7 Recolecta y preservación de organismos ........................................................ 20
2.8 Análisis de datos ............................................................................................. 21
III. RESULTADOS ................................................................................................. 25
3.1 Fases de descomposición ............................................................................... 25
3.2 Variables ambientales durante el proceso de descomposición ....................... 32
3.3 Entomofauna cadavérica ................................................................................. 34
3.4 Riqueza de especies y confiabilidad del inventario ......................................... 43
3.5 Diversidad de especies y fases de descomposición ........................................ 46
3.6 Grupos tróficos asociados a los estados de descomposición.......................... 48
3.7 Patrones sucesionales de la entomofauna cadavérica .................................... 63
3.8 Taxones potenciales para la determinación del intervalo postmortem ............ 68
IV. DISCUSIÓN........................................................................................................77
V. CONCLUSIONES…………………………………………...………….…….…..…..90
VI. ASPECTOS ÉTICOS DE LA INVESTIGACIÓN.………………...……………….92
VII. LITERATURA CITADA…………………………………………………………..…93
ANEXO 1. RECOLECTA Y CRÍA DE LARVAS DE DÍPTERA….………………..107
ANEXO 2. ESPECIES RECOLECTADAS EN LOS CADÁVERES………….…..110
ANEXO 3. ARTÍCULO SOMETIDO…………………………………………………..114
ÍNDICE DE FIGURAS
Pág.
Figura 1. Trampa modificada para el estudio de la entomofauna asociada a
los cadáveres de ratas………………………………………………………………..
16
Figura 2. Trampa modificada para el estudio de la entomofauna asociada a
los cadáveres de cerdo……………………………………………………………….
17
Figura 3. Trampas de colecta protegidas con malla hexagonal para evitar la
remoción de los restos………………………………………………………………..
18
Figura 4. Ubicación de los sitios de muestreo……………………………………..
19
Figura 5. Duración promedio de las fases de descomposición en los
cadáveres de ratas durante los períodos de muestreo (Fr. Fresco, En.
Enfisematoso, Dac. Descomposicón activa, Dav. Descomposición avanzada,
Ro. Restos óseos)……………………………………………………………………..
25
Figura 6 – 8. Fases de descomposición de las ratas en ambos períodos de
muestreo (a, secas; b, lluvias): Figura 6. Estado fresco (presencia de manchas
verdosas); Figura 7. Estado enfisematoso (distintivo aumento de volumen);
Figura 8. Estado de descomposición activa (presencia de larvas)………………
27
Figura 9 – 10. Fases de descomposición de las ratas en ambos periodos de
muestreo (a, secas; b, lluvias): Figura 9. Estado de descomposición avanzada
(notable pérdida de masa corporal). Figura 10. Estado de restos óseos (se
observa la diferencia entre los dos períodos)………………………………………
28
Figura 11. Duración de las fases de descomposición en los cadáveres de
cerdos durante los dos períodos de muestreo (Fr. Fresco, En. Enfisematoso,
I
Pág.
Dac. Descomposición activa, Dav. Descomposición avanzada, Ro. Restos
óseos……………………………………………………………………………………
29
Figura 12-14. Fase de descomposición de los cerdos en ambos períodos de
muestreo (a, secas; b, lluvias): Figura 12. Estado fresco (se observaron
manchas verdosas en la región abdominal). Figura 13. Estado enfisematoso
(la flecha indica el aumento de volumen en la región abdominal y la formación
de flictenas). Figura 14. Fase de descomposición activa (la flecha indica la
salida de vísceras y líquido putrefacto)…………………………………………….
31
Figura 15-16. Fases de descomposición de los cerdos en ambos períodos de
muestreo (a, secas; b, lluvias): Figura 15. Fase de descomposición avanzada
(las larvas se encontraron en grandes cantidades sobre el cadáver). Figura
16. Restos óseos (momificación de los tejidos epidérmicos en el período de
secas, en contraste con la degradación completa de los tejidos en el periodo
de lluvias)………………………………………………………………………………
32
Figura 17. Datos de precipitación registrados durante la realización del
estudio
(2013)…………………………………………………………………………………..
33
Figura 18. Datos de temperatura y humedad relativa ambiental registrados
durante el muestreo de las ratas en ambos períodos de muestreo……………..
33
Figura 19. Datos de temperatura y humedad relativa ambiental registrados
durante el muestreo de los cerdos en ambos períodos de muestreo…………..
34
Figura 20. Familias de Diptera registradas en los cadáveres de ratas durante
II
Pág.
ambos períodos muestreados………………………………………………………
36
Figura 21. Familias de Hymenoptera registradas en cadáveres de ratas
durante ambos períodos muestreados……………………………………………..
37
Figura 22. Familias de Coleoptera registradas en cadáveres de ratas durante
ambos períodos muestreados……………………………………………………….
Figura 23.
37
Proporción de los diferentes grupos tróficos asociados a
cadáveres de ratas durante ambos períodos de muestreo………………………
38
Figura 24. Familias de Diptera registradas en cadáveres de cerdo durante
ambos períodos muestreados……………………………………………………….
40
Figura 25. Familias de Hymenoptera registradas en cadáveres de cerdo
41
Figura 26. Familias de Coleoptera registradas en cadáveres de cerdos
Figura 27.
42
cadáveres de cerdos durante ambos períodos de muestreo………………….....
43
Figura 28. Número de especies observadas (Sobs) y estimadas (Chao 1)
durante los muestreos de los cadáveres de ratas…………………………………
44
Figura 29. Curva de rarefacción que presenta la riqueza de especies durante
ambos períodos de muestreo en cadáveres de ratas…………………………….
45
Figura 30. Número de especies observadas (Sobs) y estimadas (Chao1)
durante los muestreos de los cadáveres de cerdos………………………………
45
Figura 31. Curva de rarefacción basada en individuos de ambos períodos de
III
Pág.
muestreo en cadáveres de cerdo……………………………………………………
46
Figura 32. Diversidad de Shannon-Wiener en los muestreos de cadáveres de
rata………………………………………………………………………………………
47
cerdo…………………………………………………………………………………….
48
Figura 34. Análisis de correspondencia para establecer las asociaciones
entre las especies de la familia Calliphoridae colectadas en cadáveres de rata
y los estados de descomposición: a) secas; b) lluvias (Fr: Fresco; En:
Enfisematoso; Dac: Descomposición activa; Dav: Descomposición avanzada,
Ro: Restos óseos) (Ver Cuadro 5, para nomenclatura de especies)……………
50
entre las especies de la familia Sarcophagidae colectadas en cadáveres de
rata y los estados de descomposición: a) secas; b) lluvias (Fr: Fresco; En:
51
entre las especies necrófagas colectadas en cadáveres de rata y los estados
de descomposición: a) secas; b) lluvias (Fr: Fresco; En: Enfisematoso; Dac:
Descomposición activa; Dav: Descomposición avanzada, Ro: Restos óseos)
(Ver Cuadro 5, para nomenclatura de especies)………………………………….
52
entre las especies necrófilas y omnívoras colectadas en cadáveres de rata y
IV
Pág.
los estados de descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr: Fresco; En:
53
entre las especies oportunistas y accidentales colectadas en cadáveres de
rata y los estados de descomposición durante el período de secas (Fr: Fresco;
En: Enfisematoso; Dac: Descomposición activa; Dav: Descomposición
avanzada, Ro: Restos óseos) (Ver Cuadro 5, para nomenclatura de
especies)……………………………………………………………………………….
54
entre las especies de la familia Calliphoridae colectadas en cadáveres de
cerdo y los estados de descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr, Fresco; En,
Enfisematoso; Dac, Descomposición activa; Dav, Descomposición avanzada;
Ro, Restos óseos) (Ver Cuadro 6, para nomenclatura de especies)……………
57
entre las especies de la familia Sarcophagidae colectadas en cadáveres de
58
entre las especies necrófagas colectadas en cadáveres de cerdo y los
estados de descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr, Fresco; En,
V
Pág.
Ro,
Restos
óseos)
(Ver
Cuadro
6,
para
nomenclatura
de
especies)……………………………………………………………………………….
59
entre las especies necrófilas y omnívoras colectadas en cadáveres de cerdo y
los estados de descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr, Fresco; En,
60
entre las especies oportunistas y accidentales colectadas en cadáveres de
61
Figura 44. Distribución poblacional de Chrysomya rufifacies colectados en los
cadáveres de rata……………………………………………………………………..
69
Figura 45. Distribución poblacional de Blaesoxipha sp colectados en los
cadáveres de rata……………………………………………………………………..
69
Figura 46. Distribución poblacional de Tricharaea sp colectados en los
cadáveres de rata……………………………………………………………………...
70
Figura 47. Distribución poblacional de Atherigona sp colectados durante
ambos períodos de muestreo en cadáveres de rata………………………………
70
Figura 48. Comportamiento temporal de especies de la familia Calliphoridae
VI
Pág.
durante ambos períodos de muestreo en cadáveres de cerdo. Especies: a) C.
rufifacies, b) C. macellaria, c) C. megacephala, d) H. segmentaria……………..
72
Figura 49. Comportamiento temporal de especies necrófagas durante ambos
períodos de muestreo en cadáveres de cerdo. Especies: a) Tricharaea sp, b)
F. tumidifemur, c) Atherigona sp, d) Sarcopromusca sp………………………….
73
ÍNDICE DE CUADROS
Pág.
Cuadro 1. Descripción de las fases de descomposición en las ratas,
incluyendo la duración, hora de inicio y término………………………………….
26
Cuadro 2. Descripción de las fases de descomposición en los cerdos,
incluyendo la duración, hora de inicio y término………………………………….
30
Cuadro 3. Abundancia promedio durante los períodos muestreados en
cadáveres de ratas…………………………………………………….......................
35
Cuadro 4. Abundancia promedio durante los períodos muestreados en
cadáveres de cerdos………………………………………………...........................
39
Cuadro 5. Especies relacionadas significativamente a las fases de
descomposición en los cadáveres de ratas…………………………………………..
55
Cuadro 6. Especies relacionadas significativamente a las fases de
descomposición en cadáveres de cerdo……………………………………………
62
Cuadro 7. Matriz de ocurrencia de los insectos asociados a los cadáveres de
VII
Pág.
ratas en el período de secas…………………………………………………………
64
ratas en el período de lluvias………………………………………………………..
64
cerdo en el período de secas………………………………………………………..
66
Cuadro 10. Matriz de ocurrencia de los insectos asociados a los cadáveres
de cerdo en el período de lluvias……………………………………………………
67
Cuadro 11. Especies indicadoras del intervalo postmortem durante los
muestreos realizados en cadáveres de ratas………………………………………
74
Cuadro 12. Especies indicadoras del intervalo postmortem durante los
muestreos realizados en cadáveres de cerdos…………………………………….
75
VIII
RESUMEN
El empleo de insectos necrófilos ha alcanzado una gran importancia dentro de
las ciencias forenses, debido a que estos organismos pueden ser una herramienta útil
en la resolución de investigaciones judiciales, a partir de la determinación del intervalo
postmortem, guiados por el desarrollo de los organismos colonizadores y los patrones
sucesionales.
En esta investigación se analizó la entomofauna asociada a cadáveres en una
región tropical y su relación con los estados de descomposición para la datación del
intervalo postmortem. Fueron empleados como biomodelos los cadáveres de ratas
(Rattus norvegicus Berkenhout, 1769) y cerdos blancos (Sus scrofa domestica Linneo,
1758) en dos sitios localizados en el municipio de Tapachula, Chiapas, durante las
temporadas de secas y lluvias. Se identificaron 38,749 ejemplares adultos
pertenecientes a la clase Hexápoda en los cadáveres de ratas (74 especies, incluidas
morfoespecies) y 43,768 ejemplares adultos en cerdos (57 especies, incluidas
morfoespecies). El orden más abundante fue Diptera, seguido de Coleoptera e
Hymenoptera. En ambos biomodelos se identificaron a los cinco grupos tróficos
asociados a cadáveres, su asociación a las fases de descomposición, así como la
sucesión ecológica durante el proceso de descomposición. Se identificó a la familia
Calliphoridae como la primera en arribar al cadáver durante las fases fresca y
enfisematosa (Lucilia eximia, Cochlyomyia macellaria, Chrysomya megacephala y
Chrysomya rufifacies), seguidas de especies de las familias Sarcophagidae y Muscidae.
Posteriormente durante las fases de descomposición activa y avanzada aparecieron
ejemplares de Coleoptera de hábitos necrófilos (familias Histeridae, Cleridae y
Staphylinidae), así como otros dípteros oportunistas y accidentales. Finalmente la
1
entomofauna cadavérica se redujo considerablemente en la última fase de
descomposición predominando los coleópteros.
Este trabajo constituye un primer acercamiento en la identificación de la
entomofauna cadavérica asociada a la descomposición de cerdos y ratas con interés
forense en la región sur del país.
PALABRAS CLAVE: Insectos necrófilos, entomología forense, patrones sucesionales,
entomofauna sarcosaprófaga, descomposición cadavérica.
2
1. INTRODUCCIÓN
Un cadáver en descomposición genera un microecosistema dinámico y variable
que proporciona un hábitat temporal y los recursos nutricionales necesarios para una
amplia variedad de organismos, incluyendo bacterias, hongos, vertebrados carroñeros y
una gran gama de artrópodos que utilizan esta materia orgánica como sustrato
alimenticio (Tantawi et al. 1996; Anderson y Hobischak 2004; Martínez et al. 2009;
Arnaldos, García y Presa 2011).
Los insectos pertenecientes a esta comunidad son los principales encargados del
consumo y degradación de las partes blandas de un cadáver, además de ser los
primeros en arribar y permanecer durante el proceso de descomposición, mediante un
patrón que puede ser predecible (Catts y Goff 1992; Arnaldos, García y Presa 2011).
Dicha entomofauna atraviesa por un proceso de sucesión ecológica, llegando en una
secuencia predecible de adición y sustitución de especies, dependiente del papel que
desempeña cada una de ellas (Catts y Goff 1992; Carvalho et al. 2000; Campobasso e
Introna 2001; Castner 2001; Mavárez-Cardozo et al. 2005; Salazar-Ortega 2008).
Esta sucesión ecológica también está influenciada por las fases o estados de
descomposición de un cadáver, que son el resultado de la interacción de variables,
tales como temperatura, humedad relativa, tipo de vegetación, pH del suelo, temporada
estacional y circunstancias de la muerte (Catts y Goff 1992; Campobasso e Introna
2001). Estas condiciones generan diferentes características durante la descomposición,
atrayendo a distintos grupos de insectos principalmente por: 1) su función como recurso
alimenticio; 2) las condiciones del cadáver como medio adecuado para la oviposición; y
3) como medio de agregación para otros insectos, ya que facilita la disponibilidad de
alimento para muchos depredadores (Valdes-Perezgasga et al. 2010). A esta
3
comunidad de insectos asociada a cada fase de descomposición, es lo que se
denomina entomofauna cadavérica o sarcosaprófaga (Arnaldos, García y Presa 2011).
El conocimiento de estos insectos y la secuencia de colonización con respecto a los
diferentes factores que condicionan las etapas de descomposición aportan valiosa
información para determinar principalmente un intervalo postmortem (IPM) más
acertado (Catts y Goff 1992; Campobasso e Introna 2001; Castner 2001; Dadour et al.
2001; Mavárez-Cardozo et al. 2005; Arnaldos et al. 2006; Salazar-Ortega 2008; FloresPérez 2009).
Las ciencias forenses han considerado el empleo de la entomofauna cadavérica
como una herramienta útil para la determinación del IPM, guiados por el desarrollo de
los organismos colonizadores y sus patrones de sucesión (Arnaldos et al. 2006; FloresPérez 2009; Martínez et al. 2009). Es importante mencionar que la determinación del
IPM a partir del uso de la entomofauna también incide en otro tipo de investigaciones de
mayor complejidad como la determinación del lugar y circunstancias de la muerte e
incluso ayudan en la identificación de sustancias químicas y drogas en el cadáver
(Castillo-Miralbes 2002; Flores-Pérez 2009). Por lo tanto, resulta importante realizar
estudios que permitan conocer la entomofauna asociada a cadáveres, con el fin de
consolidar una herramienta complementaria en la resolución de investigaciones
judiciales (Catts y Goff 1992; Magaña 2001; Arnaldos et al. 2006).
1.1 Entomología Forense
La Entomología Forense es la disciplina derivada de las ciencias forenses en la
que la entomofauna sarcosaprófaga es empleada en las investigaciones judiciales,
principalmente cuando las circunstancias de la muerte no han sido esclarecidas (Catts y
4
Goff 1992; Anderson 1997). El objeto de esta disciplina es la comunidad de insectos
cadávericos, puesto que son los principales y más importantes organismos que
colonizan un cadáver, siguiendo una secuencia predecible durante el tiempo que dura
el proceso de descomposición (Arnaldos, García y Presa 2011). Su objetivo es analizar
la información que generan los insectos como testigos indirectos de un deceso, ya que
dependiendo de las características que presente el cadáver, éstos irán arribando
secuencialmente,
lo
cual proporciona evidencia
suficiente
y valiosa
en
las
investigaciones criminales (Catts y Goff 1992; Anderson 1997 ; Catts y Haskell 1997;
Magaña 2001; Iannacone 2003).
La Entomología Forense además de hacer uso de los insectos cadávericos como
evidencia en la resolución de crímenes (Byrd y Castner 2001), también puede abarcar
otras áreas en donde se encuentren relacionados los artrópodos y la justicia, tales
como la entomología urbana, relacionada a los procedimientos legales vinculados con
los insectos que dañan construcciones y afectan directamente el hábitat humano; y los
alimentos almacenados, en donde las autoridades se encargan de regular y controlar
aquellos insectos que ocasionan daños en granos u otro tipo de alimentos (Catts y Goff
1992; Anderson 1997).
1.2 Situación de la Entomología Forense
A pesar de no ser una disciplina nueva, la Entomología Forense no ha tenido el
alcance que se esperaría. Esto se debe al distanciamiento entre entomólogos y
profesionales de la medicina legal, al pequeño número de casos en que los
entomólogos son requeridos, a la falta de entomólogos especializados en el estudio de
la fauna de los cadáveres, así como la escasez de investigaciones que caractericen la
5
entomofauna cadavérica de cada región, ya que la secuencia de colonización y las
especies implicadas en un cadáver varían en función de múltiples parámetros, entre los
que destacan la región biogeográfica, la época del año y las características ambientales
particulares del hábitat en que se encuentre el cadáver (Arnaldos et al. 2006; Magaña
2001). No obstante, desde 1999 se generan investigaciones cuyo objetivo ha sido
caracterizar la entomofauna sarcosaprófaga en diferentes hábitats, siendo algunos de
los estudios más sobresalientes los realizados en Alemania, Argentina, Australia, Brasil,
Canáda, China, Colombia, España, Estados Unidos, Francia, México, Polonia y
Portugal (VanLaerhoven y Anderson 1999; Wolff et al. 2001; Iannacone 2003; Arnaldos
et al. 2004; Grassberger y Frank 2004; Tabor, Brewster y Richard 2004; YusseffVanegas 2006; Matuszewski et al. 2008; Moretti et al. 2008; Salazar-Ortega 2008;
Sharanowski, Walker y Anderson 2008; Wang et al. 2008; Flores-Pérez 2009; Voss,
Spafford y Dadour 2009; Battán-Horenstein et al. 2010; Latorre 2010; ValdesPerezgasga et al. 2010; Barros de Prado 2011).
En el caso de México, los únicos trabajos publicados en los cuales se caracteriza
la entomofauna cadavérica asociada a cadáveres con interés forense son los estudios
de Flores-Pérez (2009), Valdes-Perezgasga et al. (2010) y Hernández-González et al.
(2013), realizados en Texcoco, Estado de México, Monterrey, Nuevo León y
Guadalajara, Jalisco. En Chiapas, el único estudio es el realizado por Caballero y LeónCortés (2012) sobre la diversidad de coleópteros atraídos a la carroña en un bosque de
roble. Es así, que la Entomología Forense en México aún no puede ser aplicada como
herramienta legal al igual que en otros países en América Latina, debido a la falta de
conocimientos sobre la entomofauna asociada a cadáveres en las diferentes regiones
6
del país limita la fiabilidad de su aplicación en la determinación del IPM (Samaniego
2010).
1.3 Grupos ecológicos asociados a restos en descomposición
Una vez que un organismo muere, éste inmediatamente comienza a presentar
diferentes cambios físico-químicos que generan olores que son atractivos para
diferentes grupos de insectos que arriban al cadáver según las características
sucesionales del cuerpo en descomposición (Catts y Goff 1992; Salazar-Ortega 2008).
Conocer la secuencia de arribo de estos grupos de insectos permite establecer un
patrón de permanencia sobre el cadáver que indica que especies pueden ser útiles para
la determinación del IPM. Es importante mencionar que estos patrones varían de
acuerdo al lugar y época del año (Carvalho et al. 2004). Se han clasificado cuatro
grupos ecológicos de artrópodos según el papel que desempeñan durante la
descomposición (Keh 1985; Smith 1986; Catts y Goff 1992; Goff 1993 a; Goff 1993 b;
Magaña 2001; Arnaldos et al. 2005). Las especies necrófagas, constituyen la categoría
más importante para establecer el IPM (Wolff et al. 2001), ya que son los primeros en
arribar al cadáver, y son los encargados del consumo de la mayor parte del tejido
blando a partir de sus estados inmaduros (Battán-Horenstein et al. 2010). El orden
Díptera y Coleoptera son considerados los principales organismos necrófagos (Catts y
Goff 1992; Magaña 2001; Watson y Carlton 2003; Battán-Horenstein et al. 2010). Las
especies necrófilas, son atraídas principalmente por los estados inmaduros de muchas
especies necrófagas, depredando y parasitando principalmente a los estados larvales
de Díptera. Algunas de las principales especies depredadoras pertenecen al orden
Díptera, Coleoptera e Hymenoptera (Goff 1993 a; Magaña 2001). Las especies
7
omnívoras, corresponden aquellos insectos que se alimentan del cadáver, así como de
otros artrópodos asociados a él. Algunos insectos considerados como omnívoros son
las hormigas y avispas (Hymenoptera), así como algunos escarabajos (Coleoptera)
(Goff 1993 a; Magaña 2001). Finalmente, las especies oportunistas o accidentales, son
todos aquellos organismos que utilizan los restos en descomposición como una
prolongación de su hábitat natural, como colémbolos, arañas, ciempiés y ácaros (Smith
1986; Goff, Omori y Gunatilake 1988; Magaña 2001).
1.4 Fases de descomposición usados en Entomología Forense
El deceso de un ser vivo conlleva una serie de cambios y transformaciones
continuas, caracterizados por la destrucción de tejidos mediante la autólisis y
descomposición microbiana, la cual va sucediendo de forma gradual a lo largo de la
descomposición (Magaña 2001). Estas etapas continuas de cambios en la materia en
descomposición, generan diferentes condiciones asociadas a comunidades necrófagas,
necrófilas, omnívoras y oportunistas, dependiendo de las características que el cadáver
presente (Torrez et al. 2006). Por esta razón, conocer y diferenciar cada uno de los
procesos que implica la descomposición de un ser vivo es de gran importancia para
correlacionar la entomofauna presente en el cuerpo y determinar con mayor precisión el
tiempo transcurrido después de la muerte.
La sucesión de insectos durante el proceso de descomposición ha sido estudiada
en diferentes partes del mundo. Sin embargo, la mayoría de estudios se han llevado a
cabo en las regiones templadas, siendo pocos los realizados en áreas tropicales (Goff
1992). En dichos estudios, la descomposición cadavérica ha sido caracterizada de
acuerdo a cambios físicos, químicos y por los ensambles entomológicos que se forman
8
progresivamente, dividiendo este proceso continuo en etapas o fases, mediante el
establecimiento de límites discretos que permitan estandarizar la aparición de cada una
de ellas de forma sucesiva y claramente definida (Goff 1992; Arnaldos 2000).
Algunos autores han dividido las fases de descomposición según el número de
ensambles de insectos identificados durante el proceso, variando de tres hasta ocho
etapas. No obstante, en estudios más recientes, se han establecido cinco fases de
descomposición asociadas a las actividades de insectos, que pueden ser útiles en la
determinación del intervalo postmortem (Wolff et al. 2001). La duración de cada fase de
descomposición puede variar de un lugar a otro, principalmente por la influencia de
numerosos factores interrelacionados, tales como las condiciones macroclimáticas y
microclimáticas, las presencia de heridas o traumatismos en el cadáver, así como el
acceso que tenga la fauna al cuerpo (insectos y vertebrados carroñeros) (Goff 1992;
Arnaldos 2000). Las fases de descomposición antes mencionadas son: 1) fase fresca,
2) enfisematosa o hinchada, 3) descomposición activa, 4) descomposición avanzada, y
5) restos óseos.
Estado fresco. Se inicia en el momento de la muerte, presentándose todos los
fenómenos abióticos sobre el cadáver (enfriamiento, livideces, rigidez y espasmos
cadavéricos). Durante esta fase es común observar a los primeros insectos
colonizadores, principalmente del orden Diptera, los cuales buscan orificios naturales
(ojos, nariz, boca, orejas y región anogenital) para depositar sus huevos o larvas
(Arnaldos 2000; Goff et al. 2004).
Estado enfisematoso o hinchado. El cadáver se observa inflado, sobre todo en la
región abdominal, además de apreciarse la salida de líquido de los orificios naturales
del cuerpo, los cuales se precipitan hacia el suelo, provocando que la fauna edáfica
9
normal desaparezca por el aumento de la alcalinidad del suelo. Durante esta fase de
descomposición, las moscas adultas (Díptera, principalmente Calliphoridae) aumentan
su abundancia en busca de lugares para ovipositar y se observan las primeras larvas
de estos dípteros alimentándose de la licuefacción inicial de los tejidos, provocando un
aumento en la temperatura del cadáver (Arnaldos 2000; Goff et al. 2004; Flores-Pérez
2009).
Descomposición activa. Se toma como inicio de esta fase el desprendimiento
inicial del tegumento, además de una ruptura de la epidermis liberando gases, fluidos
corporales, así como vísceras y órganos internos (Arnaldos 2000). Se observa una gran
cantidad de larvas de dípteros alimentándose de los restos, así como insectos
depredadores, tales como escarabajos (Coleoptera), avispas y hormigas (Hymenoptera)
(Goff et al. 2004). Al finalizar esta fase, el ultimo instar larval de los dípteros comienza a
migrar en busca de un lugar adecuado para pupar (Flores-Pérez 2009).
Descomposición avanzada. Consiste en la reducción del cadáver a restos de
piel, cartílago y hueso. Los dípteros dejan de ser la especie dominante, sustituyéndose
por diversas especies de coleópteros (Arnaldos 2000; Flores-Pérez 2009).
Restos óseos. Únicamente se observan pelo y huesos, la abundancia de
insectos se reduce considerablemente y la fauna edáfica regresa gradualmente a su
normalidad (Arnaldos 2000; Flores-Pérez 2009).
1.5 Justificación
La entomología forense es una disciplina que se originó en China en el siglo XIII
y desde entonces ha ido fortaleciéndose poco a poco como una herramienta legal para
las ciencias forenses, contribuyendo en la resolución de investigaciones judiciales en
10
varias partes del mundo (VanLaerhoven y Anderson 1996; Magaña 2001).
Lamentablemente, la entomología forense no ha tenido el avance que se esperaría a
nivel mundial, principalmente por la carencia de estudios que caractericen a la
entomofauna cadavérica asociada a las fases de descomposición bajo diferentes
condiciones (Magaña 2001; Arnaldos et al. 2006), ya que la mayoría de los estudios se
han realizado en áreas templadas o semitropicales de países desarrollados,
principalmente en Estados Unidos y Europa (Jenson y Miller 2001)
Esta carencia de estudios limita conocer las variaciones que tienen los insectos
en su desarrollo biológico, además de la estructura y composición de las comunidades
de insectos en diferentes regiones, climas y tipos de vegetación (Arnaldos et al. 2006),
sobre todo en regiones tropicales, donde existe una gran riqueza biológica y
complejidad ecológica compuesta por especies diferentes a lo reportado por otros
trabajos en regiones semitropicales o templadas (Mavárez-Cardozo et al. 2005).
Aunado a esto, la falta de entomólogos especializados y su distanciamiento con los
médicos forenses han propiciado que sean poco requeridos en la mayoría de los casos,
dificultando la generación de conocimientos sobre los insectos de utilidad en esta
disciplina (Magaña 2001).
Por ello, resulta importante realizar estudios que permitan conocer la
entomofauna cadavérica en las regiones tropicales, ya que dicha información podría ser
de ayuda en investigaciones criminales, además de implementarse como una
herramienta complementaria para diversos procedimientos legales en estas regiones
(VanLaerhoven y Anderson 1996; Arnaldos et al. 2006; Flores-Pérez 2009).
11
1.6 Problema de Investigación
Considerando que los insectos son uno de los grupos más diversos dentro del
reino animal, es de suponer que si no se cuenta con las referencias bibliográficas o la
información necesaria en las colecciones biológicas de cada región, la práctica de la
entomología forense puede verse obstruida ya que la secuencia de colonización y las
especies implicadas en un cadáver varían en función de múltiples parámetros, entre los
que destacan la región biogeográfica, la época del año, así como las características
ambientales particulares del hábitat (Arnaldos et al. 2006).
La falta de conocimiento sobre la composición de las especies propias de la
región, en muchas ocasiones obliga al entomólogo forense a hacer uso de material
bibliográfico de otras regiones, que por lo general no corresponden a las mismas
variables ambientales o circunstancias de la muerte, cometiendo errores en la datación
de la muerte, así como en otros aspectos útiles para las ciencias forenses (Arnaldos et
al. 2006).
En América Latina, son pocos los países que en la actualidad realizan estudios
referentes a la composición de la entomofauna cadavérica, y son aún menos los que
practican
la
entomología
forense
para
efectos
legales
(Samaniego
2010).
Particularmente en México, esta disciplina prácticamente es nueva, siendo escasos los
estudios que se han enfocado en la caracterización de la entomofauna cadavérica,
principalmente de la región centro y norte del país (Flores-Pérez 2009; ValdesPerezgasga et al. 2010; Hernández-González et al. 2013). Por tanto, los aportes aún
son limitados considerando la gran diversidad y riqueza de insectos que caracteriza a
una región neotropical (Mavárez-Cardozo et al. 2005), como es la región sur del país.
12
Por esta razón, resulta importante realizar estudios que permitan conocer la
entomofauna asociada a cadáveres, así como aquellos taxones que serán útiles en la
datación de la muerte con el fin de consolidar una herramienta complementaria en la
resolución de investigaciones judiciales (Catts y Goff 1992; Magaña 2001; Arnaldos et
al. 2006).
1.7 Objetivos
Objetivo general.
Analizar la entomofauna asociada a cadáveres de cerdo blanco (Sus scrofa
domestica) y rata (Rattus norvegicus) en una región tropical y su relación con los
estados de descomposición para la datación del intervalo postmortem.
Objetivos específicos.
1.
Determinar el patrón de sucesión de la entomofauna asociada a la
descomposición de cadáveres.
2.
Determinar los taxones útiles en la determinación del IPM y su relación
con los estados de descomposición.
13
2. METODOLOGÍA
2.1 Biomodelos
En la presente investigación se usaron dos organismos como modelo
experimental, uno de ellos la rata R. norvegicus (Berkenhout, 1769) (Rodentia:
Muridae). Este organismo fue elegido por su fácil obtención y manipulación, además
porque ha demostrado ser un biomodelo con una respuesta uniforme a diferentes
pruebas experimentales (Benavides y Guénet 2003). Para los experimentos se
seleccionaron machos con un peso aproximado de 350 a 450 g y fueron sacrificados
por medio de asfixia empleando una cámara cerrada con fuente de dióxido de carbono
(concentración mínima de 70%), esto con el fin de evitar o disminuir las condiciones de
estrés y dolor en el organismo, antes y durante el procedimiento de eutanasia (NOM062-ZOO-1999).
Para
una
mejor
observación
de
las
diferentes
etapas
de
descomposición, a las ratas se les retiró el pelaje con una rasuradora eléctrica. Todos
los ejemplares fueron obtenidos en el bioterio de la Facultad de Psicología en la
Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, el cual cuenta con los documentos
certificados necesarios para su venta.
El otro biomodelo seleccionado fue el cerdo blanco, Sus scrofa domestica
Linnaeus, 1758 (Artiodactyla: Suidae), principalmente porque tiene características muy
semejantes al cuerpo humano, como son la vellosidad y la piel, además que los
proceso de descomposición son muy similares (Catts y Goff 1992). Teniendo en cuenta
que el peso del cerdo influye en la duración de las fases de descomposición pero no en
la entomofauna que arriba al cuerpo (Catts y Goff 1992), los cerdos seleccionados
tuvieron un peso entre 20 y 24 kg. Siguiendo las indicaciones establecidas en la NOM
062-Z00-1999, el sacrificio de estos organismos se realizó en la granja donde fueron
14
obtenidos con ayuda de los trabajadores del lugar mediante un disparo con arma de
fuego, lo cual disminuyó considerablemente una hemorragia externa, afectando en lo
mínimo a los procesos de descomposición, así como las condiciones de estrés y dolor
en el organismo.
2.2 Diseño de la trampa.
Los biomodelos fueron colocados dentro de una trampa siguiendo el modelo
propuesto por Schoenly (1981). El uso de esta trampa permitió hacer un censo total de
los insectos que accedían a ella, además de recolectar los que se desarrollaron en el
cadáver, causando la más mínima perturbación en los procesos de descomposición.
En el caso de las ratas, la trampa estaba formada por cuatro paredes de acrílico
(45 cm de largo X 30 cm de alto X 30 cm de ancho) y en cada una de las paredes, se
realizaron tres orificios con un diámetro aproximado de 5 cm. En total, cada trampa
presentó 12 orificios, donde seis de ellos fueron orificios de entrada (permitiendo el
patrón normal de colonización de la entomofauna), y los seis restantes actuaron como
orificios de salida, los cuales conducían a frascos recolectores (500 ml) con alcohol al
70%. En la parte superior de la trampa, se colocó una malla fina adaptada a un frasco
recolector grande (3 l), que para su mejor manejo se le colocó cinta de velcro, lo cual
permitía el acceso al cadáver durante la toma de datos (Figura 1).
15
Figura 1. Trampa modificada para el estudio de la entomofauna
asociada a los cadáveres de ratas.
Para los cerdos, la trampa también se construyó con láminas de acrílico,
teniendo 90 cm de largo X 60 cm de alto X 60 cm de ancho. En su costado más grande
se hicieron ocho orificios (5 cm de diámetro), mientras que en el costado más pequeño
se hicieron solamente seis orificios. La mitad de los orificios fueron de entrada y el resto
para la recolecta de organismos (Figura 2). En la parte superior de la trampa, se colocó
una malla que permitió el acceso al cadáver, además de contener un frasco recolector
(3 l). Para evitar el acceso de mamíferos depredadores de talla mediana (perros, gatos,
tlacuaches, etc.), se colocó una malla hexagonal con abertura de 25 mm, alrededor de
las trampas (Figura 3).
16
Figura 2. Trampa modificada para el estudio de la entomofauna
asociada a los cadáveres de cerdo.
Figura 3. Trampas de colecta protegidas con malla hexagonal
para evitar la remoción de los restos.
17
2.3 Sitios de muestreo
Se eligieron dos sitios de muestreo dentro del municipio de Tapachula, Chiapas,
los cuales presentan condiciones geográficas y climatológicas similares. La distancia
entre los sitios de estudio (aproximadamente 6 km) nos permitió establecer un
monitoreo estandarizado y simultáneo de los biomodelos durante todo el estudio.
El primer sitio, en el ejido Raymundo Enríquez se encuentra en las coordenadas
14° 51´ 50´´ Longitud Norte y 92° 19´ 58´´ Longitud Oeste, a una altura de 70 m.s.n.m.
El sitio correspondió a una plantación de cacao con árboles de sombra, principalmente
de zapote (Manilkara zapota (L.) P.Royen, 1953). El segundo sitio frente a las
instalaciones de ECOSUR, en la ciudad de Tapachula (Carretera Antiguo Aeropuerto)
está ubicado en las coordenadas 14° 53´11´´ Latitud Norte y 92° 17´13´´ Longitud
Oeste, a 128 msnm; si bien se encuentra dentro de la ciudad, el área donde se situaron
las trampas correspondió a un cultivo de maíz de temporal (Figura 4).
Sitio 2
(ECOSUR)
Sitio 1
(Raymundo Enríquez)
Tapachula, Chiapas, México
Figura 4. Ubicación de los sitios de muestreo.
18
2.4 Número de muestras y tiempo de muestreo.
En el caso de las ratas, se colocaron tres cadáveres en cada sitio de muestreo
(separación mínima de 50 m entre ellas), procurando en lo posible tener las mismas
condiciones ambientales de cada sitio. Los tres cadáveres se estudiaron de manera
simultánea durante 15 días, tiempo suficiente en el cual se observó la descomposición
de los cadáveres hasta la fase de restos óseos. Los muestreos se realizaron en dos
períodos del año 2013, uno en Febrero correspondiente a la época de secas y el otro
en Julio durante la época de lluvias. En total, se estudió la sucesión de la entomofauna
cadavérica de seis ratas durante el período de secas y seis ratas durante el período de
lluvias.
Debido a los posibles riesgos sanitarios que representan los cadáveres de
cerdos, estos cadáveres únicamente se colocaron en el sitio 1 (Raymundo Enríquez).
Se usaron dos cerdos, uno entre los meses de Marzo – Abril (época de secas) y otro
entre Agosto – Septiembre de 2013 (época de lluvias).
2.5 Períodos de recolecta y toma de datos.
Los horarios para la toma de datos y la recolecta de insectos varió con respecto
a los biomodelos. Los cadáveres de ambos biomodelos fueron revisados con mayor
frecuencia durante los primeros días, ya que generalmente es el momento en el cual
arriba la mayor cantidad de insectos, además que permite identificar el inicio de las
diferentes fases de descomposición (Castillo-Miralbes 2002; Sakuma 2005; SalazarOrtega 2008; Flores-Pérez 2009). En el caso de las ratas, el muestreo de los insectos y
toma de datos se realizó cada cinco horas en los primeros dos días (7, 12, 17 y 22 h);
del día 3 al día 6 se realizaron tres revisiones diarias (7, 13 y 19 h), del día 7 al día 10
19
se hicieron dos revisiones por día (12 y 18 h) y finalmente del día 11 hasta el día 15 se
realizó una sola revisión diaria (18 h). Cuando el número de insectos en alguno de los
cadáveres fue menor a 20 ejemplares por revisión, se dio por concluido el muestreo en
ese cadáver.
En los cerdos, las revisiones se realizaron los primeros tres días con una
frecuencia de cinco horas (7, 12, 17 y 22 h), del día 4° al día 15° se hicieron tres
revisiones diarias (7, 13 y 19 h), del día 16° al día 30° solo una revisión por día (14 h),
para que finalmente, a partir del día 30 hasta concluir la fase esquelética, se revisó el
cuerpo cada dos, tres o cinco días (14 h) dependiendo de la cantidad de insectos que
se encontraron en el cadáver (número de insectos menor a 20 ejemplares por revisión).
2.6 Datos cadavéricos y ambientales
Basados en lo propuesto por Arnaldos (2000) y Flores-Pérez (2009), se
identificaron mediante la inspección física de los cadáveres, las cinco fases de
descomposición: fresco (cromática), enfisematoso (hinchado), descomposición activa,
descomposición avanzada y restos esqueléticos. Además, en cada una de las
revisiones se registró la temperatura del cadáver (boca, recto y tórax), y la temperatura
y humedad relativa del ambiente.
2.7 Recolecta y preservación de organismos
Se recolectaron todos los ejemplares de la Clase Insecta, con particular interés
en los órdenes Diptera y Coleoptera por ser los grupos de mayor importancia forense
(Goff 1993a). Los insectos fueron colectados en su estado adulto y preservados en
alcohol al 80%, aunque algunos se preservaron en seco mediante el montaje con
20
alfileres entomológicos. La determinación taxonómica de los insectos a nivel de familia
se realizó con ayuda de las claves de Borror, Triplehorn y Johnson (1989) y Brown et
al. (2010). Para el caso de los dípteros y coleópteros a nivel genérico o específico, se
tomaron en cuenta las claves de Daly, Doyen y Ehrlich (1981), Delgado, Pérez y
Blackaller (2000), Navarrete-Heredia et al. (2002), Whitworth (2006), Domínguez
(2007), Amat, Vélez y Wolff (2008), Amat (2009), Buenaventura, Camacho y Wolff
(2009), Florez y Wolff (2009) y Brown et al. (2010). Además, se enviaron ejemplares del
orden Diptera al Dr. Sergio Ibáñez especialista de este orden en el Instituto de Ecología
(INECOL), con el fin de corroborar la identificación realizada durante la investigación.
Todos los ejemplares preservados en seco y en alcohol al 80% fueron depositados en
la colección entomológica de El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Tapachula (ECOTAP-E).
2.8 Análisis de datos
Los procedimientos estadísticos para este trabajo de investigación fueron
aplicados a los individuos adultos colectados durante los muestreos y se seleccionaron
de acuerdo a la naturaleza de los datos (Byrd y Castner 2001).
Para determinar la confiabilidad del muestreo y conocer la riqueza de los taxones
de insectos, se usó como estimador de riqueza al índice de Chao 1, empleando el
programa estadístico EstimateS: Biodiversity Estimation Versión 9.1.0 (Colwell 2013), lo
cual permitió determinar qué tan completo fue el esfuerzo de muestreo con respecto al
número de especies estimadas, es decir el nivel de confiabilidad de la muestra como
representación de la comunidad en estudio (Jiménez-Valverde y Hortal 2003). Para
comparar la riqueza de especies entre ambos períodos y biomodelos, se construyeron
21
curvas de rarefacción tomando como referencia el número de ejemplares recolectados
(Gotelli y Colwell 2001), empleando el paquete estadístico R (Development Core Team
2008).
Por otra parte, se estimó el índice de diversidad de Shannon-Wiener y se
comparó entre cada fase de descomposición mediante la prueba t de Hutcheson (H´),
con la finalidad de conocer la tendencia de la diversidad con respecto a la sucesión de
los estados de descomposición (Álvarez et al. 2006), usando el programa estadístico
EstimateS: Biodiversity Estimation Versión 9.1.0 (Colwell 2013).
Para establecer las asociaciones entre la entomofauna cadavérica y los estados
de descomposición, se aplicaron análisis de correspondencia (AC) utilizando el
programa estadístico R (Development Core Team 2008), ya que este método establece
un ordenamiento simultáneo entre los objetos de estudio (especies) y las variables bajo
los que se realiza el estudio (fases de descomposición). La aplicación del AC fue
fundamental para establecer desde un punto de vista gráfico, las relaciones de
dependencia e independencia entre las especies recolectadas y las fases de
descomposición, basadas en las distancias de Chi cuadrada (Hair et al. 1998). Para
este análisis, las especies fueron agrupadas de acuerdo a los cinco grupos tróficos
identificados durante los muestreos (necrófagos, necrófilos, omnívoros, oportunistas y
accidentales). Sin embargo, por la cantidad de especies contenidas en cada grupo, los
análisis se dividieron por grupo trófico o familias de interés (Calliphoridae y
Sarcophagidae).
En el caso de los cadáveres de ratas, únicamente se tomaron en cuenta aquellas
especies que presentaron una abundancia mayor a cinco individuos. En cerdos, el AC
se aplicó a las especies con abundancias mayores a 10 individuos.
22
Se construyeron matrices de ocurrencia con las especies que demostraron una
asociación significativa con alguna fase de descomposición, siendo seleccionadas por
período de muestreo y biomodelo (Byrd y Castner 2001). A partir de la frecuencia
registrada durante el tiempo de descomposición, se estableció una escala con el fin
identificar el período de tiempo durante el cual se concentraba la mayor abundancia de
estas especies. La escala se clasificó en: baja (≤30% de su abundancia total), media
(>30% y ≤60% de su abundancia total) y alta (>60% de su abundancia total).De esta
forma se obtuvieron los patrones de sucesión de las especies de interés para la
entomología forense.
Con las especies asociadas a los cadáveres de ratas que se ajustaron a una
distribución Poisson, se realizó un modelo lineal generalizado utilizando el programa
estadístico R (Development Core Team 2008), lo cual permitió modelar la posible
abundancia de dicha especie durante el proceso de descomposición, discutiendo su
utilidad en la determinación de un IPM más preciso. Es importante mencionar que, este
modelo se utilizó únicamente en ratas porque la realización de repeticiones durante el
experimento (12 ratas durante ambos períodos de muestreo) permitió darle un peso
estadístico más confiable para determinar el modelo comportamental de las especies
asociadas a los cadáveres de acuerdo a su abundancia durante el proceso de
descomposición. En el caso de los cerdos, se realizaron gráficas lineales utilizando
Microsoft Excel© 2010, demostrando el comportamiento de dichas especies durante el
proceso de descomposición, permitiendo observar la posible emergencia de algunas
especies necrófagas de interés forense.
Finalmente, basados en los análisis de correspondencia y los patrones de
sucesión, se elaboraron cuadros con las especies que pueden ser útiles en la
23
determinación del IPM, según el biomodelo empleado y el período de muestreo. En él
se detalla el intervalo de tiempo durante el cual se registraron las especies, así como el
momento en el que se registró su mayor tasa poblacional durante el muestreo, lo cual
puede dar un indicio del tiempo transcurrido después de la muerte.
24
3. RESULTADOS
3.1 Fases de descomposición
El proceso de descomposición en los cadáveres de ratas varío con respecto a los
periodos de muestreo, puesto que en la época de secas duró 15 días (348 h) y en la
época de lluvias se completó en 8 días (+ 1.5 días; equivalente a 190 h + 35 h). Si bien,
la duración de cada una de las fases varió con respecto al sitio, la mayor diferencia se
obtuvo entre los periodos muestreados (Figura 5). En el Cuadro 1 se describen
brevemente cada una de las fases, así como duración, hora de inicio y término.
Figura 5. Duración promedio de las fases de descomposición en los cadáveres de ratas
durante los períodos de muestreo (Fr. Fresco, En. Enfisematoso, Dac. Descomposicón
activa, Dav. Descomposición avanzada, Ro. Restos óseos).
25
Cuadro 1. Descripción de las fases de descomposición en las ratas, incluyendo la
duración, hora de inicio y término.
Fase de
descomposición
Descripción
Periodo de muestreo
Secas
Lluvias
Fresco
(Fr)
Se reconoció por presentar rigidez
cadavérica, lividez y enfriamiento. La
presencia de manchas verdosas sobre el
abdomen fue algo muy común (Figura 6).
60 h
(0 - 60 h)
24 h
(0 - 24 h)
Enfisematoso
(En)
Marcada por el aumento en el volumen
de la región abdominal, así como la
salida de líquido por los orificios,
principalmente en la región anal (Figura
7).
12 h
(60 - 72 h)
24 h
(24 - 48 h)
Descomposición
activa
(Dac)
Su inicio fue determinado por el
desprendimiento de la epidermis, que
aunado a ello se presentó una mayor
salida de fluidos. Aquí se observó la
licuefacción de los tejidos blandos. Fue
notable la presencia de las larvas (Figura
8).
42 h
(72 - 114 h)
12 h
(48 - 60 h)
Descomposición
avanzada
(Dav)
Esta fase se determinó por el
desprendimiento de las articulaciones, la
pérdida de masa corporal y por el
incremento considerable de las
poblaciones de larvas sobre el cadáver.
Al término de esta fase se presentó la
migración de las larvas de dípteros,
dejando al cadáver solamente en
huesos, ligamentos y restos de piel
(Figura 9).
80 h
(114 - 194 h)
44 h
(60 - 104
h)
Restos óseos
(Ro)
Los cadáveres en esta última fase
presentaron diferencias con respecto al
periodo de muestreo, ya que en secas
los tejidos perdieron toda la humedad y
se presentó la momificación del
integumento. Contrario al periodo de
lluvias, donde los cadáveres quedaron
reducidos a huesos y ligamentos (sin
momificación) (Figura 10).
154 h
(194 - 348 h)
86 h
(104 - 190 h)
26
Figura 6 – 8. Fases de descomposición de las ratas en ambos períodos de muestreo (a,
secas; b, lluvias): Figura 6. Estado fresco (presencia de manchas verdosas); Figura 7.
Estado enfisematoso (distintivo aumento de volumen); Figura 8. Estado de
descomposición activa (presencia de larvas).
27
Figura 9 – 10. Fases de descomposición de las ratas en ambos periodos de muestreo
(a, secas; b, lluvias): Figura 9. Estado de descomposición avanzada (notable pérdida de
masa corporal). Figura 10. Estado de restos óseos (se observa la diferencia entre los
dos períodos).
En el caso de los cerdos, el proceso de descomposición fue diferente en los dos
períodos de muestreo, completándose en 54 días (1284 h) durante el período de secas
y 38 días (900 h) durante el período de lluvias. De igual forma que en las ratas, la
duración de las fases fue más corta en el período de lluvias (Figura 11). En el Cuadro 2
28
se describe brevemente cada una de las fases, así como duración, hora de inicio y
término.
Figura 11. Duración de las fases de descomposición en los cadáveres de cerdos
durante los dos períodos de muestreo (Fr. Fresco, En. Enfisematoso, Dac.
Descomposición activa, Dav. Descomposición avanzada, Ro. Restos óseos.
29
Cuadro 2. Descripción de las fases de descomposición en los cerdos, incluyendo la
duración, hora de inicio y término.
Fase de
descomposición
Descripción
Fresco
(Fr)
Periodo de muestreo
Secas
Lluvias
Se reconoció porque presentó una
coloración verdosa en la región
ventral (Figura 12).
24 h
(0 - 24 h)
12 h
(0 - 12 h)
Enfisematoso
(En)
Se observó el incremento de
volumen en la región abdominal.
Además de la aparición de flictenas
dentro de ésta misma área (Figura
13).
36 h
(24 - 60 h)
36 h
(12 - 48 h)
Descomposición
activa
(Dac)
Esta fase se caracterizó por la
ruptura del tejido epidérmico y la
salida de las vísceras de los
cadáveres. Durante el tiempo que
duró esta fase, se observó la salida
de líquido por los principales orificios
naturales del cuerpo, así como la
eclosión de larvas de dípteros en la
región anterior del cuerpo (Figura
14).
24 h
(60 - 84 h)
84 h
(48 - 132 h)
Descomposición
avanzada
(Dav)
Fue notorio el aumento de las
masas larvales, lo cual favoreció la
pérdida de tejidos y el
desprendimiento de algunas partes
del cadáver. Una vez que las larvas
consumieron las vísceras y el tejido
muscular se establece como
terminada esta fase (Figura 15).
192 h
(84 - 276 h)
84 h
(132 - 216 h)
Restos óseos
(Ro)
Al igual que en los cadáveres de
ratas, el cerdo colocado en el
periodo de secas presentó una
momificación de su tegumento
externo, evitando que se completara
su degradación. En el período de
lluvias, el cadáver presentó la
degradación completa de todos los
tejidos hasta quedar únicamente
huesos y cartílagos (Figura 16).
1008 h
(276 - 1284 h)
816 h
(216 - 1032 h)
30
12a
12b
13a
13b
14a
14b
Figura 12-14. Fase de descomposición de los cerdos en ambos períodos de muestreo
(a, secas; b, lluvias): Figura 12. Estado fresco (se observaron manchas verdosas en la
región abdominal). Figura 13. Estado enfisematoso (la flecha indica el aumento de
volumen en la región abdominal y la formación de flictenas). Figura 14. Fase de
descomposición activa (la flecha indica la salida de vísceras y líquido putrefacto).
31
15a
15b
16a
16b
Figura 15-16. Fases de descomposición de los cerdos en ambos períodos de muestreo
(a, secas; b, lluvias): Figura 15. Fase de descomposición avanzada (las larvas se
encontraron en grandes cantidades sobre el cadáver). Figura 16. Restos óseos
(momificación de los tejidos epidérmicos en el período de secas, en contraste con la
degradación completa de los tejidos en el periodo de lluvias).
3.2 Variables ambientales durante el proceso de descomposición
Los registros de la Finca La Concepción, Carrillo Puerto, Tapachula, indica que
durante los primeros muestreos (ratas y cerdo) en el período de secas (Febrero- Abril),
la precipitación media fue de 103 mm. Mientras que los muestreos durante en el
período de lluvias (Junio – Agosto) registraron en promedio una precipitación de 746
mm (Figura 17).
32
Figura 17. Datos de precipitación registrados durante la realización del estudio (2013).
Durante el muestreo de las ratas, la temperatura no presentó diferencias
significativas en ambos períodos (F= 0.397; p=0.535), a diferencia de la humedad
relativa, la cual varió significativamente de un período a otro (F= 64.33; p<0.001)
(Figura 18).
Figura 18. Datos de temperatura y humedad relativa ambiental registrados durante el
muestreo de las ratas en ambos períodos de muestreo.
33
A diferencia de las ratas, durante los muestreos de los cerdos la temperatura fue
la variable que demostró diferencias entre los periodos (F=4.22; p=0.045), mientras que
la humedad relativa se mantuvo con menos variabilidad (F=1.852; p=0.179) (Figura 19).
Figura 19. Datos de temperatura y humedad relativa ambiental registrados durante el
muestreo de los cerdos en ambos períodos de muestreo.
3.3 Entomofauna cadavérica
En los cadáveres de ratas se identificaron un total de 38,749 ejemplares adultos
pertenecientes a la clase Hexapoda, agrupados en tres órdenes, 36 familias, 60
géneros y 74 especies (incluidas morfoespecies) (Anexo 2). De este total 22,279 fueron
registrados para el período de secas, mientras que para el período de lluvias se
registraron 16,470 individuos.
34
Los tres órdenes objeto de estudio (Diptera, Coleoptera e Hymenoptera)
presentaron diferencias entre los períodos muestreados, observándose en el período de
secas una mayor abundancia en el orden Diptera (X2=233.685; gl=1; p<0.001) e
Hymenoptera (X2=47.078; gl=1 p<0.001), mientras que Coleoptera incrementó
considerablemente su abundancia durante el período de lluvias (X2=259.596;
gl=1p<0.001) (Cuadro 3).
Cuadro 3. Abundancia promedio durante los períodos muestreados
en cadáveres de ratas.
Período
Orden
Diptera
Secas Desviación Lluvias Desviación
estándar
estándar
3,536
3,695
2,362
2,023
Hymenoptera
151
60
53
38
Coleoptera
26
39
330
280
Las familias más abundantes para el orden Diptera fueron: Muscidae,
Drosophilidae, Sarcophagidae, Ulidiidae, Phoridae y Calliphoridae. Únicamente las
primeras cuatro familias presentaron una diferencia significativa entre los períodos
muestreados. La familia Drosophilidae obtuvo su mayor abundancia durante el período
de lluvias (X2= 453.39; gl=1; p<0.001), mientras que las tres familias restantes fueron
más abundantes durante el período de secas (Muscidae, X2= 1108.48; gl=1; p<0.001;
35
Sarcophagidae, X2= 151.98; gl=1; p<0.001; Ulidiidae, X2= 108.95; gl=1; p<0.001)
(Figura 20).
Figura 20. Familias de Diptera registradas en los cadáveres de ratas durante
ambos períodos muestreados.
Para el orden Hymenoptera las familias más abundantes fueron: Formicidae,
Apidae y Vespidae, presentando una diferencia significativa entre los períodos
muestreados, registrando su mayor abundancia durante el período de secas
(Formicidae. X2=8.658; gl=1; p<0.001; Apidae. X2= 30.769; gl= 1; p<0.001; Vespidae.
X2=24.500; gl=1; p<0.001) (Figura 21).
36
Figura 21. Familias de Hymenoptera registradas en cadáveres de ratas durante
ambos períodos muestreados.
En el orden Coleoptera, la familia Staphylinidae fue la mejor representada
durante todos los muestreos, siendo significativamente más abundante durante el
período de lluvias (X2=281.655; gl=1; p<0.001) (Figura 22).
Figura 22. Familias de Coleoptera registradas en cadáveres de ratas
durante ambos períodos muestreados.
37
De las especies recolectadas en cadáveres de ratas, se observó que el 53%
corresponden a taxones incluidos dentro de los grupos tróficos de los necrófagos. Sin
embargo, un porcentaje elevado de insectos corresponde al grupo de insectos
oportunistas (Figura 23).
Figura 23. Proporción de los diferentes grupos tróficos asociados a
cadáveres de ratas durante ambos períodos de muestreo.
En los cadáveres de cerdos, se identificó un total de 43,768 ejemplares adultos
correspondientes a tres órdenes, 36 familias, 49 géneros y 57 especies (incluidas
morfoespecies) (Anexo 2) De este total, 16,138 fueron registrados para el período de
secas, mientras que para el período de lluvias se registraron 27,630 individuos. Se
encontró que los órdenes registrados al igual que en las ratas, presentaron una
diferencia significativa entre los períodos muestreados. Sin embargo, en este caso, los
tres órdenes tuvieron una mayor abundancia durante el período de lluvias (Diptera,
38
X2=2940.818; gl=1; p<0.001. Hymenoptera, X2=7.891; gl=1; p<0.005. Coleoptera,
X2=103.824; gl=1; p<0.001) (Cuadro 4).
Cuadro 4. Abundancia promedio durante los períodos muestreados
en cadáveres de cerdos.
Período
Orden
Secas Lluvias
Diptera
15,658
26,837
Hymenoptera
328
404
Coleoptera
152
389
De forma similar que en las ratas, dentro del orden Diptera se registró a
Muscidae, Drosophilidae, Sarcophagidae, Ulidiidae, Phoridae y Calliphoridae como las
familias más abundantes. No obstante, en los cerdos se registraron otras familias con
abundancias importantes (>100 ejemplares en algún período de muestreo), tales como
Anthomyiidae, Culicidae, Milichiidae, Fanniidae y Stratiomyidae. En todas las familias,
excepto Calliphoridae, se encontró diferencia significativa entre los períodos
muestreados. La familia Drosophilidae obtuvo su mayor abundancia durante el período
de lluvias (X2=8649.92; gl= 1; p<0.001), mientras que el resto de las familias fueron más
abundantes durante el período de secas (p<0.001) (Figura 24).
39
Figura 24. Familias de Diptera registradas en cadáveres de cerdo durante ambos
períodos muestreados.
En el orden Hymenoptera las familias con mayores abundancias fueron:
Formicidae, Apidae y Vespidae, siendo las dos primeras significativamente más
abundantes durante el período de lluvias (Formicidae. X2=12.971; gl=1; p<0.001;
Apidae. X2=5.143; gl=1; p=0.02), mientras que la familia Vespidae registró su mayor
abundancia durante el período de secas (X2=14.343; gl=1; p<0.001) (Figura 25).
40
Figura 25. Familias de Hymenoptera registradas en cadáveres de cerdo
Para el orden Coleoptera, las familias más abundantes fueron Staphylinidae e
Histeridae, siendo significativamente más abundantes durante el período de lluvias
(Staphylinidae. X2=144.400; gl= 1; p<0.001. Histeridae. X2=49.47; gl=1; p<0.001)
(Figura 26).
41
Figura 26. Familias de Coleoptera registradas en cadáveres de cerdos
En los cerdos, el grupo trófico más abundante al igual que lo reportado en los
cadáveres de ratas fue el de los necrófagos (54%), seguido del grupo de los
oportunistas (41%) (Figura 27).
42
Figura 27.
cadáveres de cerdos durante ambos períodos de muestreo.
3.4 Riqueza de especies y confiabilidad del inventario
Los datos de riqueza obtenidos en los cadáveres de ratas fue muy aproximado al
estimado por Chao 1, siendo colectado el 93.1% de las especies en el período de secas
y el 87% durante el período de lluvias (Figura 28). Aunque ambos periodos difieren en
número de ejemplares, mediante curvas de rarefacción, se obtuvo que la diferencia en
la riqueza no es significativa (Figura 29).
Por otra parte, los datos de riqueza obtenidos en los cadáveres de cerdo fueron
muy aproximados a los estimados por Chao 1, alcanzando el 97% para el período de
43
secas y del 100% para lluvias (Figura 30). De igual forma, no se observó diferencia
significativa en la riqueza de especies (Figura 31).
Figura 28. Número de especies observadas (Sobs) y estimadas (Chao 1) durante
los muestreos de los cadáveres de ratas.
44
Figura 29. Curva de rarefacción que presenta la riqueza de especies durante
ambos períodos de muestreo en cadáveres de ratas.
Figura 30. Número de especies observadas (Sobs) y estimadas (Chao1) durante
los muestreos de los cadáveres de cerdos.
45
Figura 31. Curva de rarefacción basada en individuos de ambos períodos de
muestreo en cadáveres de cerdo.
3.5 Diversidad de especies y fases de descomposición
En los cadáveres de ratas, la fase de descomposición que registró la más alta
diversidad en el período de secas fue el estado fresco (H´=2.54), mientras que la mayor
diversidad en lluvias se registró durante la fase de descomposición activa (H´=2.37). De
acuerdo a la prueba t de Hutcheson, durante el período de secas hubo diferencias
significativas entre las fases fresco - enfisematoso y descomposición avanzada – restos
46
óseos (p<0.001). Mientras que durante lluvias, la diferencia significativa se registró
entre las fases enfisematosa – descomposición activa (p<0.001) y descomposición
avanzada – restos óseos (p=0.02). En ambos períodos de muestreo, las fases de
descomposición activa y avanzada no reportaron diferencia en su diversidad (Figura
32).
rata.
Por otra parte la diversidad más alta en cadáveres de cerdo durante secas se
registró en la fase de descomposición avanzada (H’=2.39), mientras que en lluvias, se
obtuvo durante la fase de descomposición activa (H’=2.41). A diferencia de lo reportado
en los cadáveres de ratas, todas las fases de descomposición presentaron diferencias
47
significativas en su diversidad (p<0.001), con la excepción de la fase fresca –
enfisematosa en el período de secas (Figura 33).
cerdo.
3.6 Grupos tróficos asociada a los estados de descomposición
Los análisis de correspondencia nos permitieron establecer relaciones de
dependencia e independencia entre las especies recolectadas y las fases de
descomposición. Identificándose mediante las gráficas, las especies que se asociaron a
las fases de descomposición, según las distancias (Chi cuadrada) existentes entre las
diferentes variables analizadas.
Las especies recolectadas durante el período de secas en cadáveres de ratas,
demostraron
que
los
cinco
grupos
tróficos
estudiados
tienen
una
relación
48
estadísticamente significativa con alguna las fases de descomposición (necrófagos,
X2=365.53, gl=76, p<0.001; necrófilos y omnívoros, X2=173.73, gl=48, p<0.001;
oportunistas y accidentales, X2=89.25, gl=52, p=0.001). En el período de lluvias,
únicamente los grupos de necrófagos, necrófilos y omnívoros demostraron tener una
relación con las fases de descomposición (necrófagos, X2=191.74, gl=76, p<0.001;
necrófilos y omnívoros, X2=167.09, gl=20, p<0.001).
De las especies necrófagas, los integrantes de la familia Calliphoridae durante el
período de secas no demostraron tener una asociación significativa con las fases de
descomposición (X2=9.76; gl=9; p=0.37), aun cuando el gráfico de correspondencia
permitió ver la proximidad de ciertas especies hacia las fases de descomposición activa
y avanzada (Figura 34a). No obstante, durante el período de lluvias la asociación de
estas especies fue estadísticamente
significativa
(X2=31.95;
gl=12;
p=0.001),
mostrándose relacionadas hacia cuatro de las cinco fases de descomposición descritas
(Figura 34b).
Las especies de la familia Sarcophagidae durante el período de secas, no
pudieron ser asociadas con alguna fase de descomposición, aunque gráficamente se
puede observar la formación de dos grupos de especies (Figura 35a). Contrario a esto,
durante el período de lluvias las asociaciones fueron estadísticamente significativas
(X2=53.43; gl=15; p<0.001), muy relacionadas con la fase de descomposición activa y
restos óseos (Figura 35b).
El resto de las familias necrófagas, demostraron tener asociación significativa con
alguna fase de descomposición (secas, X2=41.96, gl=21, p=0.004; lluvias, X2=104.41,
gl=36, p<0.001), agrupándose principalmente en la fase de descomposición avanzada y
la de restos óseos (Figura 36).
49
Figura 34. Análisis de correspondencia para establecer las asociaciones entre las
especies de la familia Calliphoridae colectadas en cadáveres de rata y los estados de
descomposición:
a)
secas;
b)
lluvias
(Fr:
Fresco;
En:
Enfisematoso;
Dac:
Descomposición activa; Dav: Descomposición avanzada, Ro: Restos óseos) (Ver
Cuadro 5, para nomenclatura de especies).
50
especies de la familia Sarcophagidae colectadas en cadáveres de rata y los estados de
descomposición:
a)
secas;
b)
lluvias
(Fr:
Fresco;
En:
Enfisematoso;
Dac:
51
especies necrófagas colectadas en cadáveres de rata y los estados de descomposición:
a) secas; b) lluvias (Fr: Fresco; En: Enfisematoso; Dac: Descomposición activa; Dav:
Descomposición avanzada, Ro: Restos óseos) (Ver Cuadro 5, para nomenclatura de
especies).
52
especies necrófilas y omnívoras colectadas en cadáveres de rata y los estados de
descomposición:
a)
secas;
b)
lluvias.
(Fr:
Fresco;
En:
Enfisematoso;
Dac:
53
Por su parte las especies necrófilas recolectadas demostraron estar relacionadas
con las últimas dos fases de descomposición (secas: descomposición avanzada y
restos óseos (X2=173.73; gl=48;
p<0.001); lluvias: descomposición avanzada
(X2=167.09; gl=20; p<0.001)). Mientras que las especies omnívoras se asociaron a
diferentes fases de descomposición dependiendo del período de colecta (secas: fase
fresca, descomposición activa y restos óseos (X2=173.73; gl=48; p<0.001); lluvias:
enfisematosa y restos óseos (X2=167.09; gl=20; p<0.001)) (Figura 37).
Los insectos registrados como oportunistas y accidentales demostraron tener
una asociación significativa únicamente en el muestreo en secas (X2=89.25; gl=52;
p=0.001), asociándose a cuatro de las cinco fases descritas (Figura 38).
especies oportunistas y accidentales colectadas en cadáveres de rata y los estados de
descomposición durante el período de secas (Fr: Fresco; En: Enfisematoso; Dac:
54
familias Calliphoridae y Sarcophagidae no demostraron asociación significativa durante el período de secas).
Cuadro 5. Especies relacionadas significativamente a las fases de descomposición en los cadáveres de ratas. (* Las
55
Con respecto a las especies recolectadas en los cadáveres de cerdo, el
análisis de correspondencia indicó que todos los grupos tróficos en ambos
períodos de muestreo tuvieron una asociación estadísticamente significativa con
las distintas fases de descomposición. La familia Calliphoridae presentó una
asociación significativa, relacionándose principalmente con la fase enfisematosa,
de descomposición activa y restos óseos (secas, X2=3209.6, gl=15, p<0.001;
lluvias, X2=2400.42, gl=15, p<0.001; Figura 39). Por su parte, la familia
Sarcophagidae presentó una asociación con la fase de descomposición activa y
restos óseos (secas, X2=273.02, gl=18, p<0.001; lluvias, X2=97.74, gl=18,
p<0.001; Figura 40). Para el resto de las familias necrófagas, la asociación fue con
la fase enfisematosa, descomposición activa y restos óseos (secas, X2=1378.53,
gl=18, p<0.001; lluvias, X2=1169.66, gl=27, p<0.001; Figura 41).
Las especies necrófilas durante el período de secas presentaron una
asociación con las últimas dos fases de descomposición (Dav y Ro), mientras que
durante las lluvias, la asociación se observó entre las fases de descomposición
activa y avanzada (secas: X2=230.5, gl=24, p<0.001; lluvias: X2=334.95, gl=15,
p<0.001; Figura 42). Por otra parte, durante el período de secas, las especies
omnívoras
tuvieron
una
mayor
presencia
al
principio
del
proceso
de
descomposición (Fr y En) y al final de esta (Ro), mientras que durante las lluvias,
su presencia estuvo relacionada únicamente a la fase de restos óseos (secas:
X2=230.5, gl=24, p<0.001; lluvias: X2=334.95, gl=15, p<0.001; Figura 42).
Finalmente, los insectos identificados como oportunistas y accidentales
estuvieron relacionados a las fases de descomposición intermedia (secas:
X2=544.82, gl=39, p<0.001; lluvias: X2=1298.11, gl=45, p<0.001; Figura 43).
56
especies de la familia Calliphoridae colectadas en cadáveres de cerdo y los
estados de descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr, Fresco; En, Enfisematoso;
Dac, Descomposición activa; Dav, Descomposición avanzada; Ro, Restos óseos)
(Ver Cuadro 6, para nomenclatura de especies).
57
especies de la familia Sarcophagidae colectadas en cadáveres de cerdo y los
58
especies necrófagas colectadas en cadáveres de cerdo y los estados de
descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr, Fresco; En, Enfisematoso; Dac,
Descomposición activa; Dav, Descomposición avanzada; Ro, Restos óseos) (Ver
59
especies necrófilas y omnívoras colectadas en cadáveres de cerdo y los estados
de descomposición: a) secas; b) lluvias. (Fr, Fresco; En, Enfisematoso; Dac,
Descomposición activa; Dav, Descomposición avanzada; Ro, Restos óseos) (Ver
60
especies oportunistas y accidentales colectadas en cadáveres de cerdo y los
61
Cuadro 6. Especies relacionadas significativamente a las fases de descomposición en cadáveres de cerdo.
62
3.7 Patrones sucesionales de la entomofauna cadavérica
A lo largo del proceso de descomposición, los insectos arribaron a los
cadáveres de manera sucesiva dependiendo principalmente de las necesidades de
cada grupo trófico, siendo una tendencia similar en ambos períodos de muestreo.
En los cadáveres de ratas se observó que durante las primeras fases de
descomposición (fresca y enfisematosa), la entomofauna más abundante
corresponde al grupo de los omnívoros. De este grupo trófico, la familia Formicidae
fue la más importante, la cual presentó una disminución en su abundancia conforme
otras especies colonizaban el cadáver para después reaparecer en la última fase de
descomposición (Cuadro 7 y 8).
Durante las fases de descomposición activa y avanzada, se observó el
predominio de las especies necrófagas, las cuales mostraron una mayor
abundancia al principio de la fase activa y decrecían conforme avanzaba el proceso
de descomposición del cadáver. Las especies de la familia Sarcophagidae
mostraron un incremento en su abundancia durante la fase de descomposición
avanzada e incluso en la de restos óseos.
Las especies necrófilas aparecieron al final de la fase de descomposición
activa y al inicio de la descomposición avanzada, momento en el cual se observó la
abundante presencia de larvas de dípteros sobre el cadáver, manteniéndose hasta
la fase de restos óseos. Finalmente, las especies oportunistas y accidentales no
presentaron una preferencia por alguna fase de descomposición.
63
Cuadro 7. Matriz de ocurrencia de los insectos asociados a los cadáveres de ratas
en el período de secas.
Cuadro 8. Matriz de ocurrencia de los insectos asociados a los cadáveres de ratas
en el período de lluvias.
64
De manera similar a los cadáveres de ratas, la entomofauna necrófaga
colectada en los cadáveres de cerdos registró su mayor abundancia durante la fase
de descomposición activa, permaneciendo hasta la fase de descomposición
avanzada pero con baja abundancia (Cuadro 9 y 10). En el caso de Hermetia
illucens (Stratiomyidae), su registró inició en la fase de descomposición avanzada,
permaneciendo con considerable abundancia hasta restos óseos durante el período
de secas, mientras que en el período de lluvias se registró abundantemente hasta la
fase de restos óseos. En el caso particular de la familia Calliphoridae, se observó
que las especies Chrysomya megacephala, Chrysomya rufifacies y Cochliomyia
macellaria se registraron durante la fase de descomposición activa y reaparecieron
al final de la fase de descomposición avanzada, para continuar hasta restos óseos
(Cuadro 9 y 10).
Referente a las especies necrófilas, se observó que son abundantes durante
las fases de descomposición activa y avanzada, y permanecen hasta el final del
proceso de descomposición aunque en menores cantidades. Las especies de la
familia Formicidae fueron observadas al inicio y al final del proceso de
descomposición, tal como se observó en los cadáveres de ratas. Finalmente, las
especies oportunistas y accidentales se registraron mayoritariamente durante las
fases de descomposición activa y avanzada, pero estuvieron presentes durante
todo el proceso de descomposición (Figura 9 y 10).
65
Cuadro 9. Matriz de ocurrencia de los insectos asociados a los cadáveres de cerdo en el período de secas.
66
Cuadro 10. Matriz de ocurrencia de los insectos asociados a los cadáveres de cerdo en el período de lluvias.
67
3.8 Taxones potenciales para la determinación del intervalo postmortem
En los cadáveres de ratas, se identificaron cuatro especies cuya distribución
poblacional en ambos períodos de colecta, podrían ser de interés para el cálculo
del IPM. De acuerdo al modelo lineal generalizado, las especies seleccionadas
pertenecen a la familia Calliphoridae (Chrysomya rufifacies: secas, p<0.001;
lluvias, p<0.001), Sarcophagidae (Blaesoxipha sp: secas, p<0.001; lluvias,
p<0.001)
y Tricharaea sp: secas, p<0.001; lluvias, p<0.001) y Muscidae
(Atherigona sp: secas, p<0.001; lluvias, p<0.001).
En el caso de C. rufifacies, el mayor pico de abundancia se ubicó entre los
días 4 y 6 durante el período de secas, lo cual correspondió a la fase de
descomposición activa. Sin embargo, durante el período de lluvias, la mayor
abundancia se registró durante el día 3, momento en el cual el cadáver se
encontraba en la misma fase de descomposición (Figura 44).
Por su parte, Blaesoxipha sp y Tricharaea sp mostraron su mayor actividad
poblacional entre los días 5 y 9 en el período de secas, cuando el cadáver
presentaba una descomposición avanzada. De forma similar a C. rufifacies, estas
especies presentaron su mayor actividad unos días antes en el período de lluvias
(entre los días 3 y 4), cuando el cadáver se encontraba a finales de la fase de
descomposición activa e inicios de la descomposición avanzada (Figura 45 y 46).
Finalmente, el múscido Atherigona sp, tuvo su mayor ocurrencia en el
período de secas durante los días 5 y 7, cuando se presentaba la fase de
descomposición activa y avanzada. Mientras que en el período de lluvias, su
mayor abundancia se presentó entre los días 3 y 4, correspondiente a las mismas
fases de descomposición que en el período de secas (Figura 47).
68
Figura 44. Distribución poblacional de Chrysomya rufifacies colectados
en los cadáveres de rata.
Figura 45. Distribución poblacional de Blaesoxipha sp colectados en los
cadáveres de rata.
69
Figura 46. Distribución poblacional de Tricharaea sp colectados en los
cadáveres de rata.
Figura 47. Distribución poblacional de Atherigona sp colectados
durante ambos períodos de muestreo en cadáveres de rata.
70
Aunque en las especies asociadas a los cadáveres de cerdo no fue posible
utilizar el modelo lineal generalizado, se observó que en ambos períodos
determinadas especies de la familia Calliphoridae presentaron un comportamiento
poblacional definido que, dejando de lado los días de colecta, estuvo fuertemente
asociado a las fases de descomposición de los cadáveres. De forma similar que
en las ratas, la especie C. rufifacies, registró un incremento en sus poblaciones en
ambos muestreos durante el día 4, momento en el cual el cadáver se encontraba
en la fase de descomposición activa. Aunque, esta especie presentó otros picos
de mayor abundancia, estos podrían estar asociados a períodos de emergencia de
adultos. Durante el período de secas, este segundo pico de actividad se presentó
a partir del día 11, mientras que en el período de lluvias este segundo pico de
actividad se presentó el día 15 (Figura 48a).
Otros de los califóridos de importancia fueron C. macellaria, C.
megacephala y H. segmentaria, los cuales registraron su mayor abundancia entre
los días 3 y 4 días en ambos períodos de muestreo (fase enfisematosa y
descomposición activa). A excepción de H. segmentaria, éstas especies al igual
que C. rufifacies, incrementaron sus poblaciones después del día 9, lo que podría
interpretarse como la emergencia de sus estados adultos (Figura 48).
En el caso de Tricharaea sp y F. tumidifemur, se pudo observar que sus
poblaciones comienzan a incrementarse cuando se presenta la fase de
descomposición activa (día 3-5), disminuyendo conforme se alcanza la fase de
descomposición avanzada, hasta desaparecer en la fase de restos óseos (Figura
49a-b).
71
Finalmente, los múscidos Atherigona sp y Sarcopromusca sp, registran su
mayor abundancia poblacional durante la fase de descomposición activa (día 4),
decreciendo considerablemente después del día 5 (Figura 49c-d).
Figura 48. Comportamiento temporal de especies de la familia Calliphoridae
durante ambos períodos de muestreo en cadáveres de cerdo. Especies: a) C.
rufifacies, b) C. macellaria, c) C. megacephala, d) H. segmentaria.
72
Figura 49. Comportamiento temporal de especies necrófagas durante ambos
períodos de muestreo en cadáveres de cerdo. Especies: a) Tricharaea sp, b) F.
tumidifemur, c) Atherigona sp, d) Sarcopromusca sp.
Por otra parte, basados en el análisis de correspondencia y los patrones de
sucesión, se identificaron nueve especies en los cadáveres de ratas que pueden
dar un indicio del tiempo transcurrido después de la muerte, según el período de
tiempo en el que se presentan en el cadáver y el momento en que se registra su
73
mayor tasa poblacional durante los muestreos realizados (Cuadro 11). Las
especies de Calliphoridae aparecen durante las primeras horas después de la
muerte, seguidas de Muscidae, Sarcophagidae y Staphylinidae hacía el final del
proceso de descomposición.
Cuadro 11. Especies indicadoras del intervalo postmortem durante los muestreos
realizados en cadáveres de ratas.
Ratas
IPM
Orden
Familias
Especie
Díptera
Calliphoridae
Lucilia eximia
Chrysomya megacephala
Seca
(358 h)
Lluvia
(190 h)
36 h
(12-84 h)
84 h
(60-132 h)
84 h
(60-228 h)
108 h
(60-204 h)
60 h
(36-108 h)
60 h
Cochliomyia macellaria
(60-84 h)
60 h
Hemichlora sp
Muscidae
(36 -108 h)
60-84 h
Atherigona sp
(36-192 h)
60-84 h
Sarcophagidae Blaesoxipha sp
(24-204 h)
60-84 h
Tricharaea sp
(36-156 h)
132 h
84 h
Coleoptera Staphylinidae
(varias especies)
(108-276 h) (36-216 h)
() El intervalo de tiempo en el que se registraron las especies durante el proceso de
descomposición.
Chrysomya rufifacies
74
En el caso de los cerdos, se identificaron 12 especies, de las cuales solo
una no coincide en ambos períodos de muestreo (Cuadro 12). Similar a lo
observado en cadáveres de ratas, la familia Calliphoridae fue la primera en
aparecer después de la muerte, seguida de Muscidae y Sarcophagidae. Mientras
que hacia el final del proceso de descomposición los ejemplares de Coleoptera
son los predominantes dentro de la entomofauna recolectada.
Entre las especies identificadas como posibles indicadoras del IPM, re
registran algunas que estuvieron mejor representadas en un biomodelo o período
de muestreo, lo que es importante considerar al momento de determinar un IPM
acertado.
Cuadro 12. Especies indicadoras del intervalo postmortem durante los muestreos
realizados en cadáveres de cerdos.
Cerdos
IPM
Orden
Familias
Especie
Díptera
Calliphoridae
Hemilucilia
segmentaria
Lucilia eximia
Chrysomya
megacephala
Muscidae
Atherigona sp
Seca
(1284 h)
60 h
(36-84 h)
60 h
(36-108 h)
60 h
(36-132 h)
60-84 h y
312-324
60-84 h y
216-228 h
84 h
(36-372 h)
Lluvia
(1032 h)
60 h
(36-156 h)
60-84 h
(36-132 h)
60-84 h
(60-252 h)
84 h
(60-132 h)
60-84 h
(60-132 h)
84 h
(36-612 h)
75
Cerdos
IPM
Seca
Lluvia
(1284 h)
(1032 h)
84 h
84 h
Sarcophagidae Sarcodexia sp
(48-156 h)
(60-108 h)
84 h
84 h
Calythea sp
Diptera
Anthomyiidae
(60-120 h)
(60-252 h)
1092 h
216-252 h
Hermetia illucens
Stratiomyidae
(84-1284 h)
(60-108 h)
144-156 h
192-204 h
Euspilotus azureus
Coleoptera Histeridae
(60-180 h)
(120-420 h)
120-180 h
Staphylinidae
(varias especies)
(72-1092 h)
1284 h
180 h
Necrobia sp
(192-1284 h) (108-252 h)
() El intervalo de tiempo en el que se registraron las especies durante el proceso
de descomposición.
Orden
Familias
Especie
76
4. DISCUSIÓN
Durante los dos períodos de muestreo, con la temperatura y humedad
registrada se lograron en ambos biomodelos identificar las cinco fases de
descomposición descritas por Vanlaerhoven y Anderson (1996), Arnaldos (2000),
Goff et al. (2004), Yusseff (2006) y Flores-Pérez (2009), lo cual permitió
relacionarlo con la entomofauna asociada que llegó durante el estudio. No
obstante, el inicio y término de cada fase de descomposición no tuvo la misma
duración entre biomodelos, ni entre temporadas, pero si mantuvieron la misma
proporción en tiempo en cada proceso de descomposición.
En el período de secas, la escasa precipitación y la baja humedad
provocaron la deshidratación de los cadáveres, ocasionando que los cuerpos
adoptaran un estado de momificación hacia el final del muestreo, lo cual ha sido
reportado en otros trabajos (Tantawi et al. 1996; Grassberger y Reiter 2001;
Castillo-Miralbes 2002; Battán-Horenstein, Rosso y García 2012).
Por el contrario, durante el período de lluvias, el incremento de la humedad
favoreció el proceso de descomposición, tal como lo han reportado Tantawi et al.
(1996) y Battán-Horenstein, y colaboradores (2012) en cadáveres de cerdo. Esta
condición de alta humedad y temperatura propician la proliferación de bacterias,
hongos y el desarrollo de los estados larvales de dípteros (Grassberger y Reiter
2001), razón misma que acelera el proceso de descomposición. Probablemente,
estos cambios ambientales así como la gran riqueza biológica y complejidad
ecológica que caracteriza a la región Neotropical, influyó en que el número de
individuos, las especies colectadas y la duración del proceso de descomposición
fueran diferentes respecto a lo reportado en el estudio de Flores-Pérez (2009)
77
realizado en el centro de México, en el cual se expusieron dos cadáveres de
cerdo, colectando un total de 8,922 ejemplares entre adultos y larvas, distribuidos
en cuatro órdenes (Diptera (86.1%), Coleoptera (13.1%), Hymenoptera (0.59%) y
Lepidoptera (0.15%)), y cuyo proceso de descomposición durante el primer
período de exposición (Agosto – Octubre) duró 63 días debido a la gran
concentración de humedad provocada por las lluvias registradas durante ese
período. Mientras que durante el segundo período de muestreo (Enero –
Noviembre) la descomposición tuvo una duración de 232 días debido a las bajas
temperaturas, escasa precipitación y humedad. Por otra parte, el estudio de
Valdes-Perezgasga et al. (2010) realizado en la región norte de México con siete
cadáveres de cerdos en condiciones de baja de temperatura (25°C) y humedad (<
30%), demostró que con un muestreo de 71 días los cadáveres al final de éste,
presentaban una considerable deshidratación de los tejidos, así como la
disminución de la entomofauna presente en los cadáveres. Sin embargo, este
estudio no hace referencia del número de ejemplares colectados.
El presente estudio contribuye sustancialmente al conocimiento del acervo
entomológico de la región Neotropical, incrementando el conocimiento sobre las
especies asociadas a los cuerpos en descomposición, ya que como menciona
Arnaldos y colaboradores (2006), la composición de la entomofauna y la
colonización de un cadáver dependen de muchos factores, siendo uno de los más
importantes la región biogeográfica o zona bioclimática en la que se encuentran
los restos, ya que esto define el hábitat, la vegetación, el tipo de suelo y las
condiciones meteorológicas del área, influenciando los tipos y especies de
insectos presentes, así como el proceso de descomposición del cuerpo. Aunque
78
muchas especies de insectos son relativamente cosmopolitas, existen otras
especies relacionadas con los estados de descomposición que varían de una
región a otra. De igual manera, el proceso de descomposición puede ser diferente
en duración y características presentes en el cadáver de acuerdo a las
condiciones meteorológicas que predominen en la región (Anderson 2001).
Durante nuestro estudio, en ambos biomodelos se colectaron prácticamente
las mismas especies. Sin embargo, las abundancias registradas variaron
considerablemente entre ellos, colectándose en general una mayor abundancia de
insectos en los cerdos que en las ratas. Al respecto Moretti y colaboradores (2008)
comentan que las ratas tienen dimensiones más pequeñas y una menor cantidad
de tejidos, lo cual genera que la descomposición de éstos sea más corta, haciendo
que los insectos colonicen de manera simultánea o establezcan una interacción
competitiva, influyendo de manera importante en el número de individuos y
especies colectadas.
Los órdenes más abundantes registrados en este estudio, coinciden con
otros estudios realizados en América, resaltando el orden Díptera como el más
abundante durante todos los muestreos (Mavárez-Cardozo et al. 2005; Moretti et
al. 2008; Flores-Pérez 2009; Beltrán-Alfonso y Villa-Navarro 2011). Respecto a las
familias de Díptera se observó que Calliphoridae es una de las más abundantes, lo
cual concuerda con la mayoría de los trabajos reportados (Wolff et al. 2001;
Flores-Pérez 2009; Valdes-Perezgasga 2010). La llegada de esta familia a los
cadáveres está relacionada con la oviposición y colonización de sus estados
inmaduros, lo cual implica que su estancia no se prolongará después de haber
realizado estas acciones (Yusseff-Vanegas 2006). Por tanto, las especies de
79
Calliphoridae recolectadas serán de utilidad para conocer el tiempo inicial de
descomposición, tal como lo han revelado otros estudios. Cabe señalar que
durante los muestreos, se colectaron seis especies de Calliphoridae, de los cuales
cinco han sido reportadas por otros estudios realizados en América (Jenson y
Miller 2001; Tabor, Brewster y Richard 2004; Yusseff-Vanegas 2006; Wolff 2009;
Battán-Horenstein et al. 2010; Beltrán-Alfonso y Villa-Navarro 2011). De las seis
especies, Mesembrinella sp y Hemilucilia segmentaria fueron colectadas en un
solo sitio, mientras que las especies restantes se presentaron en ambos sitios, lo
cual confirma su asociación a las fases de descomposición a pesar de ser
reconocidas como especies antropófilas, siendo especies potencialmente útiles
para efectos forenses (Wolff 2009).
Respecto a los otros dos órdenes registrados, Coleoptera tuvo como familia
más abundante a Staphylinidae, seguidas de Histeridae y Cleridae. En otros
trabajos se ha reportado la presencia de la familia Dermestidae durante la última
fase de descomposición en cadáveres de cerdo (Byrd y Castner 2001; FloresPérez 2009; Váldez-Perezgasga et al. 2010; Battán-Horenstein, Rosso y García
2012; Huchet et al. 2013), a diferencia de nuestro trabajo donde no se observaron
ejemplares de esta familia. Caballero y León-Cortés (2012) reportaron en
cadáveres de rata apenas dos ejemplares de Dermestidae, mientras que Moretti et
al. (2008) y Beltrán-Alfonso y Villa-Navarro (2011) no recolectaron a esta familia
durante sus muestreos. Por tanto, la ausencia de la familia Dermestidae en
nuestro estudio pudo atribuirse a factores abióticos tales como la temperatura,
humedad o incluso la estacionalidad, lo cual pudo posponer la colonización en los
cadáveres hasta después de haber terminado los muestreos (VanLaerhoven y
80
Anderson 1996). Por consiguiente, durante la determinación del IPM es importante
tomar en cuenta las condiciones climáticas del lugar, así como la presencia o
ausencia de este tipo de especies, ya que esto influirá en una correcta
determinación del tiempo postmortem (Aballay et al. 2012).
Por otra parte, el orden Hymenoptera en ambos biomodelos registró como
la familia más abundante a Formicidae, seguido de Apidae y Vespidae. No
obstante los estudios de Flores-Pérez (2009) y Valdes-Perezgasga et al. (2010) en
cadáveres de cerdo únicamente reportan a individuos de la familia Formicidae
durante el proceso de descomposición. Mientras que en cadáveres de ratas
además de esta familia se reportan a ejemplares de Apidae, tales como
Tetragonisca angustula, así como otros miembros de las familias Ichneumonidae y
Encyrtidae (Moretti et al. 2008), las cuales no contaron con una abundancia
importante en nuestros muestreos.
Es importante mencionar que la diferencia entre la abundancia registrada
de insectos en este estudio y los realizados anteriormente en México (FloresPérez 2009; Valdes-Perezgasga et al. 2010), además de las características
propias de la región, se pudo deber al uso de la trampa Schoenly, la cual nos
permitió hacer un censo bastante completo de los insectos que accedieron a (y se
desarrollaron en) los cadáveres, obteniéndose una riqueza muy cercana al valor
del estimador de riqueza empleado. Además, aunque la abundancia de especies
registrada durante los muestreos fue distinta (entre sitios y períodos de muestreo),
la trampa tuvo una eficiencia semejante en cada sitio y período de muestreo, ya
que permitió colectar la mayoría de las especies del lugar, registrándose una
riqueza similar entre los períodos.
81
Durante los muestreos, se lograron observar los cinco grupos tróficos
asociados a la descomposición (Keh 1985; Smith 1986; Catts y Goff 1992; Goff
1993 a; Goff 1993 b; Magaña 2001; Arnaldos et al. 2005). Las especies más
abundantes quedaron agrupadas en dos grupos tróficos, el de los necrófagos y los
necrófilos, seguido de las especies oportunistas, siendo un patrón muy similar al
encontrado por Arnaldos (2000) en cadáveres de cerdo.
En este estudio, el objetivo principal fue reconocer aquellas especies
asociadas a cadáveres de cerdo y rata y su relación con los estados de
descomposición, con el fin de identificar aquellas especies que pudieran ser útiles
en la determinación del IPM. Para esto, Catts y Haskell (1997) indican que para
reconocer las especies que pueden ser útiles en la determinación del IPM o para
efectos forenses, es necesario conocer el ciclo de vida de las especies
involucradas durante la descomposición del cuerpo (principalmente estados
inmaduros de dípteros) o bien, identificar los patrones de sucesión ecológica que
presentan los insectos y artrópodos en un área y circunstancia fija. En este
estudio, se analizó la composición y el comportamiento de la comunidad de
insectos conforme el proceso de descomposición de los cadáveres iba
progresando, observándose asociaciones entre grupos de especies y las fases de
descomposición, lo cual sugiere mediante los análisis de correspondencia y
matrices de ocurrencia, que especies están mejor representadas en tiempo y
espacio en relación a las fases de descomposición, así como al período del año en
que se expusieron los cadáveres, generando con esto información valiosa sobre
las especies que podemos encontrar en la región y que pueden funcionar como
una herramienta en el cálculo del IPM (Byrd y Castner 2001).
82
Es así que durante las primeras fases de descomposición (fresca y
enfisematosa), Lucilia eximia (Calliphoridae) fue una de las primeras especie que
arribó a los cadáveres (ratas y cerdos). Sin embargo, en los cadáveres de cerdo
no tuvo una asociación bien definida con las primeras fases de descomposición.
Es probable que por su reducida habilidad competitiva, L. eximia sea excluida de
los cadáveres de cerdo por competencia interespecífica, ya que se tiene registro
que las larvas de L. eximia son reemplazadas por Chrysomya rufifacies en algunas
regiones de Costa Rica después de haber comenzado a colonizar los restos
(Baumgartener 1993). Además, es importante considerar el efecto que tienen las
hormigas como depredadoras de huevos y larvas de dípteros, puesto que en
nuestro estudio las especies de la familia Formicidae aparecieron durante las
primeras horas después de haberse expuesto los cadáveres, momento en el cual
los adultos de Calliphoridae comenzaban a ovipositar y se registraban las primeras
larvas de dípteros sobre el cuerpo. La relevancia de L. eximia en cadáveres de
rata, es porque se han adaptado mejor colonizando cadáveres pequeños, como
estrategia para evitar la competencia con otras especies colonizadoras de mayor
tamaño, puesto que la tendencia evolutiva del género Lucilia es hacia el
parasitismo (Moretti et al. 2008; Salazar-Ortega 2008).
Otra especie recolectada de Calliphoridae al inicio del proceso de
descomposición fue Cochliomyia macellaria, caracterizada por ser una especie
que se encuentra en lugares urbanizados y con alta humedad, apareciendo
generalmente como especie secundaria durante el proceso de descomposición
(Wolff 2009). Su utilidad radica en que ya ha sido reportada en cadáveres de rata
(Moretti et al. 2008) y cerdo (Flores-Pérez 2009), siendo colectadas durante la
83
fase enfisematosa (ratas) y descomposición activa (cerdo). Finalmente, las
especies Chrysomya rufifacies y Chrysomya megacephala se presentaron cuando
el cadáver estaba hinchado (fase enfisematosa) e incrementaron su abundancia
conforme la licuefacción de los tejidos aumentó (descomposición activa) como se
ha reportado por otros trabajos (Guarín 2005; Salazar-Ortega 2008). La
importancia particular de C. rufifacies en la entomología forense radica en su
biología larval única, ya que durante su primer estadio sus larvas se alimentan
directamente de carroña, mientras que las larvas de segundo y tercer estadio son
depredadores facultativos de larvas de otras especies, lo cual influye directamente
en la composición y abundancia de dípteros que se presentaran durante el
proceso de descomposición (Tomberlin et al. 2006)
Otras familias de dípteros necrófagos presentes durante las primeras fases
de descomposición fueron Sarcophagidae y Muscidae, los cuales ya ha sido
reportadas en muchos trabajos de entomofauna sarcosaprófaga (Schoenly 1992;
Lee 1991; Introna, Campobasso y Di Fazio 1998; Iannacone 2003; Salazar-Ortega
2008). Para el caso particular de Sarcophagidae, se conoce que la mayoría de
ellas son larvíparas, lo que les permite competir con las larvas de Calliphoridae
aun cuando hayan
llegado antes al cadáver (Shewell 1987). A pesar de ser
reconocidas como especies que aparecen después de Calliphoridae durante la
sucesión
de
insectos,
las
especies
reportadas
generalmente
varían
considerablemente de un estudio a otro, posiblemente por la dificultad para
identificar con precisión a nivel específico a los individuos de esta familia, o bien,
por su distribución determinada por características estacionales o ambientales, lo
cual dificulta la comparación de especies con otros trabajos, así como la
84
identificación de aquellas especies de utilidad en la determinación del IPM (Moretti
et al. 2008).
Durante la fase de descomposición activa y avanzada fue notoria la
degradación acelerada de los tejidos por acción del metabolismo bacteriano, así
también por la acción de las larvas de dípteros de C. macellaria, C. rufifacies y C.
megacephala, ubicándose tanto dentro como fuera de los cadáveres (ratas y
cerdos). Durante estas fases, se recolectaron los primeros individuos necrófilos de
las familias Histeridae, Cleridae y Staphylinidae, teniéndose registro de estas
especies hasta la última fase de descomposición. Para el caso particular de la
familia Staphylinidae y Cleridae, estos han sido reportados en cadáveres de cerdo
a partir de la fase de descomposición activa (Flores-Pérez 2009; ValdesPerezgasga et al. 2010). No obstante, las especies del orden Coleoptera por lo
regular aparecen al final de la descomposición del cadáver, cuando las
condiciones de éste son más secas (Byrd y Castner 2001; Martínez et al. 2009).
En las mismas fases intermedias de descomposición donde se reportaron a
los Coleoptera, se presentaron otros dípteros considerados como especies
oportunistas y accidentales, que si bien no son especies de importancia forense, si
tuvieron una abundancia mayor durante estas fases. Tal es el caso de la familia
Syrphidae, la cual en ausencia de polen u otras fuentes de alimento, son capaces
de aprovechar para su desarrollo las proteínas disponibles en un cuerpo en
descomposición (Laubertie, Wratten y Sedcole 2006). De igual manera, las
moscas saprófagas del género Euxesta (Ulildiidae), a pesar de alimentarse de la
materia vegetal en descomposición, pueden aprovechar el recurso provisional que
brinda un cadáver (Moretti et al. 2008). Durante las mismas fases de
85
descomposición, también se registraron otros insectos del orden Hymenoptera
como las abejas sin aguijón, las cuales pertenecen al grupo de especies
accidentales, ya que son atraídas a los cuerpos en descomposición únicamente
por la cantidad de minerales y humedad presente durante la putrefacción, así
como a los hongos presentes en las últimas fases, los cuales representan un
importante complemento alimenticio en la nutrición de estas especies (Gilliam,
Lorenz y Richardson 1988).
Al igual que en otros trabajos, durante la última fase de descomposición
(restos óseos) se redujo evidentemente la cantidad de dípteros necrófagos,
predominando los coleópteros (Salazar-Ortega 2008; Flores-Pérez 2009; ValdesPerezgasga et al. 2010; Beltrán-Alfonso y Villa-Navarro 2011), ya que durante esta
fase el porcentaje de humedad y la cantidad de tejido del cadáver disminuye,
dejando al descubierto cartílagos y tendones, tejidos preferidos por los coleópteros
y fáciles de explotar por sus fuertes mandíbulas (Catts y Haskell 1997; Byrd y
Castner 2001).
Durante esta misma fase (restos óseos) se observó un incremento de las
poblaciones de Hermetia illucens (Stratiomyidae), tanto en forma adulta como en
estado larval, siendo muy evidente en los cadáveres de cerdo, tal como señala
Flores-Pérez (2009). Las larvas de H. illucens pueden encontrarse asociadas a
materia animal o vegetal en descomposición, en excremento o bajo troncos caídos
(Salazar-Ortega 2008) y es una especie considerada de importancia forense ya
que se ha encontrado en cadáveres humanos cuando la descomposición se
encuentra en su fase de restos óseos (Lord, Goff y Adkins 1994). Por tanto, se
86
resalta su presencia como el término del proceso de descomposición en un
cadáver.
Cabe mencionar como comentario adicional que las especies de la familia
Formicidae (Hymenoptera) fueron encontradas en los cadáveres durante las
primeras horas de la muerte (fresca) o bien al final del proceso de descomposición
(restos óseos), ya que son especies atraídas por la cantidad proteínica contenida
en la sangre y fluidos corporales del cadáver, así como por los restos adheridos a
los huesos en la última fase de descomposición (restos óseos) (Daza y Yusseff
2003).
Si bien el uso de dos biomodelos en este tipo de investigaciones no ha sido
ampliamente utilizado, en este estudio se observaron claras diferencias así como
similitudes importantes entre ambos.
Generalmente, el cerdo blanco (Sus scrofa) ha sido ampliamente empleado
en este tipo de estudios debido a la similitud en peso y procesos de
descomposición respecto al cuerpo humano (Goff 1993 (a)). No obstante, el uso
de pequeños mamíferos como las ratas permite en un período de tiempo
relativamente corto, conocer la riqueza de la entomofauna asociada a la
descomposición de un cuerpo, así como hacer inferencias en los patrones de
sucesión de la entomofauna cadavérica, su variación estacional y la influencia de
las condiciones ambientales en la composición faunística de la región (LiriaSalazar 2006). La disponibilidad y fácil manejo de las ratas como biomodelo de
estudio, pueden generar en poco tiempo información importante mediante
muestreos sistemáticos y exhaustivos, que permitan efectuar estudios ecológicos
estadísticamente más robustos, en la comunidad asociada a cadáveres, así como
87
realizar inventarios rápidos de la fauna presente en un ambiente determinado, ya
que las observaciones en conjunto pueden incrementar el significado biológico de
lo observado en campo (Liria-Salazar 2006; Beltrán-Alfonso y Villa-Navarro 2011).
Por esta razón, el empleo de organismos de menor tamaño como modelos
biológicos pueden ser fundamentales en este tipo de investigaciones, ya que como
se observó en este estudio, la entomofauna asociada a la descomposición en
cerdos como en ratas fue similar cualitativamente, mostrando una secuencia
sucesional similar. Las diferenciadas observadas respecto a otros estudios
realizados en cuanto al tiempo de inicio y culminación de cada fase de
descomposición, así como en la abundancia registrada, se pueden atribuir
principalmente a la influencia de factores extrínsecos como la temperatura, la
humedad, la estación, el hábitat, exposición a la luz solar y por la zona
biogeográfica (Moretti et al. 2008; Martínez et al. 2009; Arnaldos 2000).
Norris (1965) aclara que debido a esta influencia directa de los factores
ambientales, no existe en este tipo de estudios una estandarización en el tipo de
biomodelo empleado, ya que además de los factores anteriormente mencionados,
las
condiciones del cebo,
tamaño y modo de muerte pueden
atraer
(independientemente de otros factores) a especies particulares debido a los
volátiles emanados del cadáver. Por tanto, la elección del cebo puede ser en
función de su disponibilidad en el área de estudio, así como de las cuestiones
logísticas de la investigación. Es así que al identificarse especies similares en
ambos biomodelos, se puede inferir que el uso de ratas como biomodelo puede
ser provechoso en la prospección de especies útiles para la determinación del
IPM. Además, su
mayor disponibilidad permitiría más repeticiones y en
88
consecuencia resultados con un mayor peso estadístico en los análisis realizados.
Asimismo, es un biomodelo que a pesar de su tamaño, brinda las condiciones que
permiten el comportamiento normal de colonización (principalmente en dípteros),
lo cual no ocurre al hacer uso de otros sustratos como trozos de carne, ya que
privan a las larvas de nichos particulares (orificios naturales en los cadáveres), y
dificulta la observación de las interacciones naturales (Norris 1965). También se
pudo comprobar que con la metodología empleada, las fases de descomposición
pudieron ser identificadas a pesar de las variaciones estacionales del tiempo de
descomposición de los cadáveres. Por tanto, el empleo de ratas puede ser tan útil
como los cadáveres de cerdo en estudios enfocados en la descripción de la
entomofauna de interés forense, el estudio de la ecología de especies indicadoras,
así como en la descripción de los ciclos de descomposición en ecosistemas
neotropicales. Generando posiblemente con esta información, modelos que
consideren la temperatura, la humedad relativa, la biomasa del cadáver, entre
otras variables que permitan obtener un IPM más acertado.
89
5. CONCLUSIONES
La velocidad de descomposición de los cadáveres además de estar
influenciada por el tamaño y peso de los biomodelos, está regulada principalmente
por las condiciones ambientales.
La humedad y temperatura son factores importantes en la conservación o
desintegración total del cadáver, ya que promueven fenómenos como la
momificación, la actividad bacteriana y enzimática. Además de estos factores, la
entomofauna que se presenta secuencialmente durante la descomposición del
cadáver, influye directamente en la velocidad en la que se realiza este proceso.
El empleo de organismos de menor tamaño permite en un tiempo
relativamente corto, conocer la entomofauna cadavérica asociada a los estados de
descomposición, identificar la sucesión ecológica de la comunidad de insectos en
el cadáver, así como la variación estacional que pueden presentar estos insectos
en una región determinada. Además, la disponibilidad y homogeneidad que
brindan los cadáveres de ratas, facilitan las repeticiones del experimento para la
aplicación de análisis estadísticos más robustos.
La entomofauna registrada, así como los patrones sucesionales que
presentaron durante el proceso de descomposición fue similar entre los
biomodelos empleados, lo cual puede dar pauta al empleo de biomodelos de
90
menor tamaño para el reconocimiento de aquellas especies que pudieran ser
útiles en la datación postmortem.
Este trabajo constituye un primer acercamiento en la identificación de la
entomofauna cadavérica asociada a la descomposición de cerdos y ratas con
interés forense en la región sur del país.
91
6. ASPECTOS ÉTICOS DE LA INVESTIGACIÓN
Los organismos que se utilizaron como biomodelos, al igual que los
insectos que fueron recolectados durante toda la investigación, no se encuentran
bajo ninguna categoría de protección en la Norma Oficial Mexicana NOM-059SEMARNAT-2001, ni tampoco se incluyen en los apéndices de la Convención
sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora
Silvestres (CITES 2012).
La adquisición de las ratas y los cerdos blancos se realizó en una clínica
veterinaria certificada o granja, la cual cumplió con los requisitos que impone la
Norma Oficial Mexicana NOM-062-Z00-1999. Los biomodelos, después de haber
sido adquiridos de manera adecuada, fueron inmediatamente sacrificados por lo
que no necesitó de algún confinamiento. Así mismo, el método de eutanasia fue
mediante cámaras de CO2 en el caso de ratas, y mediante un disparo con arma de
fuego en la sien en el caso de los cerdos, tal como lo recomienda la Norma oficial
mexicana NOM-062-Z00-1999 para este tipo de organismos. Los ejemplares de
cerdo fueron sacrificados con ayuda de los empleados de la granja donde fueron
adquiridos.
La colecta de los insectos estuvo sujeta a los criterios que marca la Norma
Oficial Mexicana NOM-126-SEMARNAT-2000, en la cual se establecen las
especificaciones para la realización de actividades de colecta científica de material
biológico de especies de flora y fauna silvestres y otros recursos biológicos en el
territorio nacional.
92
7. LITERATURA CITADA
Aballay, F.H., Murua, A.F., Acosta, J.C. y N.D. Centeno. 2012. Succession of
Carrion Fauna in the Arid Region of San Juan Province Argentina and Its
Forensic Relevance. Neotropical Entomology, 41, pp. 27-31.
Álvarez, M., Córdoba, S., Escobar, F., Fagua, G., Gast, F., Mendoza, H., Ospina,
M. Umaña, A. M. y Villarreal, H. 2006. Manual de métodos para el desarrollo
de inventarios de biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos
Biológicos Alexander von Humboldt. Edición 2ª Bogotá, Colombia. 18-19 pp.
Amat, E., Vélez, M. C. y M. Wolff. 2008. Clave ilustrada para la identificación de
los géneros y las especies de califóridos (Diptera: Calliphoridae) de
Colombia. Caldasia, 30 (1), pp. 231–244.
Amat, E. 2009. Contribución al conocimiento de las Chrysomyinae y Toxotarsinae
(Dipera: Calliphoridae) de Colombia. Revista Mexicana de Biodiversidad,
80, pp. 693–708.
Anderson, G. 1997. The use of insects to determinate time of decapitation: A case
study from British Columbia. Journal of Forensic Science, 42 (5), pp. 947950.
Anderson, G. S. 2001. Insect succession on carrion and its relationship to
determiningthe time of the death. En: Byrd, J.H. y Castner J.L., (eds.).
Forensic Entomology: The Utility of Arthropods in Legal Investigations, CRC
Press.
Anderson, G. S. y N. R. Hobischak. 2004. Decomposition of carrion in the marine
environment in British Columbia, Canada. International Journal of Legal
Medicine 118, pp. 206-209.
93
Arnaldos, M. I. 2000. Estudio de la fauna sarcosaprófaga de la Región de Murcia.
Su aplicación a la medicina legal. Universidad de Murcia. Departamento de
Biología Animal (Zoología). Tesis Doctoral. Murcia, España. 275 pp.
Arnaldos, M. I., Romera, E., Presa, J. J., Luna, A. y M. D. García. 2004. Studies on
seasonal arthropod succession carrion in the southeastern Iberian
Peninsula. Int. Journal of Forensic and Legal Medicine, 118, pp. 197-205.
Arnaldos, M.I., García, M.D., Romera, E., Presa J.J. y A. Luna. 2005. Estimation of
postmpostmortem interval in real cases based on experimentally obtained
entomological evidence. Forensic Science International, 149, pp. 57–65.
Arnaldos, M. I., Prado e Castro, C., Presa, J. J., López-Gallegos, E., García, M. D.
2006. Importancia de los estudios regionales de fauna sarcosaprófaga.
Aplicación a la Práctica Forense. Ciencia Forense, 8, pp. 63-82.
Arnaldos, M. I., García, M. D. y J. J. Presa. 2011. Métodos de recolección y
procesado. Metodología de estudios experimentales. Asignatura de
Entomología
Forense.
Máster
Universitario
en
Ciencias
Forenses.
Universidad de Murcia. España.
Barros de Prado, C. 2011. Seasonal carrion Diptera and Coleoptera communities
From Lisbon (Portugal) and the utility of Forensic Entomology in Legal
Medicine. Tesis para obtener el grado de Doctor en Biología. Universidad
de Lisboa. 163 pp.
Battán-Horenstein, M., Xavier Linhares, A., Rosso de Ferradas, B. y D. García.
2010. Decomposition and dipteran succession in pig carrion in central
Argentina: ecological aspects and their importance in forensic science.
Medical and Veterinary Entomology, 24, 16-25 pp.
94
Battán-Horenstein, M., Rosso, B. y M.D. García. 2012. Seasonal structure and
dynamcs of sarcosaprophagous fauna on pig carrion in a rural area of
Cordoba (Argentina): Their importance in forensic science. Forensic Science
International, 217, pp. 146-156.
Baumgartener, D.L. 1993. Review of C. fufifacies (Diptera:Calliphoridae), Journal
of Medical Entomology 30, 338-352 pp.
Beltrán-Alfonso, C.P., Villa-Navarro, F.A. 2011. Sucesión de insectos en
cadáveres de ratas Winstar (Muridae: Rattus norvegicus) (Berkenhout,
1769) en Bosque húmedo Premontano (Ibagué – Colombia). Revista
Tumbaga. 6, 93-105 pp.
Benavides, F. y J. Guénet. 2003. Manual de genética de roedores de laboratorio:
principios básicos y aplicaciones. Alcalá: Sociedad Española para las
Ciencias del Animal de Laboratorio (SECASL) Universidad de Alcalá.
Borror, D. J., Triplehorn, C. A. y N. F. Johnson.1989. An Introduction to the Study
of Insects. 6o. Ed. Saunders College Publishing.
Brown, B.V., Borkent, A., Cumming, J.M., Wood, D.M., Woodley, N.E. y M.A.
Zumbado. 2010. Manual of Central American Diptera. Volume 2. Canadian
Science Publishing (NRC Research Press), Ottawa, 728 pp.
Buenaventura, R. E., Camacho, C. G. y M. Wolff. 2009. Sarcophagidae (Diptera)
de importancia forense en Colombia: claves taxonómicas, notas sobre su
biología y distribución. Revista Colombiana de Entomología, 35 (2), pp. 189196.
Byrd, J. y J. Castner. 2001. Forensic Entomology: the utility of arthropod in legal
investigations. CRC Press. USA. 418pp.
95
Caballero, U. y J.L. León-Cortés. 1012. High diversity beetle assemblages
attracted to carrion and dung in threatened tropical oak forests in Southern
Mexico. Journal of Insect Conservation, 16, pp. 537–547.
Campobasso C. y F. Introna. 2001. The forensic entomologist in the context of the
forensic pathologist's role. Forensic Science International, 120 (1-2), pp.132139.
Carvalho, L.M.L., Thyssen, P.J., Linhares, A. X. y F. B. Palhares. 2000. A checklist
of arthropods associated with carrion and human corpses in southeastern
Brazil. Mem. I. Oswaldo Cruz, 95, pp. 135–138.
Carvalho, L., Thyssen, P., Goff L. y A. Linhares. 2004. Observations on the
succession patterns of necrophagous insects on a pig carcass in a urban
área of southeastern Brazil. Aggrawal´s Internte Journal of Forensic
Medicine and Toxicology. 5, pp. 33-39.
Castner J.L. 2001. General Entomology and Arthropod Biology. En: Forensic
Entomology. The utility of Arthropods in legal investigations. Editado por
Byrd JH, Castner JL. CRC Press. LLC. Estados Unidos de Norteamérica.
2001, pp. 1-17.
Castillo-Miralbes, M. 2002. Estudio de la entomofauna asociada a cadáveres en el
Alto Aragón, España. Sociedad Entomológica Aragonesa. Monografías
S.E.A, 6, pp. 9-87.
Catts E. y M. Goff. 1992. Forensic Entomology in criminal investigations. Annual
Review Entomology, 37, pp 253-272.
Catts, E. y N. Haskell. 1997. Entomology and Death a Procedural Guide. Joyce´s
Print Shop, Inc. Clemson, SC USA, 182 pp.
96
CITES. 2012. Convenio sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas
de Fauna y Flora Silvestre.
Colwell, R.K. 2013. EstimateS: Statistical estimation of species richness and
shared species from samples. Versión 9 and earlier. User´s Guide and
application. Published at: http://purl.oclc.org/estimates
Dadour, I.R., Cook, D.F., Fissioli, J.N. y W.J. Bailey. 2001. Forensic entomology
application, education and research in Western Australia. Forensic Science
International, 120, pp 48-52.
Daly, H. V., Doyen, J. T. y P. R. Ehrlich. 1981. Introduction to Insect Biology and
Diversity. International Student Edition.
Daza, M. y S. Z. Yusseff. 2003. Caracterización de la entomofauna asociada a la
descomposición cadavérica empleando como biomodelo el cerdo (Sus
scrofa) en el municipio de Tunja. Tesis universidad Pedagógica y
Tecnológica de Colombia. Tunja, Colombia.
Delgado, L., Pérez, A. y J. Blackaller. 2000. Claves para determinar a los taxones
genéricos y supragenéricos de Scarabaeoidea Latreille, 1802 (Coleoptera)
de México. Folia Entomología Mexicana, 110, pp. 33-87.
Dominguez M.C. 2007. A taxonomic revision of the Southern South American
species of the genus Fannia Robineau-Desvoidy (Diptera: Fanniidae).
Papéis Avulsos de Zoologia, São Paulo 47 (24).
Flores-Pérez, L. R. 2009. Sucesión de entomofauna cadavérica utilizando como
biomodelo cerdo blanco, (Sus scrofa L). Colegio de Posgraduados. Instituto
de Enseñanza e investigación en Ciencia Agrícola. Posgrado de
97
Fitosanidad Entomología y Acarología. Tesis de Doctor en Ciencias.
Montecillo, Texcoco, Edo. De México.
Florez, E. y M. Wolff. 2009. Descripción y Clave de los Estadios Inmaduros de las
Principales Especies de Calliphoridae (Diptera) de Importancia Forense en
Colombia. Neotropical Entomology, 38 (3), pp. 418-429.
Gilliam, M., Lorenz, B.J. y G.V. Richardson. 1988: Digestive enzymes and microorganisms in honey bees, Apis mellifera: influence of streptomycin, age,
season, and pollen. Microbios, 55, pp. 95–114.
Goff, M. L. 1992. Problems in estimation of postmortem interval resulting from the
wrapping of a corpose: a case study from Hawwaii. Journal of Agricultural
Entomology, 9, pp. 237-243.
Goff, M. L. 1993 (a). Estimation of postmortem interval using arthropod
development and successional patterns. Forensic Science Review, 5, pp.
81-94.
Goff, M. L. 1993 (b). Festín de pruebas de insectos al servicio forense. Informe
científico patología forense 4. Instituto Nacional de Medicina Legal y
Ciencias Forenses. In Memorias del Taller de la Academia de Ciencias
Forenses, Reunión Anual de la AAFS. Boston, Massachussets.
Goff, M.L., García, M.D., Arnaldos, S.M. y R.E. Lozano. 2004. Entomología
cadavérica: fundamentos y aplicación. Referencia a la entomología
española. In Calabuig, J.A. y Villanueva C.E. Medicina Legal y Toxicología.
Sexta edición. Barcelona, España. 253-262 pp.
98
Goff, M.L., Omori, A.I. y K. Gunatilake. 1988. Estimation of postmortem interval by
arthropod succession. The American Journal of Forensic Medicine and
Pathology, 9, pp. 220-225.
Gotelli, N. y R. Colwell. 2001. Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in
measurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4, pp.
379-391.
Grassberger, M. y C. Frank. 2004. Initial Study of Arthropod Succession on Pig
Carrion in a Central European Urban Habitat. Journal of Medical
Entomology, 41 (3), pp. 511-523.
Grassberger, M. y C. Reiter. 2001. Effect of temperature on Lucilia sericata
(Diptera: Calliphoridae) development with special reference to the
isomegalen-and isomorphen diagram. Forensic Science International, 120,
pp.32-36.
Guarín, E. G. 2005. Insectos de importancia forense asociados a la
descomposición cadavérica del cerdo Sus domesticus, expuesto a sol,
sombra total y sombra parcial, en Mayaguez, Puerto Rico. Tesis M. S.
Universidad de Puerto Rico, Mayagüez, P.R.
Hair, J.F., R.E. Anderson, R.L. Tatham y W.C. Black. 1998. Multivariate data
analysis, 5th ed. Prentice Hall, Upper Saddle River, NJ.
Hernández-González, A.L., Navarrete-Heredia, J.L., Quiroz-Rocha, G.A. y J.B.
López-Caro. 2013. Coleópteros (scarabaeidae, Trogidae y Siphidae)
asociados a un cadaver de lechón Sus scrofa (Linnaeus, 1785) en el
bosque Los Colmos, Guadalajara, Jalisco. Nota Científica. Acta Zoológica
Mexicana (n.s), 29 (1), pp. 252-254.
99
Hutchet, J.B., Mort, F.L., Rabinovich, R., Blau, S., Coqueugniot, H. y B. Arensburg.
2013. Identification of dermestid pupal chambers on Southern Levant
human bones: inference for reconstruction of Middle Bronze Age mortuary
practices. Journal of Archaeological Science, 40, pp. 3793-3803.
Iannacone, J. 2003. Artropofauna de importancia forense en un cadáver de cerdo
en el Callao, Perú. Revista Brasileira de Zoología, 20 (1), pp. 85-90.
Introna, F.J.R., Campobasso, C.P. y A. Di Fazio. 1998. Three case studies in
forensic entomology from southern Italy. Journal of Forensic Sciences, 43,
pp. 210-214.
Jenson, L. M. y R. H. Miller. 2001. Estimating Filth Fly (Diptera: Calliphoridae)
Development in Carrion in Guam. Micronesica, 34 (1), pp. 11–25.
Jiménez-Valverde, A. y J. Hortal. 2003. Las curvas de acumulación de especies y
la necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos. Revista
Ibérica de Aracnología, 8, pp. 151-161.
Keh, B. 1985. Scope and applications of forensic entomology. Annual Review of
Entomology, 30, pp. 137-154.
Latorre, L. 2010. Relación de la entomofauna asociada a la descomposición de
cerdos con el tiempo de sumersión posmortem (ISPM) en un ecosistema
lentico de la sabana de Bogotá. Tesis para la obtención del grado de
Maestro en Ciencias en Biología-Línea Ecología. Universidad Nacional de
Colombia, Facultad de Ciencias. 81 pp.
Laubertie, E.A., Wratten, S.D. y J.R. Sedcole. 2006: The role of odour and visual
cues in the pan-trap catching of hoverflies (Diptera: Syrphidae). Annals of
Applied Biology, 148, pp. 173–178.
100
Lee, M. 1991. Problems in Estimation of Postmortem Interval Resulting from
Wrapping of the Corpse: A Case Study from Hawaii. Journal of Agricultural
Entomology, 9 (4), pp. 237-243.
Liria-Salazar, J. 2006. Insectos de importancia forense en cadáveres de ratas,
Carabo-Venezuela. Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud
Pública, 23 (1), pp. 33-38.
Lord, W. D., Goff, M. L. y T.R. Adkins. 1994. The Black Soldier Fly Hermetia
illucens (Diptera: Stratiomyidae) As a potential measure of human
postmortem interval: Observations and Case Histories. Journal of Forensic
Sciences, 39 (1), pp. 215-222.
Magaña, C. 2001. La entomología Forense y su aplicación en la medicina legal.
Data de la Muerte. Bol. SEA, 28: 49-57. Disponible desde Internet en:
Aracnet,
rev.
elect.
entom.,
<http://entomologia.rediris.es/aracnet/7/06forense/>
7
En:
Accesado: 5 de Julio
2012.
Martínez R.H., Jaramillo, J.F., Escoto, R. J., Rodríguez, V. M.L., Posadas, R. F.A.
y I.E. Medina. 2009. Estudio comparativo preliminar de la sucesión de
insectos necrófagos en Sus scrofa intoxicado con paratión metílico, en tres
periodos estacionales. Revista Mexicana de Ciencias Farmacéuticas, 40
(3), pp. 5-10.
Matuszewski, S., Bajerlein, D., Konwerski, S. y K. Szpila. 2008. An initial study of
insect succession and carrion decomposition in various forest hábitats of
Central Europe. Forensic Science International. 180, pp. 61-69.
101
Mavárez-Cardozo, M.G., Espina de Fereira, A.I., Barrios-Ferrer, F.A. y J.L. FereiraPaz. 2005. Cuadernos de Medicina Forense, 11 (39), pp.23-33.
Moretti, T.C., Ribeiro, O.B. Thyssen, P.J. y D.R. Solis. 2008. Insects on
decomposing carcasses of small rodents in a secondary forest in
Southeastern Brazil. European Journal of Entomology, 105, pp. 691-696.
Navarrete-Heredia, J. L., Newton, A. F., Thayer, M. K., Ashe, J. S. y D. S.
Chandler. 2002. Guía ilustrada para los géneros de Staphylinidae
(Coleoptera) de México. La Universidad de Guadalajara. CONABIO.
México.
Norma Oficial Mexicana NOM-062-ZOO-1999. Especificaciones técnicas para la
producción, cuidado y uso de animales de laboratorio.
Norma Oficial Mexicana NOM-126-SEMARNAT-2000. Especificaciones para la
realización de colecta científica de material biológico de especies de flora y
fauna silvestres y otros recursos biológicos en el territorio nacional.
Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales.
Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2001. Protección ambientalEspecies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo
y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies
en riesgo.
Norris, K. 1965. The Bionomics of blow flies. Annual Review of Entomology, 10, pp
47-68.
R Development Core Team (2008). R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3900051-07-0, URL http://www.R-project.org.
102
Sakuma, E. 2005. Caracterización de entomofauna cadavérica y tiempo de
desarrollo larvario en la localidad de Mecapaca, La Paz. Universidad Mayor
de San Andrés. Facultad de Medicina, Enfermería, Nutrición y Tecnología
Médica. Unidad de Posgrado. Tesis de Maestría en Medicina Forense. La
Paz, Bolivia.
Salazar-Ortega, J. 2008. Estudio de la entomofauna asociada a la descomposición
de un cadáver de cerdo doméstico (Sus scrofa) en condiciones de campo.
Universitas Scientiarum, 3 (1), pp. 21-32.
Samaniego, A. 2010. Insectos delatan a un asesino. Diario: La Voz de Panamá.
Publicado
27
de
marzo
de
2010.
En:
http://mensual.prensa.com/mensual/contenido/2010/03/26/hoy/vivir/2134514
.asp. ACCESADO: 5 de Julio de 2012.
Schoenly, K. 1981. Demographic bait trap. Environmental. Entomology 10, pp.
615-617.
Schoenly, K. 1992. A statistical analysis of successional patterns in carrionarthropod
assemblages:
implications
for
forensic
entomology
and
determination of the postmortem interval. Journal of Forensic Sciences, 37,
pp 1489-1513.
Sharanowski, B.J., Walker, E.G. y G.S. Anderson. 2008. Insect succession and
decomposition patterns on shaded and sunlit carrion in Saskatchewan in
three different seasons. Forensic Science International, 179, pp. 219-240.
Shewell, G. 1987. Sarcophagidae. En: McAlpine, J.; Peterson, B.; Shewell, G.;
Teskey, H.; Vockeroth, J.; Wood, D. (Eds.). Manual of Neartic Diptera.
103
Volumen II. Research Branch, Agriculture Canada, Monograph 28. Ottawa,
Canada. pp. 1159-1186.
Smith, K.G.V. 1986. A Manual of Forensic Entomology, Trustees of the British
Museum (Nat. History) and Cornell University Press, London, 205 pp.
Tabor, K.L., Brewster, C.C. y D.F. Richard. 2004. Analysis of the Successional
Patterns of Insects on Carrion in Southwest Virginia. Journal of Medical
Entomology, 41(4), pp. 784- 795.
Tantawi, T.I., El-Kady, E.M., Greenberg, B. y H.A. El-Ghaffar. 1996. Arthropod
succession on exposed rabbit carrion in Alexandria, Egypt. Journal of
Medical Entomology, 33 (4), pp 566-580.
Tomberlin, J.k., Albert, A.M., Byrd, J.H. y D.W. Hall. 2006. Interdisciplinary
workshop yields new entomological data for forensic sciences: Chrysomya
rufifacies (Diptera: Calliphoridae) established in North Carolina. Journal of
Medical Entomology, 43: 1287-1288 pp.
Torrez, J., Sabina, Z., Rinaldi, C. y R. Cohen. 2006. Entomología Forense. Revista
de Hospital J. M Ramos Mejía, Edición electronica, XI (1), 24 pp. En:
http://www.ramosmejia.org.ar/. Accesado: 23 de Octubre de 2012.
VanLaerhoven, S.L. y G. S. Anderson. 1996. Forensic Entomology. Determining
time of death in buried homicide victims using insect succession. Technical
Report TR-02-96.Canadian Police Research Centre.
VanLaerhoven, S.L. y G. S. Anderson. 1999. Insect succession on buried carrion
in two biogeoclimatic zones of British Columbia. Journal of Forensic
Sciences,44, pp. 32-43.
104
Valdes-Perezgasga,
M.T.,
Sanchez-Ramos,
F.J.,
García-Martínez
y
G.S.
Anderson. 2010. Arthropods of Forensic Importance on Pig Carrion in the
Coahuilan Semidesert, Mexico. Journal of Forensic Sciences, 55 (4), pp.
1098- 1101.
Voss, S.C., Spafford, H., y I.R. Dadour. 2009. Annual and seasonal patterns of
insect succession on decomposing remains at two locations in Western
Australia. Forensic Science International, 193: (1-3), pp. 26-36.
Wang, J., Li, Z., Chen, Y., Chen, Q. y Yin, X. 2008. The succession and
development of insects on pig carcasses and their significances in
estimating PMI in south China. Forensic Science International, 179, pp. 11–
18.
Watson, E. J. y C. E. Carlton. 2003. Spring succession of necrophilous insects on
wildlife carcasses in Louisiana, Journal of Medical Entomology, 40, pp. 338347.
Whitworth, L. 2006. Keys to the genera and species of blow flies (Diptera:
Calliphordae) of America north of Mexico. Proceedings Entomological
Society of Washington, 108 (3), pp. 689-725.
Wolff, M. 2009. Entomología Forense en Colombia. WordPress.[online] Página
Web: http://entoforenselatam.wordpress.com/about/ Accesado: 3 de Enero
de 2014.
Wolff, M., Uribe, A. Adriana, O. y P. Duque. 2001. A preliminary study of forensic
entomology Medellín, Colombia. Forensic Science International, 120, pp.
53-59.
105
Yusseff-Vanegas, S.Z. 2006. Entomología Forense: Los insectos en la escena del
crimen. Revista Luna Azul, Universidad de Caldas, 23, pp. 42-49.
106
ANEXOS 1. RECOLECTA Y CRÍA DE LARVAS DE DÍPTERA
La cría de larvas se realizó como parte complementaria a la identificación
de los ejemplares adultos durante el muestreo. Esto debido a la ausencia de
condiciones reguladas de temperatura y humedad en el área de cría. Por lo que la
emergencia de los ejemplares estuvo directamente influenciada por las
condiciones impredecibles del lugar. No obstante, los datos obtenidos dieron una
pauta para tener referencia de la correcta identificación realizada en el laboratorio,
así como el tiempo aproximado de emergencia de los adultos, comparado con lo
observado en campo.
Las larvas fueron recolectadas directamente de los orificios (ojos, boca,
nariz, oídos) y áreas del cuerpo donde se localizaron puestas (oviposición). Se usó
una cuchara para café como medida estándar para su recolecta, en la que cabían
aproximadamente entre 15 a 25 ejemplares. Estos ejemplares fueron divididos en
dos submuestras, una de las cuales fue distribuida individualmente en recipientes
de plástico de 500 ml con una tapa de malla fina, en cuyo interior se depositó
alimento blando de mascota para su alimentación y cría (Jenson y Miller 2001). En
el caso de la segunda submuestra, esta fue sacrificada con agua a punto de
ebullición por un lapso de 2 minutos y conservada posteriormente en etanol al
70% (Flores-Pérez 2009).
Los datos obtenidos durante este ensayo, pueden ser de utilidad en
estudios posteriores enfocados en la cría y mantenimiento de poblaciones de
estados inmaduros de dípteros de interés forense, ya que la metodología
empleada (método de colecta, alimentación, contenedores, etc) fue funcional para
la obtención de estos primeros resultados. Los datos y ejemplares de larvas
107
colectadas se encuentran en la colección entomológica de El Colegio de la
Frontera Sur, Unidad Tapachula (ECO-TAP-E).
A continuación se muestran las especies de Díptera recolectadas en su
estado inmaduro durante los muestreos en cadáveres de ratas y cerdos,
identificadas en su estado adulto al emerger de las pupas. Además se observa el
período de tiempo en el que fueron recolectadas y su emergencia en el área de
cría.
Datos de la cría de larvas de dípteros necrófagos colectados en cadáveres de
ratas durante el período de secas.
ratas durante el período de lluvias.
108
cerdo durante el período de secas.
cerdo durante el período de lluvias.
109
ANEXO 2. ESPECIES RECOLECTADAS DURANTE EL MUESTREO
Especies recolectadas en los cadáveres de rata (Período: S, secas; L, lluvias;
Grupo trófico, NC: necrófago, NF: necrófilo, OM: omnívoro, OP: oportunista, AC:
accidental.
Orden
Familia
Especie
Diptera
Anthomyidae
Calliphoridae
Calythea sp
Hemilucilia segmentaria
Lucilia eximia
Mesembrinella sp
(1 sp)
Drosophila sp
Fannia tumidifemur
Taeniaptera sp
(1 sp)
Atherigona sp
Culicidae
Drosophilidae
Fanniidae
Micropezidae
Milichiidae
Muscidae
Neriidae
Phoridae
Psilidae
Richardiidae
Sarcophagidae
Sepsidae
Stratiomyidae
Syrphidae
Tephritidae
Ulidiidae
S
Período
L
Sitio
1
2
8
48
194
24
0
18
0
1
513
164
1
84
138
0
1
10
23
57
22
0
289
14
18
0
39
0
232
3
541
17
72
158
37
144
4
22
2
1
1
1
0
42
111
12
11
160
122
4
38
50
35
8,684
6
36
209
12
7
231
208
5
25
100
34
11,207
120
46
250
1,301
11,068
Cyrtoneurina sp
Hemichlora sp
Musca sp
Sarcopromusca sp
Glyphidops filosus
Nerius pilifer
Megaselia sp
sp1
sp2
(1 sp)
Richardia podagrica
sp1
Blaesoxipha sp
Helicobia sp
Lepidodexia (Deuckemyia)
Peckia chrysostoma
Sarcodexia sp
Sarcofahrtiopsis sp
Titanogrypa sp
8
44
265
110
1
5
50
0
3,037
278
11
125
11,14
8
11
1
32
40
49
1
573
119
87
0
1
4
853
0
1,227
21
101
153
23
330
232
0
25
95
0
678
74
23
5
103
0
225
10
336
17
138
69
18
340
223
9
8
122
1
962
179
92
5
65
4
845
7
1,022
21
168
64
4
Tricharaea sp
1088
558
201
(1 sp)
Hermetia illucens
Ornidia obesa
Copestylum sp
Anastrepha obliqua
Anastrepha serpentina
Acrosticta sp
Axiologina ferrumequinum
89
1
3
0
28
0
67
113
71
11
16
1
5
2
79
2
138
10
18
0
32
2
104
4
Relación
trófica
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
AC
OP
NC
OP
OP
NC
NC
NC
NC
NC
OP
OP
NC
NC
NC
OP
OP
OP
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
OP
OP
AC
AC
OP
OP
110
Orden
Hymenoptera
Familia
Apidae
Braconidae
Chalcididae
Figitidae
Formicidae
Halictidae
Vespidae
Coleoptera
Cerambycidae
Cleridae
Curculionidae
Buprestidae
Elateridae
Histeridae
Scarabeidae
Scolytidae
Silvanidae
Staphylinidae
Tenebrionidae
Especie
Euxesta spoliata
Euxesta sp1
Euxesta sp2
Euxesta sp3
Notogramma cimiciformis
Physiphora alceae
Apis mellifera
Lestrimelitta sp
Nannotrigona perilampoides
Oxitrigona mediorufa
Partamona bilineata
Tetragonisca angustula
Trigona fulviventris
Trigona fuscipennis
(1 sp)
(1 sp)
(1 sp)
Azteca sp
Camponotus sp1
Camponotus sp2
Crematogaster sp
Ectatomma ruidum
Labidus coecus
Paratrechina sp
Pheidole sp
Pseudomyrmex sp
Solenopsis geminata
Tapinoma sp
(1 sp)
Agelaia sp
Polybia sp
(1 sp)
Necrobia sp
(1 sp)
(1 sp)
(1 sp)
Euspilotus azureus
Xerosaprinus sp
Canthon cyanellus
Copris sp
Coprophanaeus sp
(1 sp)
(1 sp)
(varias sp)
(1 sp)
S
Período
L
0
1,184
263
3
0
1
1
27
0
11
36
3
22
175
0
7
11
11
54
33
3
14
22
71
97
5
114
0
9
1
178
1
0
1
0
2
35
2
0
0
0
8
14
89
3
5
270
55
0
52
0
1
0
7
1
9
0
15
1
8
14
10
0
12
36
0
0
106
42
0
0
30
15
0
1
10
0
1
0
3
0
11
0
8
1
1
8
0
1,944
0
Sitio
1
2
2
1,262
255
1
14
0
1
27
6
1
41
0
33
82
4
0
7
9
40
63
0
1
80
34
30
2
114
0
2
2
174
1
0
1
2
0
41
0
8
1
1
13
12
1,752
0
3
192
64
2
38
1
1
0
1
11
4
3
4
94
4
21
14
2
27
7
3
13
48
79
67
3
31
15
7
0
14
0
1
0
1
2
6
2
0
0
0
3
2
281
3
Relación
trófica
OP
OP
OP
OP
OP
OP
AC
AC
AC
AC
AC
AC
AC
AC
NF
NF
NF
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OM
OP
OP
AC
OM
AC
AC
AC
NF
NF
NC
NC
NC
AC
AC
NF
AC
111
Especies recolectadas en los cadáveres de cerdo. Grupo trófico, NC: necrófago,
NF: necrófilo, OM: omnívoro, OP: oportunista, AC: accidental.
Orden
Familia
Especie
Diptera
Anthomyidae
Calliphoridae
Calythea sp
Lucilia eximia
Mesembrinella sp
(1 sp)
Drosophila sp
Fannia tumidifemur
Taeniaptera sp
sp1
(1 sp)
Atherigona sp
Cyrtoneurina sp
Hemichlora sp
Musca sp
Sarcopromusca sp
Glyphidops filosus
Megaselia sp
sp1
(1 sp)
Richardia podagrica
Blaesoxipha sp
Helicobia sp
Peckia chrysostoma
Sarcodexia sp
Sarcofahrtiopsis sp
Tricharaea sp
(1 sp)
Hermetia illucens
Ornidia obesa
Anastrepha obliqua
Acrosticta sp
Euxesta spoliata
Euxesta sp1
Euxesta sp2
Euxesta sp3
Physiphora alceae
Apis mellifera
Partamona bilineata
Trigona fuscipennis
Culicidae
Drosophilidae
Fanniidae
Micropezidae
Milichiidae
Muscidae
Neriidae
Phoridae
Psilidae
Richardiidae
Sarcophagidae
Sepsidae
Stratiomyidae
Syrphidae
Tephritidae
Ulidiidae
Hymenoptera
Apidae
Período
Secas Lluvias
16
16
2,894
2,430
36
12
24
997
1,346
124
0
0
251
5,251
7
1
7
64
5
134
27
0
0
744
24
131
17
82
42
277
4
99
11
5
35
0
119
380
42
1
3
0
3
4
12
0
2
2,045
22
1,429
3,216
58
257
82
36
12,151
16
41
4
540
404
138
239
182
67
107
466
346
8
92
876
66
290
35
850
11
73
20
134
59
4
866
4
637
784
148
3
22
9
2
10
5
18
0
Relación
trófica
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
AC
OP
NC
OP
OP
OP
NC
NC
NC
NC
NC
OP
NC
NC
OP
OP
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
OP
AC
OP
OP
OP
OP
OP
OP
OP
OP
AC
AC
AC
AC
AC
112
Orden
Familia
Braconidae
Chalcididae
Formicidae
Ichneumonidae
Halictidae
Vespidae
Coleoptera
Cerambycidae
Cleridae
Buprestidae
Histeridae
Melyndae
Nosodendridae
Scarabeidae
Scolytidae
Silvanidae
Staphylinidae
Trogidae
Especie
sp1
(1 sp)
(1 sp)
Brachymyrmex sp
Camponotus sp2
Paratrechina sp
Pseudomyrmex sp
Solenopsis geminata
(1 sp)
(1 sp)
Agelaia sp
Polybia sp
(1 sp)
Necrobia sp
(1 sp)
Euspilotus azureus
Hololepta sp
(1 sp)
(1 sp)
Canthon cyanellus
Phyllophaga sp
(1 sp)
(1 sp)
(varias sp)
Trox sp
Período
Secas Lluvias
23
0
1
135
13
55
0
27
3
1
10
39
4
36
0
27
6
2
3
0
2
24
18
30
0
33
2
2
0
239
0
3
72
0
0
0
18
0
22
1
120
0
0
0
4
0
19
0
220
3
Relación
trófica
AC
NF
NF
OM
OM
OM
OM
OM
NF
OM
OP
OP
AC
OM
AC
NF
NF
AC
NC
NC
NC
AC
AC
NF
NC
113
ANEXO 3. ARTÍCULO SOMETIDO
Revista: Forensic Science International
Editorial: Elsevier
Yensy M. Recinos-Aguilar, Eduardo R. Chamé-Vázquez, Pablo Liedo-Fernández,
Guillermo Ibarra-Núñez a
a
El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Tapachula. Carretera Antiguo Aeropuerto
Km 2.5, CP 30700, Tapachula, Chiapas, México.
114
Successional patterns of insects associated to pig carrion in the south of
Mexico
ABSTRACT
This investigation is the first work concerning the entomofauna associated with pig
carrion in the south of Mexico. Two pigs were used for each of our seasonal
sampllings (dry and rainy seasons) and they were placed into two Schoenly-type
traps. Samples were taken at different times according to the advancing
decomposition of the carcass and only adult insects were collected. The various
trophic groups (necrophagous, necrophilous, opportunists, adventives and
omnivorous) were associated to the different stages of decomposition (fresh,
bloated decay, active decomposition, advanced decomposition and skeletal
remains). A total of 43,768 samples of 57 insect species were collected. Ninetyseven (97) per cent of the collected fauna belongs to Dipterae, headed by five
families (Drosophilidae, Calliphoridae, Muscidae, Sarcophagidae and Ulididae).
Callihporidae stands out due to its abundance and for having been the first to
arrive at the carcass, followed by species of the Sarcophagidae and Muscidae
families. Ants represented most of the Hymenoptera; they appeared when the
carcass was in its intermediate stages of decomposition. Coleoptera appeared
during the last stage at a time when many species had disappeared.
The
presence of Hermetia illucens (Stratiomyidae) signaled the final stage of the decay
process.
KEY WORDS: Necrophilous insects, forensic entomology, sarcosaprophagous
115
entomofauna, carrion decomposition
1. Introduction
Carcass decomposition generates a dynamic and varied micro-ecosystem which
provides a temporary habitat and the necessary nutritional resources for an ample
variety of organisms, including arthropods which feed on this organic material. [1,
2]. Arthropods are reponsible for the consumption and decay of the soft tissue of a
carcass. They are also the first to arrive at the scene and they remain during the
whole process of decomposition in predictable sequences [3]. This ecologic
succession is influenced by the carrion's state of decomposition which is the result
of the interaction of different variables such as temperature, relative humidity, type
of vegetation, soil pH, season of the year and cause of death [3, 4]. Therefore, an
understanding of these insects and the sequence of their arrival relative to the
different factors that condition the stages of decay, sheds valuable information
mainly in determining a more accurate postmortem interval (PMI) [5-7]. The
succession of cadaveric insects has been studied in differnt parts of the world,
primarily in temperate regions, and very rarely in tropical zones [8]. Forensic
entomology is new in Mexico and studies concerning cadaveric insects are
therefore scarce. [10-12]. The object of this study was to determine successional
patterns of the entomofauna associated with pig carrion in a tropical region and to
identify those species that might be used in forensic entomology.
116
2. Materials and methods
2.1 Study area
The area studied is located in the municipality of Tapachula, Chiapas, Mexico (N
14* 51' 50" and W 92* 19' 58", 70m above sea level). It presents a median annual
temperature of between 24°C and 35°C, with rainfall that varying from 2300 to
3900mm. Cocoa trees (Theobroma cacao), zapote (Manikara zapota) and other
fruit trees are characteristic of the zone. There are two defined seasons in the
region: the dry season (February-May) and the rainy season (June-September).
2.2 Equipment and procedures
Two pigs (Sus scrofa L.) of approximately 20-24 Kgs were used in each
experiment. The pigs were put to death with a bullet through the head and
transferred to the trap, which was a variant of the trap designed by Schoenly (90cm
long X 60cm tall X 60cm wide) [12]. The trap was protected by a hexagonal
metallic mesh to prevent the access of other carrion-feeding organisms to the
carcass. The Schoenly trap is designed to take a complete census of the insects
that are attracted to the carcass and develop within it, without interfering with the
normal decomposition processes.
The two pigs where checked until the process of decomposition had finalised.
During the dry season, from March 11 to April 14, 2013, and during the rainy
season, from July 31 to September 2, 2013. The scheduling of the data collection
and the retrieval of insects caught in the trap varied througout the whole process of
decay, from every five (days 1-3), seven (days 4-15), 24 (days 16-29), 48 and 72
hour intervals. During each data collection session, a physical inspection of the
117
carcass took place to determine the stage of decomposition it was undergoing.
Temperature and relative atmospheric humidity was recorded on a digital
thermometer
(Control
Company
Cat.
No.
4040
Traceable*
Thermometer/Clock/Humidity Monitor).
2.3 Data Analysis
To establish the associated between carcass entomofauna and stage of
decomposition, correspondence analyses (CA) were applied using the R
Develpment Core Team statistical package [15]. The species that showed a
significant link (p≤ 0.05) with the stages of decomposition were selected for
constructing occurrence matrices. To identify the moment when the greater
abundance of these species was identified, a scale was established taking into
account the number of specimens of each species per sample compared to the
total number of specimens of that same species collected. If a species presented
an abundance less or equal to 30% of its total abundance, it indicated low
abundance. Greater than 30% but less or equal to 60% of its total abundance
indicated medium abundance, and greater than 60% of its total abundance
indicated high abundance.
3. Results
3.1 Process of decomposicion and the influence of environmental factors
Five stages of decomposicion were identified, as proposed by Arnaldos [16] and
Flores-Pérez [9]: fresh (Fr), bloated decay (En), active decomposition (Dac),
advanced
decomposition
(Dav)
and
skeletal
remains
(Ro)
(Figure
1).
118
Decomposition took 54 days (1284 h) during dry weather and 38 days (900 h)
during the rainy season (Figure 1) (Table 1). Differences in temperature were
recorded between the seasons (F=4.22; p=0.045) with a mean of 32°C during dry
weather and 27°C during the rainy season. The variability of relative humidity was
less (F=1.852; p=0.179), with an average of 58% for dry and 77% for wet seasons.
3.2 Cadaveric entomofauna
A total of 43,768 adult specimens corresponding with 57 species, 49 genera and
36 families of three orders of insects were collected (Table 2). Seasonal
differences were observed, with the rainy season presenting the greatest richness
(N=51) and abundance (63% of the total).
The order Diptera grouped 97% of the insects collected. The most important were
the Drosophilidae, Calliphoridae, Muscidae, Sarcophagidae and Ulidiidae families
representing 86% of the Diptera. Family abundance was related to the seasons,
except in the case of Calliphoridae which was unaffected. Drosophilidae were more
abundant during the rains (X2=8649.92; gl=1; p<0.001), while the rest of the
families evinced a greater abundance during the dry season (p<0.001). The
species which stood out due to their abundance were Drosophila sp
(Drosophilidae),
Atherigona
sp
(Muscidae),
Cochliomyia
macellaria
and
Chrysomya rufifacies (Calliphoridae).
Seven hundred and thirty-two (732) specimens of the order Hymenoptera were
collected. The most abundant throughout the study (74% of the order total) was the
Formicidae family, presenting a greater abundance during the rainy season
(Formicidae X2=12.971; gl=1; p<0.001). Apidae were also collected evincing a
119
greater abundance during the rainy season (X2=5.143; gl=1; p=0.02). Also
Vespidae, with a greater abundance during the dry season (X 2=14.343; gl=1;
p<0.001).
Least represented was the order Coleoptera with a mere 541 specimens and six
species. The most abundant family was Staphylinidae with 46% of the specimens
of this order. Histeridae was less abundant but it includes important species for the
purpose of this study (e.g. Euspilotus azureus). Both families were more abundant
during the rainy season (Staphylinidae: X2=144.4, gl=1, p<0.001; Histeridae:
X2=49.47, gl=1, p<0.001).
3.3 Trophic relation of the insects collected from the carcasses
The insects were classified in five ecological groups according to their trophic
relation to the carcass: necrophagous, necrophilous, omnivorous, opportunists and
adventives. Out of the total of specimens collected, 54% were necrophagous, who
feed off the carcass. The Calliphoridae (Diptera) was the most abundant. The
Chrysomya rufifacies and Cochliomyia macellaria species were conspicuous for
their abundance. Another important necrophagous family was the Sarcophagidae,
with Blaesoxipha sp standing out. The immature stages of both of these families
were observed to be present on the carcasses.
The second most abundant group was that of the opportunists, representing 41%
of the total of collected species. Species within this group take advantage of the
resources offered by the carcass without establishing a tight relationship with the
decomposition process. The most abundant species within this group is
Drosophilia sp. Among the adventives, bees were the most abundant and their
120
importance is small with regards to other groups. Onmivorous species where best
represented by the Formicidae (Hymenoptera) family.
The necrophilious group was made up of species that feed on or parasitize various
necrophagous organisms (larvae). It was represented by the Staphylinidae and
Histeridae families of the order Coleoptera and the Braconidae, Chalcidadae and
Ichneumonidae (Hymenoptera) families. Although their abundance was less, they
bear a strong relationship with the carcasses' decomposition process.
3.4 Trophic groups linked to the stages of decompossition
The performed analyses demonstrated that the trophic groups are linked to the
different stages of decay. In the case of the necrophagous group, the Calliphoridae
family is associated to the bloating phase, active decomposition and skeletal
remains (dry season, X2=3209.6, gl=15, p<0.001; rainy season, X2=2400.42,
gl=15, p<0.001; Figure 3). Sarcophagidae were associated with the stages of
active decomposition and skeletal remains (dry season, X2=273.02, gl=18,
p<0.001; rainy season X2=97.74, gl=18, p<0.001; Figure 4). The other
necrophagous families were associated to bloated decay, active decomposition
and skeletal remains stages (dry season, X2=1378.53, gl=18, p<0.001; rainy
season, X2=1169.66, gl=27, p<0.001; Figure 5). Necrophilious species were
associated with the last two phases of decomposition in the dry period (Dav and
Ro) and with the active and advanced stages during the rainy season (dry season,
X2=230.5, gl 24, p<0.001; rainy season, X2=334.95, gl=15, p<0.001; Figure 6).
Omnivorous species were associated to the initial stages of decomposition (Fr and
En) and to the end of the process (Ro). During the rainy season, they were only
121
associated to the skeletal remains phase (dry season X2=230.5, gl=24; p<0.001;
rainy season X2=334.95, gl=15, p<0.001; Figure 6). Finally, the opportunistic and
adventive insects were related to the intermediate stages of decomposition (dry
season: X2=544.82, gl=39, p<0.001; rainy season, X2=1298.11, gl=45, p<0.001;
Figure 7).
3.5 Successional patterns
It was noted that during both periods, the species evinced a similar pattern of
succession, in terms of number and sequence (Figures 8 and 9).
During both seasons, the first insects to turn up at the carcasses were the diptera.
Hemilucilia segmentaria, Lucilia eximia and Mesembrinella sp (Calliphoridae) were
the first species to appear during the bloated stage. At this same stage the
Formicidae family made their appearance (dry season). Cochliomyia macellaria,
Chrysomya megacephala and Chrysomya rufifacies arrived in this order, evincing a
greater abundance during the active and advanced stages of decomposition.
Species of the Anthomyiidae, Fanniidae, Miscidae, Sarcophagidae and Sepsidae
families were registered during the same stages of decomposition.
During active and advanced decomposition, the carcasses presented a large
number of immature states between the skin and tissue remains, thus attracting
necrophilious species, especially those of the Staphylinidae and Histeridae
families. The greatest abundance of necrophilious insects was found in the
intermediate stages and they stayed on the body until it turned into skeletal
remains.
In the final stage of the decomposition process, the once high number of diptera
122
diminished markedly, being subsituted by beetles and other new species of diptera
such as Hermetia illucens (Stratiomyidae). During both seasons, H. illucens
maintained important abundances during the skeletal remains stage. Formicidae
species were observed at the end of the decaying process (rainy season). Other
species, such as the opportunists and the adventives were registered mainly
during the active and advanced stages of decomposition, although they were
present throughout the whole process of decay, without presenting a specific
pattern.
4. Discussion
The decomposition of a corpse can vary according to the season of the year in
which it takes place. During the dry season, low humidity caused dehydration of
the carcasses which resulted in the bodies adopting a mummified state towards the
end of the sampling. This has been reported in other works [1, 18, 19, 20].
However, during the rainy season an acceleration of the process of decomposition
was observed, favored by the increased atmospheric humidity, as has been
described by Tantawi et al. [1] and Battán Horenstein et al. [19].
The most representative orders coincide with other studies that have taken place in
America, with the Diptera order being the most abundant in all samplings [5, 10].
The Calliphoridae family is the most important one in terms of its abundance in the
samplings and its associated with the stages of decay, evincing the same tendency
in other investigations [21, 10, 11]. Five out of the six Calliphoridae species have
been reported in other studies in America [22, 23, 24, 25].
The Dermestidae family has been reported in the final stage of carcass
123
decomposition [10, 11, 20, 26, 27], but in our work no representatives of this family
were collected. Caballero and León-Cortés [27] reported only two Dermestidae
individuals in rat carrion, although members of this family may appear more slowly
in pig carrion as opposed to other coleopters [28]. Within the families registered in
Hymenoptera, Formicidae was the most important one in the deay process and it
has been reported as such by other authors [9, 10].
The data obtained suggest that the great biological richness and ecological
complexity characteristic of the Neotropical region, has an infuence on the number
of individuals, the species collected and the length of the decomposition process,
showing different results to those reported by Flores-Pérez [9] for central Mexico,
and by Valdes-Perezgasga et al. [10] for Mexico's northern region. The trophic
groups observed were the same described in other works [30, 31, 32], with the
necrophagous and necrophilous groups standing out in their association to the
carcasses and evincing a similar pattern to the one described by Arnaldos with
regards to pig carcasses [17]. During the first stages of decay (fresh and bloated),
Lucilia eximia (Calliphoridae) was one of the first species to arrive at the carrion.
Nevertheless, its low abundance during the samplings impeded a clear association
with a specific state of decomposition. Due to its reduced competitive ability, this
species might be being disregarded for interespecial competition with Chrysomya
rufifacies (Calliphoridae) [33]. It is also important to consider that ants influence the
colonization of diptera fauna, as they feed upon the carcass as well as on the
body, eggs and larvae of necrophagous flies as has been observed in this study.
Another species observed during the initial decomposition process was Cochilmyia
macellaria, characteristic as a species linked to urban and high humidity locations,
124
generally appearing as a secondary species in the decomposition process [24].
The increase of Chrysomya rufifacies, and Chrysomya megacephala, was
observed when the carcass was bloated (bloat stage) and it was maintained during
tissue liquefaction (active decomposition). This behaviour has already been
reported by Salazar-Ortega [7]. The last diptera to arrive at the carrion were the
Sarcophagidae and the Muscidae. This is a frequently observed phenomenon in
investigations of sarcosaprophagous fauna [7, 34, 35, 36].
Although many opportunistic and adventive insects are of no forensic importance,
they presented a great abundance in the intermediate stages of decomposition
(active and advanced decomposition). One example is the Syrphidae family which
will take advantage of available proteins in a decomposing body in the absence of
polen or other sugar-rich foods [36]. Saprophagous flies of the genus Euxesta
(Ulildiidae) which feed on decomposing vegetable matter, may also take advantage
of the provisional resources a carcass has to offer [37]. During these stages a
larger number of stingless bees (Hymenoptera: Apidae; Meliponini) were
registered. These were attracted by the amount of minerals and humidity present
during putrefaction, as well as by the fungi that develops during these phases, all
of which represent an important source of nutrition for these bees [38].
In the last phase of decomposition (skeletal remains), the necrophagous diptera
diminished considerably, being replace by beetles. This succession has been
previously described by several authors [7, 10, 11]. The drop in humidity of the
carcass, the shortage of soft tissue on the same, and the exposure of cartilages
and tendons allowed the proliferation of beetles during this final stage [26, 40]. This
phase signals the appearance and increase in numbers of Hermetia illucens
125
(Stratiomyidae) both in their adult form and in their larval stage. This has been
reported by Flores-Pérez in central Mexico [9]. H. illucens larvae are associated to
decomposing animal or vegetable matter, excrement and the undersides of fallen
tree trunks [7]; however, it is a forensically important species as they are reported
at the skeletal remains stage in human corpses [40]. Their appearance marks the
end of a corpse's decomposition process.
This study is the first contribution on cadaveric fauna in the south of Mexico. It
generates knowledge concerning the species associated to each one of the stages
of decomposition. The importance of studying the various factors that influence the
decay of a carcass is highlighted here, as seasonal variations and geographical
location influence the composition and colonization of insects on a carcass.
Acknowledgements
We want to express our special thanks to The National Council for Science and
Technology (CONACyT) for support this research.
References
[1] T.I. Tantawi, E.M. El-Kady, B. Greenberg, H.A. El-Ghaffar, Arthropod
succession on exposed rabbit carrion in Alexandria, Egypt. J Med Entomol. 33 (4)
(1996) 566-580.
[2] R.H. Martínez, J.G. Jaramillo, R.J. Escoto, V.M.L. Rodríguez, R.F.A. Posadas,
I.E. Medina, Estudio comparativo preliminar de la sucesión de insectos necrófagos
en Sus scrofa intoxicado con paratión metílico, en tres periodos estacionales, Rev
Mexicana de Ciencias Farm. 40 (3) (2009) 5-10.
126
[3] E. Catts, M. Goff, Forensic entomology in criminal investigations, Ann Rev
Entomol. 37 (1992) 253-272.
[4] C. Campobasso, F. Introna, The forensic entomologist in the context of the
forensic pathologist's role, Forensic Sci Int. 120 (1-2) (2001) 132-139.
[5] M.G. Mavárez-Cardozo, A.L. Espina de Fereira, F.A. Barrios-Ferrer, J.L.
Fereira-Paz, Cuad Med Forense. 11 (39) (2005) 23-33.
[6] M.I. Arnaldos, C. Prado e Castro, J.J. Presa, E. López-Gallegos, M.D. García
MD, Importancia de los estudios regionales de fauna sarcosaprófaga, Aplicación a
la Práctica Forense, C Forense. 8 (2006) 63-82.
[7] J. Salazar-Ortega, Estudio de la entomofauna asociada a la descomposición
de un cadáver de cerdo doméstico (Sus scrofa) en condiciones de campo,
Universitas Scientiarum. 3 (1) (2008) 21-32.
[8] M.L. Goff, Problems in estimation of postmortem interval resulting from the
wrapping of a corpose: a case study from Hawwaii, J Agr Entomol. 9 (1992) 237243.
[9] L.R. Flores Pérez, Sucesión de entomofauna cadavérica utilizando como
biomodelo cerdo blanco, (Sus scrofa L). Colegio de Posgraduados. Instituto de
Enseñanza e investigación en Ciencia Agrícola. Posgrado de Fitosanidad
Entomología y Acarología. Tesis de Doctor en Ciencias. Montecillo, Texcoco, Edo.
De México. (2009).
[10] M.T. Valdes-Perezgasga, F.J. Sanchez-Ramos, O. García-Martínez, G.S.
Anderson, Arthropods of forensic importance on pig carrion in the Coahuilan
semidesert, Mexico. J of Forensic Sci, 55 (4) (2010) 1098- 1101. doi:
10.1111/j.1556-4029.2010.01381.x
127
[11] A.L. Hernández-González, J.L. Navarrete-Heredia, G.A. Quiroz-Rocha, J.B.
López-Caro, Coleópteros (Scarabaeidae, Trogidae y Siphidae) asociados a un
cadáver de lechón Sus scrofa (Linnaeus, 1785) en el bosque Los Colmos,
Guadalajara, Jalisco. Nota Científica. Acta Zool Mex. 29 (1) (2013) 252-254.
[12] K. Schoenly,. Demographic bait trap. Environ. Entomol 10 (1981) 615-617.
[13] R.K. Colwell, EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared
species from samples. Versión 9 and earlier. User´s Guide and application.
Published at: http://purl.oclc.org/estimates (2013).
[14] N. Gotelli, R. Colwell, Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in
measurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4 (2001) 379391.
[15] R Development Core Team, R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3900051-07-0, URL http://www.R-project.org. (2008).
[16] M.I.Arnaldos, Estudio de la fauna sarcosaprófaga de la región de Murcia. Su
aplicación a la medicina legal. Universidad de Murcia. Departamento de Biología
Animal (Zoología). Tesis Doctoral. Murcia, España. (2000) 275 p.
[17] M. Grassberger, C. Reiter, Effect of temperature on Lucilia sericata (Diptera:
Calliphoridae) development with special reference to the isomegalen-and
isomorphen diagram. Forensic Sci Int. 120 (2001) 32-36.
[18] M. Castillo-Miralbes, Estudio de la entomofauna asociada a cadáveres en el
Alto Aragón, España. Sociedad Entomol Aragonesa. Monografías S.E.A, 6 (2002)
9-87
[19] M. Battán-Horenstein, B. Rosso, M.D. García, Seasonal structure and
128
dynamcs of sarcosaprophagous fauna on pig carrion in a rural area of Cordoba
(Argentina): Their importance in forensic science. Forensic Sci Int. 217 (2012) 146156. doi:10.1016/j.forsciint.2011.10.043
[20] M. Wolff, A. Uribe, O. Adriana, P. Duque, A preliminary study of forensic
entomology in Medellín, Colombia. Forensic Sci Int. 120 (2001) 53-59.
[21] L.M. Jenson, R. H. Miller, Estimating filth fly (Diptera: Calliphoridae)
development in carrion in Guam. Micronesica. 34 (1) (2001) 11–25.
[22] K.L. Tabor, C.C. Brewster, D.F. Richard, Analysis of the successional patterns
of insects on carrion in southwest Virginia. J Med Entomol. 41 (4) (2004) 784- 795.
[23] S.Z. Yusseff Vanegas, Entomología Forense: Los insectos en la escena del
crimen. Revista Luna Azul, Universidad de Caldas, 23 (2006) 42-49.
[24] M. Wolff, Entomología Forense en Colombia. WordPress.[online] Página Web:
http://entoforenselatam.wordpress.com/about/ (2009).
[25] J. Byrd, J. Castner Forensic Entomology: the utility of arthropod in legal
investigations. CRC Press. USA. (2001) 418 p.
[26] J.B. Hutchet, F.L. Mort, R. Rabinovich, S. Blau, H. Coqueugniot, B. Arensburg,
Identification of dermestid pupal chambers on Southern Levant human bones:
inference for reconstruction of Middle Bronze Age mortuary practices. J Archaeol
Sci. 40 (2013) 3793-3803.
[27] U. Caballero, J.L. León-Cortés, High diversity beetle assemblages attracted to
carrion and dung in threatened tropical oak forests in Southern Mexico. J Insect
Conserv. 16 (1012) 537–547.
[28] S. Vanlaerhoven, G. Anderson, Forensic Entomology. Determining time of
death in buried homicide victims using insect succession. Technical Report TR-02129
96.Canadian Police Research Centre. (1996).
[29] B. Keh, Scope and applications of forensic entomology. Ann Rev Entomol. 30
(1985) 137-154.
[30] M.L. Goff, Problems in estimation of postmortem interval resulting from the
wrapping of a corpose: a case study from Hawwaii. J Agric Entomol. 9 (1992) 237243.
[31] M.I. Arnaldos, M.D. García, E. Romera, J.J. Presa A. Luna, Estimation of
postmpostmortem interval in real cases based on experimentally obtained
entomological evidence. Forensic Sci Inter. 149 (2005) 57–65.
[32] D.L. Baumgartener, Review of C. fufifacies (Diptera:Calliphoridae), J Med
Entomol. 30 (1993) 338-352.
[33] K. Schoenly, A statistical analysis of successional patterns in carrion-arthropod
assemblages: implications for forensic entomology and determination of the
postmortem interval. J Forensic Sci. 37 (1992) 1489-1513.
[34] F.J.R. Introna, C.P. Campobasso, A. Di Fazio, Three case studies in forensic
entomology from southern Italy. J Forensic Sci, 43 (1998) 210-214.
[35]. J. Iannacone, Artropofauna de importancia forense en un cadáver de cerdo
en el Callao, Perú. Revista Brasileira de Zoología, 20 (1) (2003) 85-90.
[36] E.A. Laubertie, S.D. Wratten, J.R. Sedcole, The role of odour and visual cues
in the pan-trap catching of hoverflies (Diptera: Syrphidae). Annals of Applied Biol,
148 (2006) 173–178.
[37] T.C. Moretti, O.B. Ribeiro, P.J. Thyssen, D.R. Solis, Insects on decomposing
carcasses of small rodents in a secondary forest in Southeastern Brazil. European
J Entomol, 105 (2008) 691-696.
130
[38] M. Gilliam, B.J. Lorenz, G.V. Richardson, Digestive enzymes and microorganisms in honey bees, Apis mellifera: influence of streptomycin, age, season,
and pollen. Microbios, 55 (1988) 95–114.
[39] E. Catts, N. Haskell, Entomology and Death a Procedural Guide. Joyce´s Print
Shop, Inc. Clemson, SC USA, (1997) 182.
[40] W.D. Lord, M.L. Goff, T.R. Adkins, The Black Soldier Fly Hermetia illucens
(Diptera: Stratiomyidae) As a potential measure of human postmortem interval:
Observations and Case Histories. J Forensic Sci. 39 (1) (1994) 215-222.
131
Fig. 1. Illustration of the five stages of decomposition process: F, fresh; E, bloat; Dac, active decay;
Dav, advanced decay; Ro, skeletal remains. Left images correspond to the dry season and the right
side of the rainy season.
132
Table 1. Description of the five stages of decomposition process. Duration data for each state are
attached, start time and end (in parentheses).
Stages of
descomposition
Description
Fresh
(Fr)
Season
Dry
Rain
The body presented a greenish tint in
the ventral region.
24 h
(0 - 24 h)
12 h
(0 - 12 h)
Bloat
(En)
Increased volume in the abdominal
region. Appearance of blebs within
this same area.
36 h
(24 - 60 h)
36 h
(12 - 48 h)
Active decay
(Dac)
Ruptured epidermal tissue and
viscera out of the bodies. Liquid out
of the main body openings and
dipterous larvae hatch in the anterior
region of the body.
24 h
(60 - 84 h)
84 h
(48 - 132 h)
Advanced decay
(Dav)
Increase of the immature stages of
Diptera. Tissue loss and detachment
of parts of the body. The phase is
terminated when larvae consumed
the viscera and muscle tissue.
192 h
(84 - 276 h)
84 h
(132 - 216 h)
Skeletal remains
(Ro)
In the dry season provided an
mummification of their outer
integument, preventing its
degradation was complete. In the
rainy season, the body presented the
complete degradation of all tissues to
be in bone and cartilage.
1008 h
(276 - 1284 h)
816 h
(216 - 1032 h)
133
Fig. 2. Data of temperature and relative humidity (%) recorded during sampling in
both sampling periods.
134
Table 2. Taxa collected and their frequency in the dry season and rains in pig carcasses. Trophic
group to which each taxon belongs mentioned (NC: necrophagous, NF: necrophiliac, OM: omnivorr,
OP: opportunistic, AC: accidental).
Order
Family
Specie
Season
Dry
Rain
Diptera
Anthomyidae
Calliphoridae
Calythea sp
Lucilia eximia
Mesembrinella sp
(1 sp)
Drosophila sp
Fannia tumidifemur
Taeniaptera sp
sp1
(1 sp)
Atherigona sp
Cyrtoneurina sp
Hemichlora sp
Musca sp
Sarcopromusca sp
Glyphidops filosus
Megaselia sp
sp1
(1 sp)
Richardia podagrica
Blaesoxipha sp
Helicobia sp
Peckia chrysostoma
Sarcodexia sp
Sarcofahrtiopsis sp
Tricharaea sp
(1 sp)
Hermetia illucens
Ornidia obesa
Anastrepha obliqua
Acrosticta sp
Euxesta spoliata
Euxesta sp1
Euxesta sp2
Euxesta sp3
Physiphora alceae
Apis mellifera
Partamona bilineata
Trigona fuscipennis
sp1
(1 sp)
(1 sp)
16
16
2,894
2,430
36
12
24
997
1,346
124
0
0
251
5,251
7
1
7
64
5
134
27
0
0
744
24
131
17
82
42
277
4
99
11
5
35
0
119
380
42
1
3
0
3
4
12
0
2
23
0
1
Culicidae
Drosophilidae
Fanniidae
Micropezidae
Milichiidae
Muscidae
Neriidae
Phoridae
Psilidae
Richardiidae
Sarcophagidae
Sepsidae
Stratiomyidae
Syrphidae
Tephritidae
Ulidiidae
Hymenoptera
Apidae
Braconidae
Chalcididae
2,045
22
1,429
3,216
58
257
82
36
12,151
16
41
4
540
404
138
239
182
67
107
466
346
8
92
876
66
290
35
850
11
73
20
134
59
4
866
4
637
784
148
3
22
9
2
10
5
18
0
33
2
2
Trophic
relationship
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
AC
OP
NC
OP
OP
OP
NC
NC
NC
NC
NC
OP
NC
NC
OP
OP
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
NC
OP
AC
OP
OP
OP
OP
OP
OP
OP
OP
AC
AC
AC
AC
AC
AC
NF
NF
135
Order
Family
Specie
Season
Dry
Rain
Formicidae
Brachymyrmex sp
Camponotus sp2
Paratrechina sp
Pseudomyrmex sp
Solenopsis geminata
(1 sp)
(1 sp)
Agelaia sp
Polybia sp
(1 sp)
Necrobia sp
(1 sp)
Euspilotus azureus
Hololepta sp
(1 sp)
(1 sp)
Canthon cyanellus
Phyllophaga sp
(1 sp)
(1 sp)
(varias sp)
Trox sp
135
13
55
0
27
3
1
10
39
4
36
0
27
6
2
3
0
2
24
18
30
0
Ichneumonidae
Halictidae
Vespidae
Coleoptera
Cerambycidae
Cleridae
Buprestidae
Histeridae
Melyndae
Nosodendridae
Scarabeidae
Scolytidae
Silvanidae
Staphylinidae
Trogidae
0
239
0
3
72
0
0
0
18
0
22
1
120
0
0
0
4
0
19
0
220
3
Trophic
relationship
OM
OM
OM
OM
OM
NF
OM
OP
OP
AC
OM
AC
NF
NF
AC
NC
NC
NC
AC
AC
NF
NC
136
Fig. 3. Correspondence analysis to establish associations between species of the Calliphoridae
family and the states of decomposition: a) dry, b) rain. (Stages: Fr, Fresh; En, Bloat; Dac, Ative
decay; Dav, advanced decay; Ro, Skeletal remains. Species. Cma, Cochlyomya macellaria; Cme,
Chrysomya megacephala; Cru, Chrysomya rufifacies; Hseg, Hemilucilia segmentaria; Lex, Lucilia
eximia; Mes, Mesembrinella sp.)
137
Fig. 4. Correspondence analysis to establish associations between species of the Sarcophagidae
family and the states of decomposition: a) dry, b) rain. (Stages: Fr, Fresh; En, Bloat; Dac, Ative
decay; Dav, advanced decay; Ro, Skeletal remains. Species. Blae, Blaesoxipha sp; Hel, Helicobia
sp; Lep, Lepidodexia sp; Pec, Peckia chrysostoma; Sard, Sarcodexia sp; Sarf, Sarcofarhtiopsis sp;
Tri, Tricharaea sp).
138
Fig. 5. Correspondence analysis to establish associations between species of the necrophagous
collected and the states of decomposition: a) dry, b) rain. (Stages: Fr, Fresh; En, Bloat; Dac, Ative
decay; Dav, advanced decay; Ro, Skeletal remains. Species. Cal, Calythea sp; Cyr, Cyrtoneurina
sp; Ftum, Fannia tumidifemur; Hem, Hemichlora sp; Hil, Hermetia illucens; Meg, Megaselia sp;
Mus, Musca sp; Pho1, (Phoridae) sp1; Sep, (Sepsidae) sp1; Sar, Sarcopromusca sp).
139
Fig. 6. Correspondence analysis to establish associations between species of the necrophilic and
omnivorous and the states of decomposition: a) dry, b) rain. (Stages: Fr, Fresh; En, Bloat; Dac,
Ative decay; Dav, advanced decay; Ro, Skeletal remains. Species. Cam2, Camponotus sp2; Eazu,
Euspilotus azureus; Nec, Necrobia sp; Par, Paratrechina sp; Pol, Polybia sp; Sol, Solenopsis
geminata; Sta, (Staphylinidae, varias sp).
140
Fig. 7. Correspondence analysis to establish associations between species of the opportunistic and
accidental and the states of decomposition: a) dry, b) rain. (Stages: Fr, Fresh; En, Bloat; Dac, Ative
decay; Dav, advanced decay; Ro, Skeletal remains. Species. Acr, Acrosticta sp; Age, Agelaia sp;
Ap1, (Apidae sp1); Cul, (Culicidae sp1); Espo, Euxesta spoliata; Eux1, Euxesta sp1; Eux2, Euxesta
sp2; Mil, (Milichiidae, sp1); Npe, Nannotrigona perilampoides; Nci, Notogramma cimiciforme; Obe,
Ornidia obesa; Pbi, Partamona bilineata; Rpo, Richardia podagrica. Sil, (Silvanidae sp1); Tae,
Taeniaptera sp, Tful, Trigona fulviventris).
141
Fig. 4. Occurrence matrix of insects associated with pig carcase in the dry season.
Fig. 5. Occurrence matrix of insects associated with pig carcase in the rain season
142
143
144

El Colegio de la Frontera Sur

Transcripción

Documentos relacionados