Programa REU Program - Organization for Tropical Studies

Programa REU Program - Organization for Tropical Studies

Indice / Index
Lista de Participantes / List of Participants 3
Foto de Grupo/ Group Picture 4
Descripción del Programa / Program Description 5
Lineamientos técnicos para la Educación Ambiental en la Estación Biológica La Selva
6
The effects of queen removal on nest growth of the social wasp, Polistes erythrocephalus:
Hymenoptera, Vespidae
27
Vegetative reproduction in Thelypteris kurtii: a survey of costs and benefits in plantlet
formation
32
Lluvia de semillas y sus agentes dispersores en tres plantaciones forestales de especies
nativas, parcelas puras y mixta
40
Vegetative structure of a neotropical forest canopy: quantitative analysis of leaf angle and
azimuth through different canopy strata
55
Efecto de depredadores acuáticos sobre la morfología de los renacuajos de dos especies del
género Agalychnis
60
Determinación de Biomasa y Desarrollo de Modelos Alométricos, en una Plantación
Experimental de Vochysia guatemalensis
75
The legacy of remnant pasture trees on floristic composition and structure in regenerating
forests, 23 years after abandonment
92
An estimate of nitrogen fixation by the lichen genera Cococarpia and Leptogium in a
tropical lowland forest
104
Distribution patterns, herbivory, and chemical ecology of Piper imperiale: Testing the
resource concentration hypothesis
110
Aspectos sobre la dinámica poblacional de Euterpe precatoria (Arecaceae) e implicaciones
117
para su conservación
Mutualism Dynamics of the Piper Urostachyum System
133
Diurnal patterns of stomatal conductance of four species of Calathea (Maranthaceae) in
two light regimes in a tropical rainforest
148
Mecanismos de regulación de herbívoros por parte de la hormiga depredadora Pheidole
bicornis en la especie Piper cenocladum
155
Habitat and Prey Selection in two Species of Imantodes (Serpentes: Colubridae)
167
A comparison of structure and function in Neotropical forest and pasture streams
176
Fotografías / Pictures 189
-1-
Lista de Participantes / List of Participants
Alumnos / Students Tutores / Mentors
Alejandra Marín Adriana Quirós
Andrea Romero Elizabeth Arévalo
Bryan Choi Eddie Watkins
Carolina Orozco Florencia Montagnini
Christian J. Caruso Steve Oberbauer
Fernando Soley Mahmood Sasa
Johan Montero Ann Rusell
Jim Raich
Justin Schlawin Zak Zahawi
Leigh Seeleman Catherine Cardelús
Leslie A. McGinnis Lee A. Dyer
Mauricio Fernández-Otárola Gerardo Ávalos-Rodríguez
Michael Whalen Karin Gastreich
Piero Protti Jennifer Sun
Philip W. Rundel
Rebeca Brenes-Roldán Robert Matlock
Ryan A. Adasme Matthew Williams
Craig Guyer
Maureen Donnelly
Suzanne Alvarez Elizabeth Anderson
Liabeth Yohannes Marcelo Árdon
Elizabeth Anderson Olivas
Coordinadora Programa REU-2004 Program Coordinator
Julio Barrantes-Morales
Coordinador Asistente / Assistant Coordinator
-2-
Foto de Grupo / Group Picture
3
Programa REU Program
The Organization for Tropical Studies (OTS) is a nonprofit consortium of 64 universities
and research institutions from the United States, Costa Rica, Australia, Canada, México,
Perú, and South Africa. Founded in 1963, OTS has a mission to provide leadership in
education, research, and the responsible use of natural resources in the tropics.
The OTS Research Experiences for Undergraduates Program (REU) is designed for
advanced biology students interested in conducting field research under the supervision of
an experienced tropical ecologist. With funding from the National Science Foundation and
the CRUSA Foundation, twenty highly competitive undergraduate students from the United
States and Costa Rica spend a field season at La Selva Biological Station in northeastern
Costa Rica, one of the world’s most important sites for research in tropical biology.
In collaboration with a research mentor, students design, conduct, and present field research
projects at La Selva. The REU program provides students with a first-hand look at the
challenges and rewards of tropical field research. Students also participate in a rich
academic field environment, including research presentations, discussions, and an ethics
component focusing on issues in tropical biology and conservation. In addition, REU
participants have access to the social, cultural, and recreational activities of the rural
communities surrounding La Selva.
.
La Organización para Estudios Tropicales (OET) es un consorcio sin fines de lucro de 64
universidades e instituciones de investigación de los Estados Unidos de América, Costa Rica,
Australia, Canada, México, Perú y Sudáfrica. La OET, fundada en 1963, tiene la misión de
proveer liderazgo en educación, investigación y el uso responsable de los recursos naturales
tropicales
El Programa de Experiencia en Investigación para estudiantes de Pre-grado (REU, por sus
siglas en inglés) esta diseñado para estudiantes avazados de biología interesados en realizar
investigación de campo bajo la supervisión de un ecologista tropical experimentado. Con
fondos de la Fundación Nacional de Ciencias (USA) y la Fundación CRUSA, veinte
altamente competitivos estudiantes de pre-grado de los Estados Unidos y Costa Rica pasan
una temporada en la Estación Biológica La Selva, en el noreste de Costa Rica, uno de los
sitios más importantes en el mundo para la investigación en biología tropical.
En colaboración con un tutor de investigación, cada estudiante diseña, ejecuta y presenta un
proyecto de investigación de campo en La Selva. El Programa REU provee a los estudiantes
con una experiencia de primera mano sobre los retos y recompensas de hacer investigación
de campo en el trópico. Los estudiantes también participan en un ambiente académicamente
muy rico, incluyendo presentaciones de investigaciones, discusiones y un componente ético
enfocado en temas de biología tropical y conservación.Además, los participantes del
Programa REU tienen acceso a las actividades sociales, culturales y recreativas de las
comunidades rurales alrededor de La Selvah
4
Lineamientos técnicos para la Educación Ambiental en la Estación Biológica La
Selva, Puerto Viejo de Sarapiquí, Heredia, Costa Rica
Alejandra Marín(1) y Adriana Quirós(2) (tutora)
(1)
Universidad Nacional; (2)Estación Biológica La Selva, OET
Resumen
El presente estudio muestra los
lineamientos técnicos para la educación
ambiental en la Estación Biológica La
Selva (EBLS); ya que dentro del Plan
Estratégico de la OET se incluye como
una de sus metas el aumentar la
concientización acerca del trópico por
medio de la realización de actividades de
educación informal a las comunidades
vecinas, el desarrollo de publicaciones y
programas de concientización para
audiencias específicas; así como capacitar
a los guías naturalistas para que
comuniquen los logros de investigación al
público general. Sin embargo actualmente
no se esta desarrollando ningún programa
en este sentido. Por lo tanto, en este
estudio
se
muestra
una
breve
sistematización de lo que ha sido la
educación ambiental en la EBLS, así
como las recomendaciones para próximos
programas basados en entrevistas formales
e informales realizadas a guías e
investigadores de la estación; a
educadores de la zona de Sarapiquí y a
funcionarios de otras instituciones
relacionadas con esta temática. Por otra
parte se puede observar una lista con
potenciales fuentes de financiamiento, así
como las ideas preliminares para el diseño
de un centro de visitantes.
Abstract
The present study shows the technical
layout for environmental education at La Selva
(EBLS) Biological Station, since the Strategic
Plan of the OTS includes as one of its goals to
increase the awareness of the tropics thru the
realization of informal educational activities in
the neighboring communities, the development
publications and awareness programs for specific
audiences; also to train their nature guides to
communicate the accomplishments of its
investigations to the public at large however ,
there is no program in this since currently being
developed. Consequently, this study will shows a
brief structuring of what has been the
environmental education at EBLS, as well as
recommendations for up coming programs based
on formal and informal interviews of guides and
researches at the station, educators in the region
of Sarapiquí and others related functionaries.
You will also find included a list of potential
sources of financing as well as preliminary
concept for the design of a visitors center.
Introducción
La Educación Ambiental en Costa Rica tuvo como marco de referencia actividades paralelas
que se estaban dando a nivel mundial; iniciadas por la Organización de las Naciones Unidas
(ONU).
A partir de 1972 en Estocolmo, Suecia, se organizan e impulsan una serie de reuniones, con
el fin de conformar una línea definida en este campo. Desde este momento la educación ambiental
empieza a tomar importancia; se deja claro que ésta contribuye al bienestar del ser humano, sin
5
detrimento de la base de recursos necesarios para su vida y para las futuras generaciones. Para lo
cual debe ser integradora, dinámica, interdisciplinaria y ajustada a la realidad y el entorno donde se
aplica; contemplando el ambiente como el entorno social, cultural, económico, natural y espiritual
en el que se esta inmerso. La educación ambiental es vista entonces como un proceso cuyo
propósito es lograr que el ser humano conozca y tome conciencia de su papel como parte integrante
del medio ambiente.
La Organización para Estudios Tropicales (OET), fue fundada en 1963 con el fin de
promover la educación, investigación y el uso de los recursos naturales del trópico. La OET cuenta
con tres estaciones biológicas; en Sarapiquí se encuentra una de ellas, la Estación Biológica La
Selva (EBLS), la cual desde 1984 participa en Programas de Educación Ambiental; dirigidos a
miembros de la comunidad, estudiantes de escuelas y colegios, profesores, guías naturalistas,
decisores políticos; entre otros.
El Plan Estratégico de la OET; incluye como una de sus metas el aumentar la
concientización acerca del trópico con una visión al año 2020; teniendo como objetivos, el extender
actividades de educación informal a las comunidades vecinas para brindar conocimientos y
habilidades para la comprensión, protección y rehabilitación de los ecosistemas; de modo que las
comunidades locales puedan implementar proyectos que les permita prevenir y solucionar
problemas ambientales. Otro de sus objetivos es lograr comunicar los logros de investigación que
ahí se realiza al público general y desarrollar un reporte conciso acerca de los temas ambientales
tropicales actualmente prioritarios, a nivel global, nacional y de cada estación que deban ser
tratados en la educación pública.
Siguiendo esa política desde 1994 la EBLS ha desarrollado varios Programas de Educación
Ambiental, dentro de los que se incluyen: Agua para la Vida, Adopte una Quebrada, Manual para
asistir al educador ambiental y al maestro de Puerto Viejo de Sarapiquí, el Programa para la
Educación y la Conservación de La Selva; entre otros. Sin embargo, a pesar de la importancia que
esta serie de programas representa para la región y para el país, actualmente no se esta llevando a
cabo ninguno, por el contrario los esfuerzos en este campo han sido acciones puntuales y eventuales
que suelen ser ajenas a los objetivos programáticos.
Además cabe destacar que la Estación Biológica La Selva es visitada anualmente por más de
250 científicos provenientes de 200 instituciones y 26 países, así como por 200 grupos de
estudiantes y 5000 turistas. Desde sus inicios hasta la actualidad, La Selva ha acogido más de 3000
proyectos de investigación que han dado como resultado 2237 publicaciones (Bosch, et.al., 2002).
Lo anterior evidencia, el potencial de este sitio para desarrollar Programas de Educación Ambiental
dirigidos tanto a visitantes como a la comunidad cercana; de modo que se logre compatibilizar la
actividad científica con la educación ambiental y el ecoturismo.
Por lo tanto, el objetivo general de este estudio, es aportar al currículo de Educación
Ambiental en la Estación Biológica La Selva, enfatizando el acercamiento de la investigación
científica al público en general; a través del. Diseño de un plan teórico con los lineamientos de
Educación Ambiental para La Selva, así como construir una base de datos acerca de los proyectos
científicos que se desarrollan en la EBLS y otras instituciones en Sarapiquí, recolectar ideas para
incorporar un diseño preliminar de un Centro de Visitantes y preparar una base de datos con
potenciales fuentes de financiamiento para las actividades definidas en el plan de Educación
Ambiental.
6
Metodología
Con el fin de establecer los lineamientos teóricos que ayuden a la implementación de un
Programa de Educación Ambiental en la EBLS se realizaron varias actividades; tanto dentro como
fuera de la Estación.
Para obtener información sobre los programas que se han desarrollado en la EBLS; se
realizó una revisión bibliográfica y se contacto con informantes claves; como el encargado de la
coordinación de grupos de la EBLS, y encargados de proyectos anteriores con los cuales se
establecieron entrevistas no estructuradas.
También fue necesario conocer la opinión de los directores y profesores de la Regional O6
de Heredia, del MEP; para esto se elaboraron dos instrumentos; el primero dirigido a los directores;
el cual consistió de 16 preguntas; de las cuales 10 fueron cerradas y 6 abiertas. El segundo
instrumento fue dirigido a los educadores y contó con 18 preguntas, de las cuales 12 fueron cerradas
y 6 abiertas. La selección de la muestra se hizo a través de un muestreo de juicio, obedeciendo a dos
factores: ubicación geográfica de las instituciones educativas a la EBLS y que fueran instituciones
que de una u otra forma hubieran participado en alguna actividad o programa de la EBLS. Los
cuestionarios fueron aplicados a un educador y al director en las 10 instituciones educativas
seleccionadas (Anexo 1).
Estos cuestionarios permitieron conocer la opinión de los directores y educadores acerca de
la EBLS, determinar su conocimiento acerca de procesos de educación ambiental así como
determinar su interés y limitaciones para participar de programas educativos que desarrolle la
Estación.
Las respuestas obtenidas por medio de los instrumentos de investigación aplicados a
directores y docentes, se codificaron en categorías, para posteriormente analizarlas utilizando el
paquete estadístico para ciencias sociales SPSS 10.0; lo cual permitió resumir las variables en
frecuencias y porcentajes.
Para la elaboración de la base de datos sobre los proyectos de investigación a largo plazo
que se realizan en la EBLS, se elaboró una ficha perfil (Anexo 2); la cual fue entregada a los
actuales encargados de cada proyecto; esta ficha cuenta con tres preguntas que permiten conocer la
opinión de los investigadores o encargados acerca del interés de que su proyecto cuente con un
componente de educación ambiental. Por otra parte se realizó una consulta a las páginas Web de
cada proyecto con el fin de complementar la información suministrada; la cual fue procesada y
compilada mediante el programa Word de Microsoft.
Además se participó de caminatas guiadas por la Estación con diferentes grupos de
visitantes de modo que se pudiera observar las debilidades y fortalezas de los guías naturalistas.
También se realizaron entrevistas informales con encargados (as) de otras instituciones tanto
fuera como dentro de Sarapiquí con el fin de conocer sus experiencias y su opinión acerca de la
implementación de un Programa de educación Ambiental en la EBLS.
En cuanto a las ideas para realizar un diseño preliminar de un centro de visitantes, se realizó
una búsqueda por Internet, con el objetivo de conocer experiencias de otros países de vanguardia en
este tipo de equipamientos de educación ambiental. Además se realizaron visitas al Jardín Botánico
7
Lankaster, al Zoológico Simón Bolívar, a la Tirimbina y al INBioparque, con el fin de observar sus
centros de visitantes y conocer ideas que puedan ser implementadas en la EBLS.
Además se tomaron las medidas del actual centro de visitantes con el fin de elaborar un
bosquejo del mismo utilizando el programa de computo Auto CAD, 2004 y en base a este proponer
los cambios que se considerarían necesarios y dar las recomendaciones pertinentes.
Por otra parte se elaboró una base de datos con potenciales fuentes de financiamiento para
educación ambiental, así como para obras de infraestructura, lo cual se obtuvo mediante una
exhaustiva búsqueda por Internet y con ayuda del Programa Interdiscipliario de Investigación y
Gestión del Agua (PRIGA) de la Universidad Nacional. Esta base de datos fue procesada utilizando
el programa Word de Microsoft.
Por último se realizó una actividad educativa con un grupo de 22 estudiantes de cuarto,
quinto y sexto grado de la Escuela La Trinidad; esta actividad consistió de un minitaller sobre la
importancia de los árboles en la mitigación del calentamiento global, para cual se dio una charla y
se realizaron técnicas participativas como el árbol del problemas donde los niños tuvieron la
oportunidad de establecer las causas y consecuencias del calentamiento global; el mar del éxito,
donde establecieron las acciones que desde su cotidianeidad podrían contribuir a minimizar esta
problemática, posteriormente se sembraron seis árboles en la reserva de la escuela y finalmente se
realizó una gira a la EBLS donde recibieron un tour de historia natural (Anexo 3).
Resultados
1. Sistematización sobre la educación ambiental en la Estación Biológica La Selva
La Organización para Estudios Tropicales (OET), es un consorcio sin fines de lucro al cual
pertenecen 52 universidades e instituciones de investigación de los Estados Unidos y América
Latina.
Fue fundada en 1963 con el fin de promover la educación, investigación y el uso de los recursos
naturales del trópico. Para lograr esta misión la OET ofrece cursos de posgrado y pregrado en áreas
puras y aplicadas de las ciencias naturales; además desarrolla cursos cortos, talleres y otras
actividades para tomadores de decisiones que formulan y administran políticas que afectan a los
recursos naturales tropicales, pero que con frecuencia tienen una capacitación mínima en ciencias
ambientales.
Desde 1984 la OET participa en Programas de Educación Ambiental, en este año el programa
estuvo dirigido a la comunidad de Puerto Viejo de Sarapiquí, donde se ubica una de sus estaciones
biológicas (EBLS); posteriormente en 1987 formó parte de la Comisión establecida a partir del
Taller: La Educación Ambiental en Costa Rica (Arguedas et. al, 1996).
Posteriormente en el año 1989 se realizo el curso de entrenamiento para naturalistas de la zona
de Sarapiquí con el fin de fomentar el ecoturismo y la conservación rural; esta capacitación estuvo a
cargo de Pia Paaby y fue financiado por el Fondo Mundial para la Naturaleza (WWF) y la OET;
consistió en una introducción sobre la OET, fundamentos de ecología, introducción al sistema de
protección de áreas naturales en Costa Rica, introducción al sistema binomial y un laboratorio de
plantas.
8
En 1994 se elaboró el Programa Agua para la Vida, el cual dio énfasis en la conservación de los
recursos acuáticos de la región de Sarapiquí, fue dirigido a la gente que vivía en los alrededores del
Braulio Carrillo y las áreas protegidas cercanas (EBLS, Rara Avis, etc.). Este programa partió al
considerar que la investigación científica es indispensable para nutrir de información a la educación
ambiental, la cual luego ayudará a controlar el impacto ambiental y el uso adecuado de los recursos
naturales (Vargas, 1995).
Para el año 1995 mediante el Proyecto STREAM, surge el Programa Adopte una Quebrada,
mediante el cual se publicó un manual dividido en dos secciones, la primera provee a los
estudiantes y profesores información y detalles del programa y la segunda un caso específico donde
el programa fue aplicado en clases. Este programa se justificó debido a que los seres humanos
hemos contaminado los ríos y quebradas por décadas y éste ofrecía una oportunidad para promover
su conservación y protección (Laidlaw, 1995).
El Programa consistía en organizar un grupo interesado en estudiar una quebrada (estudiantes o
vecinos interesados), luego se determinaba cual seria el sitio de estudio y por medio del manual se
proveía la información necesaria para interpretar la salud de la quebrada de acuerdo a los datos
obtenidos por el grupo, posteriormente se escogía una fecha para limpiar la quebrada y se invitaba a
los vecinos para enseñarles que se debe trabajar juntos para lograr proteger nuestros recursos
hídricos (Laidlaw, 1995).
El primer grupo que formo parte de este programa fue la clase de cuarto año de Agroecología
del colegio de Puerto Viejo en 1995. El programa fue administrado por el personal de la EBLS
quienes se encargaron del apoyo técnico y logístico; los estudiantes trabajaron en dos talleres de
entrenamiento, uno sobre técnicas de muestreo químico y otro sobre identificación de
macroinvertebrados acuáticos, luego iniciaron muestreos mensuales sobre las condiciones químicas,
de hábitat y físicas de la quebrada y cada tres meses realizaron el monitoreo biológico y los
registros fueron guardados en La Selva. Esto motivo que el grupo muestreará dos sitios más y en
diciembre del mismo año muestrearon una quebrada en la localidad de Río Frío. Basado en los
logros obtenidos por el Programa, en enero de 1996 el comité asesor de La Selva, recomendó a la
OET continuar su apoyo y proveer fondos a largo plazo para el Programa (Laidlaw, 1995).
De igual forma en 1995, se trabajo con el Colegio de Río Frío a través del Programa de
Servicios Educativos y Relaciones Comunales de La Selva, donde se plantearon las sugerencias
para el manejo y uso del bosque de dicha institución.
En el mismo año en coordinación con el periódico La Nación, se premia con una visita a la
Estación, a dos niñas por el cuento ecológico ¨La Niña Flor¨ del suplemento Leamos con Zurquí.
Para marzo de 1999 se aprueba el Plan Estratégico de la OET; el cual incluye como una de sus
metas el aumentar la concientización acerca del trópico con una visión al año 2020. Dentro de esta
meta se tiene como objetivos:
•
•
Extender actividades de educación informal a las comunidades vecinas de las estaciones
biológicas para brindar conocimientos y habilidades para la comprensión, protección y
rehabilitación de los ecosistemas.
Desarrollar publicaciones y programas de concientización para audiencias específicas que
se puedan beneficiar del conocimiento en biología tropical y de la relación con la OET.
9
Para lograr dichos objetivos la OET propone como estrategia:
• Colaborar con las comunidades locales para implementar proyectos que les den poder con
conocimiento, métodos y técnicas para identificar, prevenir y solucionar problemas
ambientales.
• Promover la participación de investigadores en actividades de proyección a la comunidad
que les ayuden a conocer sus similitudes y diferencias culturales.
• Estimular a los científicos a producir guías de campo y otro tipo de literatura para el público
general.
• Desarrollar un reporte conciso acerca de los temas ambientales tropicales prioritarios
actualmente, a nivel global, nacional y de cada estación que deban ser tratados en la
educación pública.
• Continuar entrenando a los naturalistas de las estaciones para que comuniquen los logros de
investigación al público general. (www.ots.ac.cr)
Debido a lo anterior en 1999 la OET estableció, el Programa para la Educación y al
Conservación de La Selva, un programa de educación ambiental, enfocado en los problemas
asociados a la conservación del bosque tropical. Este programa fue dirigido a estudiantes de
escuelas de la región de Sarapiquí, desde cuarto a sexto grado. (OET, 1999)
Los objetivos de este programa fueron enseñar a los estudiantes aspectos de conservación y
proveer simultáneamente experiencia biológica para que tengan una mayor comprensión de los
problemas de conservación, apoyados en mas de 45 años de experiencia de la OET enseñando curso
de pre y posgrado (OET, 1999).
Mediante este programa se trabajo con las 10 escuelas más cercanas a la estación, cada clase
recibió de tres a cuatro módulos temáticos al año, en su primer año los alumnos aprendieron sobre
historia natural y biología tropical básica. En el segundo año (febrero del 2000), los estudiantes
aprendieron sobre ecología y por último se concentraron en el impacto ambiental de las actividades
humanas en ecosistemas de bosque tropical (OET, 1999).
También en 1999, Scott Pohlman diseña un manual para asistir al educador ambiental y al
maestro de Puerto Viejo de Sarapiquí, este manual cuenta con cuatro lecciones temáticas y puede
usarse solo o como complemento del Manual Adopte una Quebrada.
Posteriormente en el año 2003 Karla Sanabria y Estrella Guier elaboran una propuesta de
desarrollo de actividades de educación ambiental complementarias al tour familiar de la EBLS, el
cual consta de 4 actividades dirigidas a niños. (Guier y Sanabria, 2003).
2. Opinión de los directores y educadores entrevistados en Sarapiquí
El 100% de los directores considera importante que docentes y alumnos visiten áreas naturales y
consideran que el maestro debe utilizar las excursiones y el trabajo en grupo como un método para
desarrollar temas ambientales. Del 100% de los entrevistados (10 directores), un 40% considera que
además se deben apoyar en lecturas relacionadas; mientras un 20% considera necesario las
herramientas audiovisuales. Por su parte los 10 educadores afirman que la metodología mas
utilizada para desarrollar temas ambientales son las lecciones expositivas, el 80% también utiliza el
trabajo en grupo y un 60% da clases fuera del aula si las condiciones lo permiten.
10
Para complementar la metodología el 80% de los directores considera que los docentes deben
incentivar los juegos en el aula, el 60% que deben realizar prácticas de laboratorio y observar
programas de televisión, mientras un 50% considera necesario el asignar tareas para su realización
en el hogar. Por su parte el 60% de los docentes opinan que se debe complementar con juegos en el
aula y programas de televisión; un 30% realizar excursiones y solamente un 10% considera
importante el realizar proyectos ambientales o hacer recorridos de observación en la comunidad.
A la pregunta ¿ha visitado la institución áreas naturales?, estas fueron las respuestas:
¿Ha visitado la institución áreas naturales?
10
Sí
No
8
6
4
2
0
Docentes
Directores
Grafico 1. Número de respuestas afirmativas y negativas sobre visitación de áreas naturales por las
instituciones encuestadas, Sarapiquí, 2004.
De los 10 directores entrevistados solamente uno afirma que su escuela nunca ha visitado un
área natural (Escuela La Tigra) mientras 9 afirman que sus escuelas han visitado en algún momento
un área natural. Por otro lado 7 maestros dicen haber visitado en algún momento áreas naturales con
sus alumnos; pero tan solo seis afirman que lo han hecho con el propósito de desarrollar el currículo
ambiental de la institución. Entre las áreas naturales que han visitado las instituciones están:
11
45
Directores
Docentes
40
35
Porcentaje
30
25
20
15
10
5
La
Ti
ri
iri
N
in
gu
na
Te
le
fé
r ic
o
N
ac
io
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T
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ri
La
m
bi
na
Se
lv
a
0
Áreas visitadas
Gráfico 2. Áreas naturales visitadas por las instituciones educativas encuestadas, Sarapiquí, 2004.
Asimismo el 40% de los directores piensa que la principal limitación para visitar las áreas
naturales es la falta de recursos económicos para costear el transporte hasta la estación, un 30%
opina que es el trámite de permisos por parte del MEP para que los niños puedan salir del centro
educativo, un 20% cree que es la falta de transporte y alimentación lo que limitaría la visita;
mientras un 10% opina que es la falta de presupuesto para pagar el ingreso de los estudiantes; al
igual que los directores, los docentes dicen no realizar visitas debido falta de recursos económicos y
permisos por parte del Director Regional del MEP y además porque nadie los ha invitado y no
cuentan con información sobre charlas, tours, etc.
Por otra parte los directores consideran que los maestros deben cumplir ciertas condiciones
como solicitar permiso del hogar (90%), plan de trabajo (80%) y presentar la sistematización de la
experiencia vivida por sus estudiantes (10%). Además el 100% opina que el maestro debe instruir a
los niños previamente sobre el lugar; así como solicitar la ayuda de especialistas (80%).
Además, el 70% de los directores y el 60% de los docentes han tenido la oportunidad de
conocer la EBLS y el 100% considera beneficiosa su existencia para la institución por las siguientes
razones: opinan que se puede tener acceso a un lugar para investigar y experimentar (30%), debido
a la conservación de la biodiversidad y el empleo que genera (20%), debido a que es lugar de fácil
acceso (10%), donde se brinda información y asesoría en temas ambientales (10%), por la
investigación científica que se genera (10%); sin embargo un 20 % opina que hace falta mayor
proyección hacia la comunidad como se daba en el pasado.
También el 100% de los directores y el 90% de los docentes considera beneficiosa la
existencia de la EBLS como fuente de empleo, ya que realizan proyectos que benefician al medio
ambiente, por el conocimiento e información científica que se genera, por la fijación de carbono y
12
conservación de fuentes de agua y por los proyectos de educación ambiental que ahí se realizan. Sin
embargo un docente opina que realmente no se involucra a la comunidad.
El 100% de los directores encuestados considera que la EBLS puede ser instrumento de
educación ambiental; ya que cuenta con los recursos para la educación (30%); lo que permite pasar
de la teoría a la experiencia práctica (20%), se cuenta con acceso a especialistas en diferentes áreas
de las ciencias ambientales (10%), a través de ella se pueden llevar a cabo proyectos escolares y
comunales (20%); ya que es un gran laboratorio para este tipo de educación (20%).
De la misma forma el 100% de los educadores cree que la EBLS sirve como instrumento de
EA, las razones se muestran en el siguiente gráfico:
Ejemplo real
10%
20%
Preservación del medio
10%
Información de la importancia del medio ambiente
20%
20%
Experiencia: llevar la teoría a la práctica
Misión y visión relacionadas a la EA
20%
Estructura natural y científica
Gráfico 3. Razones por las cuales la EBLS puede servir como instrumento de Educación Ambiental
en Sarapiquí, 2004.
Por lo tanto el 100% de los entrevistados se encuentra interesado en participar de un
Programa de Educación Ambiental promovido por la EBLS. Los docentes opinan que se podría
educar sobre la importancia de nuestros recursos naturales (50%), se promovería la educación
constructivista (10%), sería una experiencia de aprendizaje para docentes y alumnos (20%) y
debido al fácil acceso (20%). Mientras los directores creen que se lograría concienciar a las futuras
generaciones sobre la protección del ambiente (40%), ayudaría en el proceso enseñanza-aprendizaje
(10%), favoreciendo el aprendizaje por la experiencia (30%); sin embargo para que tenga éxito debe
ser bien programado y lograr el financiamiento para el transporte y la alimentación de los
participantes (20%).
13
3. Actualización de proyectos de investigación que se realizan en la EBLS
Cuadro 1. Actualización de proyectos de investigación a largo plazo realizados en la EBLS,
Sarapiquí, Heredia, 2004.
Nombre
del
Encargados
¿En qué consiste?
Proyecto
El objetivos del proyecto es estudiar la ecología y la
bioquímica de las quebradas de bajura, este engloba tres áreas:
-Interacciones entre la ecología y la bioquímica de las
Catherine Pringle quebradas
-Ecología e historia natural de las comunidades de las
Marcelo Ardón
quebradas
Stream
-Conservación de los recursos acuáticos y extensión sobre
Minor Hidalgo
temas de calidad y cantidad del agua
Este proyecto cuenta con 13 puntos de colecta por toda la
EBLS, es financiado por la NSF y continuará hasta Junio del
2005
Los objetivos del proyecto son:
Continuar con el inventario de los artrópodos del bosque
lluviosos de la EBLS
Robert Colwell
Llegar a tener un inventario a nivel de especies para varios
grupos focales de insectos, arañas y ácaros.
Henry
Integrar el material colectado al inventario nacional de
Hespenheide
biodiversidad que esta realizando el INBio.
Alas
Explorar métodos para estimar la riqueza de la fauna de
Jorge Jiménez
artrópodos y su composición basado en muestras uniformes,
ecológicamente estructuradas, para evaluar y calibrar estos
John Longino
métodos utilizando los datos del inventario total para los datos
de los grupos focales de estudio.
Desarrollar el uso de computadoras e imágenes digitadas para
la producción rápida de guías de identificación.
Steve Oberbauer
David Clark
Deborah Clark
Torres
Mike Ryan
Ed Rastetter
Paulo Olivas
El objetivo de este proyecto es construir una base de datos
sobre la distribución vertical del área foliar, así como la
fotosíntesis y la respiración. Se desarrolla unicamente en el
bosque primario de La Selva. En esta área se escogieron 45
sitios de muestreo al azar, basados en variables como fósforo y
pendiente. En cada uno de los sitios se realiza una colecta
vertical de toda la biomasa que se encuentra sobre la torre. Es
decir, se colecta a medida que se construye. Toda la biomasa
es cuidadosamente medida en el laboratorio. Tiene un plazo de
2 años y es financiado por la NSF
Harlyn Ordoñez
14
El objetivo de este proyecto es Fomentar el desarrollo de
investigaciones biológicas y ecológicas en Costa Rica a través
de la construcción de ¨La Flora Digital de las plantas
vasculares de la EBLS¨, un sistema digital de referencia
Flora
botánica disponible al público por medio de Internet. Lo que
digital de Luis Diego
busca construir un sistema para almacenar, manejar y
las plantas Gómez
diseminar la información a una amplia comunidad de
vasculares Nelson Zamora
ususarios. Esté sistema no solo permitirá un acceso más
Charlotte Taylor
de la
inmediato a la información, sino será esencialmente una
EBLS
herramienta educativa sobre la flora y biología del bosque muy
húmedo tropical. Tiene un costo aproximado de $450.000, por
un plazo de tres años y es financiado por NSF, CR-USA, OET
El objetivos del proyecto es la integración de los efectos de las
especies arbóreas en un modelo basado en procesos biológicos
James W. Raich
observado a nivel de biomas. Para alcanzar este objetivo, se
Ann E Russell
evaluará la importancia de características específicas de las
ECOS
Eugenio Gonzáles
especies en relación a las propiedades y a los procesos del
Gary Hartshorn
ecosistema, con un enfoque en carbono. Este proyecto tiene un
plazo de 3 años a partir del 2003 y es financiado por la NSF
David Clark
Jack Longino
Los objetivos de este proyecto son Implementing standard
Robert Colwell
biodiversity monitoring protocols for gathering biodiversity
data, Establishing a global network of field stations Identifying
Investigadores
global biodiversity trends through analysis tiene un plazo 5
principales
Team
años desde el 2003 al 2008 y cuenta con el financiamiento de
Alexandra
Gordon and Betty Moore Foundation.-Conservación
Aparicio
Internacional
Coordinadora
Este proyecto se ubica en la Estación Biológica La Selva y
Robin L.
áreas alrededores (La Virgen) El objetivo general es establecer
Chazdon (U.of
bases y criterios para el seguimiento a largo plazo de la
Connecticut)
regeneración de especies leñosas en bosques secundarios
tropicales. El proyecto se centra en las interacciones entre
factores ambientales y us efectos sobre la dinámica de
Associados:
Bosques
Braulio Vilchez
regeneración; tanto a corto como a largo plazo de árboles y
(ITCR)
arbustos en el sotobosque.
Deborah
Tienen un costo aproximado de Vegetation dynamics: $25,000
Lawrence (U. of
(plazo de 1 año) financiado por University of Connecticut
Virginia)
Research Foundation y Colonization: $150,000 (3 años)
financiados por la NSF
Catherine
El objetivo general de este proyecto es contribuir al estudio de
Lovelock (SERC, la estimacion del flujo de Carbono al suelo por medio de la
Smithsonian
estimacion de la productividad de las raices finas y las
Environmental
micorrizas (hongos mutualistas que se asocian con las raices).
Micorrizas
Research Center) En este sentido, el proyecto podria considerarse como
complementario al proyecto CARBONO que es mas general.
Deborah Clark
Los estudios a nivel de la productividad radical se centran en
(University of
el muestreo periodico de raices y en la observacion secuencial
15
Missouri – St.
Louis)
Sara Wright
(USDA)
Roger Ruess
(U of Alaska –
Fairbanks)
Javier Espeleta
(SERC)
David Clark
Trees
Deborah Clark
Steve Oberbauer
(Florida Int.
Univ)
Carbono
David & Deborah
Clark (U. of
Missouri-St
Louis)
Edzo Veldkamp
(U. of Gottingen)
de raices en minirrizotrones (tubos subterraneos de
observacion radical) por medio de camaras de video miniatura.
Los estudios de productividad de micorrizas se basan en la
exploracion de una tecnica piloto que estima la produccion de
una proteina indicadora (glomalina, descubierta por Sara
Wright, investigadora del proyecto) que es secretada al suelo
en grandes cantidades por las micorrizas. La investigacion
tuvo un aporte inicial de la National Science Foundation y se
ha completado con fondos de la Fundacion CR-USA.
Actualmente el proyecto esta vinculando la parte de estudios
radicales con un nuevo Megaproyecto en La Selva, y
desarrolla numerosas colaboraciones sobre el estudio de la
glomalina dentro y fuera de La Selva.
Este proyecto genera datos para el estudio de la naturaleza y
diversidad de los patrones de vida de los árboles tropicales, la
relación en la cantidad de micrositios, crecimiento y
sobrevivencia, los efectos del daño físico en la regeneración de
la ecofisiología joven, el rol ecológico de los árboles grandes
en el bosque de lento crecimiento y las variaciones
interanuales en el crecimiento de los árboles.
A través de este proyecto se investiga sobre el intercambio de
C del bosque; la productividad Primaria Neta y su variación
espacio-temporal; la respuesta de especies del bosque a
variación climática y respuesta de la productividad del bosque
a cambios en biodiversidad, los depósitos de carbono en el
suelo y su dinámica y la biomasa radical y su productividad.
Cuentan con 12 parcelas de medición y una torre de Carbono
en la EBLS.
y otros.
Para los Proyectos Hongo, Mundo, Plántulas y Orugas no fue posible obtener información a través
de los encargados o a través de sus páginas Web.
4. Instituciones que realizan educación ambiental dentro y fuera de Sarapiquí
Cuadro 2. Ejemplos de experiencias de educación ambiental que se realizan tanto dentro como
fuera de Sarapiquí, 2004.
Institución
Reserva
Biológica La
Tirimbina
Actividades que realiza
Se dedica a destacar la biodiversidad, el estudio del ecosistema, la conservación
y la cultura humana ligada al bosque. Ofrece al visitante alojamiento en el
Centro Neotrópico Sarapiquís y la Reserva, así como programas educativos y
de investigación, talleres y currículo ambiental tanto en Wisconsin como en
16
Costa Rica. Las organizaciones patrocinadoras de RBT, son el Museo Público
de Milwaukee y Riveredge Nature Center.
Lo que pretende es ligar el Plan de Estudios del MEP con estudios sobre el
bosque, Así se tiene:
Escuela Primaria
• ¿Por qué hay diferentes tipos de bosque?
• ¿Puedes encontrar los estratos del bosque?
• La diversidad en el bosque tropical o templado
• ¿Cómo se adaptan las plantas para obtener luz?
• La temperatura como agente descomponedor de la hojarasca
Escuela Media
• Adopta un árbol
• Mirando de cerca la hojarasca en el bosque
• Comparando la temperatura, precipitación y duración del día entre el
bosque templado y tropical.
• Aprendamos acerca de las aves de nuestra comunidad
• Midamos el suelo
La Fundación de Enseñanza para la Conservación de Sarapiquí es una
organización sin fines de lucro fundada en 1993 para mejorar y preservar la
integridad cultural de la comunidad rural de Chilamate. La Fundación se
encuentra al lado del Selva Verde Lodge, un hotel privado dedicado a preservar
500 acres de bosque primario.
Sarapiquí
Conservation
Learning
Center
ASEPALECO
La Fundación ha sido constituida como un centro permanente para alojar
programas que fomentan educación, conservación ambiental, expresión artística
y turismo responsable. Estas actividades estimulan a los individuos a desarrollar
sus propias potencialidades y lograr cambios positivos para la comunidad. Los
objetivos de la Fundación son: Proveer soporte académico, proveer actividades
de educación vocacional y funcionar como un centro cultural y comunal
Actualmente cuenta con programas como:
• Biblioteca comunal con libros en español e inglés y computadoras.
• Curso de ingles para adultos y jóvenes
• Talleres de arte vocacional
• Una galería de arte y exhibición de artesanías elaboradas por mujeres de
la región.
• Programas de educación ambiental, Club Ecológico para niños y
jóvenes.
• Grupo de teatro para jóvenes
• Intercambios interculturales y educacionales
• Actividades recreacionales
Además a través del financiamiento obtenido por membresías y el turismo
proveniente del Selva Verde Lodge, planean en corto plazo construir un rancho
dedicado a la Educación Ambiental y un vivero para la prodyucción de árboles
nativos para donar a la comunidad.
Esta Fundación se encuentra interesada en establecer convenios de cooperación
mutua con la EBLS, especialmente para trabajar el monitoreo del agua en los
ríos cercanos.
La Asociación Ecológica Paquera, Lepanto y Cóbano, ASEPALECO, es una
17
Grupo Surá
Fundación
SACRO
organización sin fines de lucro, apolítica, que nació 1991, por el impulso del
Proyecto de Desarrollo Rural Integral Peninsular (DRIP) .Es organización
promueve la protección y el uso adecuado de los recursos naturales, con el fin
de mejorar las condiciones socioambientales y la calidad de vida de los y las
habitantes de los distritos de Paquera, Lepanto y Cóbano; mediante la
educación, capacitación, participación y organización de las comunidades y el
desarrollo de proyectos enfocados a su sostenibilidad.
ASEPALECO promueve iniciativas de conservación de la biodiversidad,
educación ambiental y manejo de desechos a través de sus programas de:
1. MANEJO ADECUADO Y RECICLAJE DE DESECHOS
2.EDUCACION Y EXTENSION AMBIENTAL
3. BIODIVERSIDAD
4. ECOTURISMO
Su objetivo es impulsar procesos de capacitación y educación, dirigidas a
conocer, conservar y manejar la biodiversidad de forma sostenible, con la
participación de la sociedad. Bajo un convenio con el MEP, este Programa llega
a las escuelas peninsulares. Se promueven ecoproyectos, concursos y
campamentos. Se facilita materiales didácticos y acciones de capacitación e
información a educadores y población en general en los temas acerca del
reciclaje y manejo de desechos, producción orgánica, conservación de la
biodiversidad, incendios forestales y corredores biológicos.
Este grupo se encarga de organizar giras educativas a diferentes áreas naturales
del país; estas giras se realizan con colegios del área metropolitana; están
basadas en los contenidos prográmaticos del MEP y van desde culturas
precolombinas hasta geografía del paisaje. Este grupo es una opción para que la
EBLS establezca una alianza estratégica de modo que ingresen mas grupos que
generen recursos para financiar el proyectos con la comunidad y con las
instituciones educativas de la zona.
Esta Fundación fomenta la educación para lograr concienciar a niños y adultos
sobre la importancia que se le debe dar a los esfuerzos conservacionistas,
enseñando la necesaria relación de un equilibrio entre el desarrollo humano y la
conservación del medio ambiente. Para este fin ha producido material didáctico
y ha negociado con empresarios privados para obtener financiamiento para los
distintos programas educativos. Actualmente su presidenta se ha contactado con
la cámara de empresarios de Sarapiquí.
5. Ideas preliminares para el diseño de un centro de visitantes en la EBLS
La EBLS dispone de excelentes instalaciones, laboratorios, alojamiento y comedor; desde allí se
puede acceder al bosque a través de una red de 57 kilómetros de caminos que recorren las 1617
hectáreas que pertenecen a la estación. Un 73% de este territorio esta ocupado por el bosque viejo,
atravesado por multitud de cauces que nacen en el Parque Nacional Braulio Carrillo y desembocan
en los ríos Puerto Viejo y Sarapiquí. El bosque adyacente a las instalaciones de la estación
constituye una reserva biológica de 23 Ha. en la cual no esta permitido manipular la flora ni la
fauna, ni siquiera para la investigación. Dentro de esta zona se incluye un arboreto en el que pueden
observarse 1.040 árboles de 262 especies (Bosch, 2002).
18
Todo lo anterior demuestra que es un área con potencial para realizar programas educativos que
integren como herramienta la interpretación ambiental; entendida esta como un enfoque de la
comunicación; que involucra la traducción del lenguaje técnico de una ciencia natural o área
relacionada en términos e ideas que las personas en general, que no son científicos, puedan entender
fácilmente, e implica hacerlo de forma que sea interesante para ellos (Ham, S., 1992).
Los centros de visitantes son instalaciones fijas en las que se lleva a cabo actividades
informativas, educativas y recreativas de forma estable. La EBLS cuenta con un centro de visitantes
el cual no se encuentra desarrollado, por lo que se proponen ideas prelimares, que permitan hacer
uso de la instalación ya construida para este fin.
1. Eliminar las sillas y escritorios del centro de visitantes, ya que se cuenta con dos aulas (Jaguar y
Almendro), las cuales pueden ser utilizadas para actividades que requieran este tipo de
infraestructura.
2. Es necesario contar con información de todos los proyectos de investigación que se realizan en
la EBLS, por lo tanto es necesario tener una o más computadoras con acceso a la página Web de
la estación la cual debe ser actualizada constantemente. Para que las computadoras no se dañen
es necesario remover las ventanas de cedazo y hacerlas de vidrio y colocar aire acondicionado
para mantener el sitio fresco y confortable para los visitantes.
3. En cuanto a los proyectos a largo plazo, es necesario contar con afiches de montaje bajo, debido
al diseño actual del centro de visitantes; el cual cuenta con ventanales por todo su perímetro;
asimismo se debe investigar sobre materiales resistentes al sol; con el fin de que su vida útil sea
alta.
4. Al lado de cada afiche se puede colocar algún instrumento ya sin uso pero que haga referencia
al proyecto, con una breve nota informativa sobre su utilidad.
5. Se puede contar con una maqueta de la EBLS donde se establezcan los principales proyectos.
6. Se puede colocar instrumentos que puedan ser manipulados por el visitante, tal es el caso de
microscopios u objetos como huellas elaboradas a base de yeso, de los animales que se pueden
observar en la EBLS.
7. Cada proyecto mostrado podrá contar con un desplegable que le informe al visitante con más
detalle la investigación que se realiza. (Anexo 3)
8. Unido al centro de visitantes se debe dar mantenimiento y volver a interpretar el sendero a la
Arboleda Leslie R. Holdridge, aprovechando que se cuenta con la identificación de sus 1.040
árboles y la existencia de un desplegable para su recorrido autoguiado. Además este sitio cuenta
con la infraestructura que lo convierte en un lugar potencial para actividades educativas.
6. Potenciales fuentes de financiamiento
Se realizó una base de datos con el nombre de las organizaciones que financian propuestas
enviadas por individuos o instituciones del neotrópico, si éstas se ajustan a los intereses y cumplen
los requisitos de cada institución. Dicha base de datos cuenta con el nombre de la organización, el
área de financiamiento, las restricciones, el monto de financiamiento, los requisitos, los documentos
a presentar, el idioma de la solicitud, la dirección y contacto.
En total se encontraron 27 organizaciones potenciales de financiamiento para
actividades de educación ambiental, dentro de las cuales se financian investigaciones,
programas, establecimiento de áreas educativas, equipos e infraestructura, entre otros.
19
1. World Nature Association, Inc.
2. World Wildlife Fund
3. Wildlife Preservation Trust International
4. Threshold Foundation
5. Tides Foundation
6. PADI Foundation
7. Norcross Wildlife Foundation, Inc.
8. Oro Verde
9. National Fish and Wildlife Foundation
10. Manomet Observatory, MBO Birder's Exchange
11. MacArthur, The John D. and Catherine T., Foundation
12. Lindbergh, Charles A. and Anne Morrow Foundation.
13. Lincoln Park Zoo, Scott Neotropic Fund
14. Kellogg, W.K. Foundation
15. Jones, W. Alton Foundation
16. Inter-American Foundation
17. American Bird Conservancy
18. American Wildlife Research Foundation
19. Ashoka
20. The Bay Foundation
21. Claiborne, Liz & Art Ortenberg Foundation
22. Compton Foundation, Inc.
23. Danforth, Sophie Conservation Biology Fund
24. Echoing Green Foundation
25. Entre Pueblos
26. Moriah Fundation
27. Agencia de Cooperación Internacional del Japón (JICA)
7. Actividad educativa con la Escuela La Trinidad
La actividad se realizó el jueves 4 de Noviembre a las 7:30 a.m. y participaron un total de 22 niños;
8 de cuarto grado, 6 de quinto grado y 8 de sexto grado, los cuales oscilan entre los 10 y 16 años.
Los niños participaron entusiastamente al escuchar la charla y realizar actividades como el árbol de
problemas y el mar del éxito, pusieron empeño en la siembra de los árboles y disfrutaron de la gira
realizada a la EBLS, donde tuvieron la oportunidad de observaron los laboratorios y hacer un recorrido
de historia natural (Anexo 2).
Discusión
En nuestro país la educación ambiental tuvo como marco de referencia actividades paralelas que
se estaban dando en el nivel mundial, iniciadas por la Organización de las Naciones Unidas (ONU) en
la Conferencia sobre el Medio Humano celebrada en Estocolmo, Suecia en 1972.
Por su parte la EBLS desde el año 1984 empieza con iniciativas relacionadas a esta temática, las
cuales fueron dirigidas tanto a la comunidad y a los estudiantes de escuelas y colegios de Sarapiquí
como hacia la capacitación de sus guías naturalistas. Sin embargo el último programa concluye en el
año 2000 debido a la falta de presupuesto para este tipo de actividades; a pesar de estar contemplado
20
dentro del Plan Estratégico de la OET. Dadas estas deficiencias la EBLS ha sido considerada como una
isla de conocimiento, el cual no se proyecta a la comunidad vecina y muchas veces tampoco al publico
general que la visita.
Sin embargo; no se debe despreciar la experiencia acumulada a través de los diferentes
programas de educación ambiental que se han desarrollado; por el contrario, esta experiencia debe ser
tomada en cuenta en la implementación de un nuevo programa de modo que se obtenga provecho de las
lecciones aprendidas.
Con base en los resultados obtenidos se pueden establecer una serie de lineamientos para la
puesta en marcha de un programa de educación ambiental en la EBLS, con el fin de que este logre
mantenerse con éxito en el tiempo:
Capacitación del personal
Una de las principales necesidades es la capacitación del personal interno de la EBLS con el fin de
que los investigadores y los encargados de proyectos interioricen la importancia de la educación
ambiental en la conservación de los recursos naturales con los cuales trabajan día a día; de manera que
se pueda proyectar la investigación que la estación biológica realiza hacia la comunidad cercana y hacia
público en general. Además es necesario que todos los involucrados en el proceso investigativo
reflexionen ¿Para qué están haciendo ciencia?
Además es meritorio que los encargados y técnicos que participan de los diferentes proyectos se
informen sobre los objetivos, plazos y actividades que se desarrollan dentro de estos con el fin de que
exista un mayor compromiso hacia la investigación que realizan.
Los encargados e investigadores que colaboraron con la actualización de proyectos se muestran muy
anuentes a contribuir con este tipo de programas por ejemplo el Proyecto Team cuenta con parte de su
presupuesto para educación ambiental, sin embargo este no ha sido usado debido a la falta de una
persona encargada de dicha actividad; por su parte el Proyecto Bosques ha contribuido con actividades
focales y se encuentran dispuestos a enriquecer este programa, al igual Stream con su valioso programa
Adopte una Quebrada podría volver a realizarse de conseguirse los fondos necesarios. Cabe destacar
que la mayoría de los proyectos de investigación que se realizan en la EBLS a largo plazo son
potenciales para el programa de educación ambiental, por ejemplo el proyecto Alas.
Capacitación de guías
Los guías necesitan información actualizada acerca de los proyectos de investigación que se están
llevando a cabo, para lo cual la información debe estar disponible a través de la pagina web de la OET;
por lo tanto esta debe ser actualizada constantemente; ya que en la actualidad esta página solo muestra 7
proyectos en la categoría de proyectos a largo plazo incluyendo Huertos y Trails, los cuales han
concluido. Según los proyectos tomados en cuenta en este documento para la misma categoría son 14
(Hongo, Micorrizas, Carbono, Torres, Plántulas, Team, Trees, Bosques, Mundo, ECOS, Flora Digital,
Alas, Stream y Orugas).
También es necesaria la colaboración a encargados del proyecto o investigadores principales para
concluir el documento de actualización de proyectos; lo cual será una herramienta que los guías podrán
utilizar a la hora de hacer sus recorridos de modo que se proyecte la investigación hacia los visitantes.
Los guías deben identificar la población meta con la cual trabajaran de modo que puedan determinar
cuales serían los recorridos que llamarían mas su atención y la información que estos considerarían mas
21
importante; de modo que se pueda explotar todo el potencial que ofrece esta estación biológica; debido
que existen grupos que prefieren conocer sobre la investigación que la estación realiza, mientras otros
grupos prefieren recorridos de historia natural; es decir “los grupos de visitantes que ingresan a la EBLS
no pueden considerarse como iguales”.
Semanalmente en la EBLS se realizan charlas sobre resultados de algunos proyectos, estas charlas
podrían realizarse en horarios alternativos de modo que los guías puedan participar y mantenerse
actualizados sobre las actividades investigativas que en la estación se realizan.
Educación Comunitaria
Educar es motivar la búsqueda de nuevas respuestas, problematizando comportamientos
anteriores que no resuelven las situaciones y de esta manera iniciando nuevos conocimientos y nuevas
prácticas a partir de este desequilibrio interno causado por la necesidad de una nueva forma de acción.
Por lo tanto la EBLS podría insertarse en la educación comunitaria a través de grupos ya organizados;
como por ejemplo, la Asociación de Mujeres Unidas de Sarapiquí (AMUS). Implementando en la zona
alternativas productivas como es el caso de ASEPALECO que promueve el aprovechamiento de
desechos orgánicos para la producción de abono y el cultivo de productos orgánicos en la Península de
Nicoya.
Educación a estudiantes de escuelas y colegios
Tanto educadores como estudiantes de la zona se encuentran interesados de participar de programas
de educación ambiental desarrollados por la EBLS; sin embargo es necesario buscar el financiamiento
que cubra los costos de transporte, seguros y alimentación de los participantes.
La sociedad necesita la formación de estudiantes respetuosos de toda forma de vida y cultura, donde
adquieran conocimientos sobre aspectos sociales y naturales. Es primordial que tome conciencia de la
relación estrecha con su medio y que lo exprese por medio de comportamientos y acciones acordes con
el buen manejo del medio, como también de protección y conservación del mismo para de este modo
alcanzar una mejor calidad de vida.
Los niños aprenden lo que viven, por lo tanto se requiere que exista congruencia entre lo que la
escuela prescribe y lo que ellos y ellas hacen, piensan, sienten y aprenden; por lo tanto debemos dejar
de realizar acciones puntuales que muchas veces no responden a los contenidos programáticos y lograr
una formación ciudadana basada en el respeto al medio del cual forman parte.
Por lo tanto la planificación curricular para la elaboración de los módulos a implementar en el
programa de educación ambiental de la EBLS debe esta basada en un enfoque construccionista bajo el
lema ¨si me lo dice, lo olvido; si lo veo, lo recuerdo; si lo hago lo entiendo¨. Por lo tanto se puede tomar
la experiencia de ASEPALECO con respecto a las mini-reservas escolares, que son pequeñas áreas de
bosque de fincas cercanas a las escuelas, las cuales son utilizadas para fines didácticos.
Se pueden realizar prácticas de laboratorio con colegios de la zona, en las instalaciones de la EBLS
con el fin de que los estudiantes tengan la oportunidad de realizar actividades científicas que les genere
un conocimiento significativo.
Se debe coordinar con otras instituciones de la zona como La Tirimbina y la Fundación de
enseñanza para la Conservación de Sarapiquí; de modo que se evite duplicar de esfuerzos y se
establezca claramente la población meta con la que va a trabajar cada institución de manera que haya
una mayor cobertura en la región.
22
-
Además se debe coordinar con personas e instituciones de gran experiencia en lo que a educación
ambiental a fin de considerar su opinión y experiencias en el desarrollo de un nuevo programa
educativo para la EBLS.
Se debe coordinar con el Director Regional del Circuito 06 de Heredia del MEP para gestionar los
permisos así como lograr que el programa sea reconocido por este ministerio a través de la Oficina de
Educación Ambiental, para lo cual es necesario redactar una propuesta seria e interesante, que en la
medida de lo posible responda a los contenidos programáticos del MEP.
Se debe coordinar con grupos como Surá, Cedrela y FUNDECOR, los cuales realizan giras
educativas con instituciones de la zona metropolitana basadas en los programas del MEP. Estos grupos
podrían visitar la EBLS principalmente en la época de menor visitación que según datos del 2003
corresponde a los meses de setiembre y octubre. Para lo cual se debe negociar con la administración de
la OET el crear tarifas especiales para estos grupos y además negociar que parte del dinero generado por
los grupos que ingresen para las actividades de educación ambiental sea incorporado al programa de
manera que se pueda subsidiar a la población meta que la EBLS considere como beneficiada (Anexo 4).
Infraestructura
Según los datos de visitación del año 2003 a la EBLS ingresaron 10.612 visitantes de los cuales el
51.3% fueron turistas (5.444), 3.019 visitaron la estación con motivos educativos, 1.608 fueron
investigadores y 541 corresponden a otras categorías; la duración promedio de visita es de dos días y
medio; lo cual indica la potencialidad que existe para difundir entre los visitantes el conocimiento que
se genera en la estación basados en el concepto de que las personas protegen lo que conocen; por lo
tanto el rediseño del centro de visitantes brindaría las facilidades para que los visitantes obtengan
información sobre las actividades de investigación que se realizan en este sitio.
Además es necesario invertir en el mantenimiento y colocar herramientas de interpretación
ambiental en el sendero hacia al arboleda; así como reparar el kiosko de modo que se puedan realizar
actividades educativas en dicho sitio.
Financiamiento
Se deben escribir propuestas innovadoras que se ajusten a los intereses y cumplan los requisitos de cada
institución donante. Por lo tanto se deben escribir propuestas relacionadas a infraestructura, a
capacitación, para proyectos comunales, escolares, etc.
Se deben buscar pequeñas donaciones con instituciones como SACRO, en hoteles, restaurantes y
empresarios de la zona (principalmente turísticos), los cuales se benefician de la conservación de los
recursos naturales, para esto se puede contactar con la Cámara de Turismo de Sarapiquí.
Coordinar con instituciones como la Compañía Nacional de Fuerza y Luz, las cuales cuentan con
oficinas de educación ambiental, que a su vez cuenta una población meta definida con la cual realizan
giras educativas. Estas giras son compradas con un año de anticipación, lo cual significaría un mercado
para el programa de educación ambiental. Al igual sucedería con las giras educativas realizadas por los
grupos Cederla, Surá y por FUNDECOR, lo cual significaría un ingreso para subsidiar la población
meta de la zona.
23
Se debe mejorar el mercadeo a través de la página web ofreciendo talleres, charlas e información
general sobre las actividades que el programa de educación ambiental realice, para esto se puede contar
con el apoyo de La Tirimbina la cual tiene amplia experiencia en este campo.
Agradecimientos
Agradezco a la OET, a Elizabeth Anderson coordinadora del Programa REU así como a mi tutora
Adriana Quirós y mi co-tutor Javier Espeleta por los consejos y la oportunidad brindada para poder
vivir esta experiencia de investigación. Al igual agradezco a todos los que de una u otra forma
contribuyeron en la realización de este trabajo.
Literatura citada
Arguedas, M. y Artavia, E. 1996. Propuesta de un Programa de Educación Ambiental, como acción del
Jardín Botánico Lankaster. Tesis Licenciatura en Biología. San José, Costa Rica. Universidad de
Costa Rica. 296 p.
Bosch, J. Boyero, L y Matlock, R.. 2002. La Selva un modelo de investigación y ecoturismo. Revista
Quercus (191): 43-47
González-Gaudino, E., 2003. Por una Escuela no con Medio Ambiente, sino con Ambiente Completo.
Mimeografiado 4 pp.
Guier, E. y Sanabria, K. 2003. Propuesta de desarrollo de actividades de educación ambiental
complementarias al tour familiar de la Estación Biológica La Selva. San josé, Costa Rica.
Mimegrafiado 15 p.
Ham, S. 1992. Interpretación Ambiental: guía práctica para gente con grandes ideas y presupuestos
pequeños. EEUU. 437 pp.
Laidlaw, T. 1995. Adopte una Quebrada.Trad. Ramírez, A. y Juarez, J. Heredia, Costa Rica. 60 p.
Organización para Estudios Tropicales (OET). 1999. Programa para la Educación y la Conservación.
Mimeografiado. 5 p.
Organización para Estudios Tropicales, CR. 2004. Plan Estratégico de la OET (en línea). San José, CR.
Consultado 9 jul. 2004. Disponible en http://www.ots.ac.cr
Pohlman, S. 1999. Manual para asistir al educador ambiental y al maestro de Puerto Viejo de Sarapiquí.
60 p.
Vargas, R. 1995 History of Municipal Water Resources in Puerto Viejo, Sarapiquí, Costa Rica: a sociopolitical perspective. Tesis MSc. Georgia, United States. University of Georgia in Partial
Fulfillment.140 p.
24
Anexos
Escuela o Colegio
La Flaminia
Ubicación
Teléfono
Costado Este de la plaza de fútbol, 766-6645
Horquetas de Sarapiquí
La Trinidad
Bo. La Trinidad, frente al comando
766-6760
Puerto Viejo
Puerto Viejo centro
766-6267
Excelencia La Guaria
La Guaria, Puerto Viejo
766-6558 /
766-6148
La Tigra
El Tigre, Horquetas
766-6283
Cristo Rey
Bo. El progreso, Puerto Viejo
761-1126
El Muelle
Puerto Viejo, 3Km al norte del Banco
Nacional de Costa Rica
La Paz
El Mortero, Horquetas de Sarapiquí
Chilamate
Chilamate 150m Norte de Selva Verde,
Puerto Viejo
Colegio Técnico Profesional de 500 m Norte del Palí, Puerto Viejo
766-6172
Puerto Viejo
Anexo 1. Selección de la muestra para la aplicación de instrumentos, Sarapiquí, Heredia, 2004
Actualización de proyectos de investigación que se realizan en la
Estación Biológica La Selva
Nombre del Proyecto:
Ubicación:
Encargados:
Objetivos del proyecto:
Breve descripción del proyecto:
Costo aproximado:
Plazo:
Financiamiento:
Estado del Proyecto:
Requerimientos:
¿Actualmente el proyecto cuenta con el componente de educación ambiental? ¿Qué actividades realiza?
Esta interesado (a) en incluir la educación ambiental dentro de su proyecto de investigación? ¿Cómo lo
incluiría?
¿Cree que la educación ambiental contribuiría dentro de su proyecto?
Anexo 2. Ficha para la actualización de la información sobre los proyectos que se realizan en la
Estación Biológica La Selva, Sarapiquí, Heredia, 2004.
25
Anexo 3. Fotografías de las actividades realizadas con los estudiantes de la escuela la Trinidad,
Sarapiquí, Heredia, 2004
Anexo 4. Esbozo preliminar para el diseño del Centro de Visitantes en la EBLS, Heredia, 2004
Hospedaje
Tarifa ($)
Hotel
35
Estación Biológica
25
Casa de investigadores
25
Acampar
10
Anexo 7. Tarifas para nacionales de Tirimbina Rainforest Center, Sarapiquí, 2004
26
The effects of queen removal on nest growth of the social wasp, Polistes
erythrocephalus: Hymenoptera, Vespidae
Andrea Romero, Elizabeth Arévalo (Mentor)
Resumen
Las jerarquías lineales de avispas del
genero Polistes determinan cual hembra
va a asumir la posición de reina en un
panal. La reina tiene varias tareas en el
nido, una de las cuales puede ser
promover y organizar la actividad de las
obreras. Nos propusimos determinar si la
remoción de la reina en Polistes
erythrocephalus afecta las actividades de
las obreras en términos del crecimiento
del nido. Utilizamos 13 nidos control y 7
experimentales, en los cuales se removió
la reina. Hicimos un censo de cada nido
una vez por semana por cinco semanas y
contamos el número de celdas presentes
por semana. Un análisis de mediciones
repetidas indicó que, en general, los
controles tuvieron una tasa de crecimiento
significativamente mayor que los
experimentales
(df=1,
F=12.878,
p=0.002). Sin embargo, no hubo un
efecto significativo del tiempo sobre el
crecimiento (df=3, F=2.097, p=0.111), ni
en el tiempo por el tratamiento (df=3,
F=1.686, p=0.181). Aunque el tiempo no
tuvo un efecto significativo sobre el
crecimiento,
logramos
observar
gráficamente que en las primeras dos
semanas después de la remoción de la
reina hubo un crecimiento por día por
obrera menor que en las semanas
siguientes. Por lo tanto, este estudio
apoya la hipótesis de que la remoción de
la reina afecta la actividad de las obreras
por lo menos en términos de construcción
del nido.
Abstract
Linear hierarchies in Polistine wasps
determine which female becomes the
reproductively dominant wasp (the queen)
in a nest. The queen has various tasks in
the nest, one of which could be to
promote and organize worker activity.
We set out to test if queen removal in
Polistes erythrocephalus did affect
worker activities in terms of nest
building. We had 13 control nests and 7
experimental nests, from which the queen
had been removed. We took a census of
each nest once a week for five weeks and
counted the number of cells present per
week. A repeated measures ANOVA
showed that overall, the control treatment
had significantly higher nest growth than
the experimental removal treatment
(df=1, F=12.878, p=0.002). However,
there was no significant effect of time on
growth (df=3, F=2.097, p=0.111), nor on
time by treatment (df=3, F=1.686,
p=0.181). Even though time did not have
a significant effect on nest growth, we
were able to see graphically that the first
two weeks after queen removal appeared
to have a much lower nest growth rate per
day per worker than the following weeks.
Therefore, this study supports the
hypothesis that queen removal does affect
worker activity, at least in terms of nest
building.
Introduction
Eusocial Polistine wasps live in linearly structured hierarchies, with one female (the queen)
being the most dominant individual and principal egg layer. Although most females at the time of adult
emergence are potential egg layers, dominance interactions result in caste differentiation, where the
winners become queens and the losers become workers (Wheeler 1986). Dominance status is first
27
established among foundresses during the founding phase, the initiation of the nest cycle, to establish a
hierarchy within the colony (Pardi 1948). In the case of Polistes erythrocephalus, the founding phase is
longer than in other Polistine wasps due to prolonged conflicts among foundresses (Ito 1993).
Dominance hierarchies are maintained by physical aggression toward other foundresses (Ito 1993) and
emerging daughters are also potential egg layers and forced into subordinate positions through
aggression (Wheeler 1986).
Linear hierarchies are set early on during the colony cycle, but a central question lies at the heart
of this issue: what happens when the hierarchy is disturbed, specifically, when the queen is removed?
The answer to this question will depend if the species studied is temperate or tropical. In temperate
species climatic conditions will dictate whether or not queen succession will occur. If the queen
disappears a foundress or dominant worker can become queen (Hughes et al. 1987). Foundresses can
lay fertilized (diploid) eggs which develop into females, while dominant workers that have not been
inseminated are restricted to the production of unfertilized (haploid) eggs, which develop into males.
However, before egg-laying can begin, the new queen must develop fully functional ovaries and eggs
(Keeping 2002), a process which is lengthy. Succession of a functional queen in temperate species will
only occur if there is enough time before the end of the colony cycle (dictated by climatic conditions)
for a female to develop mature ovaries and begin laying eggs. These climatic constraints are not a
factor in tropical regions. In the tropics, high and constant air temperatures enable colonies to be
founded throughout the year (Yamane 1996). Therefore, the colony cycle of tropical species is not
under the control of climatic conditions. Thus, nest life and structure after the disappearance of the
queen will vary depending on climatic and temporal factors.
Besides the obvious importance of the queen in regards to reproduction, this dominant female
has also been proposed to be the colony pacemaker, in other words, she stimulates and coordinates
worker activity (Hughes et al. 1987). This experiment was undertaken to study the effects of queen
removal in the tropical species P. erythrocephalus in terms of nest growth. Queen succession occurs
frequently in P. erythrocephalus when the original queen has disappeared (West-Eberhard 1969). We
hypothesize that there will be a decrease in nest growth while the hierarchy is reestablished. We expect
a decrease in nest growth after queen removal if, in fact, the queen is the pacemaker of the colony and
stimulates worker activity.
Materials and Methods
We studied P. erythrocephalus in La Selva Biological Station, Sarapiquí, Costa Rica. Twenty
nests located on man made structures (under the roof of the old lab, laundry room, and hallway) were
used for this experiment. We painted all the wasps on each nest. To ensure that the majority of the
wasps were marked we painted them at night, freehand on the thorax, abdomen, and wings using the
Apple Barrel Colors nontoxic water-based set. All wasps in one nest were painted the same color, but
different colors were employed for different nests.
We recorded each nest for approximately eight minutes the day after marking them. We used
this footage to observe behavioral interactions and identify the queen. At night eight wasps from the
eight experimental nests were removed. Dissections were performed on these eight wasps to determine
age, ovarian development, and fecundity. Age was determined by observing the thickness of bands
between the segmented abdomen. Dissection were performed to observe ovarian development and the
spermatheca was used to determine the state of insemination . Seven out of the eight wasps had ovarian
development and were believed to be either queens or foundresses. After queen removal all control and
28
experimental nests were videotaped approximately once a week. We watched the videotapes and
counted the number of cells in each nest for 5 weeks.
Dissections: Two control and two experimental nests were collected at night with ziplock ®
bags five weeks after queen removal. The bags with collected nests and wasps were placed in a -70 0C
freezer overnight. Dissections were performed to determine the age, stage of ovarian development, and
fecundity for each wasp.
Results
To analyze the nest growth data we ran a repeated measures ANOVA to look at the differences
among treatments over time. We found that in the course of five weeks the control treatment had
significantly higher nest growth than the experimental removal treatment (df=1, F=12.878, p=0.002).
However, time on growth did not have a significant effect (df=3, F=2.097, p=0.111), nor did time by
treatment (df=3, F=1.686, p=0.181) (Table 1). Though there was no significant effect of time, we were
able to observe graphically that the removal treatments tended to have lower nest growth rate in the first
two weeks after queen removal, but due to the large amounts of variation within nests the overall result
was not significantly different (Figure 1).
Source of variation
SS
0.007
Treatment
0.010
Subject x Treatment
0.005
Time
0.004
Time x Treatment
0.045
Subject x Time
0.071
Total
Table 1. Repeated measures ANOVA.
Df
1
18
3
3
54
79
Ms
0.007
0.001
0.002
0.001
0.001
F
12.878
Sig
0.002 *
2.097
1.686
0.111
0.181
Number of Individuals with
Nest #
large, rigid
some small
reabsorbing
no ovarian
eggs
eggs
eggs
development
1
13
0
7
3
Control
0
8
3
3
20
0
10
0
1
24
Exp
2
5
1
3
12
Table 2. Results of dissections performed for 2 experimental and 2 control nests.
29
0.07
experimental
control
New cells per day per worker
0.06
0.05
0.04
0.03
0.02
0.01
0
1- 2
2- 3
3-4
4-5
Figure 1. New cells per day per worker vs.
week intervals. Week intervals represent
time elapsed between two consecutive weeks
(i.e., 1-2 is the number of days between
week 1 and week 2). Values for cell growth
were calculated by using the rate change
((cells week B- cells week A)/total number
of days between week A and B)/ cells week
A; where week A precedes weeks B. This
calculation was done to take into account the
fact that larger nests grow at a faster rate.
Error bars represent standard error values.
Week intervals (between weeks indicated)
Discussion
Nest care, in particular rearing brood, tends to stop in certain Polistes species when the queen
disappears (Strassmann 1996). This is a possible consequence of low relatedness among colony
members, increased conflict levels, or individual’s decisions to become reproductively active instead of
workers (Strassmann 1996). Our results support this expectation of lowered nest care tasks, particularly
on cell building activities that would lead to nest growth. Overall the control group did have a
significantly higher nest growth than the experimental removal group, yet time did not significantly
affect growth during the five weeks in which data were collected. Though statistically not significant,
we noted that the first two weeks after queen removal had lower nest growth rate per day per worker
than in the last three weeks of the experiment.
Increase in nest growth could be attributed to the establishment of a new queen. Reeve and
Gamboa (1983) found that after queen removal in Polistes fuscatus worker activity decreased and
became less synchronized, concluding that the queen was the pacemaker of the colony who stimulated
and coordinated worker activity. Hughes et al. (1987) found that there was no decrease in nest
productivity after queen removal in Polistes annularis, though they determined that new very active
queens were established within three hours of queen removal and may have stimulated colony activity
early on. If worker activity does in fact decrease with the lack of a pacemaker queen we can
hypothesize where during the course of our study a new queen took over. It is probable that between
weeks two and three the queen was replaced as there seems to be an increase in the number of cells
constructed per day per worker.
Dissections performed of two experimental nests show that one of the nests did indeed have a
principle egg layer (Table 2). The other experimental nest that was dissected did not have one dominant
queen. The absence of a queen in this nest could be due to the lack of one dominant female being
present, or to the fact that a queen was never collected since some wasps did escape when we collected
the nests.
30
Therefore, nest growth does decrease after queen removal in the species P. erythrocephalus.
Most likely a foundress takes over when the queen disappears, and when no foundress is available, the
highest ranked worker will become the new queen (O'Donnel 1998). Though P. erythrocephalus is not
under the same climatic constraints as temperate species, it still must be imperative to replace the
missing queen as quickly as possible. However, our data suggest that queen replacement occurs two to
three weeks after the queen has been removed, and not three hours as was the case for P. annularis
(Hughes et al. 1987). Thus, it is possible that the species P. erythrocephalus takes a relatively long time
to establish a new queen even though queen replacement must be done quickly to ensure that the colony
continues to develop.
It would be interesting to investigate if P. erythrocephalus follows the queen succession models
of other Polistine wasps. It appears that in most other Polistine species the most dominant female
replaces the queen. These are temperate species and replace the queen very quickly however. It would
also be beneficial to study the relatedness of individuals in a nest, as well as how and when new
reproductives ‘decide’ to leave the maternal nest and found a new colony, as this is not limited by
climatic changes.
Literature cited:
Hughes, C.R, M. O. Beck, and J. E. Strassmann. 1987. Queen succession in the social wasp, Polistes
annularis. Ethology 76: 124-132.
Ito, Y. 1993. Behavior and social evolution of wasps. Oxford University Press, Oxford.
Keeping, M. G. 2002. Reproductive and worker castes in the primitively eusocial wasp Belonogaster
petiolata (DeGeer) (Hymenoptera: Vespidae): evidence for pre-imaginal differentiation. Journal
Of Insect Physiology 48:867-879.
O´Donnel, S. 1998. Reproductive caste determination in eusocial wasps (Hymenoptera: Vespidae).
Annual Review of Entomology 43: 323-346.
Pardi, L. 1948. Dominance order in Polistes wasps. Physiological Zoology 21:1-13.
Reeve, H. K. 1991. Polistes. Pages 99-148 in K. G. Ross and R. W. Matthews, editors. The social
biology of wasps. Comstock Publishing Associates, Ithaca.
Reeve, H. K., and G. J. Gamboa. 1983. Queen regulation of worker foraging in paper wasps: a social
feedback control system (Polistes fuscatus, Hymenoptera: Vespidae). Behavioral Ecology and
Sociobiology 13: 63-74.
Seppa, P., D. C. Queller, and J. E. Strassmann. 2002. Reproduction in foundress associations of the
social wasp, Polistes carolina: conventions, competition, and skew. International Society for
Behavioral Ecology 13: 531-542.
Strassmann, J. E. 1981. Evolutionary implications of early male and satellite nest production in Polistes
exclamans colony cycle. Behavioral Ecology and Sociobiology 8: 55-64.
Strassmann, J. E. 1996. Selective altruism towards closer over more distant relatives in colonies of the
primitively eusocial wasp, Polistes. Page 400 in S. Turillazzi and M. J. West-Eberhard, editors.
Natural History and Evolution of Paper-Wasps. Oxford University Press, Oxford.
Wheeler, D. E. 1986. Developmental and physiological determinants of caste in social Hymenoptera evolutionary implications. American Naturalist 128:13-34.
West-Eberhard, M. J. 1969. Social biology of Polistine wasps. University of Michigan of Zoology
Miscellaneous Publications 140: 1-101.
Yamane, S. 1996. Ecological factors influencing the colony cycle of Polistes wasps. Pages 58-75 in S.
Turillazzi and M. J. West-Eberhard, editors. Natural history and evolution of paper-wasps.
Oxford University Press, Oxford.
31
Vegetative reproduction in Thelypteris kurtii: a survey of costs and benefits in
plantlet formation
Bryan Choi(1), Eddie Watkins (Mentor)(2)
(1)
Harvard University, (2)University of Florida
Resumen
Las plantas han desarrollado una variedad
de métodos para la reproducción. Los
helechos, por ejemplo, son conocidos por
reproducirse sexualmente por esporas y
vegetativamente por expansión de rizomas
o proliferación epifílica de yemas. Este
estudio fue diseñado para descubrir los
costos y beneficios en la producción de
plántulas en Thelypteris kurtii una especie
de helecho comúnmente encontrado en el
sotobosque de la Estación Biológica La
Selva en Costa Rica. Las plántulas del
estudio se desarrollaron de pequeñas
llamas aéreas adyacentes al raquis de
frondas maduras. Se estudio el efecto tanto
de la masa de la planta madre como del
ambiente nutritivo en la producción de
plántulas. Las masas secas de plantas
madre mostraron que la masa de las
plántulas aumento exponencialmente con
la de la planta madre. Se encontraron
limites mínimos de la masa de la planta
madre para la producción de plántulas y
frondas fértiles. Se encontró un
crecimiento significativo en las plantas
tratadas con fertilizante, lo cual sugiere
algún nivel de autonomía de las plántulas.
Sin embargo, de doce plántulas separadas
artificialmente, ninguna sobrevivió. Los
resultados muestran que, aunque las raíces
aéreas están absorbiendo activamente, las
plántulas dependen de la deposición de
nutrientes de parte de la planta madre.
También, un límite inferior en la masa para
la producción de plántulas que la de la
producción de frondas fértiles implica una
dependencia al tamaño en la forma de
reproducción, que haría de la plántulas, la
forma mas factible de reproducción.
Abstract
Plants have developed a variety of methods
for reproduction. Ferns, for example, are
known to reproduce sexually by spore
dispersal and vegetatively via rhizome
expansion or epiphyllic bud proliferation.
This study was designed to reveal the costs
and benefits involved in plantlet production
in Thelypteris kurtii, a species of fern
commonly found in the understory at La
Selva Biological Station in Costa Rica. The
plantlets in this study developed from small
aerial buds adjacent to the rachis on mature
fronds. The influence of both parent plant
mass and nutrient environments on plantlet
production was studied. Dry masses of
parent plants indicated that plantlet mass
increased exponentially with mass of the
parent plant. Minimum parent plant mass
thresholds were found for the production of
plantlets and fertile fronds. Significant
growth was found in plantlets treated with
fertilizer, suggesting some level of plantlet
autonomy.
However, out of twelve
artificially extricated plantlets, none
survived. Results show that although aerial
roots are active in uptake, plantlets act as
active nutrient sinks for the parent plant. A
lower mass threshold for the production of
plantlets than for fertile fronds implies size
dependent reproductive allocation that
would make plantlets the most facile form
of reproduction.
32
Introduction
The general fern reproductive cycle has been studied and is well understood to date. In the
sexual cycle, ferns reproduce via the dispersion of spores which then germinate to produce haploid
gametophytes. Ferns are also known to reproduce vegetatively via rhizome expansion and successive
extrication of independent plantlets. The resultant tissue is both morphologically and genetically
identical to the parent plant (Koptur 1993). Proliferation via laminar and epiphyllic buds has been
found to contribute to the growth of the parent plant as well as to the formation of entirely independent
daughter plants (McVeigh 1937, White 1969). A vascular connection between the plantlet and the
parent frond may or may not exist, depending on the genus (Lucansky and White 1969). However, the
relatively small number of studies done on this relationship does not suffice in forming a general rule
for the presence and utility of this vascular connection.
Thelypteris kurtii is a terrestrial epiphyllic plantlet producing species commonly found in
discreet populations throughout the Atlantic Lowland wet forest. Plantlet formation generally occurs at
the intersection of the rachis and pinna once on any given sporophyte frond. Development begins with
the appearance of adventitious roots, followed by dorsal fiddlehead formation. The plantlets reach
various stages of development prior to detachment from the parent plant. Consequently, advanced
development such as multiple fiddlehead formation and complex root structure occurs despite the aerial
nature of the maturing plantlet. In a general pilot survey of T. kurtii populations, it was found that in
some cases the adventitious roots were highly developed even though the plantlet lacked further growth
or even initial development of a fiddlehead (Choi, unpublished data). The apparent deficiency in
photosynthetic surface area on the plantlet suggested a net flow of nutrients from the parent plant to
plantlet. As the number of plantlets increased, the number of apparent nutrient sinks potentially
increased, incurring cost on the parent plant resources. When and if the plantlet became autonomous of
the parent plant was a question overlooked until now.
This study was designed to reveal the costs and benefits involved in plantlet production in T.
kurtii. Observations have led me to make the following hypothesis:
1) I predict that parent plant size and percent light transmittance to the plantlet will have a
positive relationship with the proportion of resources allocated to plantlet production. Larger, healthier
plants can afford, or recover from, the cost of production more efficiently.
2) I predict that nutrients taken up by well developed aerial roots will not have a significant
impact on the growth of the plantlet until separation from the parent plant. Absorbed nutrients should
be able to disperse throughout the entire plant via an open vascular connection to help compensate the
parent for the hypothetical cost of plantlet production.
3) I predict that plantlets should become capable of independence after foliar area is established.
After this point in development the plantlet is then morphologically congruent with the parent plant.
Methods
Study site
La Selva Biological Station in Costa Rica (10º26’N, 84º01’W) consists of a small portion of a
protected land corridor known as Braulio Carrillo National Park. This tropical, premontane wet forest
receives approximately 4500 mm of rainfall every year, which contributes to the diversity of more than
6500 species of plants and animals. The bulk of the area consists of primary forest where Pentaclethra
macroloba is the dominant canopy species. The subcanopy is made up of various dicots and palms
while the diverse understory consists of smaller trees and palms.
33
Dependence on parent plant fitness
Fifty individual ferns were chosen at random and marked in mid June of 2004. The ferns came
from three discreet populations along the Sura path in La Selva anywhere from 10 to 50 meters from the
trail. Samples were chosen at least two meters apart. Canopy openness above each individual was
measured using fish eye lens photography and subsequent GAP analysis. Over the course of the next
eight weeks, the ferns were uprooted and analyzed. Frond type (sterile or fertile) and number of buds
present were recorded upon collection of the individual. Frond area was measured using a LICOR leaf
area meter. All samples were dried at 65˚ C for at least 48 hours, depending on how wet conditions
were at the time of collection. Above and belowground biomass, frond mass, and bud mass were then
measured and recorded from dried samples.
Individual ferns generally displayed three cohorts, or generations, of fronds. Fronds from the
same cohort within a population have approximately the same age (Watkins, unpublished data). In
order to keep the age of the fronds measured constant, only fronds and plantlets from the second cohort
of each fern were chosen for analysis. Distinguishing the second cohort of each individual proved to be
facile. Cohort one consisted of developing fiddleheads and juvenile fronds of a characteristic light
shade of green. Cohort three consisted of fully mature or rotting leaves that commonly encompassed
the outermost whorl of the individual. Cohort two consisted of intermediate, fully developed fronds that
did not contribute to the outermost whorl. Choosing samples from cohort two standardized for the age
and number of fronds taken from each individual.
Dependence on nutrient presence
An experiment was done to ascertain the function of aerial roots in bud development. Twelve
additional ferns were chosen at least two meters apart from a single population off the Sura path. On
each fern, one aerial bud with foliar area and relatively well developed roots was marked for analysis.
Approximate size of parent plant and bud were kept constant in the selection process. Six buds were set
aside as a control set. The remaining six buds underwent a series of fertilizer applications for four
weeks beginning in early July. 20-20-20 Evergreen© fertilizer was prepared according to instructions
on the package. Three to four roots of each plantlet were placed in glass vials mounted on wire stilts for
application. Plantlet roots were given 10 mL of fertilizer solution for four weeks for a total of seven
applications. Modeling clay was used to seal the vial openings surrounding the roots in order to control
for evaporation and additional rainfall between applications. Plantlet frond length and width
measurements were made at every application using a standard caliper. Length was measured from
frond tip to the base of the last leaflet. Width was measured at the widest point of the frond. Rough
area was calculated by (length*width)/2 for both the fertilized and constant sample sets. Area of any
additional fronds that developed from the plantlet was also measured and recorded. This area was
added to the calculation for the total amount of foliar area established during the experimental period.
Because net growth of highly branched roots proved difficult to measure, the experiment was
duplicated with a set of ten additional individuals. Plantlets with only one to two roots and no
fiddlehead were chosen. Five individuals were set aside as the control set. The remaining five buds
underwent the same series of fertilizer applications as stated above. Methodology remained unchanged
except for a reduction in the amount of fertilizer solution from 10 to 5 mL. Root and fiddlehead growth
was then measured with a standard caliper every four days for the duration of the experiment.
To assess autonomy of aerial plantlets, fifteen additional ferns with plantlets in varying stages of
development were chosen. Three categories were defined for plantlet development in the following
numbers: three buds with roots only, three buds with fiddlehead and roots, and nine plantlets with foliar
34
area and roots. Total root length for all samples was recorded by summing all lengths of adventitious
roots. After implanting the adventitious roots in surrounding soil, the rachis was cut 1 cm from the bud
to sever the vascular connection between the parent plant and plantlet. Growth was then recorded after
four weeks.
Data analysis
Bivariate analyses were performed to compare the number of plantlets and fertile fronds present
in cohort two to total plant mass. Plantlet number as a function of total plant mass was fit to the
reciprocal. Plantlet mass as a function of total plant mass was fit to the exponential. The number of
fertile fronds present in cohort two as function of mass was fit to the exponential. A linear regression
was performed on plantlet presence as a function of percent light transmittance to the parent plant.
A t-test was performed on the one way analysis for final foliar area growth between fertilized
and non-fertilized plantlets. All data analyses were performed using JMPIN software version 4.0.4.
Results
Dependence on parent plant fitness
Plantlets were not found in cohort two fronds of individuals <8.94 grams in total mass.
Multiple plantlet formation on a single frond was observed on six fronds in the entire sample set. In
two instances, additional plantlets formed on the rachis in locations closer to the frond base than the
typical locus. The other four instances were observed on the laminar surface of leaflets without
apparent preference for location on the frond. There was a steady increase in plantlet density in cohort
two as a function of total plant mass after the initial lower mass limit was surpassed (Figure 1). One
cohort three frond was found to have eleven actively developing plantlets. Total plantlet mass in cohort
2 showed a positive exponential relationship with an increase in total plant mass (Figure 2). This shows
that larger individuals on average have larger, more developed plantlets in cohort two. None of the
plantlets in cohort two had contact with the forest floor.
Fertile fronds were not found in the second cohort of individuals <38.978 grams in total mass
(Figure 5). No statistically significant relationship was found between bud and light transmittance to
each individual
Dependence on nutrient presence
Plantlet roots actively absorbed nutrients from the fertilizer solution. These nutrients had a
statistically significant affect on the growth in foliar area of the plantlet (Figure 4). During the
experimental period, two of the buds being monitored for foliar area growth suffered heavy damage and
were removed from the final data set. Aerial roots did not display a significant increase in growth when
treated with fertilizer solution. All initial roots lost function while they were still reduced in length.
However, among the five buds treated with fertilizer, four new roots and three fiddleheads were
produced (Table 1). New roots were visually larger in diameter than the original roots. Fiddlehead and
new root growth continued even after the death of the initial root. Death was determined when roots no
longer showed uptake of solution, which was usually accompanied by a reduction in size, as well as root
fracture.
None of the artificially detached plantlets underwent any significant growth after the four week
period. Plantlets with foliar area wilted after approximately 72 hours and showed no evidence of
recuperation.
35
General Observations
In the absence of a developing bud, all cohort two fronds observed retained a single node 1-2
mm in diameter in the location where the developing bud was most generally found. Gross observation
suggested that nodes increased proportionally in size to frond size. Uninitiated and arrested
development was found in all cohorts. Arrested development was determined by the presence of brittle,
reduced roots. Plantlets that had developed foliar area never displayed characteristics of arrested
development. In larger plants, additional reduced nodes were occasionally found on the laminar surface
of leaflets and along the rachis.
In dense populations, adult individuals were occasionally found in complex networks of
vegetative reproduction. These individuals displayed various stages of development; however many
adult plants remained connected by living frond vasculature.
Discussion
Mass dependent resource allocation
These results support the hypothesis that the proportion of resources allocated to plantlet
production increases with total plant mass (Figure 1). Data also show that as parent plant mass
increases, plantlets either grow at a higher rate or are simply more robust (Figure 2). Once an
individual surpasses a particular size threshold, it acquires the ability to invest its resources in plantlet
production. The individual is then potentially able to produce one or more plantlets per frond.
My results also suggest that fertile frond production outlays parent plant resources to a greater
extent than plantlet production. The size threshold for the presence of fertile fronds is notably higher
than that for plantlets. This, when combined with the linear nature of the relationship and the presence
of individuals of relatively high mass lacking fertile fronds, is convincing evidence that fertile fronds
are more difficult to produce than plantlets.
Past literature describes size-dependent allocation in sexual reproduction fairly thoroughly
(Willson 1983, Weiner 1988, Lovett Doust 1989). A study of flowering perennials revealed that
individuals would not reproduce under a minimum size threshold. Plants that had not yet reached this
threshold invested the majority of their resources in survival rather than reproduction (Zhang and Jiang
2002). The presence of thresholds in the production of buds and fertile fronds of T. kurtii support these
conclusions. All individuals analyzed in this study displayed evidence of size dependent resource
allocation in a particular order: first survival, followed by bud production, and then fertile frond
reproduction.
The finding of additional auxiliary nodes on the laminar surface of leaflets also supports size
dependent allocation of resources to bud development. These nodes also seemed to appear after a
certain size threshold, though the number of individuals collected above this threshold was too limited
to make a definitive statement.
Nutrient dependent resource allocation
Our data do not support the hypothesis that nutrients taken up by aerial roots have no effect on
the growth of buds (Figure 4). However, no conclusion can be made as to what role the fertilizer
solution had in growth. The fertilizer solution may have been dispersed throughout the individual, in
which case it may have served as a signal to the parent plant to begin allocating resources into bud
development. The nutrient rich environment for the plantlet may help guarantee survival, and therefore
maximize the cost in plantlet development for the parent plant. Conversely, the nutrients absorbed by
36
the roots may have contributed directly to the fitness of the plantlet, without heavy involvement of the
parent plant.
Root growth during fertilizer treatment suggests that nutrients did not directly contribute to the
fitness of the plantlet. Normal plantlet growth observed after the removal of fertilizer from the system
(root death and fracture) supports the idea that the detection of a high nutrient environment by the initial
“pilot root” is a likely signal for the parent plant to continue to invest resources into plantlet production
at that particular site. These data support the idea that plantlets act as active nutrient sinks for the parent
plant even after foliar area is established. Further evidence of this is the lack of growth or survival of
plantlets artificially detached from the parent plant. The existence of persistent vascular connections
between adult plants is further evidence of complex relationships in resource allocation within
populations created by vegetative reproduction.
Further study into the vascular relationships between vegetatively reproducing plants within a
population is needed. At what age these connections abort and for what reason are still unknown.
There may be a point in time where the relationship is beneficial to both parties and the exchange of
nutrients may continue for extended amounts of time. These questions, among many others, need to be
studied before a full understanding of the process of plantlet formation can be reached.
Literature Cited
Koptur, S, and Lee M. A. B. 1993. Plantlet formation in tropical montane ferns. American Fern
Journal. 83 (2):60-66.
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Zhang, D. Y., and X. H. Jiang. 2002. Size-dependent resource allocation and sex
allocation in herbaceous perennial plants. Journal of Evolutionary Biology 15:7483.
37
Appendix
Plant
New Roots
Fiddlehead
Development
1
1
0
2
0
1
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
Fertilized Bud
1
FB2
FB3
FB4
FB5
Constant 1
C2
C3
C4
Table 1: Growth in fertilized and
constant plantlets shows development
in fertilized plantlets. All original
roots died before experimental period
ended. Fertilized plantlets continued
to develop, suggesting that growth was
mainly due to parent plant resource
allocation
.
2.5
Total bud mass (g)
2
1.5
Figure 2: Bivariate fit of total bud mass
in cohort two by total plant mass suggests
that plantlets on larger plants can grow at
a higher rate (P<.0001; R2 0.657).
Exponential relationship shows that
plantlet mass is not allometrically
proportional to plant size.
1
0.5
0
0
20
40
60
80
100
120
140
cm
2
Total mass (g)
35
fert ave
30
constant ave
25
Figure 3: Overlay plot of total foliar area
monitored for fertilized and constant
plantlets shows a greater rate of growth in
fertilized plantlets. Points represent the
average foliar area on the given day.
20
15
10
5
0
4
8
12
16
20
24
28
day
38
total growth in foliar area (sq cm)
80
60
40
20
Figure 4: Oneway analysis of total growth
in foliar area by plant type shows a
statistically significant greater total growth in
fertilized plantlets (R2 .418; Prob > 04).
0
-20
Control
Fertilized
plant
1.2
1
#FF/#cohort2
0.8
0.6
Figure 5: Bivariate fit of fertile fronds in
cohort two versus total mass shows a positive
linear relationship after threshold is passed.
Threshold mass for the production of fertile
fronds is 38.97 g (R2 0.304; P <.004).
0.4
0.2
0
-0.2
30
40
50
60
70
80
90 100 110 120 130
Total mass (g)
39
Lluvia de semillas y sus agentes dispersores en tres plantaciones forestales de
especies nativas, parcelas puras y mixtas, en la Estación Biológica la Selva, Puerto
Viejo de Sarapiquí, Heredia, Costa Rica
Carolina Orozco Z(1), Florencia Montagnini(2) (Tutor)
(1)
Universidad Nacional Autónoma; (2) Organización de Estudios Tropicales
Resumen
Las plantaciones forestales de especies
nativas y exóticas juegan un papel
importante en la recuperación de áreas
degradadas por la agricultura y la
ganadería. Las plantaciones proporcionan
condiciones para que se de la regeneración
natural de especies arbóreas y la ausencia
de semillas en los ambientes intervenidos
influyen en el establecimiento de
ecosistemas para la flora y la fauna. De esta
forma se realizó un estudio de lluvia de
semillas y sus agentes dispersores en tres
plantaciones forestales de especies nativas
en parcelas puras y mixtas con el fin de
evaluar distintos tratamientos que se
establecieron las tres plantaciones. El
estudio se realizo en la Estación Biológica
la Selva, Costa Rica, en el sector de la
Guaria. El trabajo duro 4 meses desde julio
hasta octubre y se colocaron trampas de
semillas en los tratamientos de Vochysia
guatemalensis,
Jacaranda
copaia,
Calophyllum
brasiliense,
Dipteryx
panamensis, Terminalia amazonia, Virola
koschnyi, Balizia elegans, Hieronyma
alchornoides, Vochysia ferruginea, mixtas
y regeneración natural. Las variables que se
midieron son: número de semillas por
plantación y tratamiento, riqueza de
especies de semillas por plantación y
tratamiento y los agentes dispersores por
plantación y tratamiento.
Para las variables número y la riqueza de
semillas para las tres plantaciones no
mostraron diferencias significativas. Para
los tratamientos con respecto al numero
semillas no hay diferencias significativas,
en cuanto a riqueza de especies de semillas
si mostraron diferencias significativas entre
tratamientos. Los agentes dispersores por
orden de importancia para todas las
Summary
The forest plantations of native and exotic
species play an important role in the
recovery of areas degraded by agriculture
and the cattle ranch. The plantations
provide conditions so that of the natural
regeneration of arboreal species and the
absence of seeds in taken part atmospheres
the flora and the fauna are influenced in the
establishment of ecosystems for. Of this
form it was made a rain study of seeds and
its agents scatterers in three forest
plantations of native species in pure and
mixed parcels with the purpose of
evaluating different treatments that settled
down the three plantations. The study I am
made in the Biological Station the Forest,
Costa Rica, in the sector of the Guaria.
The hard work 4 months from July to
October and traps of seeds in the treatments
of were placed Vochysia guatemalensis,
Jacaranda copaia, Calophyllum brasiliense,
Dipteryx panamensis, Terminalia amazonia,
Virola
koschnyi,
Balizia
elegans,
Hieronyma alchornoides,
Vochysia
ferruginea, and natural regeneration. The
variables that were moderate are: number of
seeds by plantation and treatment, wealth of
species of seeds by plantation and treatment
and the agents scatterers by plantation and
treatment. The variables that were moderate
are: number of seeds by plantation and
treatment, wealth of species of seeds by
plantation and treatment and the agents
scatterers by plantation and treatment. For
the variables number and the wealth of
seeds for the three plantations they did not
show significant differences. For the
treatments with respect to I number seeds
are no significant differences, as far as
wealth of species of seeds if they showed
significant differences between treatments.
40
semillas encontradas en las trampas se
tiene que son las aves, seguido por las
aves_mamíferos donde son semillas que
posee más de un agente dispersor, le sigue
el viento y por ultimo los mamíferos. Se
rechaza la hipótesis donde las parcelas
mixtas tienen mayor riqueza de especies de
semillas ya que el tratamiento Jacaranda
copaia fue el que obtuvo mayor riqueza.
Los tratamientos de regeneración se
encontraron mas semillas que son
dispersadas por viento y fue la que obtuvo
menor cantidad de riqueza de especies de
semillas.
The agents scatterers by order of importance
for all the found seeds in the traps have
themselves are the birds, followed by the
aves_mamíferos where they are seeds that
scatterer has more of an agent, follows the
wind to him and by I complete the
mammals. The hypothesis is rejected where
the mixed parcels have greater wealth of
species of seeds since the treatment
Jacaranda copaia was the one that obtained
greater wealth. The regeneration treatments
were but seeds that are dispersed by wind
and was the one that obtained minor amount
of wealth of species of seeds.
Introducción
Las plantaciones forestales de especies nativas juegan un papel importante ya que ayudan a
mejorar tierras degradadas por la agricultura y la ganadería, reduciendo la erosión y aumentando la
fertilidad de los suelos. En estudios realizados en plantaciones de especies nativas y exóticas se ha
demostrado que incrementa la diversidad de especies de flora y fauna que son importantes para la
regeneración de especies (D. Cusack, F. Montagnini, 2004; Ashtonet al., 2001; Carnevale and
Montagnini, 2002; Guariguata et al., 1995; Haggar et al., 1997; Keenan et al., 1997, 1999; Kuusipalo et
al., 1995; Lugo, 1997; Parrotta et al., 1997; Powers et al., 1997); por ejemplo, en el sudeste asiático
informaron sobre la emergencia espontánea y rápida sobre especies arbóreas indígenas bajo
plantaciones exóticas (Carnevale N, y Montagnini F, 2000; Jussi et al., 1995), en el norte de
Queensland, Australia se encontró mayor diversidad de especies en el sotobosque en las plantaciones de
especies nativas que en las de especies exóticas (Carnevale N, y Montagnini F, 2000; Keenan et al.,
1999). Otra función de las plantaciones es que se desempeñan como corredores biológicos entre
bosques fragmentados, dando paso al transporte de material genético por medio de animales, el cual es
una fuente importante en la sostenibilidad de los ecosistemas.
Se ha comprobado que las plantaciones forestales mixtas da una mayor regeneración y
diversidad de especies en el sotobosque que en las plantaciones puras, al crear una mayor variabilidad
de condiciones de hábitat y de microclima, que favorecen a los dispersores y a la adaptabilidad de
especies para la germinación y crecimiento (Nélida. J. Carnevale y Florencia Montagnini 2002.;
Guariguata et al., 1995; Montagnini et al., 1999).
En la estación biológica la selva un trabajo realizado en las plantaciones de especies nativas
demostró que la regeneración arbórea de especies nativas fue más abundante bajo las plantaciones que
el control de regeneración natural y además bajo la plantación mixta se registró mayor abundancia de
individuos y diversidad de especies que bajo las plantaciones puras (Nélida. J. Carnevale y Florencia
Montagnini 2000).
La regeneración de especies arbóreas esta relacionada directamente por la lluvia de semillas
(caída libre) y la dispersión de semillas por vertebrados y viento. La reproducción de las plantas es un
proceso complejo en el cual la mayoría de los pasos (polinización, producción de frutos y semillas,
dispersión y depredación de semillas, germinación y reclutamiento) involucra directamente
interacciones con animales (Murcia 1996, Arias 2000).
41
La mayoría de las especies forestales neotropicales con semillas livianas dispersadas por el
viento dependen casi exclusivamente de claros del dosel o de grandes perturbaciones para el
crecimiento sostenido (Snook 1993, Guariguata 1998). Las semillas dispersadas por el viento tienden a
caer en mayores cantidades en claros que bajo dosel cerrado por las turbulencias de aire que se crean en
los mismos (Loiselle et al. 1996, Guariguata 1998).
La dispersión de semillas por medio de animales puede ser cuantificada en términos de
efectividad de dispersión (la contribución que un dispersador hace a la futura reproducción de una
planta) y la define como el producto de componentes cualitativos (número de visitas del dispersador y /
o el numero de semillas dispersadas por visita y cualitativos (calidad del procesamiento de la semilla y /
o calidad de los patrones de deposición de semillas (Schupp 1993, Guariguata 2000).
La presente investigación tiene como objetivo conocer cuales son los principales agentes
dispersores de semillas y estimar la cantidad de semilla que cae por vía aérea en las tres plantaciones
con especies nativas cada una con un área de 2.45 ha, con tratamientos de parcelas puras, mixtas y de
regeneración con especies como Vochysia guatemalensis, Jacaranda copaia, Calophyllum brasiliense,
Dipteryx panamensis, Terminalia amazonia, Virola koschnyi, Balizia elegans, Hieronyma alchornoides
y Vochysia ferruginea.
En este articulo se plantearon las siguientes hipótesis: 1) En los tratamientos de parcelas puras
(P.P) existe mayor diversidad y abundancia de semillas que en las parcelas de regeneración (P.R)
natural debido a que estas parcelas ofrece un hábitat y las condiciones más favorables para los
dispersores de semillas. 2) En el sotobosque de las parcelas mixtas (P.M) exista mayor diversidad de
semillas que en las P.P y las P.R natural debido a que las P.M son mas heterogéneas y ofrece mayor
variabilidad de habitad para los agentes dispersores de semillas. 3) En cuanto a los agentes dispersores
de semillas se espera encontrar que la mayoría de los tratamientos la dispersión se da por medio de
vertebrados como murciélagos y aves, seguidamente por el viento y por último por otros mamíferos. 4)
En las P.P y P.M se espera encontrar que los agentes dispersores por grado de importancia son las aves,
mamíferos como los murciélagos y otros, y en las P.R natural sería por medio del viento.
Materiales y métodos
Descripción del área de estudio
Este trabajo se realizó en la Estación Biológica La Selva, ubicada en la vertiente Atlántica de
Costa Rica (10º26’N, 86º59’O). La temperatura media anual es de 24º C con una precipitación media
anual es de 4000 mm. La elevación promedio es de 50 m, los suelos son Fluventic Dystropepts
derivados de aluviones volcánicos, y son profundos, bien drenados, libres de rocosidad, ácidos, con
materia orgánica media o baja, bajo contenido de nutrientes y textura moderadamente pesada (Sancho y
Mata,1987; Alice, 2003).
En la década de los años 1950 los terrenos del área experimental1 utilizada para este estudio
fueron deforestados y posteriormente utilizados para la producción de arroz por un periodo de 5 años.
Seguidamente el área fue quemada para dar paso a la siembra de pasto con fines de producción
ganadera que fue mantenida hasta 1981. La Estación Biológica La Selva compra los terrenos donde
estuvieron abandonados hasta 1991, en esta fecha se cortó manualmente la vegetación para el
establecimiento de una variedad de plantaciones experimentales con el objetivo principal de desarrollar
42
modelos, que pudieran ayudar a pequeños agricultores en el diseño de sistemas de aprovechamiento
forestal de la tierra (Montagnini 1994, Montagnini y Sancho 1990, 1994, Mariscal 1998).
El establecimiento de las tres plantaciones se hizo una combinación de 4 especies arbóreas del
cual al menos una era fijadora de nitrógeno y se combinaron especies de crecimiento rápido y especies
de crecimiento relativamente lento en cada una de las tres plantaciones. Además las especies fueron
combinadas para obtener diferentes patrones de ramificación, tamaño y forma de la corona (Montagnini
1994).
Los criterios de selección de las especies arbóreas de este estudio fueron: la tasa de crecimiento,
el valor económico y la preferencia de los agricultores, los impactos sobre la fertilidad del suelo, el
reciclaje de nutrimentos y la disponibilidad de las plantas (Montagnini 1994).
En estas plantaciones experimentales se han realizado una serie de estudios como; estimaciones
de costos de establecimiento, daños por plagas, recuperación de suelos, captura de anhídrido carbónico,
reciclaje de nutrientes, crecimiento, productividad de madera, dispersión de semillas y regeneración de
especies arbóreas, (Ribeiro 1998, Mariscal 1998, Carnevale y Montagnini 2000, Cusack y Montagnini
2003).
Al tercer año después del establecimiento se realizó un estudio de regeneración arbórea en el
sotobosque, (Guariguata et al, 1995), seguidamente se dieron estudios cuando las plantaciones tenían
entre 7 y 12 años, uno de los estudios fue la evaluación de la regeneración natural de especies arbóreas
donde se obtuvo que la regeneración puede que no dependa exactamente del mejoramiento del suelo,
pero sí de otros factores como la dispersión de semillas y creación de condiciones microclimáticas
apropiadas (Ribeiro, 1999; Carnevale y Montagnini, 2000; Cusack y Montagnini, 2004). En los estudio
de regeneración no se efectuaron investigaciones (lluvia de semillas y agentes dispersores) a excepción
de un estudio en la plantación 1, el cual se encontró mayor proporción de semillas dispersadas por
viento en la época seca y en la mayoría de los tratamientos el tipo de dispersión más frecuente fue por
vertebrados. (Mariscal 1998).
El sitio de investigación son tres plantaciones experimentales de especies nativas, mixtas y
puras, que fueron establecidas entre 1991-1992 con el fin de realizar estudios de crecimiento,
productividad y circulación de nutrientes (Guariguata et al. 1995; Montagnini et al. 1999, Alice 2003).
Diseño de las plantaciones
Las tres plantaciones de estudio estaban diseñadas al azar, cada parcela tiene un área de 2.45 ha
y están divididas en 5 bloques con un área de 64 metros por 76 metros y estos bloques se dividen en
parcelas de 32 metros x 32 metros con 256 árboles al inicio del establecimiento y posteriormente fueron
raleadas. Cada parcela esta compuesta por 6 tratamientos con 4 repeticiones cada una. (Figura 1). El
trabajo se desarrolló en las tres plantaciones pero solo en 5 tratamientos de cada una de las plantaciones,
debido a que los otros tratamientos no sobrevivieron.
Los tratamientos evaluados en la plantación 1 son, Vochysia guatemalensis, Calophyllum
brasiliense, Jacaranda copaia, P.M, P.R natural, en la plantación 2 corresponden a Dipteryx
panamensis, Terminalia amazonia, Virola koschnyi, P.M, P.R natural y la tercer plantación los
tratamientos son Balizia elegans, Hieronyma alchorneoides y Vochysia ferruginea P.M, P.R natural.
En total los tratamientos a evaluar son 15 y cada uno con 4 repeticiones para un total de 60
subparcelas a muestrear.
43
Evaluación de la lluvia de semillas
Para la estimación de la lluvia de semillas en cada tratamiento y repetición se colocó una trampa
de 1 metro cuadrado y un metro de altura en el centro de cada parcela (Figura 2).
Los materiales utilizados para la construcción de las trampas son:
• Madera para las patas
• Alambre de construcción para las orillas
• Cedazo de 2 mm x 2 mm
• Clavos
La recolección de las semillas se realizó cada 15 y finales de mes, comenzando en julio y
finalizando la recolección en octubre para un total de 4 meses a muestreados.
Las muestras se depositaron en bolsas de papel identificadas con el número de parcela, código
del tratamiento y la fecha de recolección y se llevaron a un horno de secado a una temperatura de 65°C.
por tres días. Después de que las muestras estaban secas con el uso de tamices de diferentes tamaños se
colocaron hasta conseguir la separación final de las semillas de cada muestra.
Por último se procedió a separar las semillas por especie y a contabilizar el número de cada una
de ellas por tratamiento. Seguidamente se identificaron en la Estación Biológica la Selva con la ayuda
de José González y Orlando Vargas además se revisó la colección de semillas que existe en el herbario
de la Selva. Aquellas semillas que no pudieron ser identificadas se les puso un código que las
diferencian de las otras semillas sin identificación.
Evaluación de los agentes dispersores de semillas
Los agentes dispersores potenciales se identificaron en tres grupos de la siguiente manera:
Con la lista de especies de semillas obtenidas en las tres plantaciones se procedió a buscar su
síndrome de dispersión en la literatura existente y bases de datos de la Estación Biológica la Selva.
1. aves
Vertebrados
2. mamíferos
murciélagos
Otros mamíferos
(monos, roedores)
3. viento
Además se realizaron otros trabajos dentro de las plantaciones para observar cuales especies de
vertebrados se encuentran dentro de las parcelas que podrían ser dispersores de algunas de las especies
de semillas. Para esto se utilizaron los siguientes métodos:
Para los animales se escogieron al azar en cada una de las plantaciones 5 tratamientos diferentes,
donde se colocaron trampas de lodo sobre el suelo, cada una de 1 m2 y se colocó un señuelo para atraer
a los animales y conseguir una muestra de su huella. En total se colocaron 30 trampas en las tres
plantaciones.
Además se hicieron observaciones directas y indirectas (huellas y heces) sobre cualquier especie
de vertebrados que se encontrara en las tres plantaciones.
44
Los murciélagos son grandes dispersores de semillas con la ayuda de la investigadora Britta
Lammers se llevó a cabo un solo muestreo en cual consistió en una noche de captura y este se realizó en
la plantación 1. Se utilizó una malla de niebla de 14 metros de largo por 3 metros de altura. A los
ejemplares capturados en la malla de niebla se le determinó la especie.
En el caso de las aves se realizó por medio de observación en cada uno de los tratamientos, este
se realizó constantemente en la recolección de las muestras de semillas. También se trabajo con la base
de datos que existe en la Estación Biológica la Selva sobre el conteo de aves que se realiza cada año, en
este se tienen los registros de las aves que se encuentran en el sector de la Guaria donde esta el área de
estudio.
Las heces que se encontraron en los tratamientos se llevaron al laboratorio para identificar a cual
especie de animal le pertenece y a lavarla con suficiente agua y jabón dentro de un colador, para
encontrar alguna semilla dentro de esta.
Análisis de datos
Las variables que se evaluaron con los datos obtenidos están:
• Número de semillas / tratamiento
• Riqueza de especies de semillas / tratamiento
• Especies de semillas / síndrome de dispersión
• Síndrome de dispersión / tratamiento
Con el fin de obtener datos de abundancia de semillas , riqueza de semillas y los agentes dispersores
se procesó la información de campo en el programas de Excel. El análisis estadístico se llevó a cabo en
el programo Minitap, Jump y Statgrafics Plus. Se realizo un análisis de varianza (ANDEVA) con el
objetivo de comparar las diferentes plantaciones y sus tratamientos considerando a cada especie de
semilla como una variable de cada uno de los parámetros.
Resultados
Abundancia de semillas
La abundancia total de semillas colectadas durante 4 meses de muestreo en cada una de las
trampas establecidas en las tres plantaciones fue de 13.339 semillas. La plantación que presentó mayor
cantidad de semillas fue la plantación 3 con 6460 semillas, seguidamente por la plantación 1 con 3.480
semillas y por último la plantación 2 con 3399 semillas (Ver tabla 1).
El tratamiento con mayor cantidad de semillas es BE con 2275, de las cuales 2242 semillas
corresponden al genero de Miconia, de manera similar el tratamiento de DP que es el segundo con
mayor cantidad de semillas con 1857 donde 1770 son también del genero Miconia; el tratamiento de JC
obtuvo el tercer lugar con 1614 semillas y de la misma forma la mayoría corresponden al mismo género
de los dos tratamientos anteriores con 1170 semillas de Miconia.
En las tres plantaciones se encontraron 46 especies de semillas diferentes de las cuales 16 no se
pudieron identificar y 6 solo se identifico la familia, 7 especies con genero y 17 semillas diferentes se
obtuvo el genero y la especie. (Ver tabla 2).
El gráfico anterior muestra el análisis de varianza de una vía para la variable numero de semillas,
se comparan las tres plantaciones y se observa que las medias del numero de semillas no son
45
estadísticamente significativas entre ellas con un (P-value 0.3291) a un nivel de significancia de 95,0%.
(Grafico 1).
En el análisis de varianza de una via realizado para todos los tratamientos se obtuvo que la
variable numero de semillas no es estadísticamente significativo (P-value 0.4676) para las medias de los
tratamientos a un nivel de significancia de 95.0%. Lo anterior nos dice que las medias de todos los
tratamientos son iguales (Gráfico2).
Riqueza de semillas
En cuanto a la riqueza de semillas en los tres sitios se obtuvieron 46 semillas diferentes De las
tres plantaciones la obtuvo mayor riqueza de semillas fue la plantación 1 con 31 semillas diferentes, la
plantación 2 con 27 semillas distintas y por ultimo la plantación 3 con 23 semillas diferentes.
El análisis de varianza de una vía para la variable riqueza especies de semillas por plantación en
se obtuvo que no es estadísticamente significativo para las medias (P-value 0.2898) de las tres
plantaciones a un nivel de significancia de 95.0% (Gráfico 3).
La riqueza de especies de semillas para los tratamientos resulto que, el tratamiento con mayor
riqueza de especies fue el de Jacaranda copaia seguidamente, Hieronyma alchorneoides y con menor
riqueza de especies fueron los tratamientos de regeneración para las tres plantaciones. Con el resto de
los tratamiento obtuvieron un número similar de riqueza de semillas.
El análisis de varianza para la riqueza de semillas por tratamiento es estadísticamente
significativo (P_value 0.0000) para las medias de los tratamientos de las tres plantaciones a un nivel de
significancia de 95.0%. Lo anterior quiere decir que las medias para los tratamientos son diferentes
(Gráfico 4).
Se realizo un análisis de correlación de Tukey para conocer cuales tratamientos son diferentes
entre si y se obtuvo que el tratamiento de JC es diferente de los tratamientos de CB, Mixta, Reg, VF,
VK. Comparando el tratamiento de regeneración es diferente de los tratamientos de HA, JC, Mixta.
Estas diferencias se deben a que el tratamiento de JC posee mejores condiciones de hábitat para
los agentes dispersores como las aves y los mamíferos y los tratamientos de regeneración son sitios
abiertos donde la dispersión se da por viento y no posee especies arbóreas que brinden frutos para
sustentar sus necesidades de los animales.
Agentes dispersores
La dispersión de las semillas se clasifico en 4 categorías de síndrome de dispersión (aves,
mamíferos, viento, aves y mamíferos y otros tipos de dispersión). Los resultados obtenidos para el total
de semillas de las tres plantaciones se obtuvo que 10833 semillas son dispersadas por aves, es
importante tener en cuenta que muchas semillas poseen mas de un agente dispersor como por aves y
mamíferos en el caso de semillas de las especies de Dendropanax arbóreos, Cecropia obstusifolia, las
cucurbitaceae, Rollinia pittieri entre otras.
En las tres plantaciones su agente dispersor mas importante son las aves, seguidamente aves y
mamíferos, el viento, mamíferos y el último grupo, se desconoce el síndrome de dispersión (Ver tabla
3).
Al obtener los resultados del número de semillas y sus agentes dispersores para los tratamientos
de la plantación 1, se observa en el grafico 5 que las aves son las que dispersan mayor cantidad de
46
semillas en los 5 tratamientos, pero en el tratamiento de Jacaranda copaia es donde tiene mayor
cantidad de semillas dispersadas por este agente con 1247 semillas, además presenta mayor dispersión
por los mamíferos, viento y otros en comparación con los otros tratamientos.
En la plantación 2 se observa que el tratamiento de regeneración natural la mayoría de sus
semillas se desconoce su agente dispersor y la vez las otras semillas presentes son dispersadas por
viento como la especie de Aristolochia sprecia. Se observa que el tratamiento de DP presenta mayor
dispersión por aves y el tratamiento TA es la que presenta mayor cantidad de semillas que es dispersada
por dos agentes dispersores en este caso las aves y los mamíferos (Ver gráfico 6).
En la plantación 3 el numero de semillas fue mayor que en las plantaciones anteriores y a la vez
se observa que en todos los tratamientos a excepción, el de regeneración su agente dispersor mas
importante son las aves, de la misma manera que en la plantación 2 el tratamiento de regeneración
presenta que la mayoría de sus semillas no se pidieron identificar y las que si se identificaron
corresponden a semillas de Aristolochia sprecia que es dispersada por viento (Ver gráfico 7).
Al analizar los agentes dispersores para las tres plantaciones se pudo determinar el predominio
de la dispersión por aves y semillas que poseen dos agentes dispersores como las aves y los mamíferos,
seguidamente semillas dispersadas por viento y por ultimo mamíferos. La mayoría de las semillas
colectadas en este periodo de 4 meses corresponden a semillas heliófitas o que pertenecen a bosques
secundarios tempranos, otros en avanzados y otras especies de semillas pertenecen a sitios de pastizales.
También al comparar literatura existente sobre los agentes dispersores coincide mucha con la
obtenida por Mariscal (1998) y Parrott (1993) donde se indica que las especies encontradas presentan
una estrecha relación con aves y murciélagos.
Discusión
En las tres plantaciones los resultados generales respecto a cantidad de semillas y riqueza de
semillas presentaron que no existe diferencias significativas entre ellas.
La cantidad total de semillas en los tratamientos de parcelas puras y mixtas fueron mayores que
los tratamientos de regeneración natural, lo mismo para la variable riqueza de semillas fue mayor en
parcelas puras y mixtas que las de regeneración.
Los resultados en cantidad de semillas en todos los tratamientos presentaron que no hay
diferencias significativas entre las medias por lo que son muy semejantes.
En cuanto a la riqueza de semillas para todos los tratamientos se mostraron grandes diferencias,
los tratamientos de Jacaranda copaia , Hieronyma alchorneoides y los tratamientos de parcelas mixtas
presentaron mayor riqueza de semillas. Por otro lado los tratamiento que presentaron menor riqueza de
semillas son los de regeneración y Virola Koschnyi .
Los agentes dispersores para las tres plantaciones por grado de importancia se tiene que son los
las aves, seguidamente por los mamíferos_aves, viento y por ultimo los mamíferos. Algunas de las
especies de semillas no se pudieron identificar su especie, por ende se desconoce su agente dispersor. Es
importante también que de la totalidad de las semillas colectadas en las trampas de todos los
tratamientos si existen diferencias en cuanto a su agente dispersor.
47
Es importante recalcar que los tratamientos Jacaranda copaia con 1614 semillas, Diteryx
panamensis con 1857 y Balizia elegans con 2286 son los tratamientos que presento mayor cantidad de
semillas y riqueza. El tratamiento Jacaranda copaia es el sitio más visitado por los vertebrados, este
tratamiento proporciona mejores condiciones para que los animales encuentren un sitio favorables para
su hábitat.
Las plantaciones de especies nativas ya sea en parcelas mixtas y puras contribuyen de buena
forma a la recuperación de la diversidad de plantas y animales en condiciones favorables.
Agradecimientos
A Dios por darme sabiduría y fuerza para realizar este trabajo de investigación, Fundación
CRUSA, al programa REU por darme la oportunidad de participar en él, a Enrique Orozco, Federico
Orozco, Federico Alice, Johan Montero, Julio asistente de REU, por ayudarme en el establecimiento de
las trampas, también a Ángel trabajador de la Selva y a Victor Sojo por ayudarme a recolectar semillas.
Muchas gracias a Elizabeth Anderson (La Macha) coordinadora del programa por ser tan servicial.
Gracias a José González y Orlando Vargas por toda su ayuda en la identificación de las semillas
y a Pablo Sánchez y Luis Poveda por ayudarme también en el herbario Juvenal Valerio. Por último a
todas aquellas personas que estuvieron conmigo dándome apoyo en este trabajo Pablo Arroyo.
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48
Figura 2. Diseño de las trampas utilizadas en la recolección de semillas.
Plantación Tratamiento
Regeneración
Número de semillas
178
1002
1614
44
642
Subtotal
3480
Regeneración 346
Mixta
295
P2
DP
1857
VK
140
TA
761
Subtotal
3399
Regeneración 998
Mixta
1255
P3
VF
1071
BE
2275
HA
861
Subtotal
6460
Total
13339
Tabla 1. Numero de semillas colectadas en 4 meses de muestreo para cada tratamiento de las tres
plantaciones de especies nativas.
P1
Mixta
JC
CB
VG
49
Semillas
Cantidad
1
Acalypha
24
Adelia triloba
1
Araceae
69
Aristolochia sprecia
8
Byrsonima cryspa
372
Cecropia obtusifolia
1
Cissampelos
22
Cissus verticillata
2
Clusia stenophylla ?
81
Costus spp
1
Cucurbitaceae
5
Cucurbitaceae sp1
1
Cucurbitaceae sp2
6
Cucurbitaceae sp3
117
Dendropanax arboreus
66
Ficus insipida ?
258
Ficus sp.
4
Gouania polygama
5
Guateria diospiroides
9
Inga sp
1
Manettia sp.
8062
Miconia sp
2
Ocotea endresiana(meziana)
980
Palicourea guianensis
5
Plukenetia espipitata
1344
Poacea
1725
Pshycotria bracheata
15
Renealmia alpinia
29
Rollinia pittieri
5
Teramnus
Tabla 2. Cantidad y especies de semillas encontradas en 4 meses de muestreo, se debe agregar 16
especies no identificadas con un total de 116 semillas.
50
P3
P2
P1
Plantaciones
1800
1650
1500
1350
1200
1050
900
750
600
450
300
150
0
# de semillas
Gráfico 1. Medias y distribuciones estándar del número de semillas colectadas en cada una de las
plantaciones.
1800
# de semillas
1500
1200
900
600
300
VK
VG
VF
TA
Reg
Mixta
JC
HA
DP
CB
BE
0
Tratamientos
Gráfico 2. Abundancia de semillas por tratamientos.
51
Riqueza de semillas
12
10
8
6
4
2
P3
P2
P1
0
Tratamientos
Grafico 3. Riqueza de semillas por plantación.
Riqueza de semillas
12
10
8
6
4
2
VK
VG
VF
TA
Reg
Mixta
JC
HA
DP
CB
BE
0
Tratamientos
Gráfico 4. Riqueza de semillas por tratamientos.
52
Nº de semillas
Agentes
P1
P2
P3
Total
dispersores
Aves
2933
2701
5199
10833
Mamíferos
40
2
2
44
Viento
36
17
18
71
Aves y Mamíferos
427
321
163
911
Otros
44
358
1078
1480
Total
3480
3399
6460
13339
Tabla 3. Agentes dispersores para la cantidad de semillas de las tres plantaciones de especies
nativas.
1300
1150
1000
850
700
550
400
250
100
-50
Mixta
CB
Reg
JC
VG
Tratamientos
aves
mamíferos
viento
aves y mamíferos
otros
Grafico 5. Total de semillas para los tratamientos de la plantación 1 con sus agentes dispersores.
Agentes
DP
TA
VK
Mixta
Reg
Total
dispersores
Aves
1806
512
123
260
0
2701
Mamíferos
1
0
0
1
0
2
Viento
0
2
2
6
7
17
Aves y Mamíferos
42
241
13
22
3
321
Otros
8
6
2
6
336
358
Total
1857
761
140
295
346
3399
Grafico 6. Total de semillas para los tratamientos de la plantación 2 con sus agentes dispersores.
53
Vegetative structure of a neotropical forest canopy: quantitative analysis of leaf
angle and azimuth through different canopy strata.
Christian J. Caruso1 and Steve Oberbauer2
1
Montana State University, 2 Florida International University
Resumen
Se ha estimado que Los bosques
tropicales son responsables por la fijacion de un
tercio del carbono a nivel global. Dada la
reciente actividad humana las tendencias del
calentamiento global se ha convertido en una
prioridad de investigacion para el adecuado
entendimiento de los procesos ecologicos que
estan envueltos en la dinamica global del
carbono atmosferico. Los modelos de
productividad primaria neta (NPP) han sido
desarrollados en todo el mundo. Ellos enfocan en
el uso de datos de fisiologia para inferir la
captura de carbono a traves del de los paisajes.
Datos directos de campo aplicados a estos
modelos aumentaran la precision y, por
consiguiente, aumentaran la comprension
cientifica del cambio climatico global. El
objetivo de este estudio es proveer datos de la
estructura del dosel de la Estacion Biologica La
Selva en Costa Rica. Muestreamos desde cinco
torres moviles de dosel para inferir el angulo de
las hojas como funcion de la altura en el dosel.
Es bien sabido que las plantas son producto de
sus ambientes pasados. Se espera una mayor
exposicion a la luz con mayores alturas en el
dosel. Como resultado de esto, las hojas en las
capas superiores del dosel deberian presentar
orientaciones diferentes que las de niveles
inferiores. Probamos el efecto de la altura en el
dosel sobre el angulo de las hojas, esperando
encontrar una correlacion positiva entre las dos
variables. Nuestros resultados muestran una
relacion significativamente positiva entre la
altura en el dosel y el angulo de las hojas en
todos los grupos funcionales. Estos datos seran
muy utiles para cualquier proyecto interesado en
la estructura del dosel, especialmente en la
productividad primaria neta
Abstract
Given the recent anthropogenic induced
global warming trend, a critical research priority is
to accurately understand the ecological processes
involved in the global atmospheric carbon budget.
Tropical forests are thought to be responsible for
one-third of global carbon sequestration and
therefore are a major component of the global
carbon cycle. Global Net Primary Productivity
(NPP) models are being developed to infer the role
of ecosystems in the global carbon balance, but the
data from tropical regions needed to parameterize
these models is lacking. Particularly important is
information on forest canopy structure and leaf
arrangement. The objective of this study was to
evaluate aspects of canopy structure for a
neotropical forest at the La Selva Biological
Station, Costa Rica. We sampled off of a mobile
canopy tower in order to determine leaf angle and
azimuth as a function of canopy height. We
hypothesized that with more light exposure at
greater canopy height, leaves in the upper canopy
should have steeper leaf orientations than those in
the lower levels. Our results showed a significant
positive relationship between canopy height and
leaf angle across all plant functional groups.
However, the response of different functional
groups was not equivalent, with trees having the
strongest relationship. We found no relationship
between leaf azimuth and canopy height. These
data will be useful to any projects interested in
canopy structure, especially NPP modelers.
54
Introduction
Temperature reconstructions from multi-proxy data (i.e., tree rings, ice cores, lake sediment
samples, and instrumental recordings) have shown that global temperatures have increased with the
extensive human input of CO2 into the atmosphere (Mann et al. 1998, 1999; Karl and Trenberth 2003).
Temperatures in tropical regions across the Earth have been estimated to be increasing by 0.26°C per
decade since the 1970’s (Clark 2004a). Sustained human inhabitation of Earth is and will be a result of
atmospheric chemistry (i.e. providing oxygen and optimal temperatures) (Karl and Trenberth 2003).
Thus, it is crucial to understand the local and global ecological processes that regulate CO2 flux into and
out of the atmosphere, and ultimately an idealized, inhabitable climate (Clark et al. 2003, Malhi et al.
2004).
It is estimated that tropical regions are responsible for one third of terrestrial carbon
sequestration (Malhi et al. 2004). Depending on the ratio between photosynthesis and respiration,
tropical forests may vary greatly in their ability to uptake carbon (Clark et al. 2003). In general, there
are large gaps in field data regarding this relationship between photosynthesis and respiration and thus
CO2 flux in tropical regions (Clark 2004b). Net Primary Productivity (NPP) is defined as the net amount
of carbon that is fixed from the atmosphere into organic matter over a certain unit of time (Malhi et al.
2004). To accurately model NPP across landscapes parameters acquired from a multitude of
physiological and morphological characteristics of the local flora are required (Caylor and Shugart
2004). A high research priority is to acquire ground-based plant productivity data in order to accurately
calibrate NPP models.
The main objectives of this study were: 1) to determine the relationship between canopy height
and leaf orientation, and 2) to provide field-based canopy structure data that can be directly applied to
NPP models. Canopy structure (the physical orientation of above ground biomass) can not only
influence NPP, but also divulge evolutionary processes of plants in dealing with environmental
conditions (Norman and Campbell 1989). On a coarse scale, less than 2% of light radiation useful for
photosynthesis reaches the forest floor (Valladares et al. 2002). The intricate spatial orientations of
leaves are crucial in determining how light is transmitted through tropical forests (Schulze and Caldwell
1994).
It is well established that plants can and do adjust to the environmental conditions they are
subject to (Norman and Campbell 1989, Crawley 1997, Valladares et al. 2002). For example, leaves in
low radiation environments, where photosynthesis is light limited, tend to be perpendicular to direct
sunlight while leaves in high radiation environments, where photosynthesis is often light saturated, tend
to be parallel to direct sunlight (Norman and Campbell 1989, Pearcy and Yang 1996, Niinemets and
Fleck 2002). With increased canopy height leaves tend to be exposed to higher levels of solar radiation.
Due to the plethora of evidence supporting the theory that leaves morphologically adapt to their
environments as they develop, we expected leaf angles to increase as a function of canopy height.
To our knowledge, no study has sampled leaf angle through a complete vertical transect (from
forest floor to ~40m canopy) of a neotropical forest. Given that real world plants likely do not follow a
simple linear trend of more sunlight, increased leaf angle and visa versa; we expected a positive
relationship to exist, but could not predict as to the shape of line (Castro, pers. comm.). In conjunction
with leaf angle hypothesis testing we observed leaf azimuth. By providing on the ground canopy
structure measurements, we expect that these data will increase the accuracy of NPP models.
55
Methods
Study area
This research was conducted at La Selva Biological Station of the Organization of Tropical
Studies, in Costa Rica (10˚26’N, 84˚00’W; elevation 37 to 150 m) between June 8th, 2004 and August
12, 2004. The area at La Selva is classified in the Holdridge life zone system as tropical wet forest
(McDade et al. 1994). The mean annual rainfall (35 year record) is 3962 mm, with every month
averaging more than 100 mm (McDade et al. 1994).
The objective of this study was to sample leaf angle as a function of canopy height in the oldgrowth forest at the La Selva Reserve. To account for the dominant growth-limiting nutrient at La
Selva, we used a sampling strategy that considered the range of phosphorus fertility and slope types in
the Reserve. We used the La Selva GIS database to stratify the Reserve into 10 x 10 m grid of three
slope types and three phosphorus fertility levels, resulting in a nine cell matrix of ca. 60,000 cells with
equal numbers of cells in each matrix position. We then randomly sampled from within each matrix cell
to obtain approximately 100 tower positions with the assumption that a large fraction of sites would not
be suitable. After evaluating these sites in the field for sampling practicality, it was determined that 51
of the sites were suitable for sampling. This study sampled leaf orientation within 5 of these sampling
sites. A total of five towers were sampled over the study period. Three of which represented full canopy
height (tall towers) and two that were in light gaps (short towers).
Azimuth measurements
We sampled vertical canopy transects that extended from the forest floor to the upper limits of
the canopy. A portable, aluminum scaffolding tower, made of 1.3X1.8X2m sections, was erected at the
predetermined sites mentioned above. The sections represented subplots of the vertical transect sites.
Following Norman and Campbell (1989), a compass protractor instrument was used to determine
azimuth and leaf angle (orientation) (Figure 1). To determine orientation, the instrument was applied to
the adaxial side of the each individual leaf that could be safely reached from the tower. It is important to
note that for species that had a high densities of small leaves, approximately 100 leaves were
subsampled in each subplot due to impracticality of measuring all the leaves.
Plant functional groups
There are at least 1,678 species of naturally occurring vascular plants at La Selva Biological
Reserve (McDade et al. 1994). Given the complexity of this amount of diversity, studies seeking to infer
landscape scale patterns need to group plants into broad categories based on their similar responses to
abiotic and biotic conditions (Smith et al. 1997, Wright et al. 2004). Past studies have shown plants
sharing these similar responses tend to have similar physiological traits. Thus, species with analogous
responses to environmental conditions can be put into the same functional group (Smith et al. 1997,
Wright et al. 2004). Given this knowledge and logistical constraints of identifying each plant sampled to
species, we separated plants into functional groups: epiphytes, tree, liana, herb, fern, palm, and
Pentaclethera macroloba (Table 1). P. macroloba was given its own category because it is the
dominant tree species at La Selva (McDade et al. 1994) and its tendency of diurnal leaf movements
(Caruso unpublished data).
Statistical analysis
A Shapiro-Wilk test (Zar 1999) was conducted to assess normality. Our data proved to be nonnormally distributed and thus we proceeded with Spearman’s Rank Correlation analysis (Zar 1999).
Since three towers represented full canopy height and two represented light gaps, we treated the data by
analyzing all towers together and then short and tall towers separately. Here we report the effect of
56
canopy height across all functional groups and note if the input of one functional group might have
drastically affected a given value.
We assessed correlations between canopy height and leaf angle and azimuth two separate ways: 1) by
relative canopy height and 2) by actual canopy height. Relative canopy height is a calculation that
quantifies where the measurement was taken in reference to total tower height. Actual height is simply
the raw height of each section of the tower.
Results
Leaf azimuth and angle
For all leaf samples pooled, azimuth showed no significant relationship to relative height, actual canopy
height, to leaf angle, or toward any particular direction. Leaf angle did have a significant relationship to
relative height and actual height across all towers (Figure 2, Table 2, 3). Actual height, in general, was
a better predictor of leaf angle than relative height (Table 2, 3). This pattern was consistent with all
functional groups sampled. When the towers are analyzed individually, the short towers show no
significant relationships of canopy height by leaf angle (Table 4). The individual tall towers maintained
a similar correlation to what was found across all towers (Table 2, 4). There is no change in the P
statistic when tall towers are analyzed without the short towers and only a slight increase in the R
statistic. When only the two short towers are combined, they show no significant relationship of leaf
angle with canopy height (Table 4).
Functional groups
P. macroloba was only present at two of the tall towers, numbers 28 and 30, but there were ample
points taken to proceed with statistical analysis (Table 1). Interestingly, of all the functional groups, P.
macroloba had the strongest relationship to canopy height (Table 2, 3). Tree functional group was the
most commonly sampled at 54% of the time across all towers and showed the next strongest
relationship (Table 2, 3). The analysis of only the tall towers showed a significant correlation between
actual canopy height to vine and epiphyte leaf angle, but not with relative height. Herb had a significant
negative correlation when only analyzing only the tall towers (Table 5).
Discussion
The results of no directional bias in leaf azimuth nor influence of canopy height or angle on leaf
azimuth was expected. At La Selva there is only a slight change in solar radiation from the change in
seasonal declination of the sun and daily solar radiation change can be more variable than monthly
change (McDade et al. 1994). Given this daily variability in solar radiation and seasonal movements of
the sun, there should be no photosynthetic advantage to a directional bias in leaf azimuth.
Leaf angle
Across all five towers and plant functional groups sampled, we found significant relationships
between actual canopy height and leaf angle (Table 2,3,4; Figure 2). Although much of the variance in
leaf angle remains unexplained, the relationship was highly significant (R=0.21, P<0.0001) and
indicates a strong pattern of canopy structure. The R-value was substantially higher when using actual
height as compared to relative height to predict leaf angle (Table 2,3). Actual height is simply the height
of each section of tower. One section has a height of 1.8m; this value is then multiplied by the section
number to get an actual height value. Relative height is a calculation of where each section is relative
the tallest section at each tower site. A higher correlation of leaf angle to actual height might indicate
that actual height more accurately represents canopy variations across tower sites. Relative height is
57
more or less a calculation that attempts to equalize section location across tower sites, which could
diminish the influence of inter-site variability.
The tall towers were representative of cubic vertical transects of primary Neotropical forests.
None of the areas where tall towers were located had experienced a recent substantial disturbance (i.e.
tree fall); thus leaves would theoretically have had ample time to develop in a way that maximizes
photosynthesis. Variation in plant morphological response to disturbance linked light gaps is the likely
reason that the two short towers did not show a significant relationship across all functional groups. It is
expected that different functional groups would morphologically respond to the abrupt change (i.e. tree
fall) in environmental conditions in different ways and at different rates (Smith et al. 1997). It is this
variation that could create no foreseeable pattern in leaf angle at the short towers. Also, it is probable
that the low sample size and small range of orientation values at the short towers masked any notable
pattern.
Angle and functional groups
P. macroloba has been observed to have substantial diurnal movements of the secondary leaflets
(the actual light absorbing surface, Caruso unpublished data) thus the strong relationship of whole leaf
angle to canopy height was unexpected for this species. Leaf movements seem to only occur at the
leaflet level and were not observed at the pulvinus of the entire leaf. At the same time, the presence of
pulvinus at the stem connection point could facilitate easy whole-leaf orientation and thus enhanced
adaptation to a high light or stressful environment (Salisbury and Ross 1985). We observed no other
individual species within a functional group that had obvious pulvini at the leaf/stem connection point.
Clark and Clark (2000) found results consistent with past studies (McDade et al. 1994) that P.
macroloba is the predominant tree species at La Selva, making up 13% of all stems and 36-38% of
forest total above ground biomass. Hartshorn (1983) had four theories for this pattern of abundance: 1)
lack of seed predation, thus high seedling establishment rates 2) ability to thrive on low quality soils,
increasing advantage over competitors 3) P. macroloba thrives in swamp-like areas, thus the
precipitation patterns at La Selva would facilitate P. macroloba growth in areas not classified as
swamps 4) P. macroloba exhibits tolerance to shade allowing it to grow in multiple types of habitat. A
later study by Barton (1984) concerning light gaps showed P. macroloba to occur in both large and
small gaps with proportionately more presence in larger gaps. Our P. macroloba leaf angle result is
likely supporting Hartshorn’s fourth theory of shade tolerance combined with Barton’s observation of
increased presence in light gaps. The movement capacity of P. macroloba via pulivini hydrostatic
mechanics is the probable driving factor for this species’ ability to maximize photosynthesis in
markedly different environmental conditions. Future studies concerning the distribution of P.
macroloba should consider how its diurnal leaf movements, coupled with its other ecological traits
contribute to its life history success.
Trees represented 54% of our sample, were consistently present at all towers (Table 3) and showed the
second highest correlation of actual canopy height to leaf angle (Table 1). Epiphytes were only present
at one of the tall towers, 31 (Table 3). The remaining epiphyte measurements came from the two short
towers and approximately half of these remaining measurements were from Bromeliads, which tend to
have relatively steep leaf angles oriented in a rosette pattern (Janzen 1983). Given this typical rosette
pattern it was not a surprise that this functional group was not significantly associated with actual
canopy height. Vines were more consistently present than epiphytes and the analysis of only the tall
towers strongly increases the R and P statistic for the relationship of actual height to leaf angle for both
functional groups. This is likely due to the influence of the small towers in heavily weighting the lower
58
sections, rosette patterning of epiphytes and the complicated irradiance history that is associated with
tree fall gaps.
Future research, limitations, and NPP modeling
NPP models are usually built on the basis of two submodels, photosynthetic capacity and
microclimate (Schulze and Caldwell 1994). The data from this project can be primarily applied to the
photosynthetic capacity submodel. Leaf angle would have the greatest influence on light absorption and
leaf temperature; the main driving factors of photosynthetic capacity. The penetration of solar irradiance
into the layers of forest canopies is strongly controlled by the surface areas and orientations of leaves
(Schulze and Caldwell 1994). Thus, field-based information concerning foliage structure is crucial to
accurately set parameters in NPP models.
Tropical forest canopies are dynamic, complex entities and care must be taken when attempting
to infer broad landscape patterns. Our data represent five randomly chosen plots and classifies plants
into functional groups. Depending on the goal of future investigations, our sampling scheme may be too
coarse or too fine for parameterization inputs. A continued study of leaf angle as a function of canopy
height would be invaluable and further the scientific understanding of tropical forest structure and
ultimately, global climate change.
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60
Apendix
Count of angle measurements, separated by functional group and tower site
Group
Tree
Herb
Liana
Vine
Epiphyte
Palm
P. macroloba
Fern
28
593
48
40
50
Total
869
29
81
28
29*
104
19
58
14
26
Tower site
30
305
47
24
4
32
181
2
225
591
31
32
14
Total
1404
188
239
205
120
113
262
80
742
184
2611
294
33
199
73
89
22
32*
108
41
17
4
TABLE 1. Count of angle measurements, separated by functional group and tower site. Reference this
table with two and three to observe the variations between functional groups.
Actual height by leaf angle, all towers included: Spearman’s Rank Correlation
Functional group
Across all
Tree
Herb
Liana
Vine
Epiphyte
Palm
P. macroloba
Fern
R
0.2055
0.2540
0.2094
-0.0205
0.1670
0.0048
0.1112
0.3650
*
P<
0.0001
0.0001
0.0039
0.7537
0.0167
0.9587
0.2411
0.0001
TABLE 2. Spearman’s Rank Correlation. Results shown for tests across functional groups and within
each functional group. Bold indicates a significant relationship. * Means the sample size of the
functional group was to small or the functional group did not span at least three sections.
61
Relative height by leaf angle, all towers included: Spearman’s Rank Correlation
Functional group
R
P<
Across all
0.1166
0.0001
Tree
0.112
0.001
Herb
-0.192
0.0084
Liana
-0.252
0.6987
Vine
-0.067
0.3375
Epiphyte
0.0825
0.3705
Palm
0.0359
0.7056
P. macroloba
0.3105
0.0001
Fern
0.1058
0.3501
TABLE 3. Spearman’s Rank Correlation. Results shown for tests across functional
groups and within each functional group. Bold indicates a significant linear relationship.
Actual height by leaf angle, individual towers, across all groups:
Spearman’s Rank Correlation
Functional group
28
29*
30
31
32*
R
0.2505
-0.1185
0.1996
0.1848
-0.1063
P<
0.0001
0.0760
0.0001
0.0001
0.151
TABLE 4. Spearman’s Rank Correlation across individual towers. * Are the short towers, note how
they statistically insignificant. Bold means results are significant.
62
FIGURE 1. The compass protractor instrument constructed to sample leaf angle as azimuth. Note that
angles were separated into classes. (Figure from Norman and Campbell 1989).
14
12
10
8
6
4
2
0
0
5
10
15
20
25
30
35
Canopy height (m)
FIGURE 2. Leaf by actual canopy height across all towers. R=0.2055, P<0.0001
63
Efecto de depredadores acuáticos sobre la morfología de los renacuajos de dos
especies del género Agalychnis
Fernando Soley G(1) y Mahmood Sasa(1,2) (tutor)
(1)
Universidad de Costa Rica, (2)Estación Biológica La Selva, Organización de Estudios Tropicales.
Resumen
Se conoce que existe una plasticidad
fenotípica en características morfológicas
de los renacuajos de varias especies de
anfibios. Estas características morfológicas
responden a la presencia de depredadores
acuáticos y a la alta competencia por
alimento. Este estudio se realizó para
reportar si se da ésta plasticidad fenotípica
en dos especies de Agalychnis. El objetivo
principal del estudio es dar el primer paso
en relacionar la ecología con el diseño
fenotípico en estas dos especies que
presentan
estrategias
reproductivas
distintas. Se colocaron ambas especies de
renacuajos a altas y bajas densidades en
presencia o ausencia de depredadores
odonatos o ditíscidos. El efecto de la
densidad sobre el fenotipo solamente se
midió para A. callidryas y no se observó
una diferencia, probablemente porque la
densidad considerada como alta no fue lo
suficientemente alta. Como se esperaba, no
se observa un cambio del fenotipo
morfológico
en
respuesta
a
los
depredadores para las variables medidas en
A. saltator que presenta una reproducción
explosiva y por lo tanto un menor riesgo
per capita a la depredación. Contrario a lo
esperado, tampoco se observa un cambio
en el fenotipo morfológico en presencia de
depredadores en A. callidryas que presenta
menores densidades de renacuajos en
condiciones naturales y por ende un mayor
riesgo per capita. Se comentan varias
razones por las cuales se observan estos
resultados.
Abstract
The existence of phenotypic plasticity in the
morphology of tadpoles is well known in
many
amphibian
species.
These
morphological characteristics respond to the
presence of acuatic predators and to a high
competition for food. The purpose of this
study is to report if this phenotypic plasticity
exists in two species of the genus Agalychnis.
The main purpose of this study is to present
the first data on the relationship between
ecology and phenotypic design in these two
species which present different reproductive
strategies. Both tadpole species were exposed
to different conspecific densities and to the
presence of dragonfly larvae and ditycid
predators. The effect of tadpole density in
phenotypic design was only measured in A.
callidryas and no difference was observed,
pobably because the density considered as
high was not high enough. As expected, no
difference was observed in the morphological
phenotype in A. saltator in the presence or
absence of either predator. A. saltator
presents an explosive breeding pattern,
therefore a lower per capita risk of predation.
Contrary to expected, no difference was
observed in the morphological phenotype in
the presence of predators in A. callidryas
which presents lower densities of tadpoles in
natural conditions and therefore a higher per
capita risk. Possible reasons for these results
are commented.
64
Introducción
El hábitat acuático tiene pistas químicas generalmente que indican la presencia de depredadores
y la fuerza de la competencia por alimento (Smith y Van Buskirk 1995). En la mayoría de especies de
anfibios, en que se ha puesto a prueba hasta la fecha, se observa que la presencia de depredadores
acuáticos induce un cambio morfológico en su etapa larvaria. (Laurila et al 2002, Smith y Van Buskirk
1995, Relyea 2002, 2003a y b, 2004, Van Buskirk 2002). Esta respuesta morfológica a depredadores se
ha observado es sumamente adaptativa para los contextos ambientales en que se encuentran presentes
estos depredadores (McCollum y Van Buskirk 1996).
La respuesta se observa principalmente en un aumento en el alto de la cola y una reducción en el
largo de ésta, mientras que en el cuerpo se observa una disminución en el tamaño (Laurila et al 2002,
Relyea 2002). Aún se desconocen las razones por la que este fenotipo presenta una ventaja en presencia
de depredadores (Laurila et al 2001, Van Buskirk et al 2004).
Los cambios fenotipicos que los hacen menos vulnerables a la depredacion, generalmente presentan
desventajas en contextos ambientales en que no hay depredadores, produciendo una baja tasa de
crecimiento. Esto se debe a que en los renacuajos filtradores, la capacidad de succionar y filtrar el agua
para alimentarse se ve reducida por un tamaño menor del cuerpo, y un desarrollo tardío muchas veces
compromete el llegar al estadío final de la metamorfosis (Relyea 2004).
De esta manera, se puede decir, que el fenotipo inducido por depredadores no funciona bien en
contextos en que hay una alta competencia por el alimento y viceversa, que los organismos que crecen
más rápido en condiciones de poco alimento son más vulnerables a la depredación (Smith y Van
Buskirk 1995, Relyea 2003a y b, Relyea 2004).
Por esta razón, generalmente los renacuajos presentan una plasticidad fenotípica, y el grado de
plasticidad depende de qué tan variable es el ambiente en que viven en términos de la presencia de
depredadores (Van Buskirk 2002). Así, los renacuajos van a presentar un fenotipo morfológico que va a
depender del ambiente en que se encuentren en términos de variabilidad y presencia de depredadores
(Van Buskirk 2002, Smith y Van Buskirk 1995), y las respuestas a depredadores son más fuertes
cuando no hay competencia intraespecifica (Relyea 2004).
Las especies Agalychnis callidryas y A. saltator son especies que se reproducen en la época
lluviosa, colocando las puestas de huevos en hojas de la vegetación que crece encima de las pozas que
se forman con estas lluvias, y de esta manera los renacuajos caen al agua al eclosionar (Savage 2002,
Warkentin 2000).La especie Agalychnis callidryas presenta una reproducción contínua durante la época
seca, con picos muy poco marcados de reproducción, mientras que A. saltator es una especie explosiva
con picos marcados de reproducción en que los individuos bajan a reproducirse a las pozas sólo en
ciertos días de la época lluviosa (Savage 2002, obs. pers.)
Por esta razón, es de esperar, que los renacuajos de A. callidryas generalmente crezcan en
condiciones de baja densidad, mientras que los de A. saltator crezcan en condiciones de alta densidad.
Entonces, se podría esperar que A. callidryas presente una menor competencia intraespecífica que A.
saltator, y a la vez un mayor riesgo per capita hacia depredadores.
Como el fenotipo “antidepredador” es generalmente contrario al fenotipo que se favorece
cuando hay alta competencia (Relyea 2004), entonces es de esperar que los individuos de A. saltator
presenten una menor tendencia a presentar el fenotipo antidepredador que los individuos de A.
callidryas. Además, la presión de depredadores sobre A. saltator se espera sea menor debido al alto
65
número de renacuajos de esta especie, lo cual representa un menor riesgo per capita y una alta
competencia intraespecífica.
Es de suma importancia comprender como se comporta el fenotipo y además entender su
plasticidad en distintos contextos porque de esta manera, estaríamos uniendo evolución y ecología, y así
podríamos comprender los cambios pequeños que dan origen a la microevolución y van separando
poblaciones en especies. Esto nos permitiría hasta cierto nivel trazar y predecir trayectorias evolutivas
(Smith y Van Buskirk 1995).
De esta manera, el presente trabajo pretende vincular la historia natural y estrategia reproductiva
de ambas especies de ranas con sus estrategias morfológicas y la plasticidad fenotípica de esas
estrategias, para entender las ventajas y consecuencias de dichas estrategias.
Metodología
El presente trabajo se realizó en La Estación Biológica La Selva, Heredia, Costa Rica (Savage
2002) del 2 de noviembre al 1 de diciembre del 2004. Las puestas de huevos de ambas especies se
colectaron en el Suampo 4000 del sendero STR. Sin embargo las puestas de A. callidryas se colectaron
una semana después de que eclosionaran las de A. saltator, así que la edad de los renacuajos difería
aproximadamente diez días.
Las puestas de ambas especies fueron llevadas a un laboratorio de la estación que se encuentra a
temperatura ambiente y se esperó a que los renacuajos eclosionaran y cayeran en tarros plásticos de 1 L
(aprox.) llenos con agua de suampo. Para A. saltator se colectaron 10 puestas y de A. callidryas se
colectaron 9 puestas. Los renacuajos de ambas especies se mantuvieron en distintos contenedores
durante todo el experimento, pero para cada especie antes de iniciar cada tratamiento se colocó a todos
los renacuajos de distintas puestas en un mismo contenedor para evitar sesgos genéticos o ambientales a
los que estuviera expuesta una puesta en particular.
Para determinar que efecto ejerce la presencia de depredadores y la competencia intraespecífica
sobre la morfología de los renacuajos de ambas especies se utilizó un diseño factorial de 2 factores
(presencia o ausencia de depredadores y alta o baja densidad) para cada especie. Originalmente se
planeaba un diseño factorial de 3 factores (o sea, incluir el factor especie), pero debido a la diferencia
de edades entre los renacuajos de las dos especies, se imposibilitó una comparación. Los renacuajos de
A. callidryas tenían 5 días de haber eclosionado cuando se sometieron al tratamiento, y los de A.
saltator tenian 15 días.
Los depredadores utilizados fueron colectados en la Estación Biológica La Tirimbina, La
Virgen, a 16 km de la Estación La Selva debido a que La Selva se encontraba en período de inundación
de manera que encontrar depredadores acuáticos en los ríos era muy difícil. Los depredadores que se
utilizaron fueron larvas de Odonatos del suborden Anisoptera y coleópteros adultos de la familia
Dytiscidae colectados ambos en ríos de alta corriente. Este tipo de depredadores se ha utilizado en
varios experimentos que demuestran la existencia de plasticidad fenotípica en renacuajos de otras
especies (Smith y van Buskirk 1995, Relyea 2003a).
Las densidades de los renacuajos consideradas como alta y baja se estimaron a partir de un
censo en el suampo Cantarrana de la Estación La Selva utilizando un balde sin fondo con volumen
conocido y se calculó el número de individuos presentes por unidad de volumen. En este suampo se
66
encontraban individuos de A. saltator que habían eclosionado recientemente, y el nivel del suampo
estaba bajo.
Cada tratamiento consistía en un recipiente plástico de forma cilíndrica de 1L (aprox.) y sin tapa.
Los depredadores se colocaron dentro de este recipiente en recipientes plásticos de 150 ml (aprox.) y
para evitar que salieran de éstos recipientes abiertos, se colocó una malla fina ajustada con una liga. De
ésta manera el agua circulaba libremente por el recipiente y las pistas químicas de los depredadores se
supone pueden llegar a los renacuajos pero el depredador no puede cazar a los renacuajos. Debido a que
la densidad de renacuajos de A. saltator encontrada en el suampo Cantarrana fue de aproximadamente 4
renacuajos por litro, se colocaron 9 renacuajos en cada recipiente para el tratamiento de alta densidad y
3 renacuajos por recipiente en el tratamiento de baja densidad.
De esta manera, para cada especie se utilizaron tratamientos que combinaran la densidad, y la
presencia o ausencia de depredadores distintos. Los tratamientos se distribuyeron en el laboratorio en
bloques al azar y el número de recipientes por tratamiento se resume para cada especie en el Cuadro 1.
Originalmente se pensó utilizar como réplica de cada medida morfológica el promedio de esa medida en
cada recipiente, pero luego se decidió omitir el efecto del tarro debido a un bajo número de estas
réplicas. De esta manera, se consideró que cada renacuajo representaba una réplica independiente,
ignorando el hecho de que se encontraran en un mismo recipiente o no.
Los renacuajos fueron alimentados cada dos días con un polvo fino de alfalfa molida obtenido a
partir de pastillas de alfalfa comerciales. Los depredadores fueron alimentados dos veces en el
transcurso del experimento con renacuajos de la especie con que se encontraban. Esto porque se ha
observado que la respuesta morfológica de los renacuajos hacia los depredadores es mayor cuando los
depredadores depredan sobre conespecíficos que liberan señales de alarma (Gómez, coms. pers.).
El agua que se utilizó para llenar cada recipiente provenía del suampo Experimental, pero se
dejó reposar más de 48 horas para permitir que se diluyeran las posibles pistas químicas de
depredadores que se encontraran en este suampo. El agua se cambió únicamente una vez a los 5 días de
trancurrido el experimento.
A los 11 días de exposición a los tratamientos respectivos (28 de noviembre), se colectaron 3
renacuajos de cada recipiente y se preservaron en formalina al 5% para luego realizar las mediciones
morfológicas respectivas. Es importante resaltar que los renacuajos utilizados en este experimento muy
probablemente hubieran muerto en condiciones naturales, pues el charco de donde se colectaron las
puestas se secó por varios días en este período. En el caso de A. saltator, a veces sólo se logró colectar
uno o dos renacuajos en los recipientes debido a una alta mortalidad generalizada en los tratamientos de
esta especie.
Para medir los renacuajos, se tomaron fotos digitales utilizando una cámara montada a un
estereoscopio Leica, al 0.8X de aumento. Las medidas fueron hechas posteriormente sobre estas
imágenes con el programa ImageJ que permite hacer una relación entre el número de pixeles en una
línea y la distancia real, a partir de una medida conocida. Las medidas que se tomaron para cada
renacuajo fueron: alto máximo de la cola, alto de la banda muscular de la cola en el punto de máxima
altura de la cola, largo de la cola, largo total, largo del cuerpo, ancho del cuerpo, y alto del cuerpo
(Figura 1, Smith y Van Buskirk 1995).
El análisis estadístico se realizó para cada especie por separado debido a la diferencia de edades
que presentaban, puesto que la respuesta a depredadores se ve afectada a lo largo del desarrollo
67
ontogenético (Relyea 2003), lo cual imposibilita una comparación. Para que las medidas se comportaran
de una manera más lineal, se les aplicó una transformación logarítmica. Con estas medidas
transformadas se hizo una regresión con la longitud total de cada renacuajo y se utilizaron los residuos
de esta regresión para hacer el análisis estadístico para así controlar por el tamaño del renacuajo. Debido
a que todas las variables morfológicas se encuentran relacionadas, se hizo un MANOVA con estos
residuos. Las variables independientes de este análisis fueron densidad y tipo de depredador.
Resultados
La mortalidad de renacuajos de A. saltator fue mucho mayor que la de los renacuajos de A.
callidryas (78% y 16% respectivamente). Debido a la alta mortalidad de A. saltator a lo largo del
experimento, los tratamientos inicialmente considerados de alta densidad muchas veces quedaron con la
misma densidad que los tratamientos de baja densidad al finalizar el experimento. Por esta razón, en el
caso de esta especie, no se pudo determinar si el efecto de la densidad tiene un efecto sobre las variables
morfológicas medidas.
Los ditíscidos utilizados no consumieron ningún renacuajo en el transcurso del experimento
probablemente por su tamaño pequeño (eran aproximadamente del tamaño de los renacuajos o un poco
más pequeños), pero aún así se espera que los químicos que estos producen fueran percibidos por los
renacuajos. Con respecto a las larvas de odonatos hubo variabilidad en el número de renacuajos que
cazaron, de manera que algunas no cazaron, otras cazaron uno, y otras cazaron dos. Debido al pequeño
tamaño de la muestra esto no se tomó en cuenta en el análisis estadístico.
Los renacuajos de Agalychnis saltator no presentan diferencias significativas para ninguna de
las variables morfológicas medidas en presencia o ausencia de depredador odonato o ditíscido (F= 0.64,
gl=10/64, p=0.77; Figura 2). No se pudo determinar el efecto de la densidad en estas variables debido a
la variación de las densidades finales producto de una mortalidad muy alta.
Lo mismo sucede en los renacuajos de A. callidryas, los cuales no presentan diferencias
significativas en ninguna de las variables morfológicas medidas en presencia o ausencia de
depredadores (F=1.43, gl=10/206, p=0.17; Figura 3) a altas y a bajas densidades (F=0.78, gl=5/103,
p=0.57; Figura 3) ni en la interacción de estas dos variables (F=0.93, gl= 10/206, p= 0.51).
Discusión
Para ambas especies, no se observa un cambio morfológico de los renacuajos en presencia o
ausencia de los depredadores utilizados, o sea, que no hay una plasticidad fenotípica en que se
produzcan fenotipos diferentes para cuando hay o no depredadores (Figura 1 y 2). Esto se esperaba para
A. saltator, sin embargo es lo contrario de lo que se esperaba para A. callidryas.
Sin embargo, esto no quiere decir que estos renacuajos posean plasticidad en otras variables del
fenotipo que afecten su riesgo de depredación. Es claro que en etapas tempranas de la ontogenia,
renacuajos de otras especies reducen su actividad y pasan más tiempo en refugios y se alimentan menos
cuando se encuentran en presencia de depredadores, para así tener menos probabilidad de ser atacados
(Relyea 2003b, Smith y Van Buskirk 1995). El comportamiento de actividad y refugio de estos
renacuajos no se midió en este experimento, y existe la posibilidad de que sí haya una respuesta en este
sentido hacia los depredadores.
68
Sin embargo, en las especies en que se ha observado un cambio en el comportamiento inducido
por los depredadores, se observa que más tarde este comportamiento es sustituido por cambios
morfológicos. Esto se debe a que al reducir el comportamiento activo, los renacuajos reducen su tasa de
alimentación y de crecimiento y esto puede representar un sacrificio muy alto, mientras que un fenotipo
“antidepredador” permite a los renacuajos estar activos por más tiempo y no reducir tan drásticamente
su alimentación (Relyea 2003b, Smith y Van Buskirk 1995). Es por esto que se esperaría que si existe
un cambio en el comportamiento, entonces también exista un cambio morfológico, y esto no fue lo que
se observó.
Una posibilidad es que la respuesta morfológica de estas especies hacia depredadores sea
específica y que no se observó un cambio morfológico simplemente porque los depredadores a los que
estuvieron expuestos se colectaron en otro lugar diferente a donde se colectaron las masas de huevos de
estos renacuajos. En el caso de la especie de escarabajos ditíscidos utilizados es muy probable que esta
no presente un peligro real a estos renacuajos debido a que ninguno se alimentó de ellos.Se ha
observado en algunas especies que los renacuajos pueden presentar una respuesta variada en cambio
morfológico dependiendo a cual depredador está expuesto y el peligro que este depredador en particular
representa, de manera que esta plasticidad fenotípica es muy fina y puede reconocer especies específicas
(Relyea 2004).
Pero por otro lado, también se ha observado que algunas especies responden a señales químicas
producidas por depredadores a los que no están expuestos en contextos naturales, de manera que la
respueta antidepredadora puede ser generalizada (Laurila et al 2002). No se pudo determinar si los
depredadores utilizados en este experimento están presentes en el suampo donde se colectaron las masas
de huevos debido que el suampo se encontraba sin agua. Así que esta duda solamente se podrá
esclarecer hasta que se determine si estos depredadores realmente están presentes en este suampo.
Además, se ha visto que en algunas especies existen variaciones considerables en la plasticidad
fenotípica entre distintas poblaciones dependiendo de su grado de exposición a depredadores (Relyea
2002, Relyea 2003a y b, Van Buskirk 2002). Por esta razón, las conclusiones de este experimento son
confiables para este suampo en particular, y habría que determinar si estas especies presentan cambios
morfológicos en presencia de depredadores que se encuentren en ese mismo suampo.
Otro aspecto a discutir es que el hecho de que no se observe una plasticidad fenotípica en
respuesta a depredadores en ninguna de las dos especies utilizadas no quiere decir que estas especies no
presenten un fenotipo “antidepredador”. Se ha observado que existe una relación positiva entre la
heterogeneidad del hábitat y la plasticidad fenotípica (Van Buskirk 2002). Entonces, si la presión de
depredadores es grande y constante, es posible que los renacuajos estén adaptados morfológicamente a
evadir depredadores y que no puedan cambiar este fenotipo cuando no hay depredadores. Esto se ha
observado en cierto grado en al menos una especie que esta expuesta constantemente a una presión
fuerte por depredadores odonatos (Smith y Van Buskirk 1995). Esto se hubiera podido aclarar al
comparar ambas especies para ver si alguna tiene un fenotipo antidepredador y otra no, sin embargo,
esto no se pudo hacer por la razón ya explicada anteriormente de que los renacuajos diferían en edad.
Por último, es posible que exista plasticidad fenotípica en presencia de depredadores en otras
características morfológicas no medidas. Se observó que existe una variación en la coloración y patrón
de puntos en la cola de ambas especies, sin embargo, esto aún no se ha cuantificado pero es posible que
ciertos patrones funcionen para evadir depredadores. Se ha visto que la sobrevivencia a los ataques de
depredadores puede estar fuertemente relacionada al color de la cola y el cuerpo del renacuajo (Van
69
Buskirk et al 2004) y queda por evaluar si esta coloración ejerce algún papel antidepredador en alguna
de estas dos especies.
Es difícil explicar por qué para el caso de A. callidryas, que fue en la única de las dos especies
que se midió, no existe un efecto de la densidad sobre ninguna de las variables morfológicas medidas.
Cabe la posibilidad de que las densidades altas en realidad no sean tan altas como para que realmente
haya una competencia intraespecífica. Para otros renacuajos se han reportado densidades de hasta 450
renacuajos por metro cuadrado (Relyea 2004).
En conclusión, se puede decir que los renacuajos de A. callidryas y A. saltator no presentan una
plasticidad fenotípica de las variables morfológicas medidas cuando se encuentran expuestos o no a los
depredadores de este experimento. Todavía existe la posibilidad de que sí presenten un fenotipo
“antidepredador” pero no una plasticidad fenotípica, y esto se podrá aclarar cuando se comparen ambas
especies en el mismo estadío de desarrollo. Tampoco existe un cambio morfológico en respuesta a
variaciones en la densidad en A. callidryas, y en A. saltator no se pudo medir. Estas conclusiones son
para esta charca, para las densidades estudiadas, para el estadío de desarrollo en particular y para los
depredadores utilizados en este experimento.De manera que es un primer paso para ir esclareciendo las
interacciones de estas especies con los posibles depredadores en estos hábitats. Es posible que estas
especies presenten características antidepredadoras no medidas en este experimento o que no estén
expuestas fuertemente a presiones de depredadores, o al menos de los depredadores utilizados en este
experimento.
Agradecimientos.
Este trabajo se realizó gracias al programa REU de la OET para el 2004 y a la Fundación CRUSA. Le
agradezco mucho la colaboración durante todo el período a la coordinadora del programa Elizabeth
Anderson y a mi tutor Mahmood Sasa. Una persona a quien agradezco muchísimo su colaboración en el
diseño del experimento y en el aporte de ideas y bibliografía es Iván Gómez de la Universidad de
Boston. También quisiera agradecer a Minor Calvo de La Selva por el préstamo de equipo y a María
Amalia y Mariano Soley de La Tirimbina por permitirme capturar los depredadores en la estación y el
hospedaje. Gracias a todos los integrantes del REU y en especial a Dorian el herpetólogo forestal, a
Piero, Mauricio, Carolina y Johan por la ayuda en el campo. Muchas gracias a los del laboratorio ALAS
por la ayuda con el equipo fotográfico (Mayleen, Danilo, Carolina y Rolando). De la Universidad de
Costa Rica gracias a Gilbert Barrantes, Federico Bolaños y Daniel Briceño por la colaboración en ideas
y consejos a lo largo del programa. Finalmente a todo el personal de La Selva por hacer siempre las
cosas más fáciles.
70
Literatura Citada
Laurila A., P.A. Crochet, y J. Merilä. 2001. Predation-induced effects on hatchling morphology in the
common frog (Rana temporaria). Can. J. Zool. 79:926-930
Laurila A., S. Pakkasmaa, P.A. Crochet, y J. Merilä. 2002 Predator-induced plasticity in early life
history and morphology in two anuran amphibians. Oecología 132:524-530
McCollum, S.A., y J. Van Buskirk. 1996. Costs and benefits of a predator-induced polyphenism in the
gray treefrog Hyla chrysoscelis. Evolution 50:583-593
Relyea R.A. 2002. Local population differences in phenotypic plasticity: predator-induced changes in
wood frog tadpoles. Ecological Monographs 72(1):77-93
Relyea R.A. 2003a. How prey respond to combined predators: a review and an empirical test. Ecology
84(7):1827-1839
Relyea, R.A. 2003b. Predators come and predators go: the reversibility of predator-induced traits.
Ecology: 84(7):1840-1848
Relyea R.A. 2004. Fine-tuned phenotypes: tadpole plasticity under 16 combinations of predators and
competitors. Ecology 85(1):172-179
Savage, J. 2002. The amphibians and reptiles of Costa Rica: a herpetofauna between two continents,
between two seas. The University of Chicago Press.USA. 934 p.
Smith D.C., J. Van Buskirk. 1995. Phenotypic design, plasticity, and ecological performance in two
tadpole species. The American Naturalist 145(2):211-233
Van Buskirk J. 2002. A comparative test of the adaptive plasticity hypothesis: relationships between
habitat and phenotype in anuran larvae. The American Naturalist 160(1):87-102
Van Buskirk J., J. Aschwanden, I. Buckelmüller, S. Reolon, y S. Rüttman. 2004. Bold tail coloration
protects tadpoles from dragonfly strikes. Copeia 3:599-602
Warkentin K.M. 2000. Wasp predation and wasp-induced hatching of red-eyed treefrog eggs. Animal
Behaviour 60:503-510
71
Anexos
Con
Con
Sin
Total
ditíscido
odonato
depredador
alta
7
5
7
19
A. callidryas
baja
7
5
7
19
A. callidryas
alta
4
5
7
16
A. saltator
baja
4
0
7
11
A. saltator
22
15
28
65
Total
Cuadro 1. Número de réplicas de cada tratamiento a los que fueron sometidos los renacuajos de dos
especies de Agalychnis.
Especie
Densidad
14
longitud (mm)
12
ancho banda
10
largo cola
8
alto cuerpo
6
largo cuerpo
ancho cuerpo
4
ancho cola
2
0
S
C
O
tratamiento
Figura 2. Promedios y desviaciones estándar del tamaño de las distintas variables morfológicas
medidas en renacuajos de Agalychnis saltator en tres tratamientos distintos.
S= sin depredador
C= con depredador ditíscido
O= con depredador odonato
72
14
longitud (mm)
12
10
8
ancho cola
ancho banda
6
largo cola
alto cuerpo
4
largo cuerpo
ancho cuerpo
2
0
AO
BO
BD
AD
BS
AS
tratamiento
Figura 3. Promedios y desviaciones estándar del tamaño de las distintas variables morfológicas
medidas en renacuajos de Agalychnis callidryas en 6 tratamientos distintos.
AO= alta densidad con depredador odonato
BO= baja densidad con depredador odonato
BD= baja densidad con depredador ditíscido
AD= alta densidad con depredador ditíscido
BS = baja densidad sin depredador
AS = alta densidad sin depredador
a)
b)
Figura 1. Diagrama de las medidas morfológicas que se realizaron en los renacuajos de Agalychnis. a)
De izquierda a derecha: largo del cuerpo, alto del cuerpo, alto de la banda muscular en el punto de
máxima altura de la cola, altura máxima de la cola, largo del cuerpo. b) Ancho del cuerpo.
73
Determinación de Biomasa y Desarrollo de Modelos Alométricos, en una
Plantación Experimental de Vochysia guatemalensis, Estación Biológica La Selva,
Puerto Viejo de Sarapiquí, Costa Rica.
Johan Montero(1), Ann Rusell(2) (tutor) y Jim Raich(2) (tutor)
(1)
Universidad Nacional Autónoma de Costa Rica; (2)Estación Biológica La Selva, Organización de Estudios Tropicales
Resumen
Este trabajo se realizo en una plantación
experimental, bajo el cargo del Proyecto
ECOS que trabaja en la Estación Biológica
La Selva.
Todo por medio de una
experiencia de investigación para estudiantes
de pregrado patrocinado por el programa CRUSA. El objetivo fue estimar la biomasa
sobre el suelo de las parcelas experimentales
y generar una serie de ecuaciones alométricas
para la estimación de la biomasa, todo en
función del volumen, área basal y el diámetro
por árbol. Se destaca que las ecuaciones con
el menor error en la estimación de biomasa
son las basadas en función del volumen por
árbol, ya que presentaron valores mas
similares a los valores reales en los árboles
cosechados, además de que estadísticamente
presentan menor error. Del mismo modo se
realizo una comparación con otras
ecuaciones utilizadas en América, aquí se
obtuvo que las ecuaciones resultaron con una
sobreestimación en la biomasa, debido a ser
ecuaciones utilizadas únicamente en bosques,
en lugares que climáticamente son diferentes
al área de estudio, y por ser solo utilizadas
en la estimación de biomasa en bosques.
Abstract
This work I am made in an experimental
plantation, under the position of the Project
ECOS in the Biological Station La Selva.
Everything by means of a experience of
investigation for students of pregrade sponsored
by program CR-USA. The objective was to
consider the biomass on the ground of the
experimental parcels and to generate a series of
alométricas equations for the estimation of the
biomass, everything based on the volume, basal
area and the diameter by tree. One stands out that
the equations with the smaller error in the
biomass estimation are the cradles based on the
volume by tree, since they presented/displayed
values but similar to the real values in the
harvested trees, in addition to which statistically
they present/display minor error. In the same
way I am made a comparison with other used
equations in America, here it was obtained that
the equations were with an sobreestimation in
the biomass, due to be equations used solely in
forests, in places that climatically are different
from the study area, and by single being used in
the estimation of biomass in forests.
Introducción
El desarrollo alcanzado por los países y el uso inadecuado en los últimos años de los recursos
naturales, ha causado un desequilibrio con la naturaleza, como lo es el desbalance del sistema climático
mundial. (Paniagua, B. 1996)
Según Raich et al, la acumulación de carbono en la atmósfera es responsable del 50% del efecto
de invernadero, cuyas consecuencias pueden incluir cambios substanciales en el clima, variación en las
temporadas de lluvia, efectos negativos en la sobrevivencia de especies animales y vegetales, así como
también efecto sobre la producción y suministro de alimentos para la población mundial.
El almacenamiento de carbono que seda en bosques y plantaciones, son de suma importancia ya
que con estos se fija carbono y se puede evitar la acumulación de CO2 en la atmósfera.
74
El inventario de biomasa es un punto clave en la investigación científica, debido a que brinda
información sobre el potencial de la madera como recurso y su relación con la fijación de carbono en un
determinado lugar. En el transcurso del tiempo, han sido desarrolladas e implementadas diferentes
técnicas para estimar la biomasa en estudios ecológicos, agrícolas y de investigación forestal.
La medición de biomasa total (sin raíces) es fundamental para hacer más preciso el calculo
posterior de cuanto carbono están fijando los bosques (o plantaciones) correspondientes a esta zona de
vida del país, y desde de luego el hecho de poder utilizar varias especies que comercialmente son
aprovechadas actualmente, para así pode determinar la cantidad de carbono que no se emitirá si estos se
dejaran en pie. (Molina, S. 1999)
Es muy importante, para un país con políticas innovadoras en el campo forestal como Costa
Rica, que profundice cada día mas sobre la necesidad de llevar a la práctica lo que los papeles llevan
impreso, para poder hacer mas real la idea de una internalización de recursos que beneficien los
bosques, y como consecuencia sus propietarios y todo el sector forestal nacional.
Las estimaciones de biomasa como peso seco de materia viva, es un parámetro con el cual
analiza el estado de los recursos en el presente y para el futuro de una región. (Chávez, M. 2000)
Objetivos
• Determinar la biomasa sobre el suelo de 8 árboles, en una plantación experimental de “Vochysia
guatemalensis”, en la Estación Biológica La Selva, en Puerto Viejo de Sarapiquí.
• Generar modelos alométricos para la determinación de biomasa por medio de regresiones con
las variables volumen y área basal.
• Ayudar en la generación de una base de datos que serán de suma importancia en futuras
investigaciones, para estudios relacionados al tema.
• Realizar una comparación entre las ecuaciones obtenidas con otras ya establecidas y precisar la
exactitud de las mismas.
El Proyecto ECOS a estado desde unos años realizando experimentos y exploraciones de cómo las
especies tropicales influyen en los ecosistemas, principalmente con enfoque en el ciclo de carbono y la
restauración de áreas degradadas.
Las plantaciones experimentales fueron establecidas en el año de 1988, en parcelas de 50 x 50
metros, bajo un diseño aleatorio en bloques. Actualmente existen solamente un total de 6 especies
sobrevivientes, entre estas Pinus patula, Vochysia guatemalensis, Virola koschnyi, Hyeronima
alchorneoides, Pentaclethra macroloba y Vochysia ferruginea.
Para el presente trabajo, se decidió hacer el análisis de biomasa únicamente para la especies de
Vochysia guatemalensis, esto por que aunque es una de las especies que presenta menor área plantada
en Costa Rica (cerca de 947 hectáreas), en los últimos años, esta especie ha ganado popularidad en la
reforestación comercial ya que se adapta a sitios de media y baja productividad, donde algunas especies
exóticas tienen problemas de rendimiento.
Además es una especie característica de toda la zona centroamericana, y de importancia económica
para muchas personas, considerando la madera y los servicios ambientales que brindan los bosques y las
plantaciones.
75
Schlegel (2002) define la biomasa forestal como el peso (o estimación equivalente) de materia
orgánica que existe en un determinado ecosistema forestal por encima y por debajo del suelo.
Normalmente es cuantificada en toneladas por hectárea de peso verde o seco.
De la misma forma Brown (1997), define la biomasa como la cantidad total de materia orgánica
viva sobre tierra en árboles. Se refiere como la densidad de la biomasa cuando está expresado como
masa por área de unidad, ejemplo toneladas por hectárea
La determinación adecuada de la biomasa de un bosque, es un elemento de gran importancia debido
a que ésta permite determinar los montos de carbono y otros elementos químicos existentes en cada uno
de sus componentes. (Schlegel, 2002)
Esta información es de especial importancia en la actualidad, debido a la necesidad de conocer los
montos de carbono capturados por los bosques naturales y plantaciones, como un medio para mitigar los
cambios climáticos generados por el consumo de combustibles fósiles, entre otros, que liberan una gran
cantidad de dióxido de carbono a la atmósfera. (Schlegel, 2002)
Para realizar una determinación adecuada de la cantidad de biomasa tanto en bosques como en
plantaciones, los inventarios han sido punto de partida para los estudios de estimación de biomasa ya
sea para estimar la biomasa o generar ecuaciones que la estimen.
Sin embargo, la información de los inventarios introduce errores grandes en las estimaciones,
errores en la medición del volumen por árboles huecos, el uso de gravedad especifica y la conversión
final de biomasa de madera de fustes a biomasa total. (Segura, M. 1999).
Los primeros trabajos en las regiones templadas acerca de la estimación de biomasa de árboles y
bosques aparecieron al inicio del siglo xx, sin embargo, para las regiones tropicales los trabajos son
escasos y por ello la información para estimar la cantidad de biomasa es muy pobre (Brown y Lugo,
1982, citado por Segura 1999).
La biomasa de un árbol y de un bosque puede ser estimado por medio de métodos directos o
indirectos. Los métodos directos son destructivos, ya que consisten en medir las dimensiones básicas de
un árbol, cortarlo y determinar la biomasa a través del peso directo de cada uno de sus componentes
(fuste, hojas, ramas, frutos, flores, etc). (Segura, 1999).
El método indirecto, es utilizado cuando el árbol es de dimensiones muy grandes, que es lo usual en
bosques naturales, se utilizan métodos de cubicación y estimando el volumen de las trozas con las
formulas de Smallian, Huber,entre otros; al final se suman estos volúmenes para obtener el volumen
total del fuste o de las ramas gruesas. Se toman muestras de madera del componente del árbol (ej, fuste
y/o ramas) y se pesan en el campo, luego se calcula en el laboratorio los factores de conversión de
volumen a peso seco, es decir la gravedad especifica verde y la gravedad especifica seca. (Segura,
1999).
Otra formula de estimar biomasa es a través de modelos matemáticos, en donde se realizan análisis
de regresión entre las variables colectadas en el campo y de inventarios forestales (dap, altura comercial
y total, crecimiento diamétrico, etc). (Segura, 1999).
76
Los estudios de calculo de biomasa de los ecosistemas forestales son esenciales para obtener un
aproximado de la cantidad de carbono almacenado, ya que la relación de la biomasa seca total con el
carbono es de aproximadamente 2:1 (Ciesla 1996, citado por Segura, M. 1999).
Hay ciertos factores como la densidad y la gravedad especifica de la madera, los cuales se deben
tomar en cuenta en las estimaciones de biomasa, ejemplo de esto esta el estudio realizado por Gonzáles
y Fisher (1998) donde se reflejo, que existían diferencias significativas entre muestras de madera de
Vochysia guatemalensis para cuatro sitios de Costa Rica cuyos patrones climáticos variaban
ampliamente (temperatura y precipitación) y entre los componentes de un árbol individual.
Metodología
Las parcelas de estudio, llamadas parcelas del Peje, están situadas a 5.3 km de las instalaciones
principales de Estación Biológica La Selva. El acceso a las parcelas es en bicicleta, utilizando un
sendero cementado. Los vehículos motorizados no son permitidos en la estación.
La topografía en la zona de estudio es irregular, con elevaciones entre los 44 y 87 msnm. Los
suelos son descritos como suelos residuales derivados de granito, sin evidencias de deposiciones de
ceniza volcánica (Fisher 1995)
Las parcelas poseen un Diseño de bloques completos al azar, originalmente con 12 tratamientos
y cuatro bloques. Desde el 2003, el experimento se redujo a 6 especies x 4 bloques = 24 parcelas.
Ademas estas cuentan con un area de 50 x 50m. En 2004, cuatro transeptos en pastizales abandonados
fueron agregados como referencia también.
77
Figura 1. Diseño de las parcelas experimentales, proyecto ECOS, Puerto Viejo de Sarapiquí. Estación
Biológica la Selva. Noviembre del 2004.
Etapa de Campo
El trabajo de campo fue elaborado según la metodología establecida en el protocolo de cosecha
de biomasa del programa ECOS, diseñado por Eugenio Gonzáles, Jim Raich y Ann Rusell. Para este se
contó con la ayuda de una cuadrilla de 3 personas, además de 2 personas mas y toda la cosecha tuvo una
duración de mes y medio.
Dentro de cada una de las parcelas de las especies anteriormente mencionadas, se seleccionaron
2 árboles representativos de acuerdo a los datos del inventario (ya establecido) de las parcelas.
Los árboles a cosechar fueron determinados según su distribución diamétrica, en un rango de 8
categorías (según máximo y mínimo) realizada en todos los árboles por especie, con el objetivo de tener
una muestra representativa de diferentes árboles (en diámetro y altura). Al final se tuvieron 8 árboles
por especie, 1 por cada clase diamétrica establecida.
La forma en que determinó la representatividad de los árboles a cosechar se realizo de la
siguiente forma: de los datos del inventario para cada una de las especies se determino los extremos
reportados (dap menor y dap mayor); se dividió este rango en 8 categorías diamétricas, se seleccionaron
2 árboles (1 de cada clase diamétrica) en cada parcela, de forma que ninguna clase se repita, al final se
tuvieron 8 árboles cosechados, 1 de cada clase diamétrica.
Los árboles seleccionados deberán poseer una adecuada forma a nivel fenotípico, para no
subestimar la biomasa de cada parte del árbol a muestrear. Del mismo modo para los árboles que se
tengan que cortar, deberán estar dirigidos a las áreas de borde para no crear un fuerte impacto a las
parcelas de investigación.
Además a cada uno de los árboles cosechados se estableció en el campo su numero, dap, altura,
el diámetro cada 2 metros en el fuste y el peso fresco de cada una de las muestras de cada una de las
partes (hojas, rama, tallo) a ocupar.
Etapa de oficina
Para la determinación del área foliar, las muestras de hojas antes de ser secadas, se debieron
pesar (peso fresco de la muestra en gramos) y posteriormente determinar el índice de área Foliar. Para
lograr un valor adecuado de el área foliar, la muestra debió ser analizada lo antes posible para evitar
marchitamientos. Mucho del material se tuvo que refrigerar para que se marchitara.
El resto de material vegetal (tallo y ramas de diferentes grosores), fue pesado (peso fresco de la
muestra) y posteriormente secada al horno a 105º C por un periodo de 48 horas y luego de obtener su
peso, se desecharon.
El calculo de la biomasa se realizara por medio de la siguiente formula:
BST= (PTF * PSS)/PSH
BST= Biomasa seca total (kg)
PTF= Peso total fresco (kg)
PSS= Peso submuestra seca (kg)
78
PSH= Peso submuestra húmeda(kg)En cuanto a los modelos alométricos se tomo en consideración los
datos calculados de la biomasa real de cada uno de los árboles cosechados. Entre las variables
independientes se consideraron el área basal y el volumen de cada árbol, para este ultimo se utilizo la
formula del volumen de un cilindro para estimar el volumen de cada árbol utilizando la siguiente
formula:
Vol t = G * Ht
Vol t: volumen teórico (m3).
G: Area basal (m2).
Ht: altura total de cada árbol (m
Cada una de las ecuaciones fue realizada por medio del programa de Excel, con el cual se
obtuvieron los cálculos estadísticos; estos se realizaron con un nivel de confianza del 95% y se
seleccionaron las ecuaciones con mejor ajuste (con un r2 cercano a 1), y así asegurar la precisión de los
resultados, según las variables analizadas.
Con cada una de las ecuaciones obtenidas, se realizo una estimación de la biomasa total y por
partes de cada una de las parcelas trabajas, con valores de toneladas por hectárea.
Comparaciones
Como en mucha de la bibliografía consultada, la gran mayoría de las formas en que se estimaba
la biomasa de los bosques, se realizaba por medio de ecuaciones las cuales la única variable que se
utilizaba era el diámetro (cm).
Por tal motivo, se generaron una serie de ecuaciones en la que el dap era la única variable. Con
estas ecuaciones se procedió a estimar la biomasa para uno de los árboles cosechados.
Teniendo el valor real de la biomasa de cada árbol, la biomasa estimada por la variable dap, y
tomando en cuenta 4 ecuaciones de las ecuaciones que se utilizan a nivel internacional, se realizo una
comparación, para verificar la precisión delas ecuaciones generadas en este trabajo.
Las ecuaciones utilizadas para la comparación fueron:
La elaborada por Arreaga (2002), para estimar la biomasa de una serie de árboles muestreados
en un bosque natural de Guatemala, tomando en cuenta únicamente el dap como variable preeditora.
BT= 1000*(0,0018*((dap)^2)-0,0807*dap+1,1748)
BT: biomasa total (Kg)
Dap: diámetro a la altura de pecho (cm).
De la misma forma se tomo en cuenta la ecuación creada por Chambers et al, (2000), para
determinar las relaciones alométricas, en un bosque de la amazonia central:
BT= EXP(-1,335+(1,551*LN(dap))+(0,415*(LN(dap))^2)-0,053*(LN(dap))^3)
BT: biomasa total (Kg)
Dap: diámetro a la altura de pecho (cm).
Exp: exponente del valor entre paréntesis.
LN: logaritmo natural del valor entre paréntesis.
79
También se tomo en cuenta la ecuación utilizada por Ketterings et al (1999) en la estimación de
biomasa para árboles individuales y en bosque secundario en Indonesia:
BT= EXP(2,54*LN(dap)-2,15)
BT: biomasa total (kg)
Dap: diámetro a la altura de pecho (cm).
Exp: exponente del valor entre paréntesis.
LN: logaritmo natural del valor entre paréntesis.
La ultima consideración fue la ecuación utilizada por Brown (1997), en uno de los artículos de la
FAO, para la determinación de biomasa en los bosques tropicales del mundo:
BT = 21,297-6,953*(dap)+0,74*(dap)^2
Resultados y Discusión
Cuadro 1. Biomasa real en kilogramos, para los 8 árboles de Vochysia guatemalensis cortados y
pesados. Puerto viejo de Sarapiquí, noviembre del 2004.
DAP
(cm)
13,5
20,4
31,2
32,3
35,4
40,4
46,7
62,5
Biomasa
Biomasa
Biomasa Biomasa
Biomasa Area foliar
Hoja
rama < 1 cm rama 1-10 rama >10 total de árbol Total
(kg)
(kg)
(kg)
(kg)
Kg
(cm2)
1,54
1,07
10,99
25,76
39,36
178878,71
5,15
2,87
24,02
78,47
110,51
591343,21
2,10
3,14
31,41
300,91
337,56
256891,17
3,27
2,51
32,32
262,44
300,54
397553,67
4,99
3,54
40,14
333,51
382,17
710544,29
12,86
7,06
55,83
613,52
689,26
776884,50
12,52
14,11
100,34
727,77
854,73
1232617,56
29,21
28,85
177,91
1333,89
1569,86 2995865,00
Para los 8 árboles cosechados, se puede observar en el cuadro anterior, la tendencia de la
biomasa, como se esperaría, es la de aumentar según aumenta el diámetro de los árboles. Esto indica
que la muestra resulta representativa para la generación de información, ya que árboles pequeños
poseen menos biomasa y según se aumente en diámetro hay mayor biomasa (mayor cantidad de hojas,
ramas, etc).
Esta misma tendencia poseen el resto de los datos de la biomasa de ramas, de hojas y fuste,
Excepto la biomasa total de hojas en la que el árbol de la clase de 16 a 22 cm que posee 5,15 kg y el de
la clase de 28 a 34 cm tiene 3,27 kg, mismo problema se presenta en la biomasa total de ramas < 1 cm,
en donde el árbol de la clase de 28 a 34 cm tiene una biomasa de 2,51 kg y el de la clase de 16 a 22 cm
tiene 2,87 kg.
Hay que considerar que los 8 árboles fueron escogidos en diferentes bloques, bajo criterios
fenotípicos, además de que fueran árboles de borde y además que muchos de estos árboles estaban en
pendientes, pudo afectar su crecimiento; tales características (principalmente que fueran de borde)
pueden generar que estos árboles se desarrollaran de una mejor o peor manera, dependiendo de su lugar
de crecimiento. Lo que conllevaría a una sobre o subestimación de datos futuros.
80
Con respecto al área foliar, los datos presentan el mismo comportamiento anterior, en donde
según se aumenta en la clase diamétrica mayor será el área del follaje que posean los árboles, ejemplo
de esto es que el árbol de la clase de 10 a 16 cm tiene 178878,71cm2, árboles de las clases medias (3440 cm) tienen 710544,29cm2 y el árbol de la clase mayor (> 52 cm) tiene 2995865,0 cm2.
Con tal situación ocurre la mismo que con la biomasa ya que con los datos obtenidos se pueden
realizar estimaciones y predicciones sobre el comportamiento y cantidad de follaje y biomasa de los
árboles de la plantación y por que no de otros lugares. Además se muestra la existencia que tanto hojas
como ramas menores a 1cm están relacionadas con el área de la copa.
Ecuaciones de Regresión
1800
biomasa total (kg)
1600
1400
y = 129,63x + 5,9026
2
R = 0,9946
1200
1000
800
600
400
200
0
0,0
2,0
4,0
6,0
8,0
10,0
12,0
14,0
vol teorico (m3)
Gráficos 1. Análisis al biomasa total, de los árboles cosechados, en función del volumen teórico de
cada uno de los árboles. Puerto Viejo de Sarapiquí, noviembre 2004.
Biomasa
Ecuación de Regresión
Total
Y= 129.63x +5.9026
Y= 2.3813x -1.8358
Ramas < 1cm
Ramas >1-10 cm Y= 14.141x +1.3469
Y= 110.8x +6.8681
Ramas >10 cm
Hojas
Y= 2.3085x -0.4766
Área foliar
Y= 225661x -29380
R2
0.9946
0.9409
0.9708
0.993
0.911
0.8989
Cuadro 2. Modelos de regresión obtenidos para las variables por partes de la biomasa, en función del
volumen. Puerto Viejo de Sarapiquí, noviembre 2004.
La generación de modelos alométricos (ecuaciones) en función al volumen de los árboles
cosechados, para todas las variables (biomasa total, de ramas, de hojas, de fuste y área foliar) los
modelos lineales estadísticamente fueron los mas adecuados.
Por lo que tomando cada variable, se tiene que todas presentan una fuerte relación con la biomasa real
calculada para los árboles cosechados, lo que indica que las ecuaciones resultantes para la estimación de
81
biomasa son adecuadas para su aplicación en la plantación y por que no en otras plantaciones y por que
no hasta en bosques.
1800
y = 5364,8x - 74,81
R2 = 0,9904
1600
biomasa total (kg)
1400
1200
1000
800
600
400
200
0
0,0
0,1
0,1
0,2
0,2
0,3
0,3
0,4
Gráficos 2. Análisis alométrico para
biomasa total,
de los árboles
cosechados, todos en función del
área basal de cada uno. Puerto Viejo
de Sarapiquí, noviembre 2004.
area basal (m2)
Biomasa
Ecuación de Regresión R2
Total
Y= 5364.8x -7481
0.9904
Y= 98.39x –3.2998
0.9338
Ramas < 1cm
0.9678
Ramas >1-10 cm Y= 585.57x –7.4957
Y= 4585.5x –62.115
0.9888
Ramas >10 cm
Hojas
Y= 95.42x 1.9002
0.9049
Área foliar
Y= 9E+06x -174238
0.9025
Cuadro 3. Modelos de regresión obtenidos para las variables por partes de la biomasa, en función del
área basal. Puerto Viejo de Sarapiquí, noviembre 2004.
En cuanto a los modelos alométricos generados en función del área basal de los árboles cosechados,
igualmente al volumen; se tiene que los modelos lineales, tuvieron resultados estadísticos muy
apropiados a lo que se quería (valores cercanos a 1).
Con estos resultados se tiene que de igual manera que con los modelos en función al volumen, la
existencia de una alta relación entre las variables, hace que las ecuaciones logradas tengan un alto grado
de validez y de confianza, para la estimación de biomasa dentro del resto de la plantación para esta
especie y por que no para otras especies y hasta en bosques y otras plantaciones.
82
Estimación de Biomasa
árbol
Biomasa
Biomasa
Biomasa
Biomasa Biomasa Biomasa Σ
total de
total de
Número
Hoja rama < 1 cm rama 1-10 rama >10
árbol
árbol
1
337,77
5,43
4,26
37,55
290,53
337,78
2
33,19
0,01
-1,33
4,32
30,19
33,19
3
84,66
0,93
-0,39
9,94
74,19
84,67
4
362,94
5,88
4,72
40,30
312,04
362,94
5
852,62
14,60
13,72
93,71
730,59
852,62
6
626,88
10,58
9,57
69,09
537,64
626,88
7
1575,64
27,48
27,00
172,59
1348,59
1575,65
8
410,40
6,73
5,59
45,47
352,60
410,40
Cuadro 4. Biomasa estimada (kg) para los 8 árboles de Vochysia guatemalensis cortados y pesado,
mediante las formulas obtenidas con la variable volumen (m3). Puerto viejo de Sarapiquí, noviembre
del 2004
Árbol
Biomasa
Biomasa Biomasa Biomasa Biomasa Biomasa Σ
total de
rama < 1
total de
Numero
Hoja
rama 1-10 rama >10
árbol
cm
árbol
1
335,35
5,40
4,22
37,27
288,46
335,35
2
1,98
-0,53
-1,89
0,89
3,52
1,98
3
100,54
1,22
-0,08
11,64
87,76
100,54
4
364,78
5,92
4,76
40,49
313,62
364,79
5
844,11
14,44
13,55
92,80
723,32
844,12
6
612,90
10,33
9,31
67,57
525,70
612,91
7
1571,09
27,37
26,89
172,15
1344,70
1571,11
8
453,21
7,49
6,38
50,14
389,20
453,22
Cuadro 5. Biomasa estimada (kg) para los 8 árboles de Vochysia guatemalensis cortados y pesado,
mediante las formulas obtenidas con la variable área basal (m2). Puerto viejo de Sarapiquí, noviembre
del 2004.
83
1800
1600
1400
Biomasa (kg)
1200
Biomasa vol Kg
1000
800
Biomasa area
basal Kg
600
400
200
0
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
biomasa real (kg)
Grafico 3. Comparación entre la biomasa total estimada para las diferentes variables (volumen y área
basal), tomando en cuenta el valor de la biomasa real. Sarapiquí noviembre 2004.
Teniendo ya establecidas las ecuaciones para la estimación de la biomasa de la plantación, se
considero utilizar las ecuaciones solo de la biomasa total y de la biomasa total por partes (ramas, hojas,
fuste). Utilizando los datos de los 8 árboles cosechados para luego compararlos con los datos reales.
En este caso se obtuvo que utilizando las ecuaciones en función al volumen, los valores para la
biomasa total para los árboles cosechados poseen un gran similitud si se utilizan los valores de las
ecuaciones de biomasa por partes y luego se suman. (cuadro 5)
Lo mismo ocurre con las estimaciones obtenidas con las ecuaciones basadas en el área basal, en
donde la biomasa total estimada es muy similar a la biomasa sumada por partes. (ver cuadro 5)
Del mismo modo se tiene, que al no existir una diferencia en los resultados, al utiliza los
modelos generados por partes (hojas, ramas, fuste) y los de la biomasa total, no importa cual sea los que
se utilice en la estimación de la biomasa de la plantación.
El grafico 3, se ve que comparando los resultados obtenidos de las estimaciones de biomasa total
de los 8 árboles, y los diferentes modelos generados, existe un pequeña diferencia entre los datos con las
ecuaciones en función al volumen y las ecuaciones en función al área basal; a pesar de esto
estadísticamente hay un menor error si se utilizan las ecuaciones en base al volumen.
84
Biomasa estimada de la Plantación
Biomasa Biomasa biomasa biomasa Biomasa biomasa
rama 1Total
Hoja rama <1
>10
total Σ
10
Bloque
(kg)
(kg)
(kg)
(kg)
(kg)
(kg)
213,06
3,21
1,97
23,95
183,94 213,07
1
263,09
4,10
2,89
29,40
226,69 263,09
2
205,71
3,08
1,83
23,14
177,65 205,71
3
279,53
4,40
3,19
31,20
240,75 279,54
4
Cuadro 6. Biomasa estimada para el árbol promedio de cada bloque, en función al volumen, por bloque
para las parcelas experimentales . La Selva, Puerto Viejo de Sarapiquí, noviembre 2004.
1800
1600
biomasa estimada/ arb (kg)
1400
1200
1000
800
biomasa total
estimada con vol
600
biomasa total
estimada con G
400
biomasa total
estimada por dap
200
0
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
biomasa real/ arb(kg)
Grafico 4. Comparación entre la biomasa total estimada para las diferentes variables (volumen, área
basal y dap), tomando en cuenta el valor de la biomasa real. Sarapiquí noviembre 2004.
Considerando el inventario del año 2003 de las plantaciones, se estimo la biomasa para cada uno
de los bloques. Los resultados fueron que en el bloque de mayor biomasa fue el bloque 4 con 29074,73
kg, lo que en hectáreas equivale a 224,34 toneladas de biomasa, contrario el bloque que tuvo menor
cantidad de biomasa total fue el bloque 3 con un total de 18675,68 kg, lo que equivale a 144,10
toneladas de biomasa por hectárea.
Esta diferencia en la biomasa entre los bloques, pueda deberse a que si tomamos en cuenta el
numero de árboles de cada bloque, se tiene que el bloque 1 tiene 67 árboles, el bloque 2 y 3 tienen 55 y
69 árboles respectivamente, y el bloque 4 tiene 73 árboles, esto puede explicar por que el bloque 4
posee mayor biomasa, pero si se observa el bloque 1 y 3 tiene casi la misma cantidad de árboles y una
85
diferencia en biomasa, aquí se podría considerar que en estas plantaciones no ha existido un manejo
silvicultural alguno con el que se pueda decir que existe una cantidad de madera similar para todos los
bloques.
De la misma forma hay que considerar las condiciones presentes del sitio, ya que se sabe lo
irregular del terreno, por ejemplo se tiene que los bloques 1 y 3 se encuentran en lugares de pendientes
mayores a los bloques 2 y 4, por lo que sitios con alta pendiente no favorecen a la generación de
biomasa.
En este caso se presenta una situación particular ya que si comparamos los datos de biomasa
total estimada basada en el área basal y la biomasa total sumada (biomasa de ramas, hojas y fuste), se
observa una significativa diferencia en los datos, lo que confirma lo resaltado anteriormente, de que la
ecuaciones con menor error para la estimación de biomasa son las que están en función de volumen de
los árboles.
Comparación entre Ecuaciones:
Para realizar un mejor análisis, sobre la exactitud de los datos y comparar las ecuaciones obtenidas, se
determino la biomasa con otras ecuaciones utilizadas(en bosques) en otros lugares por medio de
inventarios y tomando en cuenta solo el diámetro a la altura de pecho de los árboles.
Numero dap
biomasa
ecuación
ecuación
ecuación
ecuación
Arreaga
Ketterings et
De árbol (cm) total real (kg)
chambers et al
Fao
(kg)
al
1
31,2
337,56
409
858
727
524,71
2
13,5
39,36
413
97
87
62,30
3
20,4
110,51
278
288
247
187,41
4
32,3
300,54
446
937
794
568,75
5
46,7
854,73
1332
2317
2025
1310,45
6
40,4
689,26
852
1632
1401
948,19
7
62,5
1569,86
3162
4570
4244
2477,36
8
35,4
382,17
574
1178
1002
702,50
Cuadro 7. Comparación de la biomasa real total de los 8 árboles cosechados y la biomasa estimada
total con las 4 ecuaciones utilizadas en otros lugares. La Selva, Puerto Viejo de Sarapiquí, noviembre
2004.
Cuando se observa el cuadro 7, se tiene que todas las ecuaciones sobre estiman el valor real de la
biomasa para los 8 árboles cosechados. Pero se tiene que la ecuación de Arreaga da los resultados más
cercanos a los de la biomasa real de los 8 árboles cosechados.
Esta situación de diferencias entre resultados puede deberse entre varias cosas, en que las
ecuaciones elaboradas para este trabajo están diseñadas para árboles de plantación, cosa distinta aplica
para las otras ecuaciones en donde su objetivo principal era la estimación de biomasa en bosques.
Otra expiación puede estar en que las ecuaciones tomadas para la comparación, han sido
utilizadas en lugares en donde la características climáticas no se parecen a las que presenta nuestro país.
Ejemplo de eso esta en que la ecuación que tuvo resultados mas similares a las reales es la de Arreaga,
el cual aplico estas ecuaciones para los bosques de Guatemala; todas las demás fueron para áreas
86
tropicales bastante lejanas. De igual manera hay que considerar que los rangos diametricos y la
composición florística presentes en los bosques son mucho mas altos y variables que en una plantación.
Además hay que considerar que como las ecuaciones utilizadas fueron elaboradas para la
estimación en bosques, por lo cual el tipo de madera presente en estos son maderas duras o semiduras,
contrario en este trabajo en donde se utilizaron plantaciones experimentales y se uso una especie en la
que su densidad varia según el lugar de crecimiento, pero que aun así es de una madera liviana, lo que
daría ciertas variaciones en los resultados.
Esto se puede ver en la ficha técnica elaborada por FUNDECOR en donde se establece que la
madera de Vochysia para árboles jóvenes presenta un peso específico básico de 0.33, mientras que este
peso en árboles adultos es de 0.35. Su densidad es de 0.40 a 0.47 g / cm3 secado al aire.
También hay que considerar que las ecuaciones basadas únicamente en función del diámetro
para la estimación de biomasa son de limitada aplicación, ya que se puede dar como resultado una sobre
o subestimación de la biomasa; una mejor alternativa es el uso de dos variables predictoras, ejemplo
altura y diámetro (volumen) ya que con estas se tiene una mayor definición de la forma de los árboles. (
Brown,1997)
Una limitación en la aplicación de esta estrategia en un bosque húmedo tropical es la alta
diversidad de especies. Si la relación alométrica entre altura y diámetro es específica para cada especie,
sería recomendable desarrollar una ecuación de altura frente al diámetro para cada una de ellas. (
Brown,1997)
Conclusiones y Recomendaciones.
Al final se puede decir que la técnica utilizada para la determinación (destructiva) de biomasa
posee ciertas ventajas, como que se tiene valores mas exactos dela biomasa total y por partes del árbol.
Con esta técnica se pueden elaborar ecuaciones mas precisas para estimar biomasa en un lugar
basándose en datos de inventarios forestales por ejemplo.
La desventaja que posee, es que las ecuaciones son basadas en un mínimo grupo de individuos y
a una sola especie, lo que implica que su aplicación para otro tipo de vegetación (sea bosque primario o
secundario) no se puede generalizar. Se debería realizar este mismo trabajo con un mayor numero de
árboles para ver si la precisión en los resultados se mantiene.
Se tiene que las ecuaciones elaboradas tanto con la variable volumen, como la variable área
basa, poseen un alto grado de confianza, por lo que si pueden ser utilizadas para realizar estimaciones
de biomasa en otros lugares, claro que con características similares a las plantaciones trabajadas.
Con respecto a los resultados obtenidos se puedo observar que no existieron diferencias
significativas, entre la biomasa real de cada árbol cosechado y la biomasa estimada para estos mismos
basados en el volumen y el área basal, pero se destaca que el calculo en función al volumen es mas
preciso.
Para la biomasa de cada bloque, se presentan diferencias, ya que existe una cantidad en el
numero de árboles entre bloques, y también se puede considerar el hecho de que la plantación no ha
tenido un manejo como cualquier otra plantación, por lo que aunque existan menos árboles en un bloque
87
estos pueden tener mayor tamaño (en dap y altura) que en bloques que allá mas árboles pero con
menores dimensiones.
Se puede considerar que las diferencias en crecimiento y productividad de la especie, según los
diferentes sitios de la plantación, no obedecen a condiciones de fertilidad de suelo y sitio
exclusivamente. El manejo y mantenimiento de las plantaciones, no tenido juega un papel muy
importante y determinante en muchas ocasiones, para el comportamiento particular de la especie.
A la hora de realizar comparaciones entre diferentes ecuaciones, hay que tomar en cuenta, que
las ecuaciones han sido elaboradas para sitios específicos en los que las características del lugar son
únicas para ese lugar, de la misma forma las especies forestales también las presentan características
unicas, por lo que generalizar el uso de las mismas puede terminar en la sobre o subestimación de los
resultados.
Este tipo de investigaciones, son recientes en nuestro medio, por lo cual podría cada día
mejorarse y aumentarse. Para esto hay que realizar mas estudios en lo que se involucren mas especies y
plantaciones forestales importantes y también realizar estudios en bosques.
Seria interesante aplicar las ecuaciones obtenidas en otros lugares del país y en el extranjero, y
poder tener mejores conclusiones para el trabajo.
Agradecimientos
Para este trabajo agradezco primero que todo a la fundación CR-USA por la ayuda económica
suministrada, al proyecto ECOS por permitirme ser parte de u equipo de trabajo, A Jim Raich, Ann
Rusell y Eugenio Gonzales por los consejos y ayuda suministrada. A Ricardo Bedoya por la ayuda y
regañadas.
Tambien a todas las personas que ayudaron en la cosecha de biomasa, Guicho, Marlon, Familia,
Oscar, Dennis y Bernal.
Y por supuesto a Elizabet Anderson (La Macha morada)por toda la ayuda que me dio durante
todos los meses de trabajo.
Literatura Citada
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88
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http://www.cps.unizar.es/~isf/html/bigen01.html#secc1
http://www.ots.ac.cr/es/laselva/
http://www.nrem.iastate.edu/ECOS/
89
The legacy of remnant pasture trees on floristic composition and structure in
regenerating forests, 23 years after abandonment, La Selva Biological Station,
Costa Rica
Justin Schlawin(1) and
(1)
Bates College
Resumen
De cómo la destrucción de los bosques
tropicales continúa el detrimento del hábito
animal, es importante evaluar la manera de
regeneración de los bosques en paisajes
degradados para compensar los efectos
negativos de la deforestación. Para entender
como el metodología de reestablecimiento y la
variedad de vegetación pre-abandonada puede
afectar a la recuperación del bosque después de
varios años de abandono, he estudiado el caso
de cómo los árboles que quedan aislados en el
pasto tienen una recuperación en un pasto
neotropical de ~23 años después del abandono.
Cuatro parcelas a tres distancias, 0 – 10 m
(interno), 20 – 30 m (cercana), y centradas a 50
m (distante), fueron contrastadas para cada
árbol. La densidad forestal, área base, riqueza
de especies y la relativa abundancia de las
especies más comunes fueron cuantificadas.
Un total de 15 árboles restantes fueron
examinados, de 7 especies diferentes. La
densidad forestal fue mayor en la zona interna
que la cercana y la distante (p < 0.05), pero la
riqueza de especies y el área base, para cada
árbol > 5 cm en diámetro, era mayor en las
zonas interna y cercana que en la zona distante
(p < 0.05), y no fue diferente entre la zona
interna y cercana (p > 0.05). La especie de
mayor abundancia, Pentaclethra macroloba (n
= 59), que no está dispersada por animales,
ocurrió de manera regular en todos los sitios (F
= 0.05, df = 2, p = 0.955). Virola sebifera (n =
54), que tiene semillas esparcidas por aves, fue
más abundante en la zona cercana que en las
todas dos zonas (F = 8.3, df = 2, p = 0.001).
Aún 20+ años después del abandono, los
árboles restantes tienten un importante efecto
en la recuperación forestal debajo de sus copas,
tanto como sobre el entorno cercano.
Abstract
As tropical forests continues to decrease in size
as a result of human activity, it is important to
evaluate how forests regenerate from degraded
landscapes to offset the negative effects of
deforestation. To understand the long-term
effects of restoration methodologies and preabandonment vegetation on forest recovery, I
examined the effects of remnant pasture trees
on secondary forest structure and composition
in a neotropical pasture ~23 years after pasture
abandonment. Four transects at three different
distances, 0 – 10 m (inner) , 20 – 30 m (outer) ,
and centered at 50 m (distal), were sampled for
each remnant tree. Tree density, basal area,
species richness, and relative abundance for the
most common species were quantified. A total
of 15 remnant trees were sampled, from 7
different species. Tree density was greater in
the inner than the outer and distal zones (p <
0.05), but species richness and basal area of
individuals > 5 cm DBH was greater in the
inner and outer zones than the distal zone (p <
0.05), but was not different between the inner
and outer zones (p > 0.05). The most abundant
species Pentaclethra macroloba (n = 59), a
species with seeds dispersed explosively,
occurred evenly across all sites (F = 0.05, df =
2, p = 0.955). Virola sebifera (n = 54), which is
bird dispersed, was significantly more
abundant in the inner zone than the other two
zones (F = 8.3, df = 2, p = 0.001). Even 20+
years after abandonment, remnant trees have
an important effect on forest recovery beneath
their canopies, as well as over a broad spatial
range.
90
Introduction
During the last fifty years, deforestation in the neotropics has occurred at an unprecedented rate.
Ninety-five percent of neotropical forests along the Atlantic coasts of Central and South America have
been cleared, with a large percentage of this area being converted to cattle pasture (Whitmore 1991). In
Costa Rica, deforestation during this period resulted in the destruction of over 70% of the country’s
remaining primary forests (Whitmore 1991), again, with most conversion to cattle pasture. For a
country that is often cited as a beacon for conservation efforts, 46% of Costa Rica is now covered by
cattle pasture (WRI 1998).
Conservation of remaining forests has been a priority for offsetting the negative impacts of
deforestation on plant and animal populations. However, as neotropical forests continue to be
fragmented, efforts are being placed on restoring forests and building corridors between forest
fragments. Restoration projects are varied, but focus on ameliorating the harsh growing conditions
present in pastures, which include decreased soil quality, soil compaction, competition with exotic
pasture grasses, extreme temperature fluctuations as well as decreased seed dispersal (e.g. Guevara et al.
1986, Beltsky et al. 1989, Reiners et al. 1994, Fernandes et al 1995, Holl et al. 2000, and Zimmerman
et al. 2000). Projects have involved planting of tree seedlings (e.g. Parrotta 1992, Holl 2002, Janzen
2002); planting islands of living fence species (Zahawi 2005); and fertilization of soil (e.g. Janzen
2002). Though there have been extensive studies on the effects these processes may have on the
immediate area impacted, little is known about the impacts of these restoration techniques many years
after abandonment, especially for areas adjacent to the immediate umbrella of a restored area. As more
emphasis has been placed on forest restoration in the neotropics to rebuild animal habitat and to
preserve biological diversity of rare plant species, it is important to consider how complex landscapes of
remnant trees, living fences, and other pre-abandonment vegetation mosaics may affect forest recovery.
Remnant trees may serve as ideal natural models for developing methodologies to accelerate
forest recovery. They have been shown to ameliorate many of the conditions that limit tree germination
and establishment in pastures by stabilizing and improving soil nutrient availability (Rhoades et al.
1998), improving microclimate conditions, maintaining a moist and cool environment (Belsky et al.
1989), and by increasing seed dispersal from visitations by frugivores (e.g. Guevara et al. 1986,
Guevara and Laborde 1993, Holl et al. 2000, Guevara et al. 2004). The long-term effects of remnant
trees on regeneration processes and forest composition, however, are poorly studied, and could serve as
both 1. a proxy for understanding the sustained effect of anthropogenic forest restoration projects on
forest recovery, and 2. to understand how structural complexity in pastoral landscapes may influence
forest recovery.
In this study, I quantify the composition and structure of woody species, excluding lianas,
beneath remnant trees in a lowland neotropical pasture, many years after abandonment. Regeneration
beneath remnants is compared to abandoned pasture areas without remnant trees. I predict that remnant
trees will still be an important influence on regeneration many years after abandonment, with tree
density, basal area, seedling recruitment, and tree species richness highest beneath the canopy of a
remnant tree, and decreasing with distance. I also predict that the relative abundance of different tree
species will reflect their dispersal strategy, with ornithochorous dispersed tree species being more
common beneath remnant trees than in previously open abandoned areas.
91
Methods
Site history
This study was done from June – August, 2004 at the Organization for Tropical Studies (OTS)
La Selva Biological Station in Heredia Province, Costa Rica. La Selva is classified as a wet forest under
Holdridge’s neotropical life zone (McDade et al. 1994), and receives about 4m of rainfall annually and
mean monthly temperature is 25.8° C (McDade et al 1994).
In 1981, OTS more than doubled the size of La Selva by purchasing 631 ha of adjoining land, a
large portion of which was under active pasture use. Prior to abandonment, the pastures varied between
10-15 years in land use tenure (Pierce 1992). Prior to use as castle pastures, some areas were used as
rice fields and banana plantations, while others were used less intensively, and for shorter time periods
(Pierce 1992). Pasture grasses that were planted and used for cattle feed included Panicum
purpurescens, Estrella africans, Cynodon nlemfuensis, and Panicum maximum (Pierce 1992). There is
extensive historical aerial photography for the site, and the land use history has been well studied (see
Pierce 1992).
Methodology
To select remnant trees, an aerial photo from 1976 was used that clearly shows trees present in
the pastures. Trees were selected only from sites purchased in 1981, in the La Guaria and Sarapiqui
annexes (Fig. 1). Trees were not included if they were less than 60 m from remnant forest, or less than
80 cm DBH.
At each remnant tree, 4 x 30 m transects were established in the cardinal directions extending
from the bole of the tree. All trees > 5 cm DBH were quantified, identified to species level, and DBH of
each was measured. Individuals < 5 cm DBH were classified as seedlings and were quantified. Distance
from remnant tree for all individuals was recorded. Control transects (each 4 x 10 m), were centered in a
random direction 50 m away from a remnant tree. Control transects began 1 meter from the center point,
and extended outward in the cardinal directions. Tree DBH, species richness and number of seedlings
were quantified as described above.
A laser rangefinder was used to measure the height of a remnant, and canopy radius was roughly
determined by measurement from the ground.
Data Analysis
Remnant tree transects were split into two 10 m segments, at 0 - 10 m (inner zone) and 20 – 30
m (outer zone) from the remnant tree. Due to variable canopy size (Table 1), the 10 – 20 m segment was
considered a transitional zone and was not included in analyses. Inner and outer zones were compared
to control (distal zone) transects for all tests. Means and standard deviations were reported for remnant
tree height, and for remnant tree canopy radius. Basal area (m2/ha), tree density and seedling density
were compared using one-tailed paired t-test analyses. To distinguish trends in early age-classes, basal
area was compared for all stems > 5 cm, for small stems > 5 < 10 cm, and for large stems > 10 cm.
Species richness for all individuals and for ornithochorous dispersed individuals only was compared
using an ANOVA with a Tukey post-hoc test,. Three of the most commonly occurring species were
examined more closely, to determine trends based on their dispersal mechanism. For relative abundance
of Virola sebifera and Pentaclethra macroloba, an ANOVA was used to compare differences between
inner, outer, and distal zones. Data was analyzed using Minitab, release 14.1 (2003).
92
Results
A total of 15 remnant trees belonging to seven species were sampled, with a x height of 34.5
+/- 4.5 m, and x canopy radius of 12.5 +/- 3 m (Table 1). A combined total of 619 individual trees and
116 species were quantified in the three zones (Table 2).
Tree density and Basal Area
Paired analysis showed that for both size classes, there is a gradient in tree density extending
from the bole of a remnant tree outward (Table 3). Two-tailed paired analysis showed that for stems > 5
but < 10 cm DBH, basal area was greater in the inner zone than in the outer zone, but there was no
difference between inner and distal zones, or between the outer and distal zones (Table 3). However,
basal area was greater in the inner and outer zones than in the distal zone, for individuals > 5 cm and
individuals >10 cm. There was no difference in basal area between inner and outer zones.
Species Richness
Total species richness for stems > 5 cm DBH was in the inner and outer zones than the distal
zone, but there was no statistical difference in species richness for transects sampled beneath the canopy
to those sampled outside of the canopy (F = 9.6, df = 2, p < 0.001; Fig. 2). The same trend was also
found when only comparing ornithochorous dispersed tree species (F= 9.75, df = 2 p = < 0.001).
Species Composition
As a whole, the inner zone had a higher percentage of individuals with ornithochorous dispersed
seeds > 1 cm diameter, than both the outer and distal zones (50.6%, 32.1% and 31.0%, respectively),
but had a lower percentage of ornithochorous dispersed species with seeds < 1 cm in diameter, and had
a lower percentage of non-ornithochorous dispersed species (Fig. 3). Three species will be discussed in
more detail: Pentaclethra macroloba (Fabaceae), Virola sebifera (Myristicaceae), and Dipteryx
panamensis (Fabaceae).
P. macroloba was the most abundant species overall, with a total of 59 individuals represented
(see Appendix 1 for complete list of species). Distribution of P. macroloba did not vary among zones
(F = .05, df = 2, p = 0.955). V. sebifera was the second most abundant species (n = 54 individuals).
There were more V. sebifera individuals in the inner zone than either the outer zone or the distal zone
(ANOVA, F = 8.3, df = 2, p = 0.001, Tukey post-hoc, p < 0.05). However, there was no difference in
mean number of V. sebifera between the outer and the distal zone (Tukey post-hoc, p > 0.05). Although
there were only 23 individual D. panamensis trees > 5 cm DBH sampled, all but two occurred in the
inner zone. All of the D. panamensis individuals in the inner zone were found beneath the canopy of
conspecific remnant trees.
Discussion
Even many years after abandonment, the effect of remnant trees on regenerating forest structure
and composition may be dramatic. Remnant trees may both increase rates of forest recovery beneath
their canopies, as well as immediately outside of their canopies. Additionally, remnant trees may be
increasing tree recruitment, even after a canopy of secondary forest has developed. I propose that
remnant trees may influence forest recovery in ways: 1. Immediately after pasture abandonment,
through effects of improving conditions for seedling establishment and growth, remnant trees will
accelerate forest recovery for the first sere of trees to colonize the site. Likewise, by effectively
extending the canopy of a remnant tree, the effects of increased seed dispersal, tree establishment, and
growth rates are extended to a wider area. 2. Dispersal of seeds by frugivores, particularly large seeded
93
species, may continue to be greater beneath the canopy of large remnant trees than outside of the
canopy many years after abandonment, with important effects on tree species recruitment and
composition beneath remnants.
Influence of remnant trees immediately following abandonment
The ability of remnant trees to accelerate forest regeneration in these sites may be
observationally evident. For two of the trees sampled (remnants 5 and 7), control sites were still in
extremely early stages of recovery. The control site sampled in conjunction with remnant tree # 5 was
still dominated by non-native pasture grasses (mostly Panicum maximum), and the control site
associated with remnant tree # 7 was dominated by vines (Piptocarpha poeppigiana).
There have been numerous studies indicating that remnant trees may play a role in forest
recovery, showing that remnant trees attract seed dispersing birds, increasing seed rain beneath their
canopies (e.g. Guevara and Laborde 1993, Galindo-Gonzalez et al. 2000, Holl et al. 2000).
Additionally, favorable microclimate conditions (Beltsky et al. 1989) such as intermediate light levels
and higher air moisture levels, as well as improved soil conditions (Rhoades et al. 1998) may contribute
to increased growth rates of seedlings beneath remnant trees (Loik and Holl 1999). The effects of these
factors on the first cohorts of regenerating trees may account for the greater basal area found beneath
the canopy of remnant trees as compared to sites sampled distally.
Because of the numerous factors contributing to seedling growth beneath the canopy of the
remnant tree, the similarity between transects sampled beneath the canopy (inner zone) and those
sampled just outside of the canopy (outer zone) for basal area of individuals > 10 cm DBH and species
richness is notable. Previous work has suggested that regeneration is slower outside the canopy than
beneath the canopy of a remnant tree (e.g. Guevara et al. 1992). However, the study was primarily
focused on recovery in the first few years following abandonment. In this study, trees were sampled ~23
years following abandonment, which may have been enough time for the recruitment effect of remnant
trees to spread to a greater area. There are several mechanisms by which remnant trees may act as
‘nuclei’ (Yarranton 1974) for forest recovery, including 1. Increased seed dispersal, 2. microclimate and
3. soil quality beneath the remnant trees that may cause the remnant tree to act as the center of a rapidly
expanding canopy island, which extends its restorative effects outward as the canopy island grows.
Although the relationship between 4. mycorrhizae and remnant trees is poorly understood, it is possible
that remnant trees may act as a soil mycorrhizae repository (Holl 2000). Previous shown that there are
mixed effects of pasture conversion on soil mycorrhizae, with pasture grasses actually increasing soil
mycorrhizae (Fischer et al. 1994) compared to secondary forest. Previous work has suggested that
mycorrhizal infection under pasture trees is greater than in open pasture sites (Lin 1999, as cited in Holl
2000), however more study is necessary to understand the role of remnant trees in protecting primary
forest mycorrhizae.
Continuous influence of remnant trees on regeneration
The influence of remnant trees as foci for seed dispersal may be more extensive than previously
thought. Several studies have shown there to be greater ornithochorous seed dispersal beneath remnant
trees than to open pasture sites (cited above), but few have examined the role that large remnant trees
may still play as dispersal foci after a canopy of secondary growth has developed. The high density of
tree seedlings (< 5 cm DBH) indicates that dispersal to large remnant trees may still be greater than the
recruitment beneath the surrounding secondary forest. The cause of such a gradient, extending outward
from a remnant tree, may be related to patterns of seed dispersal. Because large remnant trees still tower
above the surrounding secondary forest canopy ( x height remnant tree 34.5m, vs. estimated ~ 20 m
94
height of regenerating canopy), remnants are more notable to seed dispersing bats and birds. The inner
zone also has a higher basal area of trees in the intermediate size class (> 5 < 10 cm DBH) than the
outer zone for this reason. However, the similarity in basal area for the intermediate size class between
the inner and distal zones (Table 2) may have occurred for a different reason. Because the distal zone is
at an earlier successional stage, a greater percentage of young trees smaller than 10 cm DBH are present
in this zone. Recruitment of the intermediate size class in the distal zone is a function of the rate of
regeneration in this area, not necessarily of increased recruitment.
The dispersal mechanisms for the most common tree species found in the study are particularly
important in illustrating the continued effect of remnant trees on regeneration. Pentaclethra macroloba,
the dominant tree species at La Selva (Hartshorn 1983), was the most common species found in the
study. Because P. macroloba is such a dominant species in this forest and it is dispersed explosively, it
is not surprising that there was no difference in the number of individuals among zones. In contrast,
Virola sebifera, was far more common directly beneath a remnant tree’s canopy than in any other zones.
V. sebifera is dispersed primarily by toucans, which are attracted to the fatty aril that surrounds the seed;
after digesting the aril, toucans regurgitate the seed (Howe 1981). Thus, is also not surprising that V.
sebifera was found more commonly beneath the canopy of remnant trees. However, because 51% of V.
sebifera individuals sampled were young trees between 5 -10 cm DBH, recruitment of many V. sebifera
may have occurred very recently. Dispersal of V. sebifera may still be higher beneath the canopy of
large remnant trees.
Although the perching height of large birds is not well described in the literature, ornithologists
report that most avoid perches close to the ground (Alice Boyle, personal communication). Skutch
(1971) further suggests that toucans may perch in pastures and other disturbed landscapes if tall remnant
trees are present, both to feed and to nest. Accordingly, the distribution of V. sebifera on the sites
studied may be related to the preferential use of large remnant trees by toucans. Although this trend may
exist for a number of large seeded neotropical species, some large seeded species do not follow the
same trend. Dipteryx panamensis, for example, shows of similar pattern of distribution beneath remnant
trees to V. sebifera. However, because D. panamensis is only found beneath conspecific remnant trees,
it is unlikely that D. panamensis is being dispersed to the site.
Remnant trees play an important role as foci for bird dispersed species and likely play an
important role in the recruitment of many large-seeded species, whose presence may be otherwise
hindered by dispersal limitation, even many years after abandonment. In addition, the role that remnant
trees play in forest recovery is highly complex, and thus the preservation of large remnant trees may be
important for future forest recovery. As new methodologies are developed to reduce the cost of forest
restoration (see Holl and Howarth 2000), the role of remnant trees on forest recovery may be used to
model how nucleated forest recovery may take place.
Literature Cited
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96
Apendix
Tree
number
1
Species
DBH
(cm)
200*
Height
(m)
36.5
Mean Canopy
radius (m)
19.5
9.2
Ficus sp.
Hampea
2
180*
32.2
appendiculata
3
35.8
13.1
Dipteryx panamensis 148
4
200*
28.8
11.2
Ficus colubrinae
5
200*
32.6
12.3
Ficus colubrinae
6
40.1
17.0
Dipteryx panamensis 137
7
41.7
14.5
Dipteryx panamensis 125
8
38.5
11.3
Terminalia oblonga 120*
9
121
32.1
10.6
Vitex cooperi
10
36.5
12.6
Dipteryx panamensis 155
11
95
34
12.0
Dipteryx panamensis
12
34.4
11.3
Dipteryx panamensis 190
13
38.5
10.1
Dipteryx panamensis 101
14
32
11.4
Dipteryx panamensis 128
15
88
23.6
9.4
Apeiba membranacea
Table 1. Species, DBH, height, and mean canopy radius for each remnant tree sampled.* indicates
DBH estimated, due to structural irregularities that exaggerated tree DBH values
Distance from
20remnant
0-10m
30m Distal Total sampled
Total # of species
74
68
53
116
Total # of individuals
268
208
142
618
Table 2. Sum total for number of species and number of individuals sampled with stems > 5cm DBH.
Mean density (individuals/ha)
< 5 cm DBH
Mean basal area (m2/ha)
> 5 cm DBH
1117 +/- 377
a
> 5 cm < 10 cm DBH
Inner zone
2250 +/- 1127 a
2.5 +/- 1.1 a
Outer zone
1629 +/- 797 b
850 +/- 273 b
1.6 +/- 0.9 b
Distal zone
1246 +/- 799 c
592 +/- 282 c
2.0 +/- 2.0 ab
> 10 cm DBH
23.1 +/- 12.1
a
26.6 +/- 15.9
a
> 5 cm DBH
25.6 +/- 12.0
a
28.3 +/- 15.6
a
12.9 +/- 7.0 b
14.7 +/- 7.2 b
Table 3. Mean (+/- 1 SD) stem density, and basal area (+/- 1 SD) for transects sampled at 0 -10 m
(inner zone), 20 - 30m (outer zone) and in control transects (distal zone) from the bole of a remnant tree.
Lowercase lettering denotes statistical difference using paired one-tailed t-test analysis (p < 0.05).
97
Figure 1. Location of remnant trees, La Selva Biological Station, Costa Rica.
14
Mean Species Richess/160m
2
a
12
a
10
b
8
6
4
2
0
Inner (0 - 10 m)
Outer (20 - 30 m)
Distal
Distance from Tree
Figure 2. Mean tree species richness, (+/- 1 SD), per transect set (160m2), for all trees in the three
different zones sampled. Lowercase lettering denotes significant difference (ANOVA, F = 9.6, df = 2 p
= < 0.001, Tukey post-hoc p < 0.05)
98
100%
90%
80%
seeds wind dispersed
70%
Seeds bird and/or bat
dispersed
60%
unknown seed size
50%
Dipteryx panamensis
40%
30%
seeds < 1 cm diameter
20%
seeds > 1 cm diameter
10%
0%
inner zone
outer zone
distal zone
Figure 3. Percentage of tree individuals with wind dispersed vs. bird/bat dispersed seeds of different
sizes for the inner (0 – 10 m), outer (20 – 30 m) and distal zones. Dipteryx panamensis was treated
separately due to the high number of D. panamensis remnant trees, and their effects as a potential seed
source.
Appendix 1. Number of each species present in each zone sampled. Abbreviations for dispersal
methods are d = explosively dehiscent, a = animal dispersed, and w = wind dispersed.
Method
Inner Outer Distal
Family
Species
Total
for
zone
zone
zone
dispersal
Acanthaceae
2
2
d
Bravaisia integerrima
Anacardiaceae
2
1
3
6
a
Spondias mombin
1
1
a
Annona montana
2
2
a
Guatteria aeruginosa
5
5
4
14
a
Guatteria diospyroides
Annonaceae
2
2
4
a
Guatteria recurrisepala
4
1
5
a
Rollinia pittieri
1
1
a
Sapranthus viridiflorus
Araliaceae
2
2
3
7
a
Dendropanax arboreus
1
1
a
Chamaedorea tepejilote
1
1
2
a
Crysophila warscewiczii
Arecaceae
2
2
a
Iriartea deltoidea
2
2
a
Prestoea decurrens
5
3
2
10
a
Socratea exorrhiza
Boraginaceae
1
1
2
w
Cordia alliodora
1
1
a
Protium costaricense
5
1
3
9
a
Protium pittieri
Burseraceae
2
2
4
a
Protium ravenii
2
2
a
Protium sp.
Capparidaceae
1
1
2
a
Capparis pittieri
99
Cecropiaceae
Clusiaceae
Combretaceae
Erythroxylaceae
Euphorbiaceae
Fabaceae
Flacourtiaceae
Hernandiaceae
Lauraceae
Malpigaceae
Cecropia obtusifolia
Calophyllum brasiliense
Chrysochlamys nicaraguensis
Vismia billbergiana
Vismia macrophylla
Terminalia amazonia
Erythroxylon macrophyllum
Alchornea costaricensis
Conceveiba pleiostemona
Croton schiedeanus
Hura crepitan
Andira inermis
Dipteryx panamensis
Inga densiflora
Inga leiocalycina
Inga mortotiana
Inga oerstidiana
Inga pezizifera
Inga sapindoides
Inga sp.
Inga thibaudiana
Inga umbellifera
Lonchocarpus oliganthus
Pentaclethera macroloba
Pterocarpus rohrii
Senna papillosa
Unknown 1
Stryphnodendron microstachyum
Swartzia cubensis
Swartzia sp.
Zygia gigantifolia
Casearia arborea
Casearia commersoniana
Casearia corymbosa
Laetia procera
Ryania speciosa
Hernandia sternura
Cinnamomum chavarrianum
Licaria cufodontsii
Licaria sarapiquensis
Nectandra cissiflora
Nectandra membranacea
Nectandra reticulata
Ocotea atirrensis
Ocotea leucoxylon
Ocotea puberula
Unknown 1
Unknown 2
Bunchiosa macrophylla
1
3
2
1
1
1
3
1
1
3
1
6
1
1
1
3
21
1
2
2
2
2
1
1
3
1
2
3
21
1
1
1
3
2
3
20
2
2
6
1
1
1
18
1
1
1
2
8
1
1
5
5
1
1
13
10
1
5
1
2
2
1
1
1
1
7
3
5
1
1
5
2
1
2
3
1
2
5
6
1
1
1
4
1
1
10
1
1
2
5
23
1
2
1
2
1
6
1
4
7
1
59
3
2
1
7
1
1
2
31
2
1
11
6
2
4
1
1
1
14
5
6
2
8
1
1
1
a
a
a
a
a
w
a
a
a
d
d
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
w
d
w
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
100
Byrsonima crispa
Malvaceae
Hampea appendiculata
Blakea scarlatina
Miconia affinis
Melastomataceae Miconia elata
Miconia multispicata
Miconia sp.
Meliaceae
Guarea sp.
Monimiaceae
Siparuna pauciflora
Castilla elastica
Ficus colubrinae
Moraceae
Maquira costaricana
Sorocea pubivena
Trophis racemosa
Virola koschnyi
Myristicaceae
Virola sebifera
Myrcia splendens
Myrtaceae
Myrciaria floribunda
Neea elegans
Nictaginaceae
Neea psychotrioides
Olacaceae
Minquartia guianensis
Piperaceae
Piper sp.
Rhamnaceae
Colubrina spinosa
Palicourea guianensis
Posoqueria latifolia
Rubiaceae
Psychotira eurycarpa
Psychotria officinalis
Psychotria sp.
Warszewiczia coccinea
Rutaceae
Zanthoxylem panamense
Sapindaceae
Paullinia granatensis
Sapotaceae
Pouteria silvestris
Simaroubaceae
Simarouba amara
Cestrum megalophyllum
Solanaceae
Solanum circinatum
Unknown sp.
Symplocaceae
Symplocos sp.
Apeiba membranacea
Geothalsia meiantha
Tiliaceae
Luehea seemanii
Trichospermum grewiifolium
Aegiphila cephalophora
Verbenaceae
Vitex cooperi
Violaceae
Rinorea deflexiflora
Unknown 1
Unknown 2
Unknown 3
Total number of species
Total number of individuals
1
2
1
4
4
1
6
5
3
7
1
1
2
13
39
1
1
1
1
1
1
12
6
2
6
4
1
1
1
1
2
1
1
3
1
6
2
4
1
2
17
7
1
1
12
9
1
1
1
1
5
1
1
2
1
1
1
1
16
1
1
1
2
1
3
1
8
2
4
5
3
1
1
2
3
1
2
5
1
1
74
269
68
208
1
116
619
2
12
2
16
10
1
1
4
2
10
3
1
1
2
15
54
1
1
2
35
2
20
2
1
1
1
3
2
7
1
1
1
27
3
1
1
1
6
7
9
1
1
5
1
1
1
1
53
142
a
a
a
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w
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w
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-
101
An estimate of nitrogen fixation by the lichen genera Cococarpia and Leptogium in a
tropical lowland forest
Leigh Seeleman and Catherine Cardelús (mentor)
Resultados
Este proyecto se diseño para estimar la
fijación de Nitrógeno en las dos especies
más abundantes de líchenes, en la Estación
Biológica La Selva, Cococarpia y
Leptogium. Líquenes con N fijado son
escasos en muchos ecosistemas. En este
trabajo voy a examinar las tasas de fijación
de N2 bajo diferentes regímenes de luz y
humedad, al mismo tiempo que hacer una
estimación de abundancia de estos
líquenes. Voy a usar esta información para
generar un modelo de fijación de N2 por
estos géneros al mismo tiempo que estimar
la contribución de N fijado for líquenes
para este bosque.
Este trabajo
incrementará nuestro entendimiento de la
dinámica del N en bosques Neotropicales y
el papel de los líquenes en el ciclo del N.
Abstract
This project was designed to estimate
Nitrogen fixation by the two most
abundant species of lichen at La Selva
Biological Station, Cococarpia and
Leptogium. Nitrogen fixing lichen have
been shown to be an important nitrogen
source in tropical forests however,
quantitative measures of N2 fixation are
lacking in many ecosystems. In this
work, I will examine N2 fixation rates
under multiple light and wetness
regimes as well as make an abundance
assessment of these lichen. I will use
these data to generate a model of N2
fixation by these genera as well as
estimate the contribution of fixed N by
lichen to this forest. This work will
increase our understanding of nitrogen
dynamics in the neotropical forest as
well as the role of lichen in the nitrogen
cycle.
Introduction
The objective of this study is to estimate nitrogen fixation by the two most abundant genera of
lichen (Cococarpia and Leptogium) for the 1500 ha of primary tropical lowland rainforest at La Selva
Biological Station. Lichen are an association between a fungus and algae, and often that association is
with a blue-green algae that is capable of fixing atmospheric nitrogen into a usable form of nitrogen via
nitrogenase activity. There are several ways in which fixed nitrogen in lichen can be transported to the
rest of the ecosystem. Rainfall can wash nitrogen leachates from the lichen surface into the ecosystem
(Stewart 1963). Fixed nitrogen can also leach out of the lichen and be transferred directly to plant
leaves, or can enter the ecosystem through decomposition of lichen on fallen branches and leaves (Jones
and Wilson 1978).
A lichen abundance survey in a premontane Columbian rainforest found that 82% of lichen were
on twigs and branches between 3 and 12 cm diameter, and lichen diversity was greatest on 5 cm twigs
(Forman 1975). This indicates that lichen may be most prevalent in the canopy and therefore contribute
significantly to nitrogen dynamics within the canopy community as well as to productivity and nitrogen
cycling on the whole-ecosystem level. Studies have shown that canopy communities in tropical
ecosystems hold a significant portion of plant diversity, biomass, and nutrients (Gentry and Dodson
1987, Nadkarni 1984), and therefore lichen may play an important role in the canopy dynamics and
productivity, which also influence ecosystem nutrient cycles and productivity.
102
A study by Forman (1975) estimated the amount of nitrogen fixed by lichen to be 1.5-8 kg
N/ha/yr for a premontane tropical forest. This estimate is approximately equal to the estimate of total
nitrogen input by rainfall for tropical ecosystems, which is 2-7 kg N/ha/yr (Eriksson 1952, Allison 1965
in Forman 1975). This indicates that lichen may play a significant role as a nitrogen input in the tropics.
In a lichen-abundance survey, Forman (1975) found that 82% of lichen were found on twigs and
branches between 3 and 12 cm diameter, and lichen diversity was greatest on 5cm twigs. His
abundance survey also showed that lichen are most prevalent in the canopy and therefore contribute
significantly to nitrogen dynamics within the canopy community as well as to productivity and nitrogen
cycling on the whole-ecosystem level. Studies have shown that the canopy community in tropical
ecosystems holds a significant portion of plant diversity, biomass, and nutrients (Gentry and Dodson
1987, Nadkarni 1984), and therefore, lichen may play an important role in the canopy dynamics and
productivity. The canopy delivers biomass, nutrients, and organic matter to the rest of the ecosystem
through branch falls, tree falls, and rainfall, and should be considered in any ecosystem models of the
tropics. Since vegetation removal for logging or land-use conversion can affect the nitrogen cycle and
have long-term effects on soil fertility and ecosystem resilience (Uhl and Jordan, 1981, Jordan et al
1983; in Nadkarni 1984), current models used for determining the effect of vegetation removal would
benefit from a knowledge of the role of lichen in the nitrogen dynamics of the canopy and its
ecosystem.
In order to estimate nitrogen fixation by Cococarpia and Leptogium for La Selva, I will combine
the results of 1) a fixation experiment, 2) long-term micrometeological data , 3) a lichen-abundance
survey, and 4) data on tree distribution and size. A lichen abundance survey based on recent treefalls
will be scaled up using detailed tree-abundance data to reflect lichen abundance for the primary forest.
My nitrogen-fixation experiment will yield the nitrogen fixation rate for both genera under high- and
low-light conditions, and at various hours after a rainfall event. I chose to determine nitrogen-fixation
rate in terms of hours after rainfall because Frieberg (1998) found that the most important control factor
in the nitrogen-fixation rate in cyanobacteria is the availability of liquid water. Using annual light and
rainfall data from La Selva Biological Station, I will then estimate the annual nitrogen fixation by
Cococarpia and Leptogium I hypothesize that my estimation of nitrogen fixation for these genera of
lichen will be significant in terms of the nitrogen budget of La Selva Biological Station.. This work will
contribute to the growing knowledge of the nitrogen cycle in tropical forests as well as increase our
understanding of the factors that control nitrogen fixation in lichen.
Methods
This study was conducted at La Selva Biological Reserve, near Puerto Viejo de Sarapiqui in the
Heredia Province, Costa Rica. Located in the Atlantic lowlands, where the Puerto Viejo and Sarapiqui
rivers meet, the 1500 ha reserve is classified as a Tropical Wet Forest on the west side and Tropical
Premontane Wet Forest on the east. Average yearly rainfall is 3,991 + 748 mm and the elevation ranges
from 35 -150 meters. There is a short dry season from January/February to April/May. The southern
two-thirds of La Selva are covered with well-drained residual soils overlaying basalt bedrock. In the
northern part of the reserve, near the Puerto Viejo river, the basalt is covered by old alluvial soils and
then recent alluvium that floods occasionally. Land use history includes cacao, laurel and pejibaye
plantations, but approximately 40 percent of the site is virgin forest (Janzen, 1994).
For the nitrogen-fixation experiment, samples of Cococarpia and Leptogium were collected
from trees in the same light level. Wet mass and volume was measured for each sample. Fixation was
measured 0, 6, 18, 24, and 48 hours after a simulated rainfall event so that fixation data could be
correlated to rainfall data to yield a better estimate of total fixation for the forest. Samples were “rained
103
on” 0, 6, 18, 24, or 48 hours before the experiment and then allowed to sit in an ambient lab until the
experiment was run. Samples were placed in airtight glass septum jars. One jar was processed at a
time: first 5 ml of ambient air was removed from the jar using a gas syringe and then expelled into the
atmosphere, and then 5 ml of 15N enriched N2 gas was removed from the N2 gas canister and injected
into the jar. The time was recorded and jars were placed out in the sunlight. Each experiment had 5
controls. A control consisted of a jar for which 5 ml of air was expelled, and then 5 ml of ambient,
rather than enriched, air was injected. Jars were incubated for 4 hours in the sunlight, and then the
lichen was removed, rinsed in DI water to remove any residual 15N, and dried at 60 degrees for 48
hours.
Samples will be ground in a Wiggle-Bug, and then sent to the University of Florida for 15N/14N
analysis with a mass spectrometer. A total of 4 fixation experiments must be run so that fixation by
both Cococarpia and Leptogium can be determined for both a high-and a low-light level. A
measurement of fixation at both a high-and low-light level is essential to estimate total fixation for the
forest, because calculations will be made in congruence with weather data, which includes detailed
daily light levels.
An abundance survey will be completed to determine abundance of the two lichen genera for La
Selva. A survey of freshly fallen trees will continue in order to gain a representative sample of trunks,
branches, and their diameters. The abundance survey is conducted as follows: For trees with a DBH of
less than 10 m the whole trunk is surveyed, and for trees with a DBH of greater than 10m, 2 meter plots
are surveyed at 0-2m, 4-8m, 10-12m, etc. The branches of each tree are representatively subsampled in
the following fashion: for each tree, a 1 m plot is surveyed on each branch surveyed, and the diameter of
the branch is measured at the center of each 1 m branch. For each tree, the accessible first degree
branches are surveyed, and then 3 second degree branches, 3 third degree branches, 3 fourth degree
branches, and so on until the smallest branches are surveyed. Lichen diameter is measured, and the
lichen is classified into 3 size classes. Samples for each size class will be collected, dried for 48 h at 60
degrees C, and then used to estimate lichen biomass for the forest based on the abundance survey.
Data from the abundance survey will then be scaled up to the whole primary forest using the
detailed tree abundance and diameter data from the CARBONO project to yield an estimate for lichen
abundance. Fixation rate under high and low light conditions and at varying hours after rainfall will be
calculated using the mass spectrometer 15N data and nitrogen-fixation calculations. Yearly nitrogen
fixation for the 1500 ha primary forest at La Selva Biological Station will then be determined using
light and rainfall data in combination with the results of the abundance survey and fixation rate.
104
Results
Fixation experiment is over halfway complete, and 10 of 30 trees have been surveyed for abundance.
Of the 10 trees surveyed, lichen was found on four of them, with a total of 6 lichen found (see Table 1).
Tree
# Leptogium
# Cococarpia
DBH (m)
1
2
0
0.90
2
0
0
1.26
3
0
0
0.78
4
0
0
0.68
5
2
0
0.61
6
0
1
0.21
7
0
0
0.30
8
1
0
0.64
9
0
0
0.66
10
0
0
1.37
Table 1: Preliminary results of lichen abundance survey. Each lichen found had a diameter of
approximately 1 cm.
The following calculations will be used to calculate nitrogen fixation rate based on the fixation
experiment.
1) We are given that the atmosphere contains .3663 % 15N and 99.64% 14N
2) Using PV = nRT, we calculate the moles of N2 in the jar, and make sure to subtract the volume
of lichen from the volume of the jar. If P= 1atm, Vjar = .040 L, R =.08206 (L atm)/(mol K), T
= C + 273.15K=299.15 K, and the volume of the lichen is .005 L,
Then: n =
(1 atm)(.035L)
= .000112096
(.08206 (L atm)/(mol K))(299.15)
We are given that air is 78% N2.
3) We now must find the number of mols N2 in 5 ml of air.
Still using PV = nRT, we calculate
n=
(1 atm)(.005L)
= .0203681 mols N2
(.08206 (L atm)/(mol K))(299.15)
4) Next, we must calculate the number of mols of 15N2 in 5 mls of 98% 15N2. (Since the gas used
in the fixation experiment was 98% N2)
(.0002064 mols N2)(.98) = .00202272 mols 15N2
5) Next, we must find the atom % of the mix of gases in the jar.
Atom % mix = n1(atm 15N) = n2(98% label)
n1 + n2
where: P=1atm
atm 15N = initial pressure = .3663 atom %
105
n1=N2 in jar = .001112096
n2 = mols N2 in 5 ml = .000203681
therefore:
atom % mix = (.001112096 mols (.3663%))+(.000203681 mols)(.98)
.001112096 + .000203681
=.544572 x 100 = 54.547%
This gives us the headspace atm % post injection (enrichment).
6) Now we calculate the lichen atom % post-incubation.
Lichen atom % = (to Nug/g)(Na) + (t1Nug)(headspace 15N)
To ugN + ti ugN
Where: to = initial lichen mass
Na = natural abundance
t1 = post incubation weight
7) Next, we use the delta 15N data from the mass spectrometer to calculate atom percent:
Delta 15N = r =(delta15N)(d15N of atm + d15N of atm)
1000
we then use F to calculate atom %:
F=
r
r+1
where r = 15N
14N + 15N
atom % = (F)(100)
8) Next we must calculate the Specific N2 Fixation activity (SNF).
SNF = uMolN assimulated
g lichen n
where:
%N = Mass % N content of enriched lichen (%N from mass spec x rolled weight)
%15Natm = headspace post-injection
therefore:
SNF =
(APE x %N Lichen)
x (1/2)
(Incubation time (hrs) x N15 atm)
and r = (d15N x rstandard) x 1000
1000
where rstandard = .003676
9) This will yield the amount of nitrogen fixed by a certain biomass of lichen under specific weather
conditions over a specific period of time. Using the lichen abundance/biomass survey in conjunction
with annual weather data, the SNF will allow us to extrapolate and calculate the yearly Nitrogen
fixation by Cococarpia and Leptogium for La Selva.
106
Acknowledgements
I would like to thank Dr. Catherine Cardelús for mentoring, equipment, logistical and intellectual input,
Dr. Beth Anderson and the OTS REU Program, which made this study possible, The Binns-Williams
Scholarship, Rigo for all his help in the field, and Julio Baratees and Christian Caruso for their generous
help in the lab.
Literature Cited
Forman, Richard T. 1975. Canopy lichens with blue-green algae: a nitrogen source in a Columbian rain
forest. Ecology 56:1176-1184.
Frieberg, Elke. 1998. Microclimatic parameters influencing nitrogen fixation in the phyllosphere in a
Costa Rican premontane rain forest. Oceologia 17:9-18
Gentry, A.H. and C.H. Dodson. 1987. Diversity and biogeography of neotropical vascular epiphytes.
Annals of the Missouri Botanical Gardens. 74:205-233.
Janzen, D. H. Costa Rican Natural History. 1983. The University of Chicago Press, Chicago, Illinois,
USA.
Millbank, J.W. and JD Olsen. 1986. The assessment of nitrogen fixation and throughput by lichens. IV
nitrogen losses from peltigera membranacea (Ach.) Nyl. In autumn, winter, and spring. New
Phytologist 104:643-651.
Nadkarni, N. 1984. Epiphyte biomass and nutrient capital of a neotropical elfin forest. Biotropica
16:249-256.
Vitousek, P.M., K. Cassman, C. Cleveland, T. Crews, C. Field, N. Grimm, R. Howarth, R. Marino, L.
Martinelli, E. Tastetter, & J. Sprent. 2002. Towards an ecological understanding of biological
nitrogen fixation. Biogeochemistry 57/58: 1-45
107
Distribution patterns, herbivory, and chemical ecology of Piper imperiale:
Testing the resource concentration hypothesis
Leslie A. McGinnis1, Lee A. Dyer2 (mentor)
1
University of Washington, 2Tulane University
Resumen
El distribución de plantas es importante a las
comunidades de herbivoros en ecosistémas
naturales y agriculturas. Root (1973) dijo que
insectos que comen plantas preferirían groups
de plantas puros en vece de plantas mixtas en
polyculturas. Los insectos comen mas y pasan
mas tiempo en lugares sin plantas que en los
lugares con plantas que los insectos no pueden
comer. El hipotesis del concentración de
recursos es importante al diseño algricultura y
los factores afectando la evolución de insectos.
Estudié el hipotesis del concentración de
recursos en dos reserves en Costa Rica, El
Estación Biológica La Selva y La Tirimbina
para examinar los efectos de la distribución de
plantas en el daño de insectos y la distribución
de Piper imperiale. Caminé transectos para
describir la distribución de P. imperiale
natural. No había una diferencia signífica
entre plantas juntas y plantas solas. Pero, el
perentaje de daño de geometrids (un tipo de
oruga) fue major en grupos de plantas que en
plantas solas. Pero el percentaje del daño de
coleopteran (escarbajos) fue mayor en plantas
solas. P. imperiale crecían en un distribución
de plantas juntos en groupos. Mis resultos son
differentes que los resultos de otros estudios
en este area.
Abstract
The distribution of plants is of great importance
to herbivore communities in both natural and
agroecosystems. In 1973 Root proposed that
herbivorous insects would prefer pure stands of
a host plant over isolated plants in a sea of less
palatable material. He also suggested that
insects would linger in monocultures longer
than in polycultures, causing more damage.
Understanding how herbivores respond to plant
distribution is of critical importance to
improving agricultural design as well as
understanding evolutionary pressures on these
herbivores. I tested the resource concentration
hypothesis in two lowland Costa Rican forests
using Piper imperiale, one of the less-studied
members of the diverse genus Piper.
I
established paired plots of single and clumped
plants randomly throughout La Selva
Biological Station and Tirimbina Rainforest
Center to examine the effects of plant
distribution on herbivore damage and diversity.
Moreover, I walked transects throughout La
Selva to survey the natural distribution of P.
imperiale. There was no significant difference
in the diversity of insect damage found on
single versus clumped plants. The percentage
of damage area due to geometrids was
significantly greater on clumped versus single
plants, while the percentage of damage area
due to coleopterans was significantly greater on
single versus clumped plants. P. imperiale was
also found to have a clumped distribution
pattern. These results differ from previous
results of similar tests on P. cenocladum.
Palabras clave: Piper imperiale, Piper cenocladum, concentración de recursos, ecología de la communidad, hebivorismo,
defensas quimicas
Keywords: Piper imperiale, Piper cenocladum, resource concentration hypothesis, community ecology, herbivory, chemical
defense
Introduction
Many studies have suggested that plant distribution can have a significant effect on herbivore
communities. In 1973 Root proposed the resource concentration hypothesis, stating that herbivorous
insects would prefer pure stands of a host plant over isolated plants in a sea of less palatable material.
108
He also suggested that insects would linger in monocultures longer than in polycultures, causing more
damage.
Risch (1981) supported the resource concentration hypothesis in his study of the abundance and
movement patterns of beetles in a squash-corn-bean agroecosystem in Costa Rica. He found that
herbivores preferred dicultures (plots with squash and beans) or monocultures (plots with just squash or
just beans) over plots with a non-host plant corn. Moreover, movement patterns of the adult beetles
were responsible for this abundance pattern.
Several reasons for avoiding polycultures with non-host plants include; non-host plants may
shade and hide host plants, non-host plants may interfere with herbivore movement from one plant to
another, and herbivores are expected to spend less time on non-host plants and thus move through
polycultures more quickly than they move through monocultures (Risch 1981).
Expected patterns of herbivore abundance on host plants are not just functions of the number of
host plants and what plants herbivores prefer, but are also functions of the actual density and
arrangement in space of the host plant (Root 1973, Risch 1981). While experimental manipulation of
plant distribution can provide valuable information on constraints of herbivore diversity, it is also
valuable to know the natural distribution of the plant species in question. Plants can have a random,
uniform, or clumped spatial pattern (Krebs 1999). Steele (unpublished data) tested the resource
concentration hypothesis and found that Piper cenocladum patches supported a higher diversity of
insect herbivores. Moreover, she found that P. cenocladum has a naturally clumped dispersal pattern.
Piper is a pantropical genus of about 1,000 species, two thirds of which are found in the
Neotropics. Approximately 50 species are found in Costa Rica with diversity decreasing with increases
in altitude and decreases in precipitation. Pipers have several characteristics that make them an ideal
model system. Pipers are extremely diverse and widely distributed, yet differ little morphologically.
Almost all produce pearl bodies that are used by ant mutualists in some species. The genus has been
used for everything from pesticide control using the chemical piperine to studies on seed dispersal. This
extreme diversity allows the scientist to compare very closely related species living sympatricly (Dyer
and Palmer 2004). Piper plants root adventitiously, allowing experimental plots to be created easily.
Cuttings from parent plants can be collected, stored in water for a short period of time, and planted
directly in soil without rooting hormones, and still survive.
Piper imperiale is the sister species to P. cenocladum by most recent phylogenetic accounts
(Dyer and Palmer 2004). Although these sister species are very similar in appearance and secondary
chemistry, they differ greatly in their relationship with ants and in their distribution. P. imperiale
produces pearl bodies, but lacks the closed petioles with abundant food bodies for ants found in P.
cenocladum (personal communication, R. Fincher). Piper cenocladum, the subject of much ant-plant
research, is an understory shrub found in the lowland humid forests of the Atlantic coast of Central
America (Dyer and Palmer 2004, Dyer et al. 2003, Dyer et al. in press, Letourneau 1998). This species
has 20-40 cm long leaves that live for around two years and typically houses facultative Pheidole
bicornis ant mutualists in its stems and petioles (Dyer et al. 2003, Steele et al.). P. cenocladum also
contains three defensive amides (Dyer et al. 2003).
Because of the extensive research on P. cenocladum and the dearth of research on P. imperiale,
the species is an open subject for research in the Piper genus. Furthermore, most tests of the resource
concentration hypothesis have focused on agriculture systems and not on tropical forest ecosystems
(Risch 1981).
109
In this study I sought to explore three main questions.
1. How do dispersal patterns affect the herbivore diversity and amount of herbivore damage on P.
imperiale? How does this relationship differ from that of its sister species Piper cenocladum?
2. What other factors, such as previous damage, leaf area, and concentration of secondary
metabolites affect herbivore diversity?
3. What is the natural dispersal pattern of P. imperiale?
Methods
Study System
Piper imperiale (Miq.) C.DC. in DC. 1869 is a lowland understory shrub in the diverse tropical
plant genus Piper. Ranging from Costa Rica to Panama, it is found from sea level to 2,000 m, but is
most common between 1,000 m and 1,800 m. It grows up to 6 and rarely 10 m tall, has conspicuously
thickened older nodes, deeply vaginating petioles, and lamina 20-60 cm long and 15-35 cm wide. It is
easily distinguished from other Piper by its approximately 1.8 mm long gland-like tubercles on the
stems. P. imperiale reproduces vegetatively by fragmentation and, less frequently, sexually (Burger
1971). It tends to be found in late successional areas and is associated with swamps (Greig 1991, 47).
Study Site
All research was conducted within La Selva Biological Station and Tirimbina Rainforest Center
in the county of Sarapiquí, province of Heredia, Costa Rica (Figure 1). La Selva is a tropical wet forest
reserve of 1,536 ha, located at the confluence of the Sarapiqui and Puerto Viejo rivers (10o 26’ N, 83o
59’ W). The station covers an altitudinal range from 35 m to 137 m above sea level, representing a
wide range of forest and soil types. A more complete history can be found in La Selva: Ecology and
Natural History of a Neotropical Rain Forest (McDade et al. 1994). Tirimbina Rainforest Center is an
800 ha reserve of mid-elevation premontane rainforest. Elevations here range from 140 m to 220 m
above sea level, providing a more extensive range of elevations and terrains on which P. imperiale is
found (Tirimbina Rainforest Center 2004).
All research was conducted from June to August 2004, during the rainy season.
Part I: Testing the Resource Concentration Hypothesis
Cutting and Plot Establishment
In order to test the resource concentration hypothesis, 26 plots of paired single and clumped
plants were placed throughout La Selva Biological Station and Tirimbina Rainforest Center. Between
these two sights, a larger portion of the elevational range of P. imperiale and a wide range of soil types
were included. Cuttings with 1 to 3 relatively undamaged leaves and 4 to 5 nodes were taken from
several separated locations throughout La Selva. Some cuttings with shorter internodal lengths had up
to 7 nodes and a few plants with very long internodes had 3 nodes. These few differences were to
ensure that each plant could have 2 nodes underground and 2 nodes (or enough distance to raise leaves
off the ground) above ground.
GIS was used to randomly select 22 trail markers (all trails are marked at 50 meter intervals)
from all trails on the front half of La Selva (Figure 2). To represent higher elevation systems, 4 plots
were randomly selected at Tirimbina Rainforest Center. Each plot was placed 5-10 m from the trail
with the second planting 10 meters away such that there were no P. imperiale plants within 10 m of
plots. Order of planting of clumped and single plants was randomized. Whenever possible, efforts
110
were made to ensure that the clumped and single plants were paired in slope and light as much as was
possible. Clumped cuttings were planted with one cutting in the center and 4 other plants 25 cm away
(Figure 3). Plots were periodically monitored over 4 weeks to replant any uprooted plants and remove
any debris that had fallen on the plots.
Quantification of Herbivory
Herbivory was measured on two levels. For each cutting, all pre-existing herbivore damage was
described. Additionally, area of pre-existing herbivore damage by herbivore type was measured for one
fully opened leaf using an overlay grid (Figure 4). Accuracy of the grid method was compared with leaf
meter measurement techniques. Fifteen leaves with little or no damage were measured three times on a
Li-cor Model 3100 Area Meter. The average was compared to the initial leaf area grid measurement
minus new damage and percent difference between the two methods was calculated. The areas
measured by each method differed by about 5% on average, suggesting that the grid is a reliable
method. Each of these leaves was labeled with an individual accession number to assess postexperimental herbivory.
I divided herbivory into10 types (Figure 5).
1. Orthoptera (primarily Tettigoniidae): Long smooth cuts along leaf edge, rarely protruding in
towards leaf mid-vein.
2. Coleoptera (primarily Curculionidae (weevils), personal communication with R. Fincher):
Small round holes, sometimes elongated and distorted after leaf growth
3. Geometridae: Damage from leaf underside leaving square holes following leaf venation.
This damage is a white film of leaf tissue at first and is quickly knocked out by rain after
dry, leaving a vein skeleton.
4. General Lepidopteran: Holes along the edge that protrude towards leaf mid-vein with cut
curves that are smaller and more frequent than those of Orthopteran damage.
5. Hesperiidae: Leaves cut and folded over, small curved scrape marks under folded portion of
leaf.
6. Leaf miner: Winding lines made from feeding upon the leaf cells between the upper and
lower surfaces of the leaf.
7. Gall maker: Gall growth abnormalities in the steam and leaves.
8. Atta spp. Leaf cutter ants: small round cuts on leaf edge associated with major herbivore
damage.
9. Hemipteran: Damage on underside of mid-vein from sucking proboscis.
10. Other: Any other non-mechanical damage that could not be confidently assigned to the
above categories.
Leaf Samples for Chemical Analysis
I collected the focal leaves for each cutting and dried them in brown paper bags at ambient temperature
(in the top floor of the old lab at La Selva and in an airconditioned office room at Tirimbina Rainforest
Center). I may use these or other samples to determine if concentration of Piper amides had an effect
on results.
Part IB: Dispersal patterns of P. imperiale
GIS was used to randomly select 29 trail markers throughout La Selva (Figure 6, 7). At each point, I
walked a transect 100 meters long perpendicular to the trail. I then divided the transect into 4 quadrats,
each 50 m long and 5 m wide. Because these four quadrats were contiguous, they are not independent
random samples of the P. imperiale population. Thus, they cannot be used to answer questions about
111
population density or other measures of abundance. However, they can describe patterns in overall
distribution as well as inform methods for future population density surveys (Krebs 1999). I counted
every P. imperiale plant in each quadrat. I then used the Standardized Morisita Index was to describe
the dispersal pattern as clumped, uniform, or random.
Results
Part IA: Testing the Resource Concentration Hypothesis
There was no significant difference in the diversity of herbivore damage present between single
and clumped plants (paired t-test, P=0.6518).
We looked at the percent of new herbivore damage caused by each type of insect. We then took
each type of insect damage and ran a paired t-test to ask if percentage of new herbivore damage from
each insect type varied significantly between clumped and single plants. Percentage of herbivore
damage due to geometrids was significantly higher on clumped versus single plants (P=0.0115).
Percentage of damage due to Coleoptera was significantly higher on single versus clumped plants
(P=0.0230). All other damage categories were not significantly different between single and clumped
plants.
Part IB: Dispersal patterns of P. imperiale
P. imperiale was found to have a clumped dispersal pattern (Ip=0.59 > 0.50, p=0.05, n=116, chisquared test by Standardized Morisita Index methods in Krebs 1999).
Discussion
My results differed greatly from studies of this question on Piper cenocladum. Insects feeding
on P. imperiale do not uphold the resource concentration hypothesis for all herbivores except
geometrids. Steele et al. (unpublished data) found a higher diversity of insects on clumped P.
cenocladum plants than on single plants. However, she did not measure previous damage or quantify
the amount of damage from each type of insect.
Marquis’ (1991) study of Piper herbivores sheds some light on why differences were seen
between the two species of Piper. P. cenocladum is ranked as common by Marquis and P. imperiale is
ranked as medium in abundance. Perhaps the higher abundance of P. cenocladum caused herbivores of
the species to be, on average, closer to the study sites and more likely to colonize and damage the
plants.
Weevils and geometrids on Piper exhibit a large amount of variance in host specificity (Marquis
1991). Some rely on one species while others feed on up to eighteen (weevils) and six (geometrid)
species of Piper. Larger and more abundant Piper species have a greater diversity of herbivores
(Marquis 1991). Piper imperiale hosts 3 species of geometrids and 3 species of weevils (family:
Curculionidae, weevils) (two Ambates spp. which feed on five and one Piper species and Peridinetus
spp. which feeds only on P. imperiale). In comparison, Piper cenocladum’s hosts 2 geometrids and 6
weevil species (Marquis 1991). P. cenocladum’s weevils feed on; Ambates cretifer 4 species of Piper,
Ambates sp. 5 species of Piper, Ambates sp. 1 species of Piper, Ambates sp. 3 species of Piper,
Peridinetus 14 species of Piper, and Peridinetus 6 species of Piper (Marquis 1991). Thus, P.
cenocladum may be subject to more herbivore damage. Insects may be more likely to colonize P.
112
cenocladum cuttings from other Piper species, increasing the chances in seeing a statistically significant
pattern in four weeks.
According to Marquis (1991) adult weevils feed mostly on developing leaves and rarely attack
fully opened leaves. All of my focal leaves were fully opened, and thus, possibly less likely to incur
any further adult damage. Smaller amounts of new damage increase the chance that human error in new
damage measurement could override actual new damage in analyses. Most species of Geometrid moth
larvae feed on mature leaves. This could explain why new damage was seen for geometrids.
There are a few key limitations to my study. My plots were only monitored for four weeks.
Some insects only damage the plant at particular stages in leaf development (Marquis 1991) and these
may not occur within a four-week period. Ideally, this study would run for many months, such that all
leaves surveyed for herbivore damage would have been formed after plot establishment.
Secondly, I do not yet know if chemical defenses are constitutive or induced in P. imperiale.
Current data indicate that P. imperiale’s chemical defensives are most likely constitutive (personal
communication, Lee Dyer). However, if defenses are induced they may have a large effect on the
results. Cutting the plants could induce defenses which could change secondary plant chemistry and
herbivory.
Finally, I did not follow the exact location from which each cutting came. Because of the time
necessary to find P. imperiale, take cuttings, record previous damage, trace leaves, and establish plots
throughout the stations; I was forced to collect cuttings and establish plots in stages. For example, I
would collect cuttings from stretches of a few trails, mix those cuttings, and plant them in my
experimental design, and then repeat this from similar stretches of trails. Differences seen could be
related to the genotypes of maternal plants.
Future work should focus on determining whether or not Piper amide chemical defenses are
induced or constitutive. This will greatly impact the appropriateness of the cutting propagation method.
Maternal sources for cuttings should be tracked throughout the experiment. Additional feeding trials
should be done on each insect type to clarify damage shape. Finally, plots should be re-evaluated after
longer spaces of time. Other experiments could combine P. imperiale and P. cenocladum plants in
dicultures and compare insect damage with single clumps of each plant.
Acknowledgements
I would like to thank Lee Dyer for amazing statistical skills, knowledge of the forest, and the
opportunity to work in Costa Rica. I would also like to thank Karin Gastreich for patient advice on
Piper systems and research in general. Many thanks also go to Elizabeth Olivas Anderson, Julio
Barrantes, Roberto Garcia Lopez, Gerardo Vega Chavarria, R. M. Fincher, and the wonderful group of
students, researchers, and staff at La Selva Biological Station, the Organization for Tropical Studies,
and Tirimbina Rainforest Center. Funding was provided by the National Science Foundation Research
Experience for Undergraduates (NSF REU) program.
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Burger, William. Ed. Flora Costaricensis. Vol 35. Fieldiana Botany.
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diversity cascades and resource concentration models in Piper cenocladum and associated
arthropods. Unpublished data. May be obtained from [email protected] or [email protected].
Tirimbina Rainforest Center. http://www.tirimbina.org/. Milwaukee Public Museum and Riveredge
Nature Center. 2004.
114
Figure 1: Map of Costa
Rica and Sarapiquí region.
Adapted from OTS station
and regional land use maps.
Study reserves are indicated
by arrows.
Figure 2: Locations of plots for Part I: Testing the
Resource Concentration Hypothesis. I used GIS to
select random points (50m trail-markers) from all
non-restricted trail stretches. I then used the 22 sites
in the front half of the property for greater
accessibility. To represent the elevation and slope
typically found at the back of the property, I
established 4 plots at Tirimbina Rainforest Center.
115
Figure 3: Part I: Testing the Resource
Concentration Hypothesis plot design. I
established plots at random points (see Figure
2), randomly selected a side of the trail (unless
one side was inaccessible or dangerous),
randomly selected a distance 5 to 10 m off the
trail, and randomly planted the single or
clumped plot first.
Figure 4: Part I: Testing the Resource
Concentration Hypothesis: focal leaves. Striped
leaves indicate traced leaves.
Figure 5: Part II: Dispersal Patterns. I
walked 29 transects arranged as above. I
divided each transect into 4 quadrats 50
m long by 5 m wide and took counts of
P. imperiale plants within each quadrat.
116
(a) Coleoptera
(b) Orthoptera
(c) Geometridae
(d) Gereralist Lepidoptera
117
(e) Hesperiidae
(f) Leaf-cutter ants (Atta spp.)
(g) Leaf miner (Meyer 2004)
(h) Gall
118
(i) Hemiptera
(j) Other
Figure 6: a-j: Various types of damage measured.
Figure 7 : Locations of transects for Part II:
Dispersal patterns for Piper imperiale. I used GIS
to select random points (same points used for
plots), divided La Selva into 5 sections, and
randomly selected an equal number of points from
each section.
119
Aspectos sobre la dinámica poblacional de Euterpe precatoria (Arecaceae) e
implicaciones para su conservación
Mauricio Fernández Otárola1, Gerardo Ávalos Rodríguez1,2
1
Universidad de Costa Rica, 2 School for Field Studies, Center for Sustainable Development Studies.
Resumen
Se estudió la estructura poblacional de la palma
E. precatoria en varios tipos de bosque en la
Estación Biológica La Selva y el Parque
Nacional Braulio Carrillo en Costa Rica. La
estructura poblacional en todos los sitios
muestreados fue dominada por plántulas. En las
zonas
con
disturbios
las
densidades
poblacionales se incrementaban grandemente
debido a la germinación explosiva de individuos
en respuesta al cambio microclimático. Para el
bosque inalterado las densidades eran varias
veces menores y los tamaños de las palmas
presentes eran mayores.
Las palmas
reproductivas tuvieron un tamaño promedio de
13.96 ± 3.51 m. Se desarrollaron modelos
matemáticos para predecir la altura de la palma
en función al diámetro del tronco. Muchos
individuos mostraron el crecimiento de plántulas
entre sus raíces. Algunas plántulas mostraron
producción de tallos secundarios, pero esto se
encontró solamente en el bosque alterado.
Abstract
We studied the population structure of the palm
E. precatoria in many kind of forest in La Selva
Biological Station and Braulio Carrillo National
Park in Costa Rica.
The population structure was dominated by
seedlings in all sample sites. In disturbed zones
the population densities were higher than in
undisturbed zones, due to the explosive
germination of individuals in response to the
microclimatic change. Undisturbed forest have
lower densities and the tallest palms. We
developed mathematical models to predict the
high of the palm with the stem diameter data.
The average size of reproductive palms was
13.96 ± 3.51 m. Many palms showed another
individuals growing between their roots. Some
seedlings showed production of secondary stems,
but that was found only in disturbed forest.
Introducción
Las palmas pertenecen a una de las familias más grandes de plantas existentes, y su distribución
está confinada casi exclusivamente a los trópicos. Son de las plantas más abundantes en los bosques
tropicales tanto entre las especies del dosel como en las del sotobosque y ecológicamente son de los
grupos más importantes en su dinámica (Henderson et al. 1995).
Además, los patrones de distribución y abundancia de las palmas reflejan en muchos casos los
gradientes ambientales que determinan la diversidad de las plantas tropicales (Chazdon 1995).
Desde el punto de vista humano, las palmas representan la tercera familia más importante en
cuanto a su uso. De estas se aprovecha prácticamente todas sus partes, desde troncos y hojas para
construcción, hasta palmito y frutos para alimentación, extracción de aceite a nivel industrial, extracción
de almidón, y muchos otros productos. Además, en muchas culturas aborígenes tienen una gran
importancia en la medicina tradicional y otros aspectos tanto culturales como religiosos (Henderson et
al. 1995, Haynes & McLaughlin 2000). Precisamente esa gran utilización ha puesto en riesgo a un gran
número de especies, las cuales son explotadas indiscriminadamente para satisfacer una demanda cada
vez mayor. Este es el caso de varios géneros como Iriartea y Euterpe entre otros en Centro y Sur
120
América, las cuales se usan como alimento y materiales de construcción (Galleti & Fernández 1998,
Sedrez dos Reis et al. 2000).
Euterpe precatoria es la única especie de este género que se encuentra en Costa Rica y en toda
Centroamérica. Se distribuye desde Belice hasta Bolivia en bosque húmedo desde muy bajas
elevaciones hasta los 2000 msnm. Alcanza los 20 m de altura y los 23 cm de diámetro, y presenta un
tallo monopódico (generalmente único), de color gris que la hace distinguible de otras especies muy
similares como Prestoea decurrens. Además produce un cono de raíces fúlcreas característico en la base
del tallo (Henderson et al. 1995).
Esta especie también ha sido sometida a explotación ilegal en Costa Rica con el fin de extraer el
palmito, llamado localmente “palmito mantequilla”, sin embargo, no existen estudios en el país sobre
sus poblaciones silvestres ni su estado actual. La información existente sobre el género se basa en las
especies suramericanas, especialmente con E. edulis y E. oleracea en Brasil, las cuales son la base de
una industria palmitera gigantesca basada casi completamente en las poblaciones naturales, por lo que
estas se han visto muy afectadas.
El palmito consiste en la zona meristemática apical y hojas jóvenes indiferenciadas del tallo de
las palmas. Para extraerlo es necesario cortar todo el tallo de la planta, lo cual para las especies
monopódicas representa la muerte del individuo. Es un producto de una gran aceptación comercial
debido a su excelente sabor el cual varía entre las especies. Estas características le dan a la producción
de palmito un gran atractivo para la implementación de planes de manejo selectivo de las poblaciones
naturales (Galleti & Fernández 1998, Sedrez dos Reis et al. 2000).
Varios estudios han analizando la industria palmitera en Brasil como es el caso de Galleti &
Fernández (1998) y Muñiz-Miret et al. 1996. Estos estudios han evaluado sus implicaciones sociales,
ambientales y económicas, así como las posibilidades de manejo que esta especie puede presentar.
Orlande et al. (1996) identifica gran parte del problema en que el comercio de palmito es una industria
altamente rentable, incluso desde los niveles basales del mercado y además en varias zonas es la única
fuente de empleo e ingresos.
Estas especies presentan características que las hacen aptas para el desarrollo de estrategias de
aprovechamiento que sean sostenibles en el tiempo. La sostenibilidad de una población está
principalmente determinada por el balance entre las tasas de nacimientos y muertes de los individuos
que la conforman. Por esto los datos de crecimiento y reproducción son claves en el establecimiento de
planes de manejo y protección de las especies de atractivo comercial, especialmente en aquellas
explotadas de sus poblaciones naturales (Olmsted & Álvarez-Buylla 1995).
Van Valen (1975) presenta datos sobre el crecimiento de E. globosa en Puerto Rico,
encontrando que es una especie altamente tolerante a la sombra y que presenta un crecimiento
extremadamente lento en todos sus estadios de vida, aparte de una gran mortalidad y depredación. Estas
condiciones van en contra de la idea de establecimiento de planes de manejo para la especie o de su
cultivo, pero no son extrapolables a otras especies, las cuales no han sido estudiadas en detalle.
El objetivo del presente trabajo es el análisis de la estructura poblacional de E. precatoria en
bosque primario y secundario de la Estación Biológica la Selva, a fin de comparararlas con zonas
extraídas de forma intensiva pero puntual en los años recientes en el Parque Nacional Braulio Carrillo y
utilizarlos en el establecimiento de tasas de crecimiento y sobrevivencia para la especie.
121
Materiales y Métodos
Sitios de estudio
El estudio se realizó en la Estación Biológica La Selva, (10° 26' N, 83° 59' W), propiedad de la
Organización para Estudios Tropicales (OET). Comprende 1.600 hectáreas de bosque tropical muy
húmedo según el sistema de clasificación de Holdridge. Consta de bosque primario y alterado. Su
elevación varía entre los 35 y 150 m y su precipitación promedio alcanza los 4 m de lluvia anualmente
(McDade et al. 1994). Esta reserva colinda con el Parque Nacional Braulio Carrillo por su sector sur.
Otra parte del estudio se desarrolló en el Parque Nacional Braulio Carrillo que está localizado 23
km al NE de San José. Consta de 44,099 ha y presenta 7 zonas de vida, con al menos 6,000 especies de
plantas vasculares. El Parque presenta posiblemente el ultimo gradiente elevacional protegido del
Caribe de Centroamérica, con un rango de altitud que varía entre 30 m hasta 2,906 m. El sitio de
estudio está localizado en el sector de Quebrada González (10˚ 9’N, 83˚56’W), que presenta bosque
húmedo premontano y una altura de 500 m.
Determinación de la estructura poblacional
El estudio se realizó entre los meses de julio a noviembre del 2004. En La Selva se establecieron
30 parcelas cuadradas con 15 m de lado, 10 de las cuales se encontraban en bosque secundario y 20 en
bosque primario. Las parcelas de bosque primario se encontraban distribuidas a lo largo del Sendero Sur
Oeste (SSO), ubicándose inmediatamente al lado de este, alternando entre los dos lados del sendero,
separándose por 50 metros una de la otra. Para el bosque secundario se ubicaron a lo largo del Lindero
Occidental (LOC), colocándose todas al lado noroeste del sendero para alejarlas lo más posible del
bosque primario cercano al lado Sureste. Se tomó como borde de la parcela al sendero, para las dos
primeras, pero las demás fueron alejadas perpendicularmente de este entre 30 a 50 metros para mantener
estándar el tipo de suelo. En ambos senderos se evitaron los sitios de claros y en caso de que el lugar de
una parcela coincidiera con uno de estos, se adelantaban 30 metros en el sendero y en el caso del
sendero SSO se cambiaba de lado para evitar lo más posible su influencia.
En cada parcela se mapeo a cada una de las palmas E. precatoria presentes. A estas se les midió
el diámetro del cono de raíces fúlcreas al nivel del suelo (de ser posible) y el DAP usando una cinta
diamétrica (o se le midió la circunferencia con una cinta flexible de 1.5 m, para luego calcular el
diámetro). Para palmas menores a 1.5 m aproximadamente, el diámetro del tronco se midió a dos
terceras partes del tallo, desde el suelo hacia el meristema apical. Se tomaron además las medidas de
varias palmas reproductivas que se encontraban fuera de las parcelas, en diferentes partes del bosque
para caracterizarlas en diámetro y altura, y poder determinar su tamaño promedio y mínimo.
Además se midió la altura del cono de raíces de su lado más alto, evitando hacerlo de los lados a
favor y en contra de la pendiente. Finalmente, se midió la altura de la palma desde el suelo a la base de
la corona terminal de hojas para aquellas que la tenían bien formada, o a la zona meristemática
(aproximadamente la base de la hoja más reciente) para aquellas en las que la corona no estaba bien
definida. El cálculo para las más altas se realizó mediante un clinómetro Suunto PM-5, aplicando reglas
de trigonometría básica y haciendo una corrección de la altura por la pendiente. Todas las palmas cuya
hoja más grande midiera menos de 0.5 m desde el punto de nacimiento de la primera pina hasta el final
de la última, no fueron tomadas en cuenta en el estudio. Para cada palma además se hicieron
anotaciones sobre su estado reproductivo, así como su agregación (palmas creciendo entre las raíces de
otras).
122
En el Braulio Carrillo se colectaron datos en abril del 2004. En este sitio se realizaron 30
parcelas de las mismas dimensiones, distribuidas de forma equitativa entre bosque primario (sendero
Las Palmas) , bosque secundario (sendero El Ceibo) y bosque primario con extracción ilegal de la
palma (sendero La Botella) con fines de cosechar el palmito que estas producen. Esto en áreas aledañas
a la Estación de Guarda Parques Quebrada González. Los datos tomados fueron los mismos que en La
Selva y se midieron de la misma forma. No se tomo datos de palmas reproductivas.
Resultados
Se encontraron un total de 479 palmas, de las cuales 271 se encuentran en la Estación Biológica
La Selva y 208 en el Parque Nacional Braulio Carrillo. Para el bosque primario estudiado en La Selva
se encontró una densidad de 144.4 palmas/ha, el cual es seis veces menor a la encontrada en el bosque
secundario, siendo esta de 920 palmas/ha. Las densidades de palmas mayores a un metro y su
proporción con respecto al total se incluyen en el cuadro 1. Además existe una tendencia al aumento en
el número de palmas conforme se incrementaba la pendiente de la parcela (figura 1 y 2). Por su parte
para el PNBC en el bosque secundario se encontró una densidad de 266.7 palmas/ha, 35.6 palmas/ha
para el bosque primario y para el bosque secundario con cuatro años de haber sufrido extracción 613.3
palmas/ha. Para todos los sitios muestreados se encontró que la estructura poblacional estaba dominada
por plántulas y muy pocos individuos eran adultos de gran tamaño. Sin embargo, en la zona de bosque
primario la altura de las palmas llega a ser el doble que para el bosque secundario (figura 3 y 4).
Se encontró una alta relación entre la altura y el diámetro de la palma para cada tipo de bosque
estudiado, lo que permitió desarrollar modelos para predecir una variable con respecto a la otra (figura
5). No se realizó este análisis para el bosque primario del PNBC, debido a la pequeña cantidad de
individuos encontrados (n = 8).
Para las palmas reproductivas se encontró una altura promedio de 13.96 ± 3.51 m, siendo la
altura mínima encontrada 9.63 m. En estas, el DAP promedio fue de 12.71 ± 1.76 cm y el valor mínimo
fue de 9.0 cm. En total se encontraron 31 palmas que presentaban crecimiento de plántulas en medio de
sus raíces, 25 de estas se encontraban en el bosque secundario. El tamaño promedio de estas palmas fue
de 2.05 ± 2.09 m con un DAP de 2.88 ± 1.56 cm. Además se encontraron 16 palmas con producción de
otros tallos (hijos) muy pequeños en su base, cerca o dentro de la zona de las raíces fúlcreas. No se tiene
datos al respecto para el Braulio Carrillo. El tamaño promedio de estas palmas fue de 0.61 ± 0.19 m con
un DAP de 1.78 ± 0.67 cm, excluyendo una palma de 4.76 m, que también presentaba este fenómeno.
Todas estas palmas se encontraban en el bosque secundario.
Al analizar el gráfico de centroides en ejes canónicos (figura 6), para la combinación de las
variables altura y diámetro, se observa cómo se da una separación del bosque secundario y primario de
La Selva, de las áreas muestreadas en el Braulio Carrillo las cuales se encuentran agrupadas. Además
también se observa como los dos ambientes estudiados en La Selva se separan entre sí, o sea,
presentando de esta manera una relación diferente entre las variables analizadas con respecto a los otros
sitios.
Aunque no fue cuantificado se observó una menor abundancia de E. precatoria en suelos
aluviales. En muchas zonas en las que estos eran predominantes, la especie se encontraba
completamente ausente de grandes áreas. A pesar de que se tomaron datos sobre la altura y diámetro del
cono de raíces fúlcreas, estos no se tomaron en cuenta en este análisis, ya que no se pudo estandarizar
una forma para colectarlos en la que se disminuyera el error debido a la gran heterogeneidad ambiental
123
y a la gran variación intrínseca en la estructura que estos presentan, lo cual hace que los datos de altura
y diámetro del cono no sean verdaderamente representativos de su estructura.
Discusión
Los árboles en general presentan estructuras poblacionales cóncavas en las que las plántulas o
individuos jóvenes son los dominantes y contrariamente hay muy pocos individuos adultos. E.
precatoria no difiere de este patrón. La alta densidad poblacional en zonas que han presentado algún
grado de disturbio, puede deberse a que esta alteración, al producir la apertura del dosel, genera
condiciones ambientales o microclimáticas que benefician a la especie, como puede ser un mayor
ingreso de energía lumínica. Esto generaría una tasa de germinación y de establecimiento de las
plántulas mayores a lo normal y por lo tanto el gran incremento en los tamaños poblacionales como se
refleja en el cuadro 1 y figuras 3 y 4 (Van Valen 1975, Matsuno et al. 2001).
Sin embargo, la alta densidad poblacional no necesariamente es beneficioso para la especie.
Factores denso-dependientes tales como enfermedades o depredación pueden contribuir a reducir el
número de plantas en el fututo afectando a la población, siendo estos disturbios directa e indirectamente
perjudiciales a largo plazo. Esto coincide con lo encontrado por Silva Matos et al. (1999) para E. edulis,
en la cual los factores denso dependientes afectan principalmente a las plántulas las que sufren las
mayores tasas de mortalidad.
Otro aspecto que puede incrementar la mortalidad de plántula son los procesos propios de la
dinámica del bosque, tales como la caída de árboles y de ramas, los cuales son fenómenos a los que las
plántulas son mucho más susceptibles. Esto podría reducir la cantidad de individuos que logran
establecerse como adultos, la cual ya es baja como puede observarse en la figuras 3 y 4.
Un aspecto interesante, es que aparentemente un individuo que haya alcanzado un metro de
altura tiene grandes posibilidades de llegar a adulto, ya que a partir de este tamaño la cantidad de
plantas se mantiene casi constante en las diferentes categorías de tamaño para todos los sitios (figura 3 y
4). Silva Matos et al. (1999) encontró que en E. edulis, para palmas con un DAP mayor a dos
centímetros la tasa de mortalidad es menor a un 7% y esto podría estarse dando en E. precatoria incluso
con diámetros un poco menores.
La densidad poblacional para palmas con alturas superiores a un metro para el bosque primario
en La Selva es un poco mayor a la encontrada por Clark et al. (1995) de 63 palmas/ha (cuadro 1), pero
su estudio fue extensivo y no se limitó a un solo tipo de suelo. El componente de la población
correspondiente a este tipo de plantas es mucho mayor en zonas inalteradas que en zonas con fuertes
disturbios, lo que es un reflejo de que la alteración beneficia a las plántulas y perjudica directamente a
los individuos de gran tamaño, los cuales son los principales afectados por las acciones humanas y
además son los preferidos para la explotación ilegal de palmito por generar tamaños mayores y por lo
tanto mayor rentabilidad (Sedrez dos Reis et al. 2000). Además los individuos más grandes son los más
afectados por tormentas o fuertes vientos, siendo los primeros en caer.
La diferencia en las densidades poblacionales para los lugares muestreados puede tener además
relación tanto con factores edáficos como topográficos propios de cada sitio. Clark et al. (1995)
establecen que existe una clara preferencia de E. precatoria por suelos no aluviales, lo que coincide con
observaciones personales en La Selva. Sin embargo, para el Braulio Carrillo, no existen datos al
respecto. Otro factor que puede afectar la distribución es la topografía, en este caso la pendiente. En las
figuras 1 y 2, se nota como existe una tendencia al incremento en el número de palmas encontradas,
124
conforme aumentaba el ángulo de la pendiente de la parcela. Esto coincide nuevamente con lo que
Clark et al. (1995) encontraron en su análisis.
El hecho de que las palmas sean reproductivas hasta tamaños grandes (> 9 m) tiene
implicaciones directas en su conservación, ya que las prácticas de extracción ilegal se enfocan en esos
tamaños y al ser procesos intensivos se está eliminando a los individuos reproductivos de esas
poblaciones. Esto puede desencadenar procesos de erosión genética, además de la pérdida de la
estructura demográfica de la población que favorezca su regeneración (Sedrez dos Reis et al. 2000).
Esto es especialmente importante al considerar datos como los de Van Valen (1975) quien encuentra
para E. globosa tasas de crecimiento muy lentas, sin embargo, no se conocen datos al respecto para E.
precatoria.
Un factor importante a considerar aquí, es que las áreas alteradas estudiadas se encuentran
inmediatamente al lado de zonas de bosque primario, lo que facilita los procesos de dispersión desde
estos y por lo tanto de regeneración de la gran cantidad de plántulas ya mencionada. El panorama
podría ser muy diferente en parches boscosos aislados. Por esto, son necesarios análisis sobre los
patrones de viabilidad de las semillas y de la dispersión de estas, ya que, en estudios como el de
Janzen (1972) con E. globosa, la depredación sobre las semillas puede alcanzar el 100% en ciertas
épocas y Sedrez dos Reis et al. (2000) encuentran con E. edulis, que solo el 2.67% de las semillas
producidas logran establecerse como plántulas.
El hecho de que se encuentren muchas palmas con plántulas creciendo entre sus raíces puede deberse
a que estas ofrecen protección y un ambiente adecuado para que se de la germinación de semillas que
lleguen hasta estos lugares. Sin embargo, el encontrar muchas palmas con producción directa de
tallos secundarios (conexión vascular directa) , hace pensar en una posible forma de reproducción
asexual, dado que las plántulas que crecen entre las raíces, generalmente son individuos
independientes.
Henderson et al. (1995) describe a E. precatoria como una especie de tallo solitario y que rara vez
presenta tallos agregados, sin embargo, no menciona nada sobre la naturaleza de esa unión o
asociación. Es normal encontrar palmas adultas entremezclando sus conos de raíces, pero no se
puede determinar si estos individuos son clonales o si existe conexión física.
La presencia de este fenómeno de producción de “hijos” solamente en el bosque secundario puede
estar ligado directamente con las características ambientales, antes mencionadas, que este presenta y
que pueden ser un estímulo suficiente para el desarrollo de estas estructuras, que si son comunes en
otras especies del género (Henderson et al. 1995). Además llama la atención el hecho de que este
fenómeno se da casi exclusivamente en plántulas las que muestran una mayor capacidad para
desarrollar tallos secundarios. Sin embargo, no se sabe si el desarrollo de estos individuos es el
suficiente para alcanzar tamaños grandes o algún día independizarse de su progenitor, ya que todos
eran muy pequeños incluso sin hojas visibles, y solo estudios especiales o un seguimiento a largo
plazo de estos individuos podrían aclaran estos aspectos.
En la figura 6, se aprecia una separación de las zonas estudiadas según las variables de la estructura
de la palma. Esto podría tener relación con el gradiente altitudinal que se está muestreando, dándose
125
una mayor homegeneidad estructural a alturas mayores (Braulio Carrillo) donde todos los centroides
son iguales, que en La Selva donde se da una separación muy marcada. Esto es concordante con la
regla de Rapoport y su aplicación a nivel altitudinal, donde a mayores altitudes, se espera una mayor
homogeneidad en una especie lo que le permitiría tolerar los más amplios gradientes ambientales
(Stevens 1992).
Dado los datos disponibles puede contemplarse a E. precatoria como una especie que presenta
características adecuadas para el desarrollo de planes de manejo. Sin embargo, aún son necesarios los
datos sobre la tasa de crecimiento de la especie, la cual, es una de las variable más importantes en
estos.
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126
Anexos
Densidad palmas
% de plantas de
> 1 m (palmas / ha)
altura > 1 m
Extraído PNBC
204.44
33.1
Primario PNBC
22.22
62.5
Secundario PNBC
93.33
34.43
Primario LS
77.77
53.85
Secundario LS
257.77
28.3
Cuadro 1. Densidades de E. precatoria con una altura > 1 m y porcentaje que representan del total para
cada sitio de muestreo. Estación Biológica La Selva (LS), y Parque Nacional Braulio Carrillo (PNBC),
2004.
Tipo de Bosque
Figura 1. Relación entre el número de palmas y la pendiente de la parcela (en grados) para la Estación
Biológica La Selva.
Figura 2. Relación entre el número de palmas y la pendiente de la parcela (en grados) para el Parque
Nacional Braulio Carrillo.
127
Figura 3. Estructura poblacional para las áreas muestreadas en La Estación Biológica La Selva: A –
SSO (bosque primario), B – LOC (bosque secundario). El eje x representa el número de individuos
Figura 4. Estructura poblacional para las áreas
muestreadas en el Parque Nacional Braulio Carrillo:
A – La Botella (bosque primario con extracción), B –
El Ceibo (bosque secundario) y C – Las Palmas
(bosque primario inalterado). El eje x representa el
número de individuos
128
Figura 5. Regresiones para la altura y el diámetro de los individuos de E. precatoria en cada uno de los
lugares muestreados: A- La Botella (bosque primario extraído), B- El Ceibo (bosque secundario), CBosque primario LS, D- Bosque secundario LS. Se muestra la línea de regresión logarítmica sobre los
ejes en escala normal.
129
Figura 6. Distribución de los centroides para la combinación de las variables diámetro y altura para
cada lugar muestreado.
130
Mutualism Dynamics of the Piper Urostachyum System
Michael Whalen
Resumen
Durante los últimos diez años el concepto de
mutualismo en la comunidad científica ha sufrido
un cambio, de ser visto como interacciones
exclusives,
especializadas
y
que
han
coevolucionado para ser consistentemente
beneficiales para los dos organismos, a ser visto
como sistemas completos que podrían involucrar
a muchas especies interactuando con uno o más
organismos en una mera que no es necesariamente
especializada o producto de coevolución. El
objetivo de este estudio es aumentar el la
comprensión de las dinámicas de mutualismos
multiespecíficos, mediante la identificación de los
papeles que cada uno de los potenciales mutulistas
juegan en el sistema estudiado, y cómo
interactúan entre ellos. El sistema estudiado para
el estudio es P. urostachyum, un arbusto de tierras
bajas, y sus artrópodos asociados, incluyendo los
tres grupos de mutualistas potenciales: míridos,
hormigas y arañas. (Las arañas también tienen el
potencial de ser los depredadores de mayor nivel
del sistema). El estudio investigó si los míridos
forman una aasociación mutualista con P.
urostachyum, el papel de las arañas en el sistema,
y si la presencia de hormigas en el sistema se ve
reducida debido a la presencia de arañas y
míridos. Esto se logró efectuando remociones
variadas y monitoreando el cambio de herbivoría
y adultos y ninfas de míridos y densidades de
hormigas. Los resultados del estudio mostraron
evidencia de que los míridos sí forman una
relación mutualista con P. urostachyum y ayudan
a reducir la presencia de hojas selladas. El estudio
confirma la conclusión de que las arañas en la
planta están, ya sea no afectando a la planta o a
los míridos del todo, o no están actuando de
manera unifoprme como grupo. Finalmente, el
estudio también provee evidencia de que las
hormigas pequeñas van a frecuentar la planta más
en ausencia de míridos, y las hormigas medianas
frecuentarán la planta más en ausencia tanto de
míridos como de arañas separadamente, pero más
notablemente cuando ambos están ausentes.
Abstract
During the last ten years the view of mutualisms
in the scientific community has undergone a shift
from being seen as exclusive, specialized,
coevolved interactions that are consistently
beneficial to both partners to being portrayed as
complex systems that could involve multiple
species interacting with one or more partners in a
manner that does not have to be specialized or
coevolved. The goal of this study is to further the
understanding of the dynamics of multispecies
mutualism by addressing the roles each of
potential mutualists play in the system being
studied and how they interact with each other.
The system chosen for this study is P.
urostachyum, a lowland understory shrub, and its
associated arthropods, including the three groups
of potential mutualists: mirids, ants and spiders.
(Spiders also have the potential to be top
predators in the system.) This study investigated
whether mirids formed a mutualistic partnership
with P. urostachyum, what role spiders play in
this system and if ant presence on the system is
reduced due to the presence of spiders and mirids.
This was accomplished by performing various
removals and monitoring the change in folivory
and adult mirid, mirid nymph and ant densities.
The results of this study provided evidence that
mirids do form a mutualism with P. urostachyum
and help reduce the presence of sealed leaves.
The study supports the conclusion that the spiders
on the plant are either not affecting the plant or
mirids at all or not acting as a uniformly behaving
group. Finally the study also provides evidence
that small ants will frequent the plant more in the
absence of mirids and that medium ants will
frequent the plant more in the absence of both
mirids and spiders separately but most notably
when both mirids and spiders are absent.
131
Introduction
The scientific community’s view of mutualisms has been undergoing a metamorphosis within
the last decade. (Palmer et al 2003) While it is not explicitly stated in most definitions, mutualisms are
often viewed in textbooks and during theoretical analysis as exclusive, specialized, coevolved
interactions that are consistently beneficial for both partners. Evidence from recent studies has however
suggested that mutualisms in the form of exclusive partnerships are actually quite uncommon in nature
and that, depending on abiotic conditions, the actual benefit of forming a partnership may vary greatly,
with the possibility that the partnership may even be detrimental.(Stanton 2003) The old view of
coevolved, pair-wise mutualisms is being abandoned in favor of the concept of mutualisms in which
multiple species may interact with one or more potential partners in a manner that does not have to be
specialized or coevolved over many generations. (Palmer et al. 2003, Thomson 2003) With this
conceptual shift it has become apparent that little is known about the dynamics of the interspecies
interactions in mutualisms involving multiple species and one or more potential partners. (Palmer et al.
2003) The endeavor of this study is to further the understanding of these dynamics as well as expand
our understanding of generalized multispecies mutualisms, which are increasingly considered the norm
in most ecological communities.
One of the fundamental questions pertaining to the dynamics of mutualisms involving multiple
species is how coexistence can occur while both species are vying for the same partner, especially if
access to partners or the resources and/or services they supply is a limited. Determining whether access
to partners or the resources and/or services they supply is limited is of critical importance to
understanding the dynamics of the mutualism since interspecific competition will arise when one
species hinders another species’ ability to utilize a limited resource. If competition is not present no
mechanism is needed to explain the coexistence, however if competition is present a mechanism is
needed. Various mechanisms have been proposed in previous literature. A large portion of the
mechanisms represent some type of niche partitioning in a heterogeneous habitat, where variance in
abilities allows different species to dominate in different conditions. Other types of mechanisms
include ones where there are trade-offs in colonization and competition abilities and ones where disease,
predators or parasites will afflict the more plentiful competitor in a disproportionate manner. The
potential for multiple mechanisms to be operating at the same time exists as well. (Palmer et al. 2003)
This study addresses these issues by examining potential mechanisms of competition in the system
being studied and how they influence the role of different potential mutualists.
A second aspect of the dynamics of multispecies mutualisms that this study addresses is the
effect indirect interactions have on the strength of mutualistic partnerships. Indirect interactions are
defined as interactions where, “the change in a variable that characterizes species A (the initiator
species) produces a change in a variable associated with species B (the receiver species) by changing
one or more other variables, at least one of which is associated with a third species C (a transmitter
species).” (Abrams et al. 1996) Two different types of indirect interactions have been defined: traitmediated indirect interactions (TMII) and density-mediated indirect interactions (DMII). DMII are
indirect interactions in which the variable that is altered in the transmitter species is population density
and TMII are ones in which the variable being altered in the transmitter species is anything other than
population density. Both TMII and DMII may occur simultaneously and with varying degrees of
strength in the same link of species. The two are often very hard to distinguish from one another in
experimentation, especially when the strength of each in the interaction is trying to be determined, since
in manipulative experiments indirect interactions can generally only be indirectly viewed through the
net effect they have. (Abrams et al. 1996, and Werner & Peacor 2003) This study examines what, if
any, indirect effects spiders, as top predators in the system; have on potential mutualists and how they
affect the dynamics of the mutualism.
132
The system chose for this study, the lowland understory rainforest shrub P. urostachyum and its
resident arthropods, is an excellent one for studying multispecies mutualisms for a variety of reasons.
First, it has many adaptations that make it suitable for generalist potential mutualists. The plant has
enlarged vein junctures, which may serve as domatia for smaller arthropods (mirids, their nymphs,
smaller ants and smaller spiders in the Theridiidae family have all been observed in the vein junctures).
The plant also produces foliar food bodies, which are densest on younger leaves and at the vein
junctures. Mirids and ants have both been observed utilizing these as a food resource. Lastly the plant
also has large trichomes, which are more prevalent on the younger leaves and offer protection to a
variety of potential mutualists including ants, mirids and smaller spiders. P. urostachyum also supports
a wide variety of arthropods many of which could serve as potential mutualists and/or top predators in
the system. The list of potential mutualists include one species of mirid (family Miridae), a variety of
ant species (with Pheidole the most common genus followed by Crematogaster) and a vast array of
spiders (with Theridiidae, Anyphaenidae, Ctenidae, Pholcidae, Scytodidae, and Salticidae as the major
families being represented). Spiders also serve as potential top-predators in the system. They are
thereby capable of creating indirect interactions and playing a very complex role in the system. P.
urostachyum is also a plentiful plant, found in patchy distributions, that is easily accessible in the forests
of the La Selva Biological Station. (Gastreich & Gentry, in press, and personal observations)
This study tested the following hypotheses:
1) Mirids participate in a mutualistic partnership with P. Urostachyum.
2) Spiders role in the system may include:
a. Preventing herbivory on P. urostachyum (e.g., by preying on potential herbivores).
b. Facilitating herbivory on P. urostachyum (e.g., via predation or change in behavior of
insect mutualists)
c. Facilitating the mirid-plant mutualism by providing the mirids with an enemy-free
space
3) The absence of mirids and spiders will enable alternative arthropod predators, which could
serve as potential mutualists, to gain increased access to the plants.
The predictions made were as follows (numbers and letters correspond to the above hypotheses):
1. Removal of mirids will cause an increase in folivory
2. a. Removal of spiders will cause an increase in folivory
b. Removal of spiders will cause a decrease in folivory (predation would be supported by increase in
mirid density with the removal of spiders and a change of behavior would be supported by no change in
mirid density)
c. Removal of spiders will cause an increase in folivory, decrease in mirid densities
3. Removal of mirids and spiders will cause an increase in alternative predatory arthropods
Methods
Study Area
This study was performed at La Selva Biological Station from June 8th to August 15. La Selva
is located in the Heredia province of Costa Rica, adjacent to the Parque Nacional Braulio Carrillo, and
contains almost 1600 hectares of protected forest that is run by the Organization for Tropical Field
Studies (OTS). La Selva consists mainly of premontane wet tropical rainforest. Total annual rainfall is
about 4100mm, with an average temperature of around 24 degrees Celsius and an elevation varying
133
from 35 meters to 150 meters. (Rachowiecki 1997) This study was conducted during the wet season,
which is characterized by higher temperatures and increased rainfall.
The system used in this study, the understory shrub Piper urostachyum, is found abundantly in a
patchy distribution in the forests of La Selva, called Piper urostachyum. Its most notable characteristics
pertaining to the recruitment of potential mutualists would be enlarged vein junctures, the presence of
foliar food bodies, and large trichomes, which cover the leaves. P. urostachyum served as an ideal
subject for the studying of mutualism dynamics and indirect interactions due to the large amount and
variety of arthropod fauna it supports as well as the evidence shown in previous research suggesting the
existence of a mirid-plant mutualism with the potential for indirect interactions from the spider guild.
(Gastreich & Gentry, in press)
The plots
This study included 90 plants, all between .5 m and 2 m, from three different plots in La Selva,
with 30 plants in each plot originally. The three plots were located at 100 m on the STR, in the forest
between the lab and SUR path, and behind the gazebo in the arboretum. The height, # of branches, # of
leaves and # of stems of the plants were recorded, and these characteristics were used to distribute the
plants, with a random number generator, into four separate groups in such a manner that each of the
four groups had a relatively equal representation of plant heights and amount of leaves.
Effect of spider and mirid removal
This experiment is designed to test the effect removing mirids, spiders and both mirids and spiders has
on folivory levels, and the densities of mirids, nymphs and ants on the plant. This was accomplished by
applying four treatments to various plants and maintaining them for five weeks. The three experimental
treatments applied to the plants were a removal of mirids, a removal of spiders and a removal of both
spiders and mirids. These three experimental treatment groups were compared to a control group,
which received no manipulations. To support the hypotheses that this experiment was designed to test,
the level of folivory each of the plants received along with the variation in mirid, nymph and ant
densities was monitored.
To measure the effects the treatments had on the amount of folivory the plants received a census
of the percent area of folivory for each of the three leaves was performed at the start and finish of the
manipulation period. This was accomplished by tracing the sample leaf, measuring its area using a
Licore leaf area meter, and then finding the area of folivory by cutting out the area of folivory and either
using millimetric paper to calculate the area (if the folivory was less than 2 cm^2) or running the leaf
through the Licore machine again and subtracting the difference (if the area of folivory was greater than
2 square cm). The percent area lost for each of the four groups was then compared using a one-way
ANOVA.
To measure the effect the treatments had on the mirid adult, mirid nymph and ant densities on
the plants a census of their populations were performed at the start and the finish of the experiment.
The census was performed by surveying any leaves present on the two knobs down from a new leaf, and
included the new leaf. Observations of ants anywhere on the plant were also recorded for the three
treatment groups for thirteen days near the end of the experiment. Separate Wilcoxon/Kruskal-Wallis
tests were used to analyze the comparisons of mirid, nymph and ant densities between the groups.
Separate Wilcoxon/Kruskal-Wallis tests were also used to analyze the comparisons of total ant, small
ant and medium ant observation densities between groups. A contingency table was also used to
compare the presence or absence of medium ants and small ants.
134
Spider distribution on plants
To determine the density of the six predominate families of spiders on the plants (Anyphaenidae,
Ctenidae, Pholcidae, Salticidae, Scytodidae and Theridiidae), as well as where on the plants they were
spending most of their time, a website survey was performed. For this survey the presence of spiders
and/or their webs was recorded for every plant in the control and mirid removal group. Each spider was
identified to family and certain characteristics about its position or the position of the web were noted.
These characteristics were whether the web or spider was on a new leaf, on an old leaf, on the bottom of
the leaf, on the top of the leaf, close to the vein, over a vein juncture and/or touching the branch. A one
time survey for the number of opoliones found on the plant was also done on all the plants.
Results
Folivory Results
The amount of folivory that occurred during the five week period that the manipulations were
being performed was measured in 179 leaves from 85 plants. A one-way ANOVA comparison of the
folivory data from the control group of this study to the control groups of two previous studies done at
La Selva (one last year and one two years ago) showed a statistically significant (p=.0008) increase in
the level of folivory that the control group in this study was subject to. (See Figure 1) A comparison of
the amount of folivory that each site received yielded no significant trends (p=.4610) so the data from
all three sites could be compared together. A Wilcoxon/Kruskal-Wallis test comparing the amount of
folivory the treatment and control groups were subject to yielded an insignificant (p=.1764) trend
showing that the plants in the mirid removal treatment group were subject to a higher level of folivory
than the other three groups.(See Figure 2) A Wilcoxon/Kruskal-Wallis test comparing the number of
sealed leaves (this term is being used in this paper to describe leaves where an unidentified larvae has
curled the leaf around itself, sealed the edges together and is living inside it) in the four groups showed
a statistically significant trend (p=.0189) that the plants subject to mirid removals have a higher mean of
sealed leaves. This result was supported by a contingency table comparison of the presence or absence
of sealed leaves on a plant in the four groups that showed a statistically significant trend where more
plants in the mirid removal treatment group had at least one sealed leaf. (See figure 3) A comparison of
the presence or absence of sealed leaves on plants between sites yielded no significant trends (p=.8808)
so the data from all three sites could be compared together.
Mirid and Ant Density Results
All new leafs along with any other leaves growing from the same knob or the knob one down
from it on the branch were surveyed for the presence of mirid adults, mirid nymphs and ants, before the
manipulations were imposed upon the plants and at the very end of the experimental period. A
comparison of the adult mirid densities, nymph densities and ant densities between the control and
spider removal treatment groups all separately using Wilcoxon/Kruskal-Wallis tests yielded no
statistically significant trends. A one-way comparison of the amount of folivory with adult mirid
density, nymph density and ant density, all separately, yielded no statistically significant differences,
although this could be due to a lack of data points. One-way comparisons of the change in adult mirid,
nymph and ant densities separately between the control and spider removal groups using a
Wilcoxon/Kruskal-Wallis showed no statistically significant trends.
Spider Density Survey Results
A survey was performed on 16 plants in the control group and 21 plants in the mirid removal
group to determine the density of total spiders on the plant and the density of spiders in each of the six
major families present on P. urostachyum. The survey yielded 103 spiders overall, with 37 Theridiids,
16 Anypheinids, 26 Pholcids, 8 Ctenids, 8 Scytodids, 2 Salticids and 6 unidentified spiders. (See figure
135
4) A comparison of spider density between the control group and the mirid removal group using a oneway ANOVA comparison showed an insignificant (p=.0951) increase in the average mean of spider
density in the control group. A comparison of spider presence or absence on the plants between the two
groups using a contingency table yielded a statistically significant trend (p=.0025), which showed the
control plants having on average more spiders present. A comparison of the densities of various spider
families between the treatment groups using a Wilcoxon/Kruskal-Wallis or ANOVA test yielded no
statistically significant trends. A comparison of spider family presence or absence on plants between
the control and mirid removal groups yielded no statistically significant results.
Ant Observation Results
All the plants in the mirid removal, spider removal and mirid and spider groups were observed
for 7-8 days and the presence of small, medium or large ants was recorded. Plants in the control group
were observed for 3-4 days. Separate bivariate fits comparing the number of small, medium and total
ant observations per day with the number of leaves yielded a marginally (p=.0672) significant positive
correlation between the number of leaves and total ants observed. (This shows that the number of leaves
on the plant only had to be included in analyses involving the total amount of ant observations) A oneway comparison of the total ants observed per day per leaf between the treatment groups using a
Wilcoxon/Kruskal-Wallis test yielded statistically significant (p=.0267) increase in the number of total
ants observed per day per leaf on plants in the mirid and spider removal group relative to the control
group. A one-way comparison of small ants observed per day between the treatment groups using a
Wilcoxon/Kruskal-Wallis test yielded a statistically significant (p=.0488) increase in the number of
small ant observations per day in the mirid removal group relative to the mirid and spider removal
group and the control group. A one-way comparison of medium ants observed per day between
treatment groups yielded a statistically significant (p=.0043) increase in medium ants for all
experimental treatment groups relative to the control with the mirid and spider removal group having
the highest mean. (See Figure 5)
Discussion
The results from this study support the hypothesis that mirids form a mutualistic partnership
with P. Urostachyum. A statistically insignificant (p=.1764) increase in the mean folivory levels of
plants in the mirid removal group can be seen in the analysis of the data. While this trend does not have
statistically significance, previous research supports it having biological significance. (Hodson 2003,
unpublished data) Its lack of statistical significance may be more a reflection of the varying degree of
benefit the mutualistic partnership may actually offer, as well as the higher amounts of folivory pressure
that the plants were subject to in this study, than the lack of significant interaction. The differences in
folivory pressure that the plants were subject to can be seen in the statistically significant (p=.0008)
increase in overall folivory that the plants of this study have been subjected to relative to the past two
years. Although the increase in overall folivory was relatively large, there was only a small increase in
the difference of the mean level of folivory between the control groups and the mirid removal groups
(8.2 % difference in Ahlstrom’s study and an 8.9% difference in this study) when comparing this study
to one done by Betsey Ahlstrom in 2002. This evidence supports that the benefits offered by the
partnership are relatively consistent from year to year. Unfortunately the presence of mirids on the
plants was recorded using different methods so no comparison of mirid densities could be made.
The hypothesis that mirids form a mutualistic partnership with P. Urostachyum is also supported
by the statistically significant (p=.0189) increase in the amount of sealed leaves on plants where the
mirids have been regularly removed. This evidence suggests that the presence of mirids prevents
folivory by the larvae that seal the leaves. This evidence, in combination with the lack of variation of
136
the level of folivory and amount of sealed leaves between the mirid and spider removal group and the
control, also supports the hypothesis that in the absence of mirids and spiders other arthropod predators
that prevent the larvae that seal the leaves are present on the plant in greater frequencies. The
observations of mirids making use of the enlarged vein junctures as domatia and consuming of foliar
food bodies as a food resource provides the other piece of critical evidence supporting the hypothesis of
a mirid-plant mutualism.(Gastreich & Gentry, in press, and personal observations).
This study provides evidence against all three potential roles that were proposed for spiders in
the second hypothesis. The lack of any significant correlation between the levels of folivory of the
control and spider removal groups provides evidence that is contrary to the hypothesis that spiders are
preventing herbivory on P. Urostachyum by preying on herbivores, and the hypotheses that spiders are
either facilitating a potential mirid plant mutualism by providing enemy-free space or facilitating
herbivory by disturbing a potential mirid-plant mutualism either through predation of mirids or by
modifying their behavior. This evidence was contrary to the results a previous study performed by
Betsey Ahlstrom, where folivory was found to be significantly lower in a treatment group that was
subject to spider removals than the control group. This difference in trends could have been the result
of the higher density of spiders per plant that was found in Ahlstrom’s survey of her plants (5.2
spiders/plant in Ahlstrom’s survey and 3.3 spiders/plant in this study’s survey) or a difference in the
density of particular families of spiders present during that year. (This possibility could not be examined
since Ahlstrom’s survey did not distinguish families) (Ahlstrom, unpublished data) Further evidence
disproving both the hypothesis that spiders are facilitating herbivory on P. Urostachyum by preying on
mirids and the hypothesis that spiders are facilitating a potential mirid-plant mutualism by providing
mirids with enemy-free space is shown by the lack of any significant difference in adult mirid, nymph
and ant densities between the control and spider removal group.
It should be noted that the lack of statistically significant trends and contrary evidence in the
results involving spider removal and density could be a result of the spiders not acting as a uniformly
behaving group in the system or being abundant enough to affect folivory and mirid, nymph and ant
densities significantly. It is most likely that the various families of spiders play various roles in the
system and that the results of these roles may become muddled in this experiment, which was not
designed to test how individual families are acting in the system. It is therefore unsafe to come to any
conclusions about the role that spiders may play in this system except that the spiders are either not
acting as a uniformly behaving group or not having an effect on folivory or mirid, nymph and ant
densities due to behavior or a lack of abundance. Any future researchers planning to study the system
should be advised that examining the effect of one of the more prolific families of spiders individually
may lead to more beneficial results.
The results of this study support the hypothesis that in the absence of mirids and/or spiders other
arthropod predators will frequent the plant more often. As stated in a previous paragraph the lack of a
significant difference between the folivory levels of the control group and the mirid and spider removal
group support this hypothesis. The potential mutualists whose frequency of presence this study focused
on are ants. This study showed a statistically significant increase in the amount of total ant observations
per day per leaf in the mirid and spider removal group relative to the control group, which also supports
the hypothesis addressed above. Further investigation was then done to see how different sized ants
reacted to the removals.
This study shows a statistically significant increase in the number of small ants observed per day
in the mirid removal group, relative to the control group and the mirid and spider removal group,
supporting the hypothesis that in the absence of mirids and spiders other arthropod predators would
137
frequent the plant more often. Further research is needed to determine whether it was competition,
predation or indirect effects from the mirids that was reducing the frequency that small ants were
observed on the plant. The fact that the small ants were not found in the same abundance or with an
equivalent degree of permanence as the mirids, once the mirids were removed, suggests that the ants
were not as specialized a partner as the mirids were for P. urostachyum. It is also unclear how much
benefit, if any, the small ants offer to the plant. It is also interesting to note that while the removal of
mirids caused an increase in the amount of small ants observed the removal of mirids and spider did not.
The overall conclusion that this study supports is that small ants will utilize the plants more in absence
of mirids but not form a mutualistic partnership with the same degree of strength and specialization as
the mirids do.
This study shows a statistically significant increase in the amount of medium ants observed per
day on all three of the experimental treatment groups relative to the control, with the mirid and spider
removal group having the highest mean, supporting the idea that the presence of medium ants was being
reduced by the presence of both mirids and spiders. The data supports the idea that both mirids and
spiders have separate effects on medium ant presence and the increase in the mean of plants where both
mirids and spiders are removed relative to the mirid removal and spider removal groups can be seen as
the compounded effect of this. This higher amount of medium ants observed on the mirid and spider
removal plants could possibly be a factor that prevents small ants from increasing their presence on the
plants. The evidence of this study also supports the idea that medium ants are opportunistic partners
who will utilize the resource more in the absence of mirids and/or spiders but are not the specialized
partners that mirids are. It is unclear how much the plant benefits from the presence of medium ants
although the lack of a statistically significant difference between the control and the mirid and spider
removal suggests that the increased presence of medium ants did offer some assistance to the plants.
It should be noted that all comparisons of ant presence between the groups were done with a
data set that consists of relatively few days of observation, especially of the control group, and that all
the observations were done while the removals were being performed due to time constraints. Also ant
presence on the plants was still quite rare even with the removals in effect. This section of the
experiment would definitely be worth repeating in a more comprehensive manner where surveys of the
entire plant for the presence of ants would be done throughout the duration of the experiment for every
plant and, if time allowed, performed separate from the regular removals. A more substantial data set
would help to clarify the results and provide stronger evidence to support them.
Overall this study provided evidence that supported the existence of a mirid-plant mutualism and
that the mirids particularly prevent the presence of sealed leaves. The study supported the conclusion
the spiders on the plant are either not affecting the plant or mirids at all or not acting as a uniformly
behaving group, thereby indicating that future research should concentrate on particular families of
spiders found on the plant. Finally the study also provides evidence that small ants will frequent the
plant more in the absence of mirids and that medium ants will frequent the plant more in the absence of
both mirids and spiders separately but most notably when both mirids and spiders are absent. It also
suggests that ants are opportunistic partners who will utilize the resource more in the absence of mirids
and/or spiders but are not specialized partners like mirids.
This study opens up many avenues for future research. Future studies could easily be performed
to investigate what types of herbivory the presence of mirids prevents. It would also be interesting to
compare how changes in mirid density from year to year affect the amount of folivory the plants
receive. The investigation into the role spiders play in the system would be worth repeating with a
single abundant family of spiders. Observations from this study suggest that using spiders from the
138
family Theridiidae might lead to the most beneficial results, due to their high abundance on the plant
and website location at the base of the leaf and usually over vein junctures. The experiment with ant
observation would be worth repeating in a more comprehensive manner to back this study with a more
substantial data set. An investigation into whether competition, predation, a combination of the two or
some type of indirect interaction is reducing the number of ants present on the plant would also lead to
very beneficial results in terms of further understanding the system.
Acknoledgements
I would like to thank Karin Gastreich for all her help, guidance and constant support throughout
every part of this study. This study was funded by a grant from the National Science Foundation in
cooperation with the Organization for Tropical Studies.
Literature Cited
Abrams, P. A., B. A. Menge, G. G. Mittelbach, D. A. Spiller, and P. Yodzis. 1996. Pages 371–395 in
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that restrict and maintain diversity within mutualist guilds. The American Naturalist. 162:S63S79
Rachowiecki, R. 1997. Lonely Planet: Costa Rica. Lonely Planet Publishing. p. 348-349
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American Naturalist. 162:S10-S23
Thomson, J. 2003. When is it mutualism?. The American Naturalist. 162:S1-S9
Werner, E. E., Peacor, S. D. 2003. A review of trait-mediated indirect interactions in ecological
ommunities. Ecological Society of America. 84(5):1083-1100
139
arealost By DataSet
30
20
10
0
Ahl02
Hod03
Each Pair
Wha04
Student's t
0.05
DataSet
Oneway Anova
Summary of Fit
0.19685
RSquare
RSquare Adj
0.172138
Root Mean Square Error
6.552322
3.7021
Mean of Response
68
Observations (or Sum Wgts)
Analysis of Variance
F Ratio
Mean Square
Sum of Squares
Source
DF
Model
2
683.9797
341.990
Error
65
2790.6399
42.933
Prob>F
C Total
67
3474.6196
51.860
0.0008
7.9657
Means for Oneway Anova
Std Error
Mean
Number
Level
Ahl02
31
2.46341
1.1768
Hod03
18
0.61450
1.5444
Wha04
19
8.64821
1.5032
Std Error uses a pooled estimate of error variance
Means Comparisons
Hod03
Ahl02
Wha04
Dif=Mean[i]-Mean[j]
0.00000
Wha04
6.18480
8.03371
Ahl02
-6.18480
0.00000
1.84891
Hod03
-8.03371
-1.84891
0.00000
Alpha=
0.05
Comparisons for each pair using Student's t
t
1.99714
Abs(Dif)-LSD
Wha04
Ahl02
Hod03
-4.24563
2.37211
3.72952
Ahl02
2.37211
-3.32382
-2.02888
Hod03
3.72952
-2.02888
-4.36197
Wha04
Positive values show pairs of means that are significantly different.
Figure 1 Comparison of folivory levels between the this study and a study done on the same system in
the summer of 2003 by Amanda Hodson and another done in the summer of 2002 by Betsey
Ahlstrom
140
changeinfolivory
Oneway Analysis of changeinfolivory By Group
110
100
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
-10
NoMS
NoMirid
NoSpider
control
Group
Wilcoxon / Kruskal-Wallis Tests (Rank Sums)
Level
Count Score Sum
NoMS
20
784.5
NoMirid
21
950
NoSpider
19
583
control
19
842.5
Score Mean (Mean-Mean0)/Std0
39.2250
-0.169
45.2381
1.216
30.6842
-2.027
44.3421
0.942
1-way Test, ChiSquare Approximation
ChiSquare
DF
Prob>ChiSq
4.9379
3
0.1764
Figure 2 Comparison of folivory levels between the four treatment groups of this study, using a
Wilcoxon/Kruskal-Wallis test
141
Contingency Analysis of P/A of sealed leaf By Group
Mosaic Plot
1.00
P/A of sealed leaf
1
0.75
0.50
0
0.25
0.00
NoMS
NoMirid
NoSpider
control
Group
Contingency Table
Group By P/A of sealed leaf
142
Count
Total %
Col %
Row %
No MS
No Mirid
No Spider
control
Tests
Source
Model
Error
C. Total
N
DF
3
77
80
81
-LogLike
4.319779
27.859088
32.178867
0
1
19
23.46
27.14
90.48
14
17.28
20.00
66.67
19
23.46
27.14
95.00
18
22.22
25.71
94.74
70
86.42
2
2.47
18.18
9.52
7
8.64
63.64
33.33
1
1.23
9.09
5.00
1
1.23
9.09
5.26
11
13.58
21
25.93
21
25.93
20
24.69
19
23.46
81
RSquare (U)
0.1342
Test
ChiSquare Prob>ChiSq
Likelihood
8.640
0.0345
Ratio
Pearson
9.651
0.0218
Warning: 20% of cells have expected count less than 5, ChiSquare suspect
Figure 3. Contigency table comparison of the presence or absence of sealed leaves between the four
treatment groups
Spider Family Distribution on P. urostachyum
Amount of spiders
40
35
30
25
total
20
Percent
15
10
5
0
ther
anyph
phol
cten
scyt
salt
other
Spider Type
Figure 4 Representation of the major spider families found on P. urostachyum
- 144 -
Oneway Analysis of medant/day 2 By Treatment
0.9
0.8
medant/day 2
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
-0.1
control
mirid
ms
spider
Treatment
Wilcoxon / Kruskal-Wallis Tests (Rank Sums)
Level Count Score Sum Score Mean (Mean-Mean0)/Std0
control
22
759
34.5000
-3.011
mirid
23
1028.5
44.7174
-0.215
ms
23
1281
55.6957
2.874
spider
22
1026.5
46.6591
0.312
1-way Test, ChiSquare Approximation
ChiSquare
DF Prob>ChiSq
13.1664
3
0.0043
Means Comparisons
Dif=Mean[i]ms
Mean[j]
ms
0.00000
spider
-0.06250
mirid
-0.06910
control
-0.12500
Alpha= 0.05
spider
mirid
control
0.06250
0.00000
-0.00660
-0.06250
0.06910
0.00660
0.00000
-0.05590
0.12500
0.06250
0.05590
0.00000
Figure 5 A comparison of medium ants observed/day between the four treatment groups using a
Wilcoxon/Kruskal-Wallis
- 145 -
Diurnal patterns of stomatal conductance of four species of Calathea
(Maranthaceae) in two light regimes in a tropical rainforest
Piero Protti1, Jennifer Sun2 & Philip W. Rundel2 (mentors)
1
Universidad de Costa Rica, 2University of California.
Resumen
Las hierbas del sotobosque tropical
han sido objeto de estudios sobre
características fenológicas de floración,
dispersión y crecimiento, pero pocos estudios
exploran las características fisiológicas que les
permiten sobrevivir en este ambiente tan
cambiante. Este estudio se enfocó en conocer
los patrones de conductancia estomática en
cuatro especies de Calathea en la estación
Biológica La Selva en Costa Rica. Se propone
que C. micans presenta una plasticidad
fenotípica que le permite adaptarse a
condiciones muy cambiantes de luz, en contra
a las descripciones de que es una especie de
sombra.
Se propone también que C.
gymnocarpa es un especie de sucesión tardía
en la regeneración de claros.
Abstract
Understory herbs in tropical rainforests
have been studied on phenological
characteristics such as blooming periods,
dispersion and growth, but few studies
explore the physiological traits that allow
them to thrive in this ever-changing
environment. This study was focused on the
study of the stomatal conductance patterns of
four species of Calathea at La Selva
Biological Station in Costa Rica. It is
proposed, that C. micans presents a
phenotypical plasticity that allows it to adapt
to changing-light conditions, against the
descriptions of it being a shade-adapted
species.
It is also proposed that C.
gymnocarpa is a species that appears late
under gap regenerating conditions.
Introduction
Tropical rainforests are dynamic communities with an incredibly high occurrence of natural
disturbances (Chazdon & Fetcher 1984). These disturbances, mainly gap-producing tree falls, create a
wide variety of light environments in the understory (Chazdon & Fetcher 1984, Fetcher et al 1994,
Chazdon et al 1996). In tropical forests, light availability affects plant succession and life-history
strategies such as those of climax and pioneer species. Thus, large disturbances such as multiple treefalls completely alter the microclimate (Chazdon & Fetcher 1984; Denslow & Hartshorn 1994;
Valladares et al 1997).
In the specific case of the understory, solar radiation is likely to be the limiting factor controlling
growth, survival and reproduction (Chazdon et al 1996). Due to the multiple obstacles light encounters
on its path to the forest floor, only few wavelengths are actually transmitted to the bottom layers to the
understory. Through reflection and refraction, light is also spectrally altered during its passage through
the canopy, inevitably affecting the quantity and quality of the photosynthetically active radiation
(PAR) (Tinoco-Ojanguren & Pearcy 1995; Chazdon et al 1996; Valladares et al 1997; Rijkers et al
2000). In vascular plants, stomatal aperture is responsible for the ability to control CO2 uptake and
transpirational water loss. For this process, irradiance has been regarded as the major environmental
condition modulating stomatal aperture (Kaiser & Kappen 1997).
Studies addressing the response of understory plants to this ever-changing light environment
have focused primarily on shrubs, tree saplings and pioneer trees (Tinoco-Ojanguren & Pearcy 1995;
Chazdon et al 1996; Kitajima 1996; Hogan 1996; Valladares et al 1997), but very few have examined
herbs (Denslow & Hartshorn 1994, Kaiser & Kappen 1997). In the case of Calathea, previous studies
have largely focused on studying reproductive and dispersal patterns (Le Corff 1996; Horvitz &
- 146 -
Schemske 1994; Horvitz & Schemske 2002). Furthermore, micropropagated plants have been treated to
investigate the adaptive traits related to stomatal responses to the environment (Van Huylenbroeck et al
1997; Van Huylenbroeck et al 1998). It has also been reported that at least one species of Calathea (C.
inocephala) is a pioneer in newly formed tree-fall gaps, but can survive long after forest regeneration
greatly reduces light transmission (Jennifer Sun personal communication). Thus, adaptations to
variable-light environments are reportedly present in this species. The aim of my experiment was to
characterize the diurnal patterns of stomatal conductance in four species of Calathea in order to better
understand gas exchange and transpiration responses to the changes in the environment.
Materials and Methods
The study was conducted at La Selva Biological Station in Sarapiquí, Heredia, Costa Rica. The
vegetation is classified as a tropical wet forest (Holdridge 1978), and has a mean annual rainfall of
about 4000 mm. There is a high year-to-year variability in the precipitation patterns, but there is usually
a dryer season from February-April, and a shorter dry period in September-October (Chazdon and
Fetcher 1984, McDade and Hartshorn 1994).
I examined four Calathea species in this study- Calathea gymnocarpa, C. marantifolia, C.
micans and C. cleisantha. C. gymnocarpa and C. marantifolia are common forest edge inhabitants,
while C. micans and C. cleisantha are obligate understory species (although I found large populations of
C. micans growing in almost every light condition at La Selva). Four plants of each species were
selected, tagged, and potted in the forest. For acclimatization purposes, they were left in their original
habitat for two weeks, and transported to a shade house for an additional two weeks prior to
measurements.
Two light treatments, 50% and 20% light transmission, were created using neutral shade cloths
to mimic high- and low-light forest conditions. C. cleisantha and C. micans were subjected to the lowlight treatment (20% total PFD), while C. gymnocarpa and C. marantifolia to the high-light treatment
(50% total PFD). These light environments were chosen according to rough characterizations of the
plants’ habitats by Chazdon & Fetcher (1984), Le Corff (1996), Valladares et al (1997), Philip Rundel
and Jennifer Sun (personal communications) and personal observations.
After acclimatization, stomatal conductance readings were obtained using a LI-1600 steady-state
porometer (Li-Cor Biosciences, Lincoln, NE). Measurements were taken every 60 minutes for each
plant, along with leaf temperature. Ambient relative humidity and PAR readings (μmol m-2 s-1) for both
treatments were taken every 30 minutes with the instrumentation included in the porometer. Ambient
temperature was also recorded every 30 minutes. In order to standardize readings, measurements were
performed on the youngest mature leaf present at time of transportation to the shade house.
Furthermore, the cuvette was always clamped about five cm from the right margin of the leaf tip. In the
case of C. micans measurements were taken at mid-blade due to its relatively small leaf size. Stomatal
conductance values correspond only to the abaxial surface of the leaves for all species.
Results
Stomatal conductance is strongly influenced by light. These values are significant for all species
except C. gymnocarpa, which was almost significant (Table 1), but they also present very low r2 values.
Environmental relative humidity, ambient temperature and leaf temperature do not seem to affect
conductance directly (Table 1).
- 147 -
As seen in figure 1, all species increased their stomatal conductance at different rates throughout
the day, and a decrease was shown in the afternoons when light intensities decreased. Reactions to
high-light intensities produce a decrease in the stomatal conductance in all species.
Maximum stomatal conductances found for each species are shown in table 2, with C.
marantifolia being the one with the highest rate of conductance to water vapor (269.45 mmol m-2 s-1).
C. gymnocarpa tended to have the lowest maximum conductance of all four species (117.18 mmol m-2
s-1).
Discussion
Stomatal conductance seems to be affected directly by the intensity of light. Light availability
inside the shade house seemed to represent poorly the existing conditions in the forest understory. This
because the average direct light reaching the understory via sunflecks and diffuse light is less than 20%
in a given time (Rasoul Sharifi, personal communication). Nonetheless, it helped maximize the
responses of C. cleisantha to the changing light availability. This species reflects everything that was
expected from an understory plant -relatively low and constant stomatal conductance rates and
responses to direct light-, but odd readings were also present (figure 1 pointed by the arrow). This can
be interpreted as light-stress, because of the reasons stated above.
In the case of C. micans, a phenotypic plasticity is apparent in the field due to its ability to adapt
to changing-light environments. In spite of having relatively low rates of stomatal conductance
compared to C. cleisantha, it is found growing wild in different light habitats. This species was
reported to be understory-dwelling (Philip Rundel and Jennifer Sun, personal communications), and this
agrees with the data presented here, but Le Corff (1996) and personal observations of plants growing
both in the understory and in large gaps report some kind of adaptability of the species to different light
habitats. Therefore, it is suggested that this species should be considered for more studies on the
physiology and natural history, and on germination and establishment experiments under different light
regimes.
C. marantifolia exhibits the highest rates of conductance (see figure 1 and table 2). This can be
inferred to be an adaptation with a two-fold purpose: avoid mechanical damage to the photosynthetic
apparatus, and increase its light use efficiency to optimize carbon sequestration (Nobel 1983). It also
presented changes in its leaf orientation depending on the intensity of light, with almost-vertical
positions during midday direct-light periods. This was the only species with this kind of response.
Both high conductance values and changes in leaf orientation support information describing this
species as a gap inhabitant. It is presumably an aggressive pioneer in newly-formed disturbances and
edges, and a common plant in the open landscape at La Selva’s forest and gardens (personal
observations).
On the other hand, C. gymnocarpa, also described as a gap and edge inhabitant (Jennifer Sun,
Philip Rundel and Carol Horvitz via Jennifer Sun, personal communications), showed the lowest
conductances of all. Furthermore, no changes in its leaf orientation during high-light periods were
present throughout the experiment. This data and observations seem to contradict the species’ habitat.
Nevertheless, one casual and one causal explanation are proposed. First, some degree of stress to the
planting environment may have occurred. This stress can cause roots to strangle each other, as was
found at the moment of replanting in the wild. The pots were completely filled with new roots, and it
was even necessary to cut some of the newly-developed ones in order to get plants out (Figure 2). This
- 148 -
strangling may reduce the ability of plants to absorb water, thus reducing the amount of water reaching
the aerial organs (Gerardo Ávalos and Javier Espeleta, personal communications). Low stomatal
conductances may have reflected this water-stress produced –indirectly- by the planting pots. The other
explanation proposed is that C. gymnocarpa is a late pioneer in the open areas. This species may not
have the ability to deal with high radiation; therefore its establishment may be subjected to late
succession periods after some forest regeneration has reduced the amount of direct sunlight reaching the
understory. In fact, no plants were either found in the understory or in open gaps. All plants found
were located in somewhat shaded edges and clearings (personal observations).
In order to better understand the physiological characteristics of these and other understory
herbaceous species, more thorough studies should be considered. Data revealed some clues on the
natural history and adaptations of the studied species, but answered few questions on the real
significance of these plants’ role in the understory. It is clear, though, that new ideas have been
proposed, as in the case of the physiological plasticity found in C. micans and the late-succession nature
of C. gymnocarpa. Some recommendations proposed to expand this research are to perform
measurements (both in the field and under shade house conditions) more frequently, instead of once
every 60 minutes. Also, it would be useful to have comparison basis between the wet and dry seasons,
and for a longer period of time. Studies on the physiology of other species of Calathea as C. inocephala
(mentioned earlier) and C. lutea (a gap and open-pasture inhabitant, able to dwell under full-sun
conditions) are also suggested.
Aknowledgements
I would like to thank Jenny Sun (UCLA) for her valuable help in the development, execution
and analysis of this project, Elizabeth Anderson (OTS) for her tutorial, support and interest, Rasoul
Sharifi (UCLA) for his valuable comments and suggestions and Drs Walter Marín (UCR) and Craig
Martin (KU) for their support and ideas. Special thanks to everyone at OTS-La Selva for their hard
work in order to have a nice research-living environment. Also, thanks to CR-USA Foundation for
funding the REU-CR program, and to the fellow REU’s (both Costa Rican and Americans) for the join
experience during the duration in the program. I would also like to thank my father, Roberto, and my
brother, Bruno, for their assistance in the field transporting in and out the plants.
- 149 -
Literature Cited
Chazdon, R.L. & N. Fetcher. 1984. Photosynthetic light environments in a lowland tropical forest in
Costa Rica. Journal of Ecology 72: 553-564
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- 150 -
Anexos
Stomatal conductance
(Dependent variable)
df
F
P
r2
Stomatal conductance
(Dependent variable)
df
F
P
r2
Stomatal conductance
(Dependent variable)
df
F
P
r2
Stomatal conductance
(Dependent variable)
df
F
P
r2
Ambient T
C. marantifolia
1
2.383 0.157 0.209
1
0.723
0.417 0.074
1
0.669 0.437 0.077
1
0.037
0.852 0.005
Relative
humidity
C. gymnocarpa
1
3.626 0.089 0.287
1
0.816
0.390 0.083
1
0.000 0.984 0.000
1
0.997
0.347 0.111
PAR
C. cleisantha
1
7.352 0.024 0.450
1
10.196 0.011 0.531
1
4.190 0.071 0.318
1
34.404 0.000 0.793
Leaf T
C. micans
1
2.456 0.151 0.214
1
1.138
1
0.004
1
1.781
0.314 0.112
0.95
0.001
0.219 0.182
Table 1. Regression analyses of the effects of ambient temperature, relative humidity, light and leaf
temperature on the stomatal conductance of each species, for the most significant results. Significance
for each regression is given.
Species
Stomatal conductance
(mmol m-2 s-1)
C. micans
164.67
C. cleisantha
177.75
C. gymnocarpa
117.18
269.45
C. marantifolia
Table2. Maximum stomatal conductance values per species.
- 151 -
Figure 1. Stomatal conductance for each species during a day’s measurements, and compared with
light intensities. Dotted lines represent the light treatment (50% light) and solid lines represent the shade
treatment (20% light). Arrow indicates an abnormality.
Figure 2. Picture of strangled roots in C. gymnocarpa. Notice the density of roots wrapped around the
soil that was inside the planting pot.
- 152 -
Mecanismos de regulación de herbívoros por parte de la hormiga depredadora
Pheidole bicornis en la especie Piper cenocladum.
Rebeca Brenes Roldán1, Robert Matlock2 (tutor)
1
Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica, 2 Universidad de Tulane.
Resumen
En el siguiente trabajo se pretende señalar los
factores que interviene en el mecanismo de
regulación de herviboría en el sistema Piper
cenocladum – Pheidole bicornis. El objetivo
final era la creación de un modelo matemático
que explicará los factores de regulación,
basandose en la hipotesis ‘Green World”, la cual
manifiesta que la herviboría esta controlada
principalmente por los depredadores en niveles
tróficos superiores. Por esta razón se asumió que
la regulación del hervíboro especialista de la
especie Piper cenoladum (la larva de la polilla
Eois apyraria), esta dada por la colonia de
hormigas que habita en ella y le brinda una
defensa mecánica (hormiga depredadora
Pheidole bicornis), suponiendo que el
mecanismo de regulación bridado por la
hormiga es dependiente a la densidad y patrón
de ovoposición de las polillas adultas.
Abstract
This work will show the factors involved in the
herbivory mechanisms of regulation for the
system Piper cenocladum – Pheidole bicornis.
The final objective was the creation of a
mathematical model to explain regulation
factors, based on the Green World hypothesis,
which says that herviborism is mainly controlled
by predators in superior trophic levels. This is
why it was assumed that regulation of
specialized herbivores of Piper cenoladum (the
caterpillar of the moth Eois apyraria), is given
by the ant colony that inhabitat the plant and
gives mechanical defense (predator ants
Pheidole bicornis), supossing that regulation
mechanism given by the ant is dependant to the
density and ovoposition pattern of the adult
moths.
Introducción
Introducción
Piper cenocladum es un arbusto pequeño (menor de 4 metros de altura) común en los sotobosques
húmedos, que se desarrollan en las tierras bajas del Atlántico de Costa Rica. La especie se reproduce
vegetativamente por fragmentación y en menor grado a través de semillas. Las hojas son largas
(aproximadamente entre 20 – 40 cm de longitud) y de larga vida (aproximadamente 2 años).
La especie Piper cenocladum se caracteriza por la relacion mutualista que forma con la especie de
hormiga depredadora Pheidole bicornis. Esta especie pertenece a familia Formicidae; es una hormiga
pequeña, dimórfica, que cosecha los cuerpos alimenticios que produce la planta, y remueve los huevos
de insectos y partículas que se encuentran en las hojas (Risch et al., 1977; Letourneau, 1983, 1998). La
producción de cuerpos alimenticios por la planta, es inducido por un compuesto producido por las
hormigas, aún desconocido. Estos cuerpos alimenticios son producidos continuamente como fuente
alimenticia de las hormigas (Dyer et al., 2000). La reina de la especie coloniza el pecíolo y estimula la
producción de cuerpos alimenticios. Cuando la colonia crece en tamaño, las hormigas obreras se
encargan de ir eliminado el tejido de la medula formando cavidades dentro de los pecíolos y de esta
manera la colonia de hormiga se expande por toda la planta. También, las hormigas obreras se encargan
de patrullar la superficie de la hoja. Cuando encuentran huevos de insectos, insectos de cuerpo blando u
otras partículas, ellas lo consumen o lo lanzan desde la hoja.
Piper cenocladum presenta dos tipos de defensa antiherviboría:
- 153 -
1- Cuerpos alimenticios: estos brindan una defensa mecanica a la planta, pues la planta brinda
refugio y alimento (cuerpos alimenticios) a la colonia de hormigas y como respuesta la hormiga
patrulla las hojas de la planta y elimina los huevos e insectos de cuerpos blandos que se alimentan de
ella. En este caso específico las hormigas se encargan de eliminar los huevos que ovoposita la polilla
Eois apyraria, cuyas larvas se alimentan de las hojas de Piper cenocladum(Letourneau & Dyer,
1998).
2- Defensas químicas: estas se refieren a los metabolitos secundarios que produce la planta. Se han
reportado tres alcaloides dihydropyridone, los cuales incluyen el compuesto activo piplartine; además
se han reportado otros compuestos (4-desmethylpiplar y cenoclamidas) . Estos compuestos son
conocidos como repelentes de la hormiga herbívora Atta cephalotes y otros insectos generalistas
(Duh, Wu & Wang, 1990; Capron & Wiemer, 1996). .Las plantas de piper cenocladum que no
presentan colonias de hormigas, muestran dosis tres veces mayores en la cantidad de estos
compuestos, pero presentan condiciones de menor biomasa en términos de área foliar y menor éxito
en la reproducción asexual.
Figura 1. A la izquierda planta joven de la
especie Piper cenoclaum , a la derecha,
imagen de un corte transversal del pecíolo
hueco de la especie Piper cenoclaum (en el
cual habitan las hormigas).
Antecedentes
Por décadas, los ecologistas han investigado los mecanismos de regulación entre los diferentes
niveles tróficos , y como estos mecanismos afectan la estructura y dinámica de las comunidades
biológicas. Esto ha llevado a la formación de debates entre hipótesis basadas en la regulación de
herbívoros por la depredación desde los niveles tróficos superiores y la regulación por de alimento del
nivel trófico inferior (Letorneau & Dyer, 2003)
Actualmente los modelos más importantes que explican la regulación de las poblaciones de herbívoros
son:
1- El modelo “green world”, en el cual se propone la regulación en la cadena trófica de arriba hacia
abajo, en donde los depredadores (tercer nivel trófico) regulan a los herbívoros y afectan
positivamente la biomasa de la planta.
2- El modelo “green desert”; en el cual se intenta explicar la regulación de los herbívoros a través de
la calidad nutricional de las plantas y su toxicidad debido a los componentes secundarios. (inversión en
la producción de defensas químicas).
En estudios realizados anteriormente por Dyer et al, se han determinado diversos factores que
intervienen en el sistema de regulación en el sistema Piper cenocladum-Pheidole bicornis, que incluyen
tanto los mecanismos de regulación de herviboros tanto de arriba hacia abajo, como de abajo hacia
arriba en los niveles tróficos que componen el sistema
- 154 -
Como se observa en la siguiente figura 2 Las interacciones se presentan en los niveles tróficos
presenten en el sistema Piper cenocladum – Pheidole bicornis. El primer nivel lo presenta la planta y la
biomasa de esta, la cual provee refugio y alimento a la hormiga Pheidole bicornis (tercer nivel),
asimismo las larvas de la polilla Eois apyraria se alimentan de las hojas de la planta, pero se cree que
su densidad esta regulada tanto por la biomasa misma de la planta, así como el control que ejerce la
hormiga sobre su éxito de nacimiento (suponiendo que los mecanismos de nacimiento y mortalidad de
los huevos de Eois apyraria son dependiente a la cantidad de hormigas). Como cuarto nivel trófico se
encuentra la larva del escarabajo Tarsobaenus letourneauae, que se alimenta de los huevos de la colonia
de hormigas y engaña a la planta haciéndose pasar como colonia, por lo que la planta continua
produciendo cuerpos alimenticios, quedando vulnerable al ataque de la Eois apyraria.
Escarabajo Tarsobaenus
letourneauae (4° Nivel
Trófico)
Hormigas Pheidole
bicornis (3° nivel trófico)
Hervíboros Eois apyraria
(2° nivel trófico)
Figura 2. Resumen de la interacción entre Piper cenocladum, Pheidole
bicornis, herbívoros y Tarsobaenus letourneauae.
Piper cenocladum (1° nivel
trófico)
En los estudios realizados por Letourneau y Dyer (1998) se determinó para el sistema Piper –
Pheidole, que los hervíboros son consumidores regulados por sus depredadores ( Pheidole bicornisvrs
Eois apyraria), mientras las plantas y los consumidores secundarios son regulados por los recursos. .
Por lo que estos resultados apoyan los componentes del modelo green world, en las cadenas tróficas
(cantidad de depredador vrs cantidad hervíboros vrs recursos de la planta). En sí, las hormigas tienen
un efecto indirecto en el tamaño de las plantas y reducen la tasa de herviboría (plantas sin colonias de
hormigas presentan menor altura y biomasa). (Dyer et al, 1998).
Además Letourneau determinó una correlación positiva entre el tamaño de la planta y la
presencia de colonias de hormigas; por el contrario se determinó que en las plantas que no presentan
colonias de hormigas, la producción de químicos defensivos es tres veces mayor, con una reducción
significativa en el tamaño de la planta.
Por esta razón el siguiente trabajo trata de determinar la relación con la hipótesis “ Green
World” en el mecanismo de regulación mecánica de la herviboría por parte de la colonia de hormigas
presente en las plantas de Piper cenocladum, y si esta es dependiente en cuanto a la densidad y
distribución en la ovoposición de los hervíboros, tomando en cuenta factores que pueden intervenir
indirectamente en estos mecanismos, tales como la altura de planta, el tamaño de la colonia, edad de la
hoja y posición.
- 155 -
Como producto final se pretende desarrollar un modelo matemático de la interracción mutualista
presente en el sistema Piper cenocladum – Pheidole bicornis
Hipótesis
En el siguiente trabajo se pretendió determinar los factores que intervienen en la regulación de
regulación de herbívoros por parte de la hormiga depredadora Pheidole bicornis en la especie Piper
cenocladum. Para lo cuál se establecieron las siguientes preguntas.
1. ¿Es la capacidad de respuesta de Pheidole bicornis, proporcional a la tasa de oviposición de los
herbívoros (i.e. densidad de huevos puestos).
2. ¿Es el tamaño de la planta proporcional con la respuesta de acción de la comunidad de especie de la
especie Pheidole bicornis?
3. ¿Esta relacionada la capacidad de respuesta de la especie Pheidole bicornis, con el patrón de
distribución de la ovoposición (agregado-aleatorio-regular) ?
Modelo experimental
El estudio será evaluado a través de un diseño factorial, con un total de 18 tratamientos y 4
repeticiones. Para el analizar los datos se utilizó un análisis de covarianza (ANCOVA)
En el cuadro 1 se identifican las variables de independientes, covarianbles y variables de respuesta
Variable
Número de
Tratamiento
Independiente
tratamientos
1. Agregado
Patrón de
2. Aleatorio
3
dispersión del 3. Uniforme
huevo.
Densidad de
huevos.
1. Baja ( 5)
2. Mediana
(20)
3. Alta (40)
3
Edad de la
hoja
1. Juvenil
2. Madura
2
Covariable
Variable de Respuesta
1. Área foliar de hoja.
2. Área foliar de la
planta entera.
3. Tamaño de colonia de
hormigas.
4. Edad de la hoja
5. Altura de la planta.
6. Numero de hojas por
planta
7. Tipo de suelo (aluvial
– volcánico)
1. Tiempo de detección
del huevo.
2.Tiempo de
eliminación de huevos
3. Mecanismo de
eliminación de huevo.
4. Numero de hormigas
patrullando (máximo y
promedio).
Total de
18
tratamientos
4
Total de
repeticiones
repeticiones
72
TOTAL
Cuadro 1. Variables a analizar para la elaboración del modelo matemático sistema Piper
cenocladum – Pheidole bicornis
Metodología
El estudio se llevó a cabo en la Estación Biológica la Selva, específicamente en áreas donde se
encuentran colonias de Piper cenocladum (Camino Experimental Sur- Camino Circular Cercano –
Sendero Hartson.) Ver anexo 1.
- 156 -
Para la aplicación de los tratamientos en el campo se diseño una matriz (ver Anexo 2). La toma
de datos se realizo de manera aleatoria por planta y bloque, una ves enumeradas las plantas en el campo
se generaron números aleatorios del 1 al 9, para determinar el tipo de tratamiento que le correspondía a
cada planta.
5.1. Medición de variables independientes
5.1.1 Patrón de disposición de los huevos.
Para el uso la simulación de la ovoposición de Eois apyraria, se utilizó ninfas de termitas
recolectadas en el bosque de las estación biológica.
Se diseño una cuadrícula de 54 cuadras (2,5 cm x 2,5cm), para facilitar la ubicación de las ninfas
en el campo, según patrón de distribución.
- Distribución agregada: se utilizó la distribución negativa binomial, para generar la cantidad de ninfas
correspondientes a cada cuadra en la cuadrícula.
- Distribución aleatoria: se utilizó la distribución Poisson para determinar el número de ninfas por
cuadra (generador de números aleatorios en Excel)
- Distribución uniforme o regular: se determino según la cantidad de ninfas a poner entre la cantidad de
cuadras en la cuadrícula
5.1.2. Numero de huevos.
Se determinó el numero de ninfas a utilizar tratando de utilizar números extremos, pues hasta el
momento no se ha determinado la capacidad de ovoposición de la especie Eois apyraria.
- Alta densidad: 40 ninfas
- Mediana densidad: 20 ninfas
- Baja densidad: 5 ninfas
5.1.3. Edad de la hoja
Para calcular la edad de la hoja se asumió que el patrón de disposición de las hojas en la planta
esta relacionado con la edad de la misma.
Se tomó en cuenta las 5 primeras hojas de la planta, en donde la hoja más joven será la que se
encuentre en la parte más alta de la planta (contando desde le pináculo hacia abajo).
Estas se clasificaran en:
1. Hojas juveniles: las hojas que se encuentren en la posición 1 ó 2
2. Hojas maduras: las hojas que se encuentren entre la posición 3 ó 5
5.2. Medición de covariables
5.2.1. Área Foliar.
Se medió el área foliar de las hojas observadas, así como, el área foliar de la planta entera; por medio
de la máquina de medición foliar.
5.2.2. Tamaño de la colonia
Se realizaron disecciones a todas las plantas observadas (total 36) y se contó la colonia de hormigas
según castas (obreras, soldados, machos alados, reinas)
5.2.3. Número de hojas y altura de la planta.
Estas mediciones se realizaron por medio de una cinta métrica y observación directa en el campo.
- 157 -
5.3. Medición de variables dependientes
Para la medición de estas variables se realizaron observaciones por un periodo de tiempo de 2 horas
por planta
- Tiempo de detección de ninfa
- Tiempo de eliminación de ninfa
- Mecanismo de eliminación de ninfa
- Número de hormigas patrullando entre tiempo: para esto se contó el número de hormigas cada 10
minutos en las plantas en las cuáles se aplicaron los tratamientos.
5.4. Elaboración de modelo matemático
Con el estudio se pretendió llegar a la siguiente ecuación de predicción de las variables dependientes, en
donde cada covariable se incluyó en el modelo de análisis como una regresión lineal :
Yijkl = μ + δi + ρj + βl + ηk + αijkl + ωijkl + ϕ ijkl + εijkl
donde ,
Yijkl es el valor del variable de respuesta por observación
remoción, Mecanismo de remoción)
μ el promedio.
δi es el valor del tratamiento de dispersión
ρj es el valor de densidad de huevos.
βl es el bloque.
ηk es la edad de la hoja
α ijkl es la altura de la planta.
ϕ ijkl área foliar de la planta
ωijkl es la densidad de hormigas en la colonia.
εijkl el error que pertenece a la observación ijkl.
ijkl
(Tiempo de detección, Tiempo de
Para la elaboración de la ecuación se deben utilizar las variables independientes y covariables que
presenten mejor bondad de ajuste
Resultados
No se encontraron diferencias significativas entre las variables de respuesta (utilizando un alpha
de 0.05), como se muestra en el siguiente análisis:
- Variable de respuesta analizada: Tiempo de detección de ninfa
Parámetros estimados en el modelo
Término
Intercepto
Numero de bloque
Edad de la hoja[joven]
Patrón[Regular]
Patrón[agregado]
Densidad[alta]
Densidad[baja]
Estimador
108,37
2,3149
-10,98
-10,97
6,6799
-6,464
12,017
Error estándar
28,59
5,112
4,904
8,467
7,473
7,419
7,186
Prob>|t|
0,0004
0,6523
0,0288
0,1997
0,3750
0,3871
0,0997
- 158 -
Tiempo de detección (min) Actual
Término
Área foliar total (cm²)
Altura (m)
Numero de hojas
Colonia
Tipo de suelo[Aluvial]
Estimador
0,0211
-29,96
-1,993
-0,132
4,4079
Error estándar
0,007
18,10
2,759
0,081
5,911
Prob>|t|
0,0062
0,1030
0,4729
0,1099
0,4588
120
100
80
60
40
20
0
0
20
40
60
80
100 120 140
Tiempo de detección (min) Predicted
P=0,1132 RSq=0,23 RMSE=41,616
Gráfico 1. Tiempo de detección actual vrs tiempo de detección predicho
Los resultados obtenidos se vieron afectados por la poca actividad de respuesta que se observó
durante las 2 horas, como se muestra en el gráfico anterior las observaciones se concentran en los 120
minutos es decir, que en la mayoría de la plantas estudiadas ( 47%) no observó ninguna actividad de las
hormigas durante las observaciones de campo. (ver anexo 3)
Con el modelo corrido anteriormente se obtuvo un r² de 23%, y una media en la respuesta de 80,
38 minutos.
Pero a pesar de esto, se observaron algunas diferencias que pueden indicar diferencias en el
comportamiento de la especie Pheidole bicornis, con respecto a su mecanismo de patrullaje y por
consecuencia en la respuesta ante la posible herviboría.
- En el caso de Tiempo de detección de la ninfa vrs la edad de la hoja, se obtuvieron los siguientes
datos:
- 159 -
Tiempo de detección (min)
120
100
80
60
40
20
0
joven
vieja
edad de la hoja
Each Pair
Student's t
0,05
Gráfico 2. Analisis One-way para Tiempo de detección (min) por edad de la hoja
A pesar de que estadísticamente las diferencias no son significativas (P= 0,0315), en el gráfico
anterior se muestra una pequeña diferencia entre el tiempo de detección en las hojas jóvenes vrs hojas
viejas.
- Promedios Analisis de una vía (Oneway)
Variable
Hoja joven
Hoja vieja
Número de
Promedio
observaciones
36
69,4000
36
91,3722
Error
estándar
7,0791
7,0791
Inferior
95%
55,281
77,253
Superior
95%
83,52
105,49
En la hoja joven se observa una respuesta de acción por parte de la hormiga mas rápida con un
tiempo de detección promedio de 69 minutos, mientras las hojas viejas presentan un tiempo de
detección de 91 minutos en promedio.
6.1. Otras relaciones
A pesar que no se encontraba en las hipótesis establecidas para este estudio, es importante
mencionar que se encontró una relaciones significativa (alpha 0.05) con respecto a la Cantidad de
hormigas en la colonia vrs el número de hojas presentes en la planta
Esto es de esperar, pues si el mecanismo de defensa de Pheidole bicornis esta regulado por la
densidad de herviboros, es de esperarse que a mayor número de hojas mayor posibilidad de presentar
herviboría.
- 160 -
550
500
450
Colonia
400
350
300
250
Linear Fit
200
150
100
4
6
8
10
12
14
16
18
20
Numero de hojas
Grafico 3. Ajuste lineal bivariado para tamaño de colonia vrs Número de hojas
- Ecuación
Tamaño de Colonia = 41,87705 + 26,165406 Numero de hojas.
Se obtuvo un R² de 0,51 y un P <.0001
6.1.1. Patrón de patrullaje de la hormiga Pheidole bicornis
Número de hormigas patrullando vrs tiempo
Número de hormigas
3,0
2,5
2,0
1,5
1,0
0,5
0,0
0
20
40
60
80
Minutos
100
120
140
Gráfico 4. Número de hormigas patrullando vrs tiempo de observación
En las 72 observaciones realizadas se pudo determinar que general hay una hormiga patrullando
las hojas tanto por el lado inferior como superior, si las hormigas detectan algún tipo de insecto de
cuerpo blando o huevos, el numero de hormigas patrullando la hoja tiende a aumenta.
Discusión
No se encontraron diferencias significativas en las variables de respuestas observadas vrs las
variables independientes y las covariables, debido principalmente a la poca respuesta durante las 2 horas
de observación establecidas en el experimento (lo que no significa que la hormiga no cumple con su
función de protección, sino que esta puede tomar más tiempo)
Esto señala que el patrullaje de la hormiga Pheidole bicornis, en las plantas de Piper
cenocladum no esta relacionada directamente con el patrón de ovopisición, o el número de huevos en la
- 161 -
ovoposición. Se pudo observar que las hormigas cumplen un papel de defensa ante la herviboría, al
remover los huevos, ya sea votándolos por el borde la hoja ó llevándolos adentro del peciolo.
Se debe tener cuenta los factores que pudieron afectar la aplicación de este experimento:
-
Lluvia
Tipo de carnada (probar con otras, tales como huevos de otros insectos o artificiales)
Tiempo de observación (2 hrs)
Número de repeticiones
Por lo que se recomienda que para posteriores estudios de este tipo, se utilicen menos variables de
respuesta, pero que sean mas específicas, se puede empezar utilizando solo dos tipos de densidades
(preferiblemente valores extremos), y más horas de observación (aumentar a 4 horas por planta).
Además se cuentan con muchos más factores independientes que pueden afectar este sistema y el
tiempo de respuesta en la hormiga, tales como:
- Presencia de otro tipo de especies de hormigas en planta
- Depredación de la colonia
- Ecología de la especie Pheidole bicornis (patrones de patrullaje según hora, temperatura, lluvia)
Agradecimientos
Quiero agradecer a todas aquellas personas que de una u otra manera ayudaron y colaboraron a
la realización de este proyecto:
- Fundación CR-USA, por brindar la beca que nos permitió llevar a cabo esta experiencia de
investigación en la Estación Biológica La Selva
- A Robert Matlock, por ser una guía fundamental en la elaboración de este proyecto, por todo el
tiempo, paciencia y amistad que me brindó.
- Elizabeth Anderson, por brindar su ayuda incondicional, su tiempo y amistad en todo momento.
- Estudiantes Reus, por toda la amistad y colaboración que brindaron durante este tiempo
Bibliografía
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- 162 -
Anexos
Anexo 1. Ubicación de los tratamientos aplicados en el campo
Bloque Bloque Bloque Bloque
1
2
3
4
1 Agregado-alta densidad
1-1
2-1
3-1
4-1
2 Al azar-alta densidad
1-2
2-2
3-2
4-2
3 Regular-alta densidad
1-3
2-3
3-3
4-3
4 Agregado-mediana densidad
1-4
2-4
3-4
4-4
5 Al azar-mediana densidad
1-5
2-5
3-5
4-5
6 Regular-mediana densidad
1-6
2-6
3-6
4-6
7 Agregado-baja densidad
1-7
2-7
3-7
4-7
8 Al azar-baja densidad
1-8
2-8
3-8
4-8
9 Regular-baja densidad
1-9
2-9
3-9
4-9
Anexo 2. Aplicación de tratamientos en el campo según bloque
Tratamientos
- 163 -
40
30
20
10
Std. Dev = 43,60
Mean = 80,4
N = 72,00
0
0,0
20,0
10,0
40,0
30,0
60,0
50,0
80,0
70,0
100,0
90,0
120,0
110,0
Tiempo de detección (min)
Anexo 3. Histograma para variable de respuesta Tiempo de detección
- 164 -
Habitat and Prey Selection in two Species of Imantodes (Serpentes: Colubridae)
Ryan A. Adasme1, Matthew I. Williams2, Craig Guyer2, Maureen A. Donnelly3
1
North Carolina State University, 2Auburn University and 3Florida International University.
Resumen.
Imantodes cenchoa y Imantodes inornatus son
dos especies simpátricas de serpientes
bejuquillo encontradas en Costa Rica.
Observaciones previas de la historia natural
han sugerido que las dos especies difieren en
sus hábitats y en preferencia de presa.
Utilizamos observaciones de campo para
confirmar que I. cenchoa prefiere hábitats en
bosque y que I. inornatus prefiere hábitats de
pantano en La Selva, Costa Rica. En un
experimento en el que se utilizaron los
movimientos de la lengua dirigidos a
aplicadores de algodón impregnados con
aroma de presas para analizar la preferencia de
las serpientes para una presa particular, I.
cenchoa prefirió lagartijas anoles sobre ranas y
huevos de rana contra un control inerte (agua),
e I. inornatus mostró una preferencia hacia los
huevos de rana sobre tanto lagartijas anoles y
ranas cuando fue comparado contra el mismo
control. Finalmente, documentamos que la
preferencia de presas de cada especie es la más
abundante en los hábitats preferidos por cada
especie.
Abstract.
Imantodes cenchoa and Imantodes inornatus
are two sympatric species of vine snake found
in Costa Rica.
Previous natural history
observations suggest that the two species
differ in their habitat and prey use. We use
field observations to confirm that I. cenchoa
selects forest habitats and I. inornatus selects
swamp habitats at La Selva, Costa Rica. In an
experiment in which tongue-flicks directed at
a prey-scented cotton swab were used to
assess interest by snakes in a particular prey
item, I. cenchoa preferred anoles over both
frogs and frog eggs when compared to an inert
control (water), and I. inornatus showed a
preference towards frog eggs over both anoles
and frogs when compared to the same control.
Finally, we document that the preferred prey
items are more abundant in the habitats
selected by each species.
Introduction
Intraspecific competition is a strong driving force in maintaining habitat separation of sympatric
phylogenetically-related organisms. Such competition can result in reduced growth and lower fecundity
rates in individuals, and is one of the major causes of extinction (Purves et al., 1992). Habitat
separation reduces the likelihood of extinction by allowing each competitor to occupy a competitor-free
space (Schluter, 2000). This ecological principle is extremely important in species, like snakes, that
have small, dispersed populations and frequently have sympatric congeners.
The genus Imantodes contains six species with an aggregation range that extends from Mexico
to Bolivia (Zug et al., 1979). Two of these six, I. cenchoa and I. inornatus are broadly sympatric
throughout various Lowland and Premontane habitats from the Atlantic to the Pacific coasts of Costa
Rica (Savage and Scott, 1985). With large, protuberant eyes containing vertically elliptical pupils and
vertebral scales that are conspicuously enlarged and associated with a mechanism that allows these vine
snakes to bridge large gaps between branches, Imantodes has adapted to a nocturnal and arboreal life
(Gans, 1980; Savage, 2002). By day, Imantodes cenchoa is thought to roost in bromeliads (Henderson
and Nickerson, 1976). At night, this species is thought to inhabit primary and secondary forests
whereas I. inornatus is thought to inhabit streams and swamps (Guyer and Donnelly, in press). Prey
- 165 -
items of the two species are largely known from anecdotal reports. Imantodes cenchoa is known to feed
on reptile eggs, and adults of Gonatodes, Norops, and Eleutherodactylus. (Landy et al., 1966;
Wehekind, 1995; Savage, 2002). However, Henderson and Nickerson (1976) conclude that this species
specializes on Anolis (=Norops) because captive, individual snakes failed to consume frogs when they
were offered as prey. Imantodes inornatus is known to consume eggs of tree frogs in the genus
Agalychnis, and is thought to eat adult frogs, anoles, and Hyla ebraccata eggs (Greene, 1997; Savage,
2002; Guyer and Donnelly, in press).
The pattern that emerges from these natural history observations is that Imantodes cenchoa and
I. inornatus occupy different habitats when they cue on differing prey items. In this study we quantify
habitat and prey selection of I. cenchoa and I. inornatus and correlate these variables with prey
availability. We document that populations of the two species differ in the proportion of occurrences in
swamp and forest habitats. We use elevated number of tongue-flicks to determine prey preferences of
the two species and demonstrate that prey preference correlates with prey abundance in the habitat
selected by each species.
Methods
Habitat Selection
The La Selva Biological Station, in the Atlantic Lowland rainforest of Costa Rica, served as the
site for this study. Two data sets were used to examine habitat associations for the two species of
Imantodes. The first set consisted of localities where snakes were observed 31 March 1982 to 16
August 1984; this set contained 49 observations of Imantodes cenchoa and 14 of I. inornatus. The
second set included localities of snakes observed 22 June 2004 to 14 July 2004 and were comprised of
13 observations of I. cenchoa and 7 of I. inornatus. For both data sets, localities were stored in a GIS
database and projected onto a habitat map. A 1983 land use map from La Selva’s Arcmap database was
used for the first data set, and a 2004 land use map was used for the second. The boundary between the
two habitats was modeled to be five meters from the edge of a swamp.
Prey Selection
We used rates of tongue-flicking as an index of prey selectivity, following protocols of Cooper
et al. (2000). Individuals from the second data set were used for the prey selection experiment. Nine
adult and one juvenile I. cenchoa and six adult I. inornatus were used in this portion of the study. All
snakes were caught between 1 and 14 July 2004. Upon capture, the mass, snout-vent length, total
length, and sex of each snake were recorded. Sex was determined by probing the caudal portion of the
cloacal opening. Because everted hemipenes for the genus Imantodes are four to eight subcaudals in
length (Savage, 2002), we used probe depth lengths greater than 3 subcaudal rows to distinguish males
from females. Each snake was housed in a translucent, plastic terrarium of one of three sizes, 16 x 16 x
7 cm, 24 x 15 x 10 cm, or 27 x 19 x 12 cm. Cage size was matched to the size of the snake. Ambient
temperature was 29oC, and lighting was provided by an incandescent bulb on a 12L:12D cycle. Both
temperature and lighting were controlled by housing all terraria in a wooden enclosure that was
maintained inside the lab building.
Prey categories were anoles, frogs, and frog eggs. Within the anole category, four species were
used: Norops limifrons, N. lemurinus, N. humilis, and N. oxylophus. Within the frog category, four taxa
were used: Hyla rufitela, Eleutherodactylus fitzingeri, Scinax eleaochroa, and Agalychnis callidryas.
Within the frog egg category, two kinds of leaf-breeding frog eggs were used: Agalychnis callidryas
and Hyla ebraccata eggs. Two controls were used. Water was used as a negative control, and Adidas
cologne was used as a positive control. Thus, a total of 12 trials were used in this study, 10 prey trials
- 166 -
and 2 control trials. All of the frogs and anoles were wild-caught at La Selva, remained alive for the
entire experiment, and kept in an individual one gallon Ziploc bag so as not to cross-contaminate the
scents. The frog eggs were obtained from local ponds, and were maintained in a refrigerator for the
duration of the experiment.
Prey trials were run from 14 to 19 July 2004. Each of the sixteen snakes was randomly assigned
a letter code to determine which order of trials they would receive. Each of the twelve trials was
assigned numbers using a random number generator to determine the order in which the scents would
be presented. Only two trials were run per day to maintain snake motivation, and each snake received
each treatment only one time over the course of the six-day experiment.
From the time the snake entered a terrarium until the start of its first trial, no exposure to prey
vomodors occurred (Cooper et al., 2000). Trials were presented on sterile cotton swabs, and were
dipped into deionized water and rubbed across the surface of a prey item, dipped into the negative
control fluid, or misted with the positive control. To begin a trial, we carefully removed the lid of a
terrarium and positioned a swab approximately 1 cm anterior to the snake’s snout. After the first
tongue-flick occurred, every subsequent tongue-flick directed toward the cotton swab was counted for a
period of 60 seconds. In one instance, the swab was bitten and it took us ten seconds to remove it. For
that trial, the tongue-flick rate was adjusted to account for the lost time. One of the Imantodes cenchoa
flicked uniformly high for all trials with a range of 32-71 tongue-flicks per minute and a mean of 42.6,
and was discarded for the purpose of the experiment. Each day a 30 minute interval separated the two
trials. Because Imantodes are nocturnal, all trials were run between 2100 and 0100 hours, and inside a
darkened room, illuminated only by a red flashlight. The twelve-hour light cycle for the snakes was
terminated at least one hour prior to each pair of trials so that the snakes would be awake and responsive
(Henderson and Nickerson, 1976). At the end of the experiment, all subjects were returned to their
point of capture and released.
To determine relative abundance values for the prey items, surveys of available prey items were
taken in forested and swamp habitats where the snakes were found. We conducted time constrained
searches of three person hours in one swamp, and in three portions of forested trails. Surfaces were
carefully surveyed up to three meters high for anoles and frog eggs.
Statistical analysis
We summarized habitat data in a contingency table with habitat (forest or swamp) as one axis
and species (I. cenchoa or I. inornatus) as the other. Because observed frequencies of two cells were
low, we used Fisher’s Exact procedure to test the null hypothesis that the proportional occurrence
within habitats did not differ between the two species (Zar, 1999). To determine relative prey
availability, the mean number of the ten prey items found in the habitat transects was used to generate
an observed value of prey category (anoles, frogs, and frog eggs) per habitat.
With regards to prey selection, the individual trials were grouped into the three prey categories,
and paired t-tests were run comparing the controls to each other, and each prey category to the negative
control within each species. If a preference for one prey category was found, paired t-tests were run to
compare the species within the category. Linear regressions were used to analyze correlations of
tongue-flicks within a species regarding mass, length, and time since capture. Two-sample t-tests were
used to compare the mean number of tongue-flicks between sexes within a species, and to compare
mean tongue-flicks based on the order of scent presentation. All tests were performed in JMP.
- 167 -
Results
Nearly all occurrences of Imantodes cenchoa were in the forest, while the vast majority of
occurrences of I. inornatus were in swamps (Figure 1). These data indicate a statistically significant
difference in habitat selection between the two species (Fisher’s Exact, p<0.001).
70
60
Frequency
50
40
I. cenchoa
30
I. Inornatus
20
10
0
Forest
Swamp
Habitat
Figure 1. Habitat selection for Imantodes, shown is data used in the Fisher Exact Test.
No significant linear correlation was found between mean tongue-flicks and mass (r2=0.209,
p=0.087, df=14), length (r2=0.013, p=0.676, df=14), or days since capture (r2=0.009, p=0.729, df=14).
No significant difference was found in tongue-flick rates between the two sexes within Imantodes
cenchoa (t=0.053, p=0.9593). There were not enough of both sexes of I. inornatus to analyze
statistically (one male, five females). Order was not a significant factor in determining number of
tongue-flicks in the two sample t-test (t=0.898, p=0.404).
Imantodes cenchoa was found to have a statistically significant increase in the rate of tongueflicks when offered swabs of anoles compared to the negative control, and no significant difference
when offered swabs of the positive control, frogs, or frog eggs, compared to the negative control (Table
1A). Imantodes inornatus was found to have a statistically significant increase in the rate of tongueflicks when offered swabs of frog eggs compared to the negative control, and no significant increase in
the rate of tongue-flicks when offered swabs of the positive control, anoles, or frogs, compared to the
negative control (Table 1B).
- 168 -
A
Comparison
Mean
SE
t
p
Neg. control x Pos. control
2.78
5.22
0.53
0.6092
Neg. control x Anoles
7.72
3.81
2.03
0.0386
Neg. control x Frogs
0.03
2.94
0.01
0.4963
Neg. control x Frog eggs
-1.89
2.50
-0.76
0.7645
B
Comparison
Mean
SE
t
p
Neg. control x Pos. control
3.50
3.00
1.17
0.1478
Neg. control x Anoles
3.54
3.45
1.00
0.1811
Neg. control x Frogs
3.46
3.30
1.07
0.1664
Neg. control x Frog eggs
20.92
5.08
4.11
0.0046
Table 1. Paired comparisons for (A) nine wild-caught Imantodes cenchoa, and (B) six wild-caught
Imantodes inornatus. Mean and SE are the mean and standard error for differences between the
negative control and a prey category or positive control. T and p are paired design t-values and onetailed probabilities. Bold indicates a statistically significant difference from zero.
For Imantodes cenchoa, there was no significant difference in the rates of tongue-flicks elicited
among the four species of anoles offered as prey except for the comparison where Norops lemurinus
was significantly preferred over N. oxylophus (Table 2A). For Imantodes inornatus, there was a
significant difference in tongue-flick rates elicited between the two types of frog eggs offered, with a
preference for Agalychnis callidryas eggs (Table 2B).
A
Comparison
Norops limifrons x N. lemurinus
N. limifrons x N. humilis
N. limifrons x N. oxylophus
N. lemurinus x N. humilis
N. lemurinus x N. oxylophus
N. humilis x N. oxylophus
B
Comparison
Mean
5.56
0.44
4.89
5.11
10.44
5.33
SE
6.43
5.56
5.94
5.61
4.19
5.19
t
p
0.86
0.4125
0.08
0.9383
0.82
0.4344
0.91
0.3892
2.49
0.0374
1.03
0.3345
Mean
SE
t
p
Agalychnis callidryas eggs x Hyla ebraccata eggs
13.50
4.58
2.95
0.0320
Table 2. Paired comparisons for species within preferred prey categories for (A) nine wild-caught
Imantodes cenchoa, and (B) six wild-caught Imantodes inornatus. Mean and SE are the mean and
standard error for differences between the prey species. T and p are paired design t-values and twotailed probabilities. Bold indicates a statistically significant difference from zero.
Frog eggs were found to have a greater relative abundance in swamps (38.7 egg clutches per
person hour) compared to anoles (1.0 anole per person hour), whereas anoles were found to have a
greater relative abundance in forests (3.3 anoles per person hour), compared to frog eggs (0 egg clutches
per person hour) (Figure 2).
- 169 -
45
Frequency/person hour
40
35
30
25
Anoles
20
Frog eggs
15
10
5
0
Forest
Swamp
Habitat
Figure 2. Relative prey abundances of preferred prey categories by habitat. Frequency per person hour
refers to the mean number of specimens found during one person-hour of searching a habitat.
Discussion
We conclude that Imantodes cenchoa prefers anoles and selects forested habitats where anoles
are more abundant., and that Imantodes inornatus prefers leaf-breeding frog eggs and selects swamp
habitats where those frog eggs are more abundant. While it is possible to document this habitat and
prey partitioning, we are unable to say what has caused it. It is possible that Imantodes inornatus, being
the slightly larger snake, drove Imantodes cenchoa out of the swamps and therefore I. cenchoa was
forced to adapt to the more abundant prey item in the new habitat. However, body size could be a
completely opposite cause to partitioning. The lighter-bodied I. cenchoa is less likely to disturb a
Norops sleeping at the end of a branch or on a leaf, and perhaps the inability to capture anoles drove I.
inornatus to a much easier target, leaf-breeding frog eggs.
Recent studies have also shown that frog eggs in the genus Agalychnis have evolved to evade the
frog egg specialist Leptodeira septentrionalis when the tadpoles sense an imminent predatory attack
(Warkentin, 1998; Guyer and Donnelly, in press). We suggest that the widely sympatric Imantodes
inornatus has also played a part in this tadpole evolution. Long-term sperm storage and delayed
fertilization have been documented for L. septentrionalis (Haines, 1940; Savage, 2002). Based on the
small populations and observed female to male ratio of I. inornatus (16 females to 7 males), it is
possible that this closely phylogenetically-related snake might also exhibit such reproductive traits
(Scott, 1969).
Experimentally, water was used as a negative control to establish a baseline for each individual
and determine how often they would tongue-flick at random. Adidas cologne was used as a positive
control to determine how often each snake would tongue-flick to any foreign or strong scent. Cooper et
al. (2000) suggest that snakes can distinguish prey scents down to the species level. Regarding
Imantodes cenchoa and anoles, this hypothesis cannot be excluded. Norops lemurinus, an arboreal
anole that most commonly resides in the forest, is much more likely to be encountered than N.
oxylophus, a semi-aquatic anole that is most commonly found in swamps and streams (Savage, 2002).
This was reflected with a significant preference of N. lemurinus over N. oxylophus by I. cenchoa. N.
humilis and N. limifrons were both seen in forested and swamp habitats, which might explain the lack of
a significant preference regarding those anoles over the other two (pers. obs.). The two frog eggs in
particular were used because they are the only two anurans at La Selva that lay their eggs outside of
water and are easily accessible to terrestrial snakes (Guyer and Donnelly, in press). A specific
- 170 -
preference for Agalychnis callidryas eggs is most likely due to the higher number of those clutches as
opposed to the lesser-encountered Hyla ebraccata eggs (pers. obs.). Since all of these snakes were
wild-caught, we are unable to conclude whether these prey preferences are innate or learned. A repeat
of this study with newly-hatched, unfed Imantodes could possibly answer this question (Burghardt,
1967, 1968, 1970; Burghardt and Abeshasheen, 1971; Cooper et al., 2000).
The description of how Imantodes cenchoa consumes their prey documented by Henderson and
Nickerson (1976) was also confirmed. On 19 June 2004 at 0016 hours, we observed an adult I. cenchoa
on the forest floor eating what was confirmed to be an adult, gravid Norops humilis (Figure 3). Upon
our initial contact, the anole was still alive. The neck of the anole was in the mouth of the snake, and
was clearly being chewed upon so that the rear-fangs of the snake could administer venom. The snake
then proceeded to consume the anole head first, and completely disregarded both our presence and light.
By 0043 hours the anole was completely swallowed, and the snake was distended to at least 150% of
initial body circumference.
Figure 3. Field observation of an Imantodes cenchoa eating a Norops humilis on 19 June 2004.
It has been suggested that Neotropical snake activity varies based on temperature (Neill, 1962)
and rainfall (Henderson and Hoevers, 1977). Since La Selva has a relatively consistent temperature
year-round, the latter is probably more specific to our location (McDade et al., 1994). One important
aspect of this experiment is that it took place in the middle of La Selva’s prolific rainy season. Anoles
do not appear to have a breeding pattern that coincides with rainfall, so it is quite likely that Imantodes
cenchoa has its preferred prey available consistently. However, vine snakes such as Imantodes
inornatus that cue in on anuran prey have a much more inconsistent prey availability. Just as it is
unknown where the tree frogs go during these dry times, what it is the frog and frog-egg snake predators
do for this period of time still remains unsolved. Henderson and Hoevers (1977) hypothesize that
arboreal snakes in particular are most closely tied to precipitation and that during these dry times those
snakes do not necessarily emigrate from the area, but rather utilize macro- or macrohabitats that cannot
be conventionally sampled. With the development of new tracking technology, it may be possible to
determine what habitats these arboreal snakes take up during the dry season and determine if they have
a seasonal shift in prey preference.
- 171 -
Acknowledgements
We would like to thank the National Science Foundation and their Research Experience for
Undergraduates program for their financial support, and MINAE (Costa Rica) for the permission to
conduct this study (Resolución No 109-2004-OFAU, Licencia No 36862). The senior author would also
like to individually thank John Steffen, Elizabeth Anderson Olivas, Julio Barrantes, C. Gerald Van
Dyke, Jim Gilliam, Roger Woodard, Dave Davenport, Kris Kaiser, Mahmood Sasa, Luiz Diego Gomez,
Javier Guevara Sequeira, Iván Gómez Mestre, Jeriann Day, Ann Rothe, the rest of the OTS staff, and
all of my fellow REU cohorts for their continued support.
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- 173 -
A comparison of structure and function in Neotropical forest and pasture streams
Suzanne Alvarez1, Liabeth Yohannes2,Elizabeth Anderson3 and Marcelo Árdon3
1
Princeton University, 2Wesleyan University, 3Organization for Tropical Studies
Resumen
La transformación del bosque neotropical a
pastizales resulta en la mayoría de los casos en una
cobertura boscosa reducida o ausente en zonas
ribereñas, reduciendo consecuentemente a la
integridad ecológica de las quebradas. Estudios
anteriores confirman el hecho de que un acercamiento
complementario tanto a los atributos tanto
estructurales (patrones) como funcionales (procesos)
es necesario para comprender los efectos que las
actividades antropológicas, como la ganadería,
imponen en la integridad de ecosistemas de quebradas
basados en detritos. El objetivo de este investigación
fue comparar los efectos en quebradas de la presencia
o ausencia de cobertura boscosa usando el estudio de
cuatro factores: (1) las comunidades de macroinvertebrados (estructura), (2) la acumulación de
sedimentos (estructura), (3) las tasas de
descomposición de hojas (función) y (4) la deposición
de materia orgánica (función). Las quebradas de
bosque se localizaron en la Estación Biológica La
Selva en Costa Rica, y las de pastizales en el Tigre,
una comunidad rural cercana. No encontramos
diferencias en la abundancia de invertebrados o en la
presencia de chironómidos entre los sitios de bosque y
de pastizal. Sin embargo, un análisis mas fino reveló
mayores números de taxas sensitivas en las quebradas
de bosque. En términos de función ecológica, la
acumulación de sedimentos y materia orgánica fue
generalmente mayor en el bosque que en los pastizales
aunque no vimos diferencias en la tasa de
descomposición de hojas entre los sitios. Con respecto
a la deposición de materia orgánica, una quebrada de
bosque presentó una cantidad significativamente
mayor de deposición de hojas que las dos quebradas
con la deforestación más severa. De manera
interesante, la quebrada de pastizal que presentó una
cobertura boscosa mayor en sus márgenes, también
fue la que contó con la mayor cantidad de presencia de
semillas. Este estudio demuestra la importancia de los
árboles remanentes a las quebradas que drenan tierras
dedicadas a la ganadería. Aún mas, las quebradas en
pastizales aparentan ser un ejemplo de un ecosistema
en transición, los cuales no deberían pasar
inadvertidos para los planes de conservación o
investigación.
Abstract
Conversion of neotropical forest to pasture most
often results in reduced or absent forest cover in
riparian areas, with potential effects on stream
ecological integrity. Previous research has shown
that a complementary approach of both structural
(pattern) and functional (process) attributes are
necessary to understand the effects anthropological
activities, such as cattle grazing, impose on
detritus-based stream ecosystem integrity. Our
objective was to compare the effects of the
presence or absence of riparian forest cover on
streams by measuring four factors: (1) the macroinvertebrate community (structure), (2) sediment
accumulation (structure) (3) rates of leaf
decomposition (function) and (4) organic matter
inputs (function). Forest streams were located in
La Selva Biological Station in Costa Rica, and
pasture sites in el Tigre, a nearby rural community.
We found no difference in invertebrate abundance
or percent chironomids between forest and pasture
sites. However, finer analysis revealed greater
numbers of sensitive taxa in forested streams. In
terms of ecosystem function, accumulation of
sediment and organic matter was generally greater
in forest than pasture yet we found no difference in
rates of leaf decomposition between the sites. With
respect to organic matter inputs, one forest stream
had significantly more leaf inputs than the two
most severely deforested streams. Interestingly,
the pasture stream with highest riparian tree cover
showed highest seed inputs of all sites. This study
demonstrates the importance of riparian remnant
trees to streams draining cattle grazing land.
Furthermore, streams in pasture appear to be an
example of an ecosystem in transition, which
should not be ignored in conservation planning or
research.
- 174 -
Introduction
Conversion of neotropical rainforests to agricultural land uses, such cattle pastures and banana
plantations, began in the middle of the last century and continues today (McDade et al. 1994). Land use
changes in the Sarapiquí region of Costa Rica’s Caribbean lowlands follow a pattern of deforestation
characteristic of the neotropics. Government efforts to promote settlement in this once isolated frontier
resulted in homesteading of unclaimed primary forest during the 1960s through 1980s (Butterfield
1994). The most common method of maintaining land claim was by clearing and converting forest to
cattle pasture and consequently, forest cover in Sarapiquí has decreased from roughly 70% in the 1960s
to less than 30% today and the cattle pasture is the predominant land use of the region (Butterfield
1994).
Extent and connectivity of riparian vegetation is often reduced as a consequence of deforestation
(Allan 1995; Heartsill-Scalley & Aide 2003). This is the case in Sarapiquí, where the pasture grasses
now cover streamside areas once dominated by tropical trees and herbaceous vegetation. The effects of
riparian forest clearing or fragmentation on stream physical characteristics have been well studied
(Brooks et al. 2002). Less known, however, is the influence of deforestation on stream structure and
function (Whiles & Wallace 1997), particularly in neotropical streams. Riparian forests are a key
interface between aquatic and terrestrial systems that regulate physical stream characteristics (e.g. water
temperature, bed sediments), provide a source of organic matter for detritus based food webs and
mediate steam bank processes (Ormerod et al. 1993; Iwata et al. 2003, Parkyn et al. 2003). Severe
disturbance to these crucial areas may affect distribution, diversity, and assemblage structure of stream
invertebrates (Benstead & Pringle 2004; Heartsill-Scalley & Aide 2003; Iwata et al. 2003; Ormerod et
al. 1993). Riparian deforestation may also influence key ecosystem processes such as organic matter
decomposition in neotropical streams by changing the timing, quantity, and quality of allochthonous
organic matter inputs in these detritus-based ecosystems (Whiles & Wallace 1997; Young & Huryn
1999, Rosemond et al. 2001).
The importance of using stream ecosystem structure versus function to measure ecosystem
integrity is heavily debated (Gessner & Chauvet 2002).
The most common method used to assess
stream integrity is via its structural attributes, with such spatiotemporal patterns such as water quality,
invertebrate community, stream bank and substrate characteristics emphasized. Ecosystem processes
are largely ignored or inferred from structural attributes (Jonsson & Malmqvist 2003). However,
because pattern (structure) and process (function) directly affect each other, they are complementary
approaches to describing an ecosystem. Furthermore, it is not guaranteed that changes in pattern lead to
modifications of ecosystem processes, and thus studies employing both complementary components are
more comprehensive in their ability to infer the impacts of land changes on streams (Gessner & Chauvet
2002).
The objective of this study was to examine the effects of deforestation on lowland neotropical
streams by comparing functional and structural attributes of steam draining forested and pasture land
uses. Structural parameters measured included aquatic macro-invertebrate abundance and diversity, and
sediment accumulation within the stream system. To assess ecosystem function, we measured organic
matter decomposition, a process involving a range of organisms from fungi and bacteria to insects and
fishes. We also quantified organic matter input to measure the potential consequences of deforestation
on a primary energy source of lowland neotropical streams. Our study tested the hypothesis that macroinvertebrate abundance and diversity would be greater and that the rates of organic mater decomposition
would be faster in forested streams. In addition we expected a greater quantity of organic matter inputs
to the forested streams. However, we expected no difference in sediment accumulation between forest
- 175 -
and pasture due to the influence of complex variables such as topography and differing riparian
vegetation characteristics.
Methods
Study area
A paired watershed design was used to compare structure and function of streams draining
forested and deforested lands on the Caribbean slope of Costa Rica, in the county of Sarapiquí, Heredia
province (Figure 1). The Sarapiquí region, a tropical wet forest, receives almost 4000 mm of rainfall a
year. For both forest and pasture, three streams were chosen which included a first, a second and a third
order stream. Forest streams drained 100% old growth forest and were located within La Selva
Biological Station (10° 26’ N, 83° 59’ W). Streams draining pasture lands were located in el Tigre, a
neighboring rural community approximately 3 km southeast of La Selva (Figure 1). The dominant land
use of el Tigre was cattle pasture, with intermittent plots of heart of palm crops. Livestock frequently
accessed the 2nd and 3rd order streams in pasture while the 1st order stream was protected by barbed
wire. Stream width, depth and velocity were measure multiple times during the study using a meter
stick and tape, and a Marsh-McBirney Flowmate flow meter (Table 1).
Leaf Decomposition
To measure and compare rates of leaf decomposition between forest and pasture catchments,
newly fallen Ficus insipida leaves [Family: Moraceae] we collected within La Selva Biological Station
in early June 2004. F.insipida is a common riparian species, and was chosen for its medium -fast decay
rate. Leaves were dried for 3-5 days, assembled into 5-gram leaf packs using binder clips and
transported to each study stream. Eight leaf packs were placed at 3 randomly selected sites along a 30
meter transect at each stream. One pack from each of the 3 sites was collected at days 0 (to correct for
mass lost during transport), 2, 6, 10, 14, 18, 21, and 26. After collection, leaves were washed, dried (48
hours at 70°C), and weighed. Samples were ground and a 1 gram sub-sample weighed and ashed (1
hour at 500°C) to obtain ash free dry mass (AFDM). Percent organic matter biomass was calculated for
each leaf pack using the following formula:
%OM = (DM sample – AM sample) x 100 %
DM sample
Initial and final AFDM were calculated using the following equations, respectively: Initial
AFDM = Initial DM sample x %OM; Final AFDM = DM x %OM
Macro-Invertebrates
We examined macro-invertebrates on leaf packs collected on days 2, 14, and 21. Leaves were
washed over <150µm sieves. Macro-invertebrates, sediment, and organic matter were then separated
from F. insipida leaves and preserved in 5% formalin solution. All macro-invertebrates were later
sorted from sediment and organic debris and preserved in 70% alcohol. Aquatic insects were identified
to order, or family when possible, and abundance, percent chironomids, and number of sensitive and
tolerant taxa was calculated (Table 2).
Litter input
Litter input traps (0.53 m3) were constructed using 1 meter stakes and mesh netting. Using a
stratified random design, traps were placed at three sites per stream to capture vertical and lateral leaf
litter and woody debris inputs on four collection days (6, 14, 21, and 36). Organic matter was separated
from sediment and sorted into 3 categories (woody debris, leaves, and seeds), dried for 48 hours at
- 176 -
70°C, and weighed. To measure organic matter in streams, a Surber sampler was used, organic debris
was separated from sediment to obtain organic matter dry mass.
Sediment Accumulation
After washing leaves over a sieve (<150 µm ) and sorting out invertebrates, the sediment
collected from leaf packs was dried, ashed (1 hour at 500°C) and massed to obtain AFDM.
Data Analysis
Analysis of covariance (ANCOVA) was used to determine differences in rates of leaf
decomposition. Decomposition rates were then compared to insect abundance. One-way analysis of
variance (ANOVA) was used to test differences in invertebrate abundance between streams. One-way
ANOVA was also used to establish whether there were differences in sediment accumulation between
streams. One-way ANOVA was also employed to demonstrate differences in organic matter inputs and
trends in streambed organic matter were analyzed for streams in forest and pasture.
Results
Leaf decomposition rates of F.insipida leaf packs were found to be significantly different for
stream site (ANCOVA: d.f. = 11, 123, F = 73.46, p < 0.0001). A Tukey-Kramer test confirmed packs
in the 3rd order forest had faster breakdown rates than any other stream (Figure 2). The remaining
streams all had similar rates of leaf decomposition and there was no significant difference between
them. In fact, it was interesting to note that overall, the forest streams and the pasture streams had very
similar breakdown rates. There was no significant difference between the overall breakdown rate of
forest streams versus the overall breakdown rate of pasture streams.
There were significant differences in the abundance of macro-invertebrates between collection
days (days 2, 14, 21) (ANOVA: d.f. = 2, F = 14.3368, p < 0.0001). A Tukey-Kramer test revealed a
higher abundance on day 2. There was no significant difference in macro-invertebrate abundance
between streams (ANOVA: d.f. = 5, F = 0.5494, p = 0.7380) (Figure 3). There was also no significant
difference for percent chironomids between sites (ANOVA: d.f. = 5, F = 2.0359, p = 0.0903) (Figure 4).
However, once macro-invertebrates were separated as tolerant and sensitive taxa based on the Save Our
Streams classification, our data indicated that there were a greater number of sensitive taxa in forested
streams (Figure 5).
Chironomids are often used to and highly tolerant of a less pristine environment and thus,
although they are not a bio-indicator of degraded systems, per se, if high chironomid abundance is
coupled with low abundance of other taxa, this can indicate poor stream system integrity. The
percentage of chironomids between forest and pasture draining streams was very similar. However,
when the total number of macro-invertebrates was further divided into tolerant and sensitive orders a
trend became readily apparent. Sensitive orders consist of those species of macro-invertebrates found in
higher quality water and who are highly susceptible to a degraded environment. Tolerant orders are
those that can be found in lower quality water and are more resistant to the effects of a lesser quality
environment. A higher percentage of tolerant species was found in the pasture streams, as compared to
forest streams, and could indicate a reduced state of ecosystem health. These findings are similar to
research conducted in several New Zealand streams, which found greater number of orders tolerant of
organic enrichment and silt substrates in pasture streams (Parkyn et al. 2003).
- 177 -
There was a significant difference in sediment accumulated on leaf packs between streams
(ANOVA: d.f. = 5, F = 3.7013, p = .0671). A Tukey-Kramer test showed that the 2nd order forest
stream had the highest rate of sediment accumulation (Figure 6). Streambed organic matter was
generally higher in the forest sites than in the pasture sites; although the 1st order pasture stream had the
highest biomass of all the streams (Figure 7).
Leaf litter inputs were also significantly different among stream sites (ANOVA: d.f. = 5, F =
5.7815, p = 0.0492). A Tukey-Kramer test confirmed that the 3rd order forest stream had the greatest
amount of leaf inputs. Woody debris was found to be significantly different between streams
(ANOVA: d.f. = 5, F = 3.1967, p = 0.0198). A large biomass of seed inputs was found for the 1st order
pasture stream, however the difference was not statistically significant (ANOVA: d.f. = 5, F = 2.544, p
= 0.0492) (Figure 8).
Discussion
This study argues that a comprehensive assessment of stream integrity includes an
understanding of structural and functional ecosystem attributes. Thus, we used this complementary
approach to investigate how pasture land affects lowland neotropical streams. We used macroinvertebrate abundance and an index of tolerant and sensitive orders to analyze ecosystem pattern, and
rates of leaf decomposition and organic matter inputs to examine ecosystem processes.
Our results indicate that total macro-invertebrate abundance did not differ in streams draining
forest and pasture, nor did the relative abundance of chironomids. However, once macro-invertebrates
were separated as tolerant and sensitive taxa data indicated that there were a greater number of sensitive
taxa in forested streams. This leads to several interesting implications. As mentioned earlier,
chironomid abundance in conjunction with abundance of other taxa can be used as an indicator of
stream system integrity. When the streams in the forest and pasture sites were first compared (in terms
of chironomid abundance), there was no significant difference between the two meaning that neither site
had particularly poor stream system integrity. Closer inspection resulted in the discovery of a higher
percentage of tolerant species found in the pasture streams, as compared to forest streams. This could
be an indication of a reduced state of ecosystem health in pasture streams. Even more interesting
though, is the apparent shift in stream health between sites upon closer analysis of the macroinvertebrate community. This shift leads one to draw the conclusion that although the pasture streams
are not badly degraded yet (in terms of stream health), they are moving in the direction of poor stream
health. Currently, the damage is small and only noticeable if one studies the macro-invertebrate
community very closely but the signs are there (as shown by the difference between forest and pasture
sites in regards to the amount of sensitive taxa found in each) . The loss of sensitive taxa in pasture
streams, as well as the lack of chironomid overabundance, point to the pasture streams as being
ecosystems in a state of transition, slowly changing from a healthy stream ecosystem to a poor one.
However, this degradation is not obvious yet meaning that there is still time to reverse this recently
occurring trend.
Our data suggest that pasture land uses do not affect leaf decomposition rates in lowland tropical
streams. While one of our forest sites had significantly higher leaf breakdown rates than all other sites,
we believe that water velocity, rather than land use was the key reason for this difference. In addition
the greatest number of shredding insects was present in this stream compared with other cites and the
rapid breakdown of CPOM may be due to their presence in this ecosystem. This potential relationship
is similar to findings by Huryn et al. (2002) that showed shredder abundance to be positively related to
- 178 -
rates of leaf decomposition. Since both pasture and stream sites had very similar amounts of macroinvertebrates found in them, the similar rates of breakdown are to be expected.
The amount of total organic matter inputs (litter fall) was lower in the pasture sites as compared
to the forest sites. This is most likely due to the fact that streamside vegetation was primarily made up
of a few large remnant trees, peace lilies and grasses. Organic matter was divided into 3 categories
(seeds, woody, leaves). The forest sites had a greater amount of leaves and wood debris than the
pasture sites, due to the extensive canopy. Conversely, pasture streams had a greater overall amount of
seeds than forest streams. Seeds found in the pasture were found mainly at the 1st order stream site and
consisted almost exclusively of Pentaclethra macroloba seeds which are very large and heavy. The
majority of remnant trees found at this particular site were P. macroloba which explains the large
amount of P. macroloba seeds from this site. In the forest, however, there was a greater amount and
diversity of trees, with the majority of seeds collected in input traps within La Selva being smaller and
weighing much less than P. macroloba. The nature of the seeds found at each site explains the
counterintuitive result of a greater overall amount of seeds found in the pasture sites than in the forest
sites. The quantity of seeds was measured using seed weight, which allows a small number of heavy
seeds to count disproportionately more than a larger number of light seeds. Since the pasture had a few
heavy seeds collected and the forest had numerous light seeds collected, the results were skewed in
favor of the pasture due to the method of measurement (weight) whereas in reality the forest had a
greater abundance of seeds in terms of quantity and diversity. Additionally, forest cover is generally
characterized as having multi-level canopies. Trees of varying height and crown cover may have
essentially captured fallen leaves and seeds, increasing the time at which inputs reach the ground. In
conclusion, this study illustrates the importance of using both structural and functional attributes to
assess stream ecosystem integrity. Streams draining pasture are an example of an ecosystem in
transition and our results suggest that these systems should not be overlooked or dismissed in
conservation planning. Riparian reforestation efforts are important in cattle grazing areas. The large
effect of even a small number of remnant trees was shown by the results of the 1st order pasture stream.
It had the greatest amount of riparian forest cover out of all of the pasture streams (and was most similar
in that sense to a forest stream) and consequently is also had the highest amount of organic matter
inputs, which is a vital factor in stream health and energy when considering a detritus based stream
ecosystem.
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- 180 -
Appendix
Stream Site
Width (m)
mean
range
Depth (m)
mean
range
3
Velocity (m /s)
mean
range
Substratum
% Canopy Cover
Canopy Description
Forest
Saltito (SA)
1.01
0.65-1.50
0.21
0.11-0.38
0.15
Bushwhack (BW)
2.62
2.30-2.84
0.38
0.28-0.49
0.13
mixture of sand,
pebble & large
0.02-0.37 woody debris
large boulders,
woody debris &
0.04-0.22 sand
0.19
large boulders,
woody debris &
0.07-0.32 sand
Rainy Reach (RR)
Pasture
3.65
3.22-3.95
0.52
0.30-0.78
100
full coverage
95
mostly covered, few clear areas
downstream
85
mostly fully covered, few clear
areas downstream
Dead Dog (DD)
1.50
0.88-2.14
0.11
0.07-0.20
0.06
woody debris &
0.01-0.14 boulders
45
Tilapia (TA)
1.44
0.82-2.80
0.48
0.34-0.69
0.21
grass, soft
0.05-0.41 muddy bottom
25
0.33
rocky gravel,
grass, & woody
0.24-0.56 debris
15
Chino Toro (CT)
1.66
1.10-2.30
0.62
0.28-1.03
sparse understory of mostly
palm, herbaceous species, &
pentaclethora macroloba;
remnant trees
few trees left bank, small forest
patch right bank. Dominant
species pentaclethora
macroloba & peace lily
sparse remant trees, mainly 4
riparian species: p. macroloba,
apeiba, and guayaba, each
having many epiphytic plants
Table 1 Site description for both La Selva Biological Station (forest) and el Tigre (pasture) streams.
Fig. 1a Map of La Selva Biological Station marked with 3 study streams.
- 181 -
Chironomids
SA
8
1
22
19
10
10
7
BW
1
0
24
8
14
12
8
RR
0
0
75
12
5
37
9
DD
0
1
0
1
25
9
16
TA
0
0
0
0
25
6
27
CT
0
2
0
2
12
16
14
Table 2 Macro invertebrate orders identified from forest and pasture streams.
Hemiptera
Odonata
Coleoptera
Diptera
Trichoptera
Ephemnoptera
Megaloptera
Sites
Plecoptera
Fig. 1b Map of el Tigre marked with 3 study streams.
0
0
1
2
16
20
234
174
122
262
230
98
- 182 -
Leaf Decomposition
0.12
Breakdown Rate
0.1
0.08
0.06
0.04
0.02
0
SA
Forest
BW
RR
DD
Pasture
TA
CT
Site
Fig. 2 Comparison of leaf decomposition rates between 3 forest and 3 pasture streams.
Avg. Abundance by Site
50.00
45.00
# insects per gAFDM
40.00
35.00
30.00
25.00
20.00
15.00
10.00
5.00
0.00
SA
BW
RR
DD
Forest
TA
CT
Pasture
Sites
Fig. 3 Comparison of invertebrate abundance between 3 forest and 3 pasture streams.
- 183 -
700
# Chironomids
# Non Chironomids
600
total # of insects
500
400
300
200
100
0
Forest
Pasture
Fig. 4 Comparison of percent Chironomids versus non-Chironomids in forest and pasture streams.
Sensitive to Tolerant Taxa by Site
Sensitive
Tolerant
300
# of insects
250
200
150
100
50
0
SA
BW
RR
DD
Forest
TA
CT
Pasture
Sites
Fig. 5 Comparison of total amount of sensitive versus tolerant invertebrate taxa between forest and
pasture streams.
- 184 -
Avg. AFDM Sediment by Site
4
3.5
g of sediment
3
2.5
2
1.5
1
0.5
0
SA
Forest
BW
RR
DD
Pasture
TA
CT
Site
Fig. 6 Sediment accumulated in forest and pasture streams.
Organic Matter in Stream Channel
60
Organic Matter Mass (g)
50
40
30
20
10
0
SA
Forest
BW
RR
DD
Pasture
TA
CT
Site
Fig. 7 Amount of organic matter collected in stream bed.
- 185 -
Organic Matter Inputs
4
Avg. Seeds
Avg. Wood
Avg. Leaves
Organic Matter mass (g)
3.5
3
2.5
2
1.5
1
0.5
0
SA
Forest
BW
RR
DD
Pasture
TA
CT
Site
Fig. 8 Comparison of amount and type of organic matter inputs collected in traps. Inputs subdivided
into 3 categories: seeds, wood, and leaves.
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Fotografías / Pictures
Antes y Despues de la Oficina / Ofice Before and After
Termales / Hot Springs
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Monteverde
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De Fiesta en Heredia / Partying in Heredia
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Bananera / Banana Plantation
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