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Int. J. Morphol.,
32(3):998-1008, 2014.
Modelando la Varianza de la Forma: Morfometría
Geométrica Aplicaciones en Biología Evolutiva
Modelling Shape Variance: Geometric Morphometric Applications in Evolutionary Biology
Hugo A. Benítez*,** & Thomas A. Püschel***
BENÍTEZ, H. A. & PÜSCHEL, T. A. Modelando la varianza de la forma: morfometría geométrica aplicaciones en biología evolutiva.
Int. J. Morphol., 32(3):998-1008, 2014.
RESUMEN: La comparación de caracteres anatómicos entre organismos ha sido un elemento central de la biología comparada.
Históricamente, la clasificación taxonómica y la comprensión de la diversidad biológica se han basado en descripciones morfológicas.
En base a una revolución matemática cuantitativa, el estudio de la morfología ha tenido un importante énfasis gracias al desarrollo del
análisis de la forma mediante la combinación de métodos estadísticos multivariados y nuevas maneras de visualización. El objetivo de la
presente revisión es dar una visión actualizada sobre los avances del estudio de la morfometría geométrica (MG) en biología evolutiva,
así como introducir a temáticas en fuerte desarrollo (e.g. estabilidad del desarrollo, integración y modularidad morfológicas, entre
otras). Se espera proporcionar una visión amplia del uso de la MG en biología evolutiva, destacando la necesidad de aumentar el
esfuerzo de investigación en esta disciplina, junto con llamar la atención acerca de la utilidad de la MG como una herramienta efectiva,
precisa, amigable y barata para cuantificar y estudiar la variación morfológica.
PALABRAS CLAVE: Morfometría geométrica; Biología evolutiva; Integración; Modularidad; Asimetría fluctuante;
Dimorfismo sexual.
INTRODUCCIÓN
La comparación de caracteres anatómicos entre organismos ha sido un elemento central de la biología comparada durante siglos. Históricamente, la clasificación
taxonómica y la comprensión de la diversidad biológica han
basado sus fundamentes estructuralmente en descripciones
morfológicas (Adams et al., 2004). A principios del siglo
XX, la biología comparada entró en una transición entre el
campo descriptivo y la ciencia cuantitativa, en la que el análisis morfológico tuvo una similar revolución cuantitativa
(Bookstein, 1998).
Sobre la base de esta revolución matemática cuantitativa, el estudio de la morfología ha tenido un importante
énfasis gracias al desarrollo estadístico del análisis de la “forma”; esto hizo posible la combinación de métodos estadísticos multivariados y nuevas maneras de visualizar una estructura (Adams & Funk, 1997). Esta “Síntesis
Morfométrica”, conocida actualmente como “Morfometría
Geométrica" (MG), permite un máximo aprovechamiento
de la información geométrica que posee una estructura (Rohlf
*
& Marcus, 1993). Estas herramientas permiten el estudio de
la forma integrando el tamaño de los organismos, proporcionando análisis robustos y herramientas gráficas para la
cuantificación y visualización de la variación morfológica
intra e interespecífica (Adams et al., 2013).
La MG permite el estudio de la forma, definida como
las propiedades geométricas restantes tras remover los efectos de la escala, la rotación y la traslación de un objeto (Fig.
1) (Adams & Funk; Rohlf et al., 1996; Rohlf & Slice, 1990).
Una técnica dentro de estos métodos de evaluación de la
forma, es la búsqueda de componentes no-uniforme del
cambio de la forma (Thin Plate Spline), la cual representaría todos los movimientos de los hitos, es decir, las variaciones locales y no lineales, indicando por tanto los cambios producidos en sectores puntuales de la forma. Por lo
tanto, la MG ofrecería una mejor interpretación biológica y
constituiría una herramienta gráfica para la visualización y
cuantificación de la variación morfológica en diferentes
contextos ecológicos y evolutivos (Adams & Rohlf, 2000;
Faculty of Life Sciences, University of Manchester, Michael Smith Building, Oxford Road, Manchester M13 9PT, UK
Instituto de Alta Investigación, Universidad de Tarapacá, Casilla 7-D Arica CHILE
***
Centre for Anatomical and Human Sciences, Hull York Medical School, University of York, Heslington, York YO10 5DD, UK
**
998
BENÍTEZ, H. A. & PÜSCHEL, T. A. Modelando la varianza de la forma: morfometría geométrica aplicaciones en biología evolutiva. Int. J. Morphol., 32(3):998-1008, 2014.
ción sexual (Alibert et al.; Bertin et al., 2002).
Sin embargo, pese a la potencialidad de estas
herramientas, los estudios de variación
morfológica han recibido una atención moderada (Brown et al., 1992; Thomas et al., 1998;
Adams et al., 2004), principalmente por la carencia de exactitud estadística en los métodos
de morfometría tradicional a nivel
intraespecífico. A pesar de esta carencia, varios autores han proporcionado revisiones del
uso de la MG en diferentes áreas de la ciencia
(Rohlf & Slice; Bookstein, 1991; Rohlf &
Marcus; O'Higgins, 2000; MacLeod & Forey,
2002; Adams et al., 2004; Slice, 2007; ToroIbacache et al., 2010; López et al., 2012; ParésCasanova & Martínez, 2013; Rios-Rodas et al.,
2013; Klingenberg, 2013; Adams et al., 2013).
Fig. 1. Pasos de la superposición de Procusto ejemplificado en el cuerpo ejemplo en Ceroglossus: 1) escalamiento a un mismo tamaño de centroide, 2) traslación a un centroide común, y 3) rotación para minimizar la suma de distancias
cuadradas entre los hitos correspondientes.
De hecho existe una creciente utilización de estos métodos, siendo evidenciable
en los registros de ISI Web of Knowledge,
que a la fecha señalan 5582 artículos publicados con la presencia de la palabra
"geometric morphometrics", existiendo así un
aumento exponencial en los últimos 5 años que
llega a más de 300 (353 año 2011) artículos
anuales (Fig. 2).
Orígenes y Definiciones . Los orígenes de la
MG nacen motivados en parte, por los estudios
en las grillas deformadas de Thompson (1942).
El desarrollo de nuevas propiedades basadas
en una teoría matemática coherente, capaz de
capturar la forma, hace que esta nueva
morfometría haya sido denominada como
geométrica. Su recepción fue acogida como una
“revolución” para el mundo del análisis
morfológico, debido a la gran potencialidad y
poder analítico de este nuevo método (Rohlf &
Marcus).
Fig. 2. Número de artículos en morfometría geométrica publicados al año 2013
(registros de Web of Science).
Alibert et al., 2001; Benítez De La Fuente et al., 2010). Estos avances en
el estudio de la morfología, contribuyeron en un aumento significativo
del conocimiento en estudios taxonómicos, ecológicos, de la definición
de especie frente a la dispersión geográfica y en estudios de diferencia-
Los cimientos de la MG se basan en una
matemática relativamente compleja (basada
enteramente en el álgebra matricial), y aunque
sus objetivos y su manera de proceder son
intuitivos (es una herramienta diseñada para
proveer resultados visuales), es necesario esclarecer sus fundamentos, aunque por limitaciones de espacio será de manera sucinta. En
la última década han sucedido grandes e importantes avances en el desarrollo de esta materia, los cuales han permitido generalizar ciertos estándares teórico-prácticos. Trabajos como
999
los de Bookstein (1991) sobre la base histórica y el desarrollo de las técnicas, Goodall (1991) en particular para la metodología Procusto (Dryden & Mardia, 1998) quienes realizan una síntesis detallada de la estadística aplicable al estudio de la forma, Small (1996) quien da un estudio detallado
de la noción y tipos de espacios de forma, son algunos de
los ya clásicos desarrollos en MG. Posteriormente,
Klingenberg & McIntyre (1998) desarrollaron métodos para
el estudio de patrones de asimetría mediante MG, junto con
otros múltiples autores que han contribuido en la
estructuración de la tecnica (McLeod & Forey; Polak, 2003;
Hallgrímsson & Hall, 2005; Zelditch et al., 2012). Para una
introducción detallada al campo de la MG, ver Zelditch et
al. (2012).
ciones relativas de los hitos entre sí. No obstante, mezclar
datos medidos en diferentes niveles de medición, puede ocasionar problemas en algunos análisis multivariados, como
aquellos basados en matrices de varianza-covarianza. En
estos casos se recomienda la utilización de la matriz de correlación, pues permite una estandarización de los niveles
de medición, pese a que continúa haciendo el análisis y la
visualización, aún más abstractos. Otra solución propuesta
es calcular todas las distancias inter-hitos existentes (idea
sobre la que se fundamenta el enfoque morfométrico
(Euclidean Distances Matrix o EDMA), lo cual también
estandarizaría la posición relativa de los hitos, no obstante
inflaría el número de variables y grados de libertad (Lele &
Richtsmeier, 2001).
Morfometría Tradicional vs. Morfometría Geométrica.
La morfometría lineal se caracteriza por la utilización de la
estadística multivariada a problemas relativos a la forma de
los organismos (Marcus, 1990). No obstante a diferencia de
la MG, sus datos primarios no son coordenadas cartesianas,
sino que distancias, índices o ángulos (Tornese & Nabar,
2013; Cantin et al., 2013). Estos métodos rara vez preservan las relaciones geométricas del objeto de estudio durante
el análisis, lo que dificulta enormemente la visualización de
los cambios morfológicos. Como consecuencia de lo anterior, la generación de gráficos o visualizaciones de los resultados usualmente se hace a través de tablas poco intuitivas.
Otra importante diferencia surge en relación a la estandarización de las variables. Aunque las distancias son inherentemente independientes de la posición y orientación del
objeto del cual son obtenidas, no permiten ninguna remoción
de los efectos de la escala/tamaño matemáticamente comparable a la obtenida en MG mediante el análisis de Procusto.
Por su parte para estandarizar la variación debida a
tamaño, se ha propuesto interpretar el primer componente
(PC1) de un análisis de componentes principales (PCA)
como la variable que resume la variación debida al tamaño,
mientras que los componentes restantes representarían la
variación debida a la forma (MacLeod, 2005). Lo anterior
se fundaría una concepción simplista de que el PC1 sería
un eje de “solo-tamaño”, lo cual es equivocado. El PC1 puede
representar variación debida al tamaño, pero este cambio no
tiene por qué ser isométrico (Shea, 1985). Únicamente si el
primer eje longitudinal posee una pendiente de uno con respecto a todos los demás ejes, se podría considerar que es
isométrico-multivariado y que no habría cambio de forma
vinculado a cambio de tamaño. Sin embargo, en la mayoría
de los casos biológicos (quizás todos), la pendiente es diferente a uno con respecto a los demás ejes, por lo que cualquier cambio en el eje de “tamaño” (PC1), iría acompañado
de cambios en la forma. Es por esto, que algunos autores
han propuesto que el primer eje sea denominado “eje de
forma tamaño-determinado”, y no eje de “solo-tamaño”
(McKinney & McNamara, 1991). Otras soluciones propuestas para remover el efecto del tamaño han sido la utilización
de puntajes Z y de variables de la forma de Mosimann
(Darroch & Mosimann, 1985), que consisten en dividir cada
variable por la media geométrica de la muestra. Esta
estandarización en teoría permitiría remover, al menos parcialmente el efecto del tamaño, aunque sus fundamentos
estadísticos no son muy robustos (Darroch & Mosimann).
En general las estandarizaciones utilizadas en
morfometría lineal, van desde la utilización de índices y proporciones, a la transformación de las variables de distintas
maneras. El problema de los índices reside en la carencia
de una estadística bien desarrollada para su tratamiento
multivariado, así como una artificiosa disminución de la
varianza (Atchley et al., 1976). Las distancias por su parte
poseen la limitación de que resulta complicado preservar la
información relacionada a las posiciones relativas de los hitos
entre sí. Por ejemplo podrían existir múltiples formas con
un mismo valor de distancia entre sus puntos más distales,
sin que estas distancias sea equivalentes u homologas. Para
solucionar problemas como el anterior, muchas veces se ha
propuesto al análisis multivariado conjunto de distancias y
valores angulares entre tres hitos (estos últimos poseen la
cualidad de ser invariantes a la localización, orientación e
incluso el tamaño) (Slice, 2005). Combinando los valores
de las distancias utilizadas para construir un ángulo, junto
con su respectivo valor angular, permite preservar las posi-
1000
Las herramientas de la MG poseen grandes ventajas
comparativas en relación a la morfometría lineal, pues entregan una descripción precisa y certera de las formas biológicas, además de permitir una adecuada visualización, interpretación y comunicación de los resultados (Zelditch et
al., 2004, 2012). La MG permite visualizar complejas diferencias entre distintas formas biológicas, junto con la puesta a prueba distintas hipótesisestadísticas sustentadas firmemente en una base matemática adecuada.
Medida de Estabilidad del desarrollo: Asimetría Fluctuante. La estabilidad del desarrollo (ED) se define como
la capacidad de un organismo para producir un fenotipo predeterminado por un diseño corporal adaptativo, bajo un conjunto de condiciones genéticas y ambientales específicas
(Waddington, 1942). Por tanto, refiere a las capacidades intrínsecas de un individuo para resistir accidentes y perturbaciones durante su crecimiento y desarrollo (Clarke, 1998).
La capacidad de un organismo para producir un fenotipo
ideal, pese a las perturbaciones encontradas durante el desarrollo, reflejan el mecanismo causal de la ED. Esta capacidad es utilizada para evaluar variedad de tipos de estrés y la
capacidad genotípica de corregirlos (Auffray et al., 1999).
A menudo se denomina inestabilidad del desarrollo (ID) o
ruido del desarrollo (RD) a la tendencia de un sistema del
desarrollo para producir cambios morfológicos como respuestas a perturbaciones aleatorias (Klingenberg, 2003;
Nijhout & Davidowitz, 2003).
La herramienta de medición más utilizada para estimar la ED es la Asimetría Fluctuante (AF) (van Valen, 1962;
Palmer & Strobeck, 1986; Clarke; Pither & Taylor, 2000).
La AF es una medida de las pequeñas desviaciones al azar
que ocurren entre el lado izquierdo y derecho de rasgos
bilateralmente simétricos (van Valen). La principal idea en
el uso de la AF como medida de ID, es que el lado izquierdo y derecho (I – D) de un organismo puedan ser vistas como
replicas independientes de un mismo desarrollo, donde los
lados corporales de un individuo compartirían un mismo
genotipo en un ambiente homogéneo (Klingenberg, 2003).
En otras palabras, los factores determinantes del desarrollo
del lado I y D serian idénticos, por lo que en condiciones
ideales se esperaría para éstos una simetría perfecta (Auffray
et al.; Klingenberg, 2003).
En los últimos años, la búsqueda de nuevos métodos
más precisos para cuantificar la variación de la asimetría en
los individuos, ha llevado a la incorporación de la MG como
una herramienta que permite visualizar y cuantificar cambios directamente desde la forma, reduciendo la tasa de error
de medición presente frecuentemente en las mediciones con
morfometría tradicional y permitiendo la estimación de variaciones más sutiles y exactas para el cálculo de asimetría
(Klingenberg & McIntyre; Auffray et al.; Zelditch et al.,
2008; Debat et al., 2009; Benítez, 2013, Bravi & Benítez,
2013). White & Searle (2008) investigaron el uso de la MG
a través de la asimetría fluctuante como proxy morfológico
para cuantificar la diversidad genética de musarañas (Sorex
araneus) en diferentes islas. Su estudio cuantificó la asimetría del lado izquierdo y derecho de la mandíbula de esta
musaraña, en la que encontraron una pequeña relación entre
la diversidad genética y la asimetría fluctuante de los individuos. La utilización de esta herramienta ha permitido cuan-
tificar otros tipos de variaciones en el desarrollo, tales como
cambios en la morfología en relación con la mutación en
genes responsables del desarrollo. Fondon & Garner (2007),
hipotetizan que en cráneos de perros las simples asimetrías
morfológicas son producidas por el incremento de mutaciones en el desarrollo (variaciones en factor de transcripción
“Runx2” correlacionado con la sección facial del perro), lo
que es confirmado a través de modelos de hitos 3D.
Integración morfológica y modularidad. La integración
morfológica, es un fenómeno que se reconoce como la variación coordinada entre rasgos funcionales y del desarrollo
de los organismos (Olson & Miller, 1958), mientras que
como contraparte, la modularidad se define como la división de sistemas del desarrollo en componentes parcialmente
disociados que se encuentran integrados partir de distintos
niveles de organización biológicas (Klingenberg, 2008). El
estudio de estas relaciones morfológicas ha tomado alta
importancia en los últimos 10 años, debido al creciente interés en el estudio de fenotipos complejos, evo-devo, mapeo
genotipo-fenotipo, entre otras temáticas (Pigliucci & Preston,
2004; Klingenberg, 2003, 2004, 2008). La integración
morfológica se estudia mayoritariamente a partir de la
estimacion de la covariación de rasgos, pudiendo existir diferentes grados en la fuerza de covariación entre caracteres.
Esto seria indicativo de que tan vinculados se encuentran el
uno con el otro, por tanto los patrones de covariación se
enfocarían en como cambio específicos en los caracteres
ocurren coordinadamente. De esta manera la fuerza de integración entre caracteres en morfometría geométrica, se basaría en la distribución o variación de estos cambios sobre
las dimensiones en el espacio fenotípico (Klingenberg,
2008). Estudios morfológicos tradicionales de integración
se sustentaron en la función de los eigenvalues sobre la
matrices de correlación de distancias lineales (Cheverud et
al., 1983; Wagner, 1984, 1990). No obstante, actualmente
la mayor parte de estos análisis son desarrollados mediante
las herramientas de la morfometría geométrica (Willmore
et al., 2006; Young, 2006; Miteroecker & Bookstein, 2007;
Klingenberg, 2008; Goswami & Polly, 2010; Klingenberg,
2013).
Por otra parte, la modularidad ha sido considerada
como un importante principio organizacional de los sistemas biológicos, el cual también se manifestaría a un nivel
morfológico (Klingenberg, 2009). Un módulo ha sido tradicionalmente definido como una unidad dentro de la cual existe
una alta integración de muchas y/o fuertes interacciones, pero
que a su vez son relativamente independientes de otras de
esas unidades (Klingenberg, 2008). Dependiendo del problema de investigación, así como del nivel de organización bajo
análisis, la naturaleza de las interacciones puede variar (i.e.
pueden ser genéticas, del desarrollo y/o funcionales). Desde
1001
un punto de vista morfométrico, estas interacciones se manifestarían como una
fuerte covariación de los componentes dentro de un módulo, y una débil
covariación entre distintos módulos (Klingenberg, 2009). Variados estudios en
modularidad morfológica han sido desarrollados en los últimos años tanto en
aplicación (Klingenberg, 2013), como en el desarrollo teórico de la determinación modular (Goswami & Polly; Klingenberg, 2013), así como también en la
generación de software para el análisis de covariación entre caracteres (e.g
coeficiente RV en Klingenberg, 2009)
Por ejemplo, Klingenberg & Zaklan (2000) utilizan las herramientas
de la MG, para evaluar la integración del ala en Drosophila melanogaster,
hipotetizando que las alas anteriores y posteriores son unidades del desarrollo
que varían de forma independiente. Sus resultados muestran que estos caracteres no varían localmente, concluyendo así que la variación inter-individual,
así como las perturbaciones en el desarrollo (AF) modelarían la morfología
mediante procesos una integración de los procesos del desarrollo. Por su parte, Klingenberg & Leamy (2001), utiliza las herramientas de la MG aplicadas
a la asimetría fluctuante, con la finalidad de evaluar los efectos en la estabilidad del desarrollo alar en Bombus empatiens. El patrón de covariación de la
forma con respecto a la asimetría fluctuante, logró demostrar que los meca-
Fig. 3. Ejemplo de aplicación de la MG para el análisis de modularidad e integración
morfológicas: a) Hitos 3D in situ sobre un modelo 3D, Arriba: Vista anterior del cráneo mostrando los hitos seleccionados, Centro: Vista lateral de los hitos utilizados,
Abajo: Vista inferior de los hitos usados. Los 10 hitos visibles en la vista anterior se
usaron para determinar el modulo esplacnocráneal, mientras que los 14 restante definieron al neurocráneo; b) Histograma de la distribución de los coeficientes RV generados por permutación, la flecha muestra que nuestra hipótesis se encuentra en el extremo izquierdo de la curva de distribución, siendo una las partición con el coeficiente
RV más bajo (RV: 0,366; porcentaje de particiones alternativas con un valor RV menor
al de los módulos hipotéticos: 4,7%; p-valor tras 1000 rondas de permutación: <0.001);
c) Gráfico de covariación del primer par de ejes singulares (PLS1) para los 77 individuos analizados, se observa una integración morfológica moderada entre cara y bóvedas óseas (correlación entre los puntajes del PLS1: 0,78; % de la covariaza total explicada: 39,4%; p-valor tras 1000 rondas de permutación: 0,002).
1002
nismos del desarrollo morfológico alar se
relacionan con el intercambio gaseoso.
Otro modelo morfológico comúnmente
utilizados en estudios de integración y
modularidad han sido las mandíbulas de
mamíferos, tales como roedores o murciélagos. Estas se han utilizado tanto para
evaluar radiación adaptativa por preferencias nutricionales (Monteiro & Nogueira,
2010, 2011; Nogueira et al., 2009), como
también para medir la independencia relativa de las partes de las mandíbulas en
ratones y últimamente también en aves
(Klingenbert et al., 2003, Klingenberg &
Marugán-Lobón, 2013).
A modo de ejemplo, en el presente
trabajo se analizaron 77 cráneos humanos
lo cuales fueron digitalizados utilizando un
escáner láser Nextengine Inc., tras lo cual
se generaron una serie de modelos
tridimensionales en donde 24 hitos
tridimensionales fueron colectados (Fig
3.). Se deseó poner a prueba la hipótesis
de modularidad del cráneo en base a orígenes embrionarios diferenciales
(Ackermann, 2005; Bastir & Rosas, 2005;
Mitteroecker & Bookstein, 2008). Se estimó el coeficiente RV (análogo
multivariado de una correlación) para analizar la independencia relativa de los hipotéticos módulos, y luego se procedió a
evaluar el nivel de integración morfológica
de estos mismos, mediante un análisis de
dos bloques de mínimos cuadrados (PLS)
(Klingenberg, 2009). Nuestros resultados
confirman el comportamiento modular del
neurocráneo y esplacnocráneo (RV: 0.366;
% de particiones alternativas con un valor
RV menor al de los módulos hipotéticos:
4,7%; p-valor tras 1000 rondas de
permutación: <0,001), así como una integración morfológica moderada entre cara
y bóvedas óseas (correlación entre los
puntajes del PLS1: 0,78; % de la
covarianza total explicada: 39,4%; p-valor tras 1000 rondas de permutación:
0,002). Esto puede ser interpretado como
que el desarrollo entre neurocráneo y
esplacnocráneo es coordinado, no obstante esta coordinación se estructura
modularmente, permitiendo una relativa
independencia entre las partes.
Dimorfismo Sexual y Evolución de la Forma. El dimorfismo sexual es una de las fuentes más notables y generalizadas de la variación fenotípica en animales y plantas, por lo cual, a despertado un alto interés en la biología
evolutiva (Fairbairn & Preziosi, 1996). Las diferencias
sexuales apreciables en los caracteres morfológicos de machos y hembras son un fenómeno común en muchos taxa
de animales, siendo más conspicua la variación en el tamaño y la forma del cuerpo (Benítez De La Fuente et al.;
Gannon & Racz; Galdames & Zavando, 2012). La historia evolutiva, las vías del desarrollo y el diseño estructural son las principales restricciones de la diversificación
fenotípica (Cheverud et al., 1985). Sin embargo, estos tres
agentes constituyen un todo integrado debido a que las
restricciones histórico-evolutivas y de diseño son
epifenómenos de las vías del desarrollo de los organismos (Rieppel, 2006). Estudios de la forma en insectos
coleópteros han señalado que el dimorfismo sexual se
concentra generalmente en dos secciones de la forma corporal: tanto en la sección abdominal, donde estas variaciones de dimorfismo se asocian son de carácter adaptativo
debido a la presencia de huevos en hembras, como en la
sección pronotal asociados a la competencia macho-macho producto de variaciones en la proporción sexual en
las poblaciones (Benítez De La Fuente et al.; Benítez et
al., 2013). Otros estudios han utilizado la variación
geométrica de la forma alar en insectos como carácter de
dimorfismo, siendo la variación geométrica integrada de
las venas se diferencian entre machos y hembras (Benítez
et al., 2011).
Fig. 4. Ejemplo de aplicación de la MG para el análisis del dimorfismo sexual: a) Vista lateral de un cráneo humano arqueológico
mostrando los 19 hitos utilizados; b) Gráfico de clasificación de la puntajes para los 120 individuos analizados tras la estimación de una
función discriminante, (gris oscuro: individuos femeninos; gris claro: individuos masculinos), se observa un esperable sobrelapamiento
para una especie con un moderado nivel de dimorfismo sexual, aunque se encontraron diferencias significativas entre los grupos (Hotelling's
T2: 173.4452; p-valor: <0,001; 86,2% y 85,5% de individuos correctamente clasificados para individuos femeninos y masculinos respectivamente); c) Función de placa delgada (TPS) entre el consenso poblacional y los consensos masculino (izquierda) y femenino
(derecha). Los puntos negros representan los hitos, las grillas representan las deformaciones entre los especímenes, mientras que la
escala de grises representa a los factores de expansión (colores más oscuros son indicativos de una mayor expansión local). Se observa
que gran parte de las diferencias entre sexos se concentran en las área mastoidal y rostral, con una mayor expansión de estas zonas en los
especímenes masculinos.
1003
La evolución del dimorfismo sexual ha sido ampliamente documentada; sin embargo, la mayoría de los
estudios se han referido a la diferencia del tamaño entre
sexos opuestos, mientras que la variación de la forma
ha sido mucho menos investigada (Lande, 1980; Lande
& Arnold, 1985; Hedrick & Temeles, 1989; Fairbairn et
al., 2007). No obstante, la mayoría de los estudios del
dimorfismo sexual de la forma, han tratado a este ultimo como un carácter diagnostico para identificación
sexual o en análisis ontogenéticos (Ohiggins et al., 1990;
Pretorius, 2005; Valenzuela et al., 2004). Mas aun, las
investigaciones que han considerado la evolución del
dimorfismo sexual, han cubierto sólo algunos aspectos
en un limitado número de taxa como: la evolución del
cráneo en primates (Leigh, 2006; Schaefer et al., 2004),
las proporciones y dimensiones en cuerpos de lagartos
(Butler & Losos, 2002; Butler et al., 2007), tritones
(Malmgren & Thollesson, 1999) o en moscas
(Bonduriansky, 2006), y la variación de la forma en las
cabezas en insectos (Atchley, 1971), y la variación del
dimorfismo sexual en las alas de Drosophila
(Gidaszewski et al., 2009) o de la forma corporal en
escarabajos (Benítez De La Fuente et al.; Benítez et al.,
2013).
Se ha sugerido que el nivel de dimorfismo sexual
esqueletal en cráneo humanos es relativamente moderado o leve en comparación a otros primates (Frayer &
Wolpoff, 1985; O'Higgins et al.; Rosas & Bastir, 2002).
Variadas líneas de evidencia sustentan que existe una
estrecha relación entre las estrategias socio-reproductivas
y el nivel de dimorfismo sexual (Kappeler & van Schaik,
2002). En la presente revisión decidimos analizar la clásica problemática acerca del nivel de dimorfismo sexual
en la forma de cráneos humanos, utilizando para esto
las herramientas de la MG 2D (Fig. 4). Una muestra de
120 cráneos humanos (femeninos: 65; masculinos: 55)
fue fotografiada de manera estandarizada en vista lateral, y las diferencias debidas a escala, traslación y rotación fueron removidas mediante un análisis de Procusto.
Tras esto, se realizó un análisis discriminante para distinguir entre individuos masculinos y femeninos. Nuestros resultados muestran que existen diferencias significativas entre ambos sexos (Hotelling's T2: 173.4452; pvalor: <0,001), no obstante un esperable sobrelapamiento
para una especie con moderado dimorfismo sexual a
nivel morfológico esqueletal (86,2% y 85,5% de individuos correctamente clasificados para individuos femeninos y masculinos respectivamente). La función de TPS
mostró que gran parte de las diferencias entre sexos se
concentran en las área mastoídea y rostral, con una mayor expansión de estas zonas en los especímenes masculinos. En concordancia con lo recién señalado, tam-
1004
bién hubo diferencias significativas en el tamaño del
centroide entre ambos sexos (t-test: -2.6479; p-valor:
0,009), siendo los individuos femeninos más pequeños.
CONCLUSIONES
La incorporación de nuevas técnicas que determinan y sectorizan la variación de la forma tanto para animales o plantas esta siendo actualmente un tema muy
debatido (Lawing & Polly, 2010, Adams et al.). La MG
se presenta como una posible solución, debido a su capacidad de unificar e incorporar diferentes metodologías
las cuales se unifican para cuantificar y visualizar la forma de múltiples maneras. Diversos trabajos han establecido relaciones entre la asimetría fluctuante de la forma
y las variaciones en la diversidad genética. No obstante
estas asociaciones son relativamente leves, probablemente debido a la ausencia de un método estandarizado a
seguir. Una opción que los científicos están siguiendo,
es combinar estas técnicas avanzadas morfométricas, unificando metodologías junto a estudios moleculares y
genéticos, para así poder obtener resultados con evidencia total dentro de los análisis, No obstante estudios que
mezclan patrones de movimiento y biomecánica también
son parte importante del crecimiento de este nicho de
investigación (Adams et al.).
Esta revisión pretendió entregar una perspectiva
amplia del uso de la MG para algunos de los diferentes
ámbitos de la biología evolutiva, propugnando la necesidad de aumentar el esfuerzo investigativo en esta disciplina, junto con llamar la atención acerca de la utilidad
de la MG como una herramienta efectiva, precisa, amigable y barata para cuantificar y estudiar la variación
morfológica en una escala evolutiva.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Philippe Menecier (Musée de
l’Homme, Paris) y a Manuel Arturo Torres (Museo G.
Le Paige, San Pedro de Atacama) por el acceso a los
especímenes arqueológicos bajo su cuidado. Gracias
también a Germán Manríquez por el apoyo a esta investigación y a Stephan Püschel y Katherine Avendaño
por la edición de algunas de las figuras aquí presentadas. Este trabajo fue financiado parcialmente por el
Programa de Investigación Asociativa Anillos en Ciencia y Tecnología ACT Nº 096 y por Becas Chile,
Conicyt-PCHA/2012/73130010 (TP).
BENÍTEZ, H. A. & PÜSCHEL, T. A. Modelling shape variance: geometric morphometric applications in evolutionary biology. Int. J.
Morphol., 32(3):998-1008, 2014.
SUMMARY: The comparison of anatomical traits between organisms has been a central topic in comparative biology. Historically,
taxanomic classification and biological diversity understanding have been based on morphological descriptions. Derived from a
mathematical quantitative revolution, morphological studies have experienced an important renewal due to the development of shape
analysis rooted in statistical multivariate methods and novel visualisation techniques. The aim of the present review is to provide an
updated perspective regarding the progress in geometric morphometrics (GMM) applied to evolutionary biology, as well as introducing
to cutting-edge subjects (e.g. developmental stability, modularity, morphological integration, among other themes). Thus, it is expected
to provide a broad point of view with respect to the appliaction of geometric morphometrics in evolutionary biology, highlighting its
usefulness as an effective, accurate, user-friendly and inexpensive method to quantify and study shape variation.
KEY WORDS: Geometric morphometrics; Evolutionary biology; Integration; Modularity; Fluctuating asymmetry; Sexual
dimorphism.
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Correspondence to:
Dr. Hugo Benitez
Faculty of Life Sciences
University of Manchester
Michael Smith Building
Oxford Road, Manchester M13 9PT
UNITED KINGDOM
Email: [email protected]
Tornese, E. B. & Nabar, M. J. M. Morphometry of the corpus
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1008
Recibido : 22-09-2013
Aceptado: 17-12-2014

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