las aves como agentes en la restauración pasiva del bosque

las aves como agentes en la restauración pasiva del bosque

LAS AVES COMO AGENTES EN LA RESTAURACIÓN PASIVA DEL
BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA EN EL CENTRO DE VERACRUZ,
MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA IVETTE G. HERNÁNDEZ LADRÓN DE GUEVARA
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México. 2011
Aprobación final del documento de tesis de grado:
“Las aves como agentes en la restauración pasiva del Bosque Mesófilo de
Montaña en el centro de Veracruz, México”
Nombre
Firma
Director
Dr. Octavio R. Rojas Soto
________________________
Comité Tutorial
Dra. Fabiola López Barrera
________________________
Dra. María del Coro Arizmendi Arriga
________________________
Dra. Cecilia Díaz Castelazo
________________________
Dr. Fernando Puebla Olivares
________________________
Jurado
2
RECONOCIMIENTOS
La realización de la presente fue posible gracias a la participación de amigos e instituciones. En particular
quiero agradecer al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada y por el
financiamiento para la realización de esta tesis y al Instituto de Ecología, A.C. (INECOL) por las
facilidades brindadas para llevar a cabo mies estudios de maestría.
Quiero agradecer especialmente a mi director de tesis, el Dr. Octavio Rojas por ser mi guía y por todo el
apoyo, los comentarios y consejos a lo largo de mi estudio.
A los miembros del comité tutorial, la Dra. Fabiola López Barrera y la Dra. María del Coro Arizmendi
Arriaga, por sus aportaciones y comentarios que sin duda enriquecieron este trabajo.
A los miembros del jurado la Dra. Cecilia Díaz Castelazo y el Dr. Fernando Puebla Olivares, por sus
importantes observaciones y contribuciones que mejoraron la calidad de esta tesis.
A los doctores Armando Aguirre, Gonzalo Castillo y Eduardo Pineda, por su valiosa e inmediata ayuda en
los momentos de dificultad.
A Allan y Paula por permitir que el estudio se llevara a cabo en su propiedad y brindarme las facilidades
para realizarlo.
A quienes me acompañaron al campo en especial a Romeo, Aline, Ricardo, Gerardo, Betty, Lupita,
Claudio y a Santiago Sinaca por su ayuda en la identificación de las semillas.
A mis padres, mi hermana, mi novio y a todos mis amigos, en especial a Nathalia, Ponchis, Karla, Carlos,
Flor, Crystell, Leonora, Alicia, Aleyda, Iván, Ahmed, Citlalli y Victor, por confiar en mí, por darme
ánimos y alentarme a seguir adelante.
3
DEDICATORIA
Con mucho amor, respeto y agradecimiento a mis padres por todo su apoyo, su comprensión y por creer
en mí
Con todo mi amor a Antonio por ayudarme a ser una mejor persona cada día, por ser el motor de mi vida
y mi apoyo en los momentos más difíciles
A mi hermana, por enseñarme que nunca hay que renunciar a los sueños
4
DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación contenido en
esta tesis fue efectuado por Ivette Guadalupe Hernández Ladrón de Guevara como estudiante de la
carrera de Maestro en Ciencias entre Septiembre de 2008 y Agosto del 2010, bajo la supervisión del Dr.
Octavio Rafael Rojas Soto.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para obtener
otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato:
_____________________________
Director de tesis
_____________________________
5
ÍNDICE
Lista de figuras tablas……………………….…..……………………………………………….7
Resumen………………………………………..………………………………………………....8
Capítulo I. Introducción………...…..……….…………………………………………….……10
Capítulo II. Métodos…….………..……………………………………………………………..15
Área de estudio…………………..……………………………………………….………17
Obtención de datos y análisis de datos………………………………………..…...……..18
Monitoreo en parcelas de restauración pasiva……………………………...…………….21
Capítulo III. Resultados………………………..………………………………………….……23
Capítulo IV: Discusión………………………..………………………………………………...32
Literatura citada……….………………………..………………………...…………………….38
Apéndice 1. Especies de aves frugívoras capturadas en la primera etapa, número de individuos,
afinidad al bosque y estrato al que pertenece.…..…….…………….……………………………43
Apéndice 2. Plantas dispersadas por aves en un área de restauración en Huatusco, Ver………..44
Apéndice 3. Especies leñosas encontradas en las parcelas de restauración pasiva, familia a la que
pertenecen, estado sucesional y valor de importancia……………………………………………45
6
LISTA DE FIGURAS Y CUADROS
Lista de figuras
Figura 1. Imagen que ejemplifica la vegetación predominante en el área de estudio……………18
Figura 2. Número de individuos capturados por especie…………………………..……………..25
Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves frugívoras capturadas y esperadas bajo los
estimadores de Chao2 y Bootstrap…………………………………………………….................26
Figura 4. Curvas de acumulación de especies de semillas obtenidas de las muestras
fecales.............................................................................................................................................27
Lista de cuadros
Cuadro 1. Índice de diversidad de Shannon por especie de ave………………………………….28
Cuadro 2. Morfotipos y abundancia de semillas consumidas por especie de ave………………..29
Cuadro 3. Resultados en la germinación de Conostegia xalapensis, especies de aves frugívoras,
número de individuos capturados, número de semillas ingeridas que germinaron y número de
semillas control que germinaron………………………………………………………………….30
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RESUMEN
En este trabajo se analizó la ingesta y posible dispersión de semillas por las aves frugívoras como
coadyuvantes en la restauración del bosque mesófilo de montaña en una localidad en el centro del
estado de Veracruz, México. Se analizaron muestras fecales de 93 individuos de 23 especies de
aves frugívoras, las cuales fueron clasificadas de acuerdo a su afinidad al bosque y al estrato
arbóreo en el que centran su actividad, con el fin de determinar si estas características se
relacionan con la diversidad de las semillas que ingieren y potencialmente dispersan. Además, se
analizó si existió una correlación entre el tamaño de las semillas y el tamaño del pico para las seis
especies más capturadas. Para evaluar el efecto de la ingesta por aves en la germinación de las
semillas se realizaron dos tipos de experimentos, uno analizando la germinación en el total de las
semillas capturadas, y otro analizando la proporción de germinación de las semillas de una
especie vegetal (Conostegia xalapanesis) entre dos tratamientos: las ingeridas por aves (semillas
ofrecidas en cautiverio momentáneo) y las semillas control. Además se monitorearon 12 parcelas
de restauración pasiva para analizar si el establecimiento de plántulas podría ser producto de la
dispersión por aves. En el total de las excretas se encontraron 2699 semillas pertenecientes a 17
especies vegetales, de las cuales la más abundante fue el arbusto leñoso Conostegia xalapensis.
De las especies de aves, Myadestes occidentalis presentó el mayor índice de diversidad de
semillas ingeridas. No se encontraron diferencias significativas en la riqueza y abundancia de
semillas consumidas con relación a la afinidad al bosque y al estrato arbóreo en el que las aves
centran su actividad; tampoco se observó una asociación significativa entre el tamaño de las
semillas con el tamaño del pico. Del total de las especies de semillas encontradas en las excretas
el 59% germinó; lo que implica que el 78% de las especies de aves presentó casos de
germinación exitosa en las semillas que consumió. Por último, en las especies vegetales de las
parcelas que presentan el síndrome de dispersión por zoocoria, únicamente se encontraron dos
que también fueron consumidas por las especies de aves capturadas. A pesar de ello, la diversidad
de ingesta semillas y la proporción de germinación exitosa, sugieren que las aves poseen un papel
importante en la restauración pasiva del BMM.
8
9
CAPÍTULO I
INTRODUCCIÓN
10
11
Introducción
La reducción, fragmentación y degradación de los ambientes naturales es un proceso que ha
aumentado considerablemente durante las últimas décadas. Particularmente el bosque mesófilo de
montaña (BMM) ha sido uno de los tipos de vegetación que más alteración y reducción ha
sufrido, ocupando en la actualidad menos del 1% de la superficie total de México (Challenger y
Dirzo 2009). Esto amenaza su alta biodiversidad, los servicios ambientales que brindan y la
diversidad genética que poseen (Bubb et al. 2004). Además, la mayoría de los fragmentos de
BMM que aún existen en el país se encuentran inmersos en paisajes agrícolas fuera de las áreas
protegidas, y están amenazados por la presión de cambio de uso de suelo y la extracción selectiva
de especies (Challenger 1998).
En estos paisajes, urge revertir este proceso de degradación y aumentar las áreas de
bosque, por lo que es esencial el diseño de experimentos que permitan incrementar el
conocimiento básico de la ecología de la restauración y mejorar las estrategias de manejo para
incrementar el éxito en la conservación de los ambientes (Holl et al. 2000, Hobbs y Harris 2001).
Existen dos tipos de restauración desde el punto de vista del manejo: 1) la restauración ecológica
pasiva, que es un proceso en donde se detiene el disturbio y los ambientes se regeneran por medio
de procesos ecológicos naturales y, 2) la restauración asistida o activa, que es un proceso
inducido por el hombre para recuperar la estructura y función de un ecosistema perturbado
(Jackson et al. 1995).
Si bien la restauración ecológica pasiva es una alternativa para la recuperación de los
ambientes cuando las perturbaciones antropogénicas o naturales son severas, la regeneración del
bosque puede tomar mucho tiempo dependiendo de diversos factores, tales como suelos infértiles
para el establecimiento de plántulas, baja disponibilidad de propágulos, competencia entre
plántulas, ausencia de dispersores, herbivoría, depredación de semillas, entre otros (Holl et al.
2000, Slocum et al. 2006). Sin embargo, la mayoría de estos factores pueden o no ser
condicionantes importantes para el éxito de la restauración dependiendo del tipo de ecosistema
que se trate, así como de las condiciones particulares de cada sitio, por lo que resulta aún difícil
hacer una generalización. Por ello se requiere el incrementar los estudios sobre la ecología de la
restauración, principalmente en aquellos ambientes que más han sido alterados y que requieren de
atención urgente, como es el caso del BMM.
12
Existen diversos estudios que demuestran que la participación de animales en la
dispersión de semillas es de gran importancia en la recuperación de los bosques, como un proceso
clave en la dinámica de la vegetación natural y cobertura de vegetación después la perturbación
(e.g. Corlett 1998, Figueroa y Castro 2002, Holl 2002, Barrantes y Pereira. 2002, Amico y Aizen
2005). Además de los murciélagos, las aves son de los dispersores que más contribuyen en la
sucesión del bosque (Gorchov et al. 1993 Wunderlee 1997) ya que son diversas las especies que
ingieren frutos y defecan o regurgitan las semillas en áreas abiertas (Gorchov et al. 1995, Cardoso
y Murray 1996, Corlett 1998, Figueroa y Castro 2002, Holl 2002, Amico y Aizen 2005, Wilms y
Kappelle 2006, Fink et al. 2008). Las especies vegetales dispersadas son tanto de especies propias
del bosque, como de especies pioneras que facilitan la llegada y el establecimiento de otras de
etapas sucesionales tardías (Vandermeer 1990), contribuyendo a mantener el reclutamiento de
plántulas y el flujo génico (Figueroa et al. 2009). Además en algunos casos facilitan su
germinación (Rodríguez-Pérez et al. 2005) ya que la capacidad de germinación de las semillas
está influenciada por el agente dispersor, y en el caso de la endozoocoria, jugos y movimientos
gástricos pueden afectar positivamente la semilla al remover la capa inhibidora y aumentando con
ello la tasa de germinación (Galindo-González 1998, Yagihashi et al. 1999, Buckley et al. 2006).
A pesar de la existencia de diversos estudios que han analizado el papel de las aves en la
restauración de bosques a través de la dispersión de las semillas (e.g. Howe 1977, Wheelwright et
al. 1984, Cardoso y Murray 1996, Barrantes y Pereira 2002), son aún escasos los estudios sobre
la participación de la aves en la restauración pasiva en los bosques mesófilos de México, cuya
composición avifaunística y florística es biogeográficamente más compleja que los bosques
centroamericanos (Navarro y Benítez 1993, Hernández-Baños et al. 1995, Luna et al. 1999),
además de que, al considerar los bosques mesófilos mesoamericanos, los de México son
climática y latitudinalmente extremos (Rojas-Soto et al. en prep.). En este estudio se analizó la
ingesta y posible dispersión de semillas por las aves frugívoras como coadyuvantes en
restauración del bosque mesófilo de montaña en el centro del estado de Veracruz, México,
analizando a las principales especies de aves dispersoras y algunas de sus características en
cuanto a uso y preferencia de hábitat, las especies de plantas que dispersan, así como el efecto de
la ingestión sobre la germinación de las semillas.
13
14
CAPÍTULO II
MÉTODOS
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16
Método
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en la localidad de “Las Cañadas” localizada en el municipio de
Huatusco, en el centro de Veracruz, México (19º 12´ 54´´ N y 96º 58´ 08´´ W) a 1400 m. s.n.m.,
con una precipitación promedio anual de 1850 mm y con una temperatura media anual de 19.8
°C, donde la temporada de lluvias es de Julio a Septiembre. La localidad estuvo dedicada a la
ganadería por espacio de 20 años, pero esta actividad cesó hace cinco y actualmente está
constituida por una matriz paisajística de fragmentos de bosque mesófilo, áreas con bosque
secundario de crecimiento temprano y tardío y pastizales aislados. Los primeros albergan
especies leñosas como Palicourea padifolia, Juglans pyriformis, Liquidambar styraciflua,
Ocotea psychotrioides y varias especies del género Quercus, entre otros. En los bosques
secundarios de crecimiento temprano y tardío (Fig. 1) se encuentran principalmente especies
como Rubus pringlei, Mimosa albida, Piper auritum, Triunfetta bogotensis y algunas especies
del género Solanum. Los pastizales están dominados por los pastos nativos Panicum glutinosum y
Axonopus compressus y por el pasto exótico Cynodon plectostachyus. Algunos de los árboles
aislados más comunes tanto en bosques secundarios de crecimiento temprano y tardío como en
los pastizales son Psidium guajava, Acacia pennatula y Suriana marítima, aunque en los
fragmentos de bosque aún se encuentran árboles de grandes diámetros que pudieron constituir
parte del dosel original, como Quercus insignis. Además, hay sitios en los cuales la pteridofita
invasiva Pteridium aquilinum domina completa o casi completamente, lo que impide la sucesión
secundaria (Ortega 2010).
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Figura 1. Imagen que ejemplifica la vegetación predominante en el área de estudio.
Obtención y análisis de datos
El estudio se llevó a cabo en dos temporadas, la primera de Abril a Agosto del año 2009 y la
segunda de Junio a Agosto del año 2010. Para determinar las especies de aves frugívoras
presentes en el área de estudio, durante la primera temporada se realizaron observaciones de aves
mediante un censo de búsqueda intensiva (Ralph et al. 1996), el cual permite seguir a las especies
hasta lograr su identificación. Las observaciones se llevaron a cabo desde el amanecer hasta las
10:00 am cuando es mayor la actividad de las aves (Melo 1997). Para la obtención de muestras
fecales se usaron 10 redes ornitológicas de 9 m, con una luz de malla de 19 mm, las cuales se
mantuvieron abiertas durante 8 horas diarias acumulando un total de 2400 horas/red. Las redes
fueron ubicadas a lo largo de un transecto de 200 mts. cuya separación varió entre 5-10 mts.
dependiendo de la cobertura vegetal, la cual incluía remanentes de bosque y bosque secundario
de crecimiento temprano y tardío.
18
Para la recolección de las excretas las aves capturadas fueron colocadas en sacos de tela;
sin embargo, debido a que muchas defecan en las redes, se colocó una tela bajo cada red para
asegurar la recolección (Galindo-González et al. 2009). Las excretas se colocaron en micro-tubos
Eppendorf de 1.5 ml para ser transportadas y analizadas en el laboratorio. Para facilitar la
identificación de las semillas en las excretas, se llevó a cabo una colecta botánica de las
principales especies de plantas leñosas durante los meses de abril y mayo de 2009; sin embargo,
la identificación de la mayoría se logró hasta familia, por lo que se caracterizaron a nivel de
morfotipo con la ayuda de un microscopio estereoscópico 4x, exceptuando en 5 casos donde se
lograron identificar a un nivel de especie con la asesoría de expertos.
Para estimar el esfuerzo de muestreo y la representatividad de las aves frugívoras
capturadas, así como la representatividad de las semillas presentes en las muestras fecales, se
estimó la riqueza esperada para ambos casos mediante curvas de acumulación de especies,
usando los estimadores Chao 2 y Bootstrap utilizando el software Estimates 7.5 (Colwell 2005).
Con la finalidad de determinar la diversidad de semillas ingeridas por especie de ave, se
calculó el índice de diversidad de Shannon, utilizando el software “Species Diversity and
Richness IV” (Seaby y Henderson 2006). Sin embargo, debido a que el número de muestras por
especie fue desigual, se analizaron sólo las seis especies de aves que contaron con más de cinco
individuos capturados. Se probó si existía una diferencia entre los índices obtenidos mediante una
prueba de aleatorización de Solow, que consiste en un remuestreo para medir el grado de
significancia de los cambios observados en los índices de diversidad (Solow 1993).
Con la finalidad de determinar la posible relación entre la diversidad de semillas ingeridas
y la preferencia de estrato así como la afinidad al bosque de las aves (Barrantes y Pereira 2002),
las aves se agruparon en especies de dosel, sotobosque y mixto (para las que usan ambos estratos)
y en afinidad alta, media y baja dependiendo del grado de afinidad al bosque (Apéndice 1). Esta
clasificación se basó en observaciones directas en campo y con base en lo reportado en la
literatura (Howell y Webb 1995). Las diferencias en la abundancia y riqueza de las semillas
consumidas entre cada una de las categorías de cada característica, se determinó mediante
pruebas de Kruskal-Wallis, utilizando el software SPSS (SPSS 2005).
19
Para el caso de las aves se tomaron medidas de los picos de los machos adultos (para
evitar sesgos en la edad y el sexo de los ejemplares) de las 23 especies capturadas, utilizando para
ello ejemplares de la colección ornitológica del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias de
la UNAM. Las medidas obtenidas fueron cuatro: dos de longitud (desde la base del pico y desde
los nostrilos, hasta la punta) ancho y alto del pico, con un vernier electrónico. Para las semillas,
se agruparon en categorías con base en su tamaño, en pequeñas (< 2 mm), medianas (2-4 mm) y
grandes (> 4 mm). Para establecer si existió una correlación entre el tamaño de las semillas
consumidas y el tamaño del pico de las aves, se aplicó un análisis de correlación por rangos de
Spearman, utilizando el software BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007).
Para evaluar el efecto de la ingesta por aves en la germinación de las semillas se
realizaron dos tipos de experimentos, el primero consistió en un análisis de la germinación en el
total de las especies de semillas encontradas en las excretas durante la primera etapa del estudio;
y el segundo, llevado a cabo durante la segunda etapa del estudio, que consistió en la evaluación
de la proporción de germinación de las semillas de la especie vegetal más abundante (Conostegia
xalapanesis) entre dos tratamientos: semillas ingeridas por aves (ofrecidas en cautiverio
momentaneo) y las semillas control extraídas directamente del fruto (Barnea et al. 1990). Se
seleccionó a esta especie ya que además de ser importante durante la sucesión (Gómez-Pompa
1971), es abundante en el área de estudio y se encontraba en un pico de fructificación durante la
segunda temporada del estudio. Para ello se usaron 12 redes ornitológicas y una vez capturadas,
las aves eran colocadas en jaulas cilíndricas hechas con aros de madera y tul durante un promedio
de tres horas. En cada caso se les ofreció 15 frutos previamente colectados en la localidad, y
posterior a su ingestión y excreción, se colectaron las semillas de las excretas. Al mismo tiempo
se extrajeron las semillas de frutos no ingeridos para ser usados como control. Para determinar si
hubo diferencia significativa entre la germinación de semillas extraídas directamente del fruto y
las que pasaron por el tracto digestivo de las aves, así como si había diferencias significativas en
la germinación entre las especies de aves que ingirieron las semillas se realizó una prueba Chi 2
utilizando el software BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007).
Ambos experimentos de germinación se realizaron en el laboratorio bajo condiciones de
luz, humedad y temperatura controladas. Las semillas se colocaron en algodón plisado (por ser un
medio más homogéneo que el suelo y para evitar la depredación por hongos; Figueroa et al.
20
2002) dentro de cajas “petri”, las cuales se incubaron en una cámara de germinación iluminadas
por 12 horas a una temperatura de 30° C durante el día y 25° C durante la noche y aplicando agua
cada 2 ó 3 días para mantener la humedad (Galindo-González et al. 2000).
Monitoreo en parcelas de restauración pasiva
Para determinar el establecimiento de plántulas importantes durante el proceso de restauración y
que hayan sido potencialmente dispersadas por aves, se monitorearon 12 parcelas de restauración
pasiva de 100 m2 en las dos temporadas. Se realizó un censo de los individuos juveniles presentes
en las parcelas y se calculó la frecuencia relativa, la dominancia relativa y la densidad relativa,
las cuales se sumaron para obtener el valor de importancia de las especies leñosas presentes en
cada parcela (Mueller y Ellenberg 1974). Las parcelas se ubicaron en los pastizales a una
distancia aproximada de 25-30 mts. de los fragmentos del bosque y bosques secundarios.
21
22
CAPÍTULO III
RESULTADOS
23
24
Resultados
Se capturaron 93 individuos de un total de 23 especies de aves frugívoras pertenecientes a 10
familias (Fig. 2), siendo Chlorospingus opthalmicus la especie más capturada con 28 individuos.
Se observaron otras especies frugívoras pero que por su tamaño y hábitos asociados a dosel no se
capturaron (Ortalis vetula, Trogon collaris, Aulacorhynchus prassinus, Tityra semifasciata,
Cyanocorax morio, Ptilognis cenereus, Dumetella carolinensis, Catharus mexicanus, Bombycylla
cedrorum y Psarocolius montezuma).
No. de individuos
30
25
20
15
10
5
0
Especies de aves
Figura 2. Número de individuos capturados por especie.
Las curvas de acumulación de especies mostraron que las especies de aves capturadas
durante el trabajo de campo representaron el 80% de las especies esperadas en el área de estudio
con base en el estimador de Chao 2 y el 85% con base en el estimador Bootstrap (Fig. 3).
25
35
30
Especies observadas
25
20
15
10
Sobs (Mao Tau)
Chao 2 Mean
5
Bootstrap Mean
0
1
6
11
16
Días de muestreo
21
26
<<
Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves frugívoras capturadas y esperadas bajo los
estimadores de Chao2 y Bootstrap.
Se encontraron en las excretas un total de 2699 semillas pertenecientes a 17 especies y 8
familias. Las familias de plantas encontradas fueron Poaceae, Moraceae, Melastomataceae,
Solanaceae, Araceae, Verbenaceae, Ulmaceae y Boraginaceae (Apéndice 2). La curva de
acumulación de especies de las semillas mostró que la riqueza observada representó el 89% de las
especies esperadas con base en el estimador de Chao 2 y el 87% de la riqueza con base en el
estimador Bootstrap (Fig. 4).
26
Especies observadas
25
20
15
10
Sobs (Mao Tau)
5
Chao 2 Mean
Bootstrap Mean
0
1
3
5
7
9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Días de muestreo
Figura 4. Curvas de acumulación de especies de semillas obtenidas de las muestras
fecales.
No se encontraron diferencias significativas entre la abundancia y la riqueza de semillas y
el estrato del bosque usado por las aves (abundancia H=0.732, gl=2, p= 0.392; riqueza H=2.23,
gl=2, p=0.32), ni con relación a la afinidad al bosque de las aves (abundancia H= 0.762, gl=2, p=
0.683; riqueza H=3.07, gl=2, p=0.21). Asimismo, el análisis de correlación no mostró una
asociación significativa entre el tamaño de las semillas ingeridas con relación al tamaño del pico
de las aves en su longitud (base, R= 0.275, p= 0.599, gl=2; y nostrilo, R= 0.574, p= 0.236, gl=2),
altura (R= 0.417, p= 0.392, gl=2) y ancho (R= 0.088, p=0.854, gl=2).
La especie de ave con mayor índice de diversidad de semillas fue Myadestes occidentalis
(H= 1.78) (Cuadro 1). Sin embargo, no existieron diferencias significativas con relación a las
otras especies evaluadas: Catharus aurantiirostris (p= 0.45), Catharus occidentalis (p= 0.86),
Chlorospingus ophthalmicus (p=1.15), Saltator maximus (p=1.38) y Euphonia hirundinacea
(p=1.31).
27
Cuadro 1. Índice de diversidad de Shannon por especie de ave.
Especie
Índice de
Shannon
Myadestes occidentalis
1.78
Catharus occidentalis
1.33
Euphonia hirundinacea
0.92
Chlorospingus
ophthalmicus
0.63
Saltator maximus
0.47
Catharus aurantiirostris
0.40
En cuanto a la ingesta de las semillas, 17 especies de aves consumieron más de una
especie vegetal, siendo Myadestes occidentalis la especie de ave que presentó el mayor número
de especies (9), mientras que seis especies de aves presentaron sólo una especie vegetal (Leptotila
verreauxi, Coereba flaveola, Cyanocompsa parellina, Buarremon albinucha, Aimophila
rufescens y Euphonia hirundinacea; Cuadro 2). El primer experimento de germinación mostró
que el 59% de la riqueza de semillas germinaron después de haber pasado a través del tracto
digestivo del 78% de las especies de aves capturadas.
Para el segundo experimento de germinación se capturaron 35 individuos de nueve
especies de aves, de las cuales cuatro presentaron casos de germinación repartidos en 25
individuos (Cuadro 3) y las cinco restantes (Cyanerpes cyaneus, Coereba flaveola, Catharus
aurantiirostris, Melanotis careulescens y Buarremon albinucha) no presentaron germinación en
ninguno de los tratamientos. Los resultados mostraron que el número de semillas germinadas
ingeridas por las aves en general, fue significativamente mayor en comparación con las semillas
germinadas que fueron extraídas directamente del fruto (X2= 29.67, p = 0.0001). Al considerar
este mismo análisis por especie, se encontraron diferencias significativas sólo en Buarremon
brunneinucha (X2= 26.58, p= < 0.0001) contrario al resto de las especies donde no hubo
diferencias significativas (Chlorospingus ophthalmicus, X2= 3.35, p= 0.06; Saltator maximus,
X2= 1.00, p= 0.31; y Euphonia hirundinacea, X2= 1.00, p= 0.31).
28
Cuadro 2. Morfotipos y abundancia de semillas consumidas por especie de ave.
Especie\Morfotipo de
semilla
Lantana Conostegia
camara xalapensis
Miconia
mexicana
Trema Tournefortia
micrantha
glabra
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
Leptotila verreauxi
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
0
0
Thamnophilus doliatus
0
7
0
0
0
8
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Myiodinastes maculatus
0
35
0
8
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Vireo brevipennis
0
1
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Myadestes occidentalis
0
23
38
3
7
0
0
15
0
0
0
2
4
17
0
5
0
Catharus aurantiirostris
3
80
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
10
0
0
0
Catharus occidentalis
0
47
0
0
6
7
0
0
0
0
0
0
0
20
0
0
5
Turdus assimilis
0
145
70
5
0
0
0
0
0
0
0
5
3
14
0
0
0
Toxostoma longirostre
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
8
0
0
51
Melanotis caerulescens
0
20
30
4
0
0
0
0
0
0
0
0
14
6
0
0
0
Coereba flaveola
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Chlorospingus ophthalmicus
0
766
369
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Piranga leucoptera
0
15
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
Cyanerpes cyaneus
0
3
0
18
0
0
0
0
0
0
0
3
0
0
0
0
0
Thraupis abbas
0
0
0
3
0
7
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
Sporophila torqueola
0
20
0
0
0
0
0
0
8
0
0
0
0
0
0
0
0
Cyanocompsa parellina
0
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Buarremon brunneinucha
0
10
8
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Buarremon albinucha
0
0
10
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Aimophila rufescens
0
57
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Saltator maximus
0
279
0
7
0
25
3
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
Euphonia hirundinacea
0
244
34
0
0
0
27
0
0
23
0
0
0
0
0
0
0
Euphonia elegantissima
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
21
0
0
0
0
0
0
Cuadro 3. Resultados en la germinación de Conostegia xalapensis: especies de aves frugívoras,
número de individuos capturados, número de semillas ingeridas que germinaron y número de
semillas control que germinaron.
Especie
No. individuos
Germinación en
semillas ingeridas
Germinación en
semillas control
Chlorospingus
ophthalmicus
11
21
Buarremon brunneinucha
2
21
0
Saltator maximus
5
1
0
Euphonia hirundinacea
7
1
0
11
Monitoreo en parcelas de restauración pasiva
A partir de los monitoreos de las parcelas de restauración pasiva se encontraron 297 individuos
de plantas leñosas juveniles de 35 especies pertenecientes a 20 familias (Apéndice 3). El 72% de
estas especies vegetales presenta dispersión zoocora, el 14% se dispersa mediante la gravedad, el
6% tiene dispersión a través del viento y el 8% restante se desconoce su síndrome de dispersión.
De las especies que presentan dispersión por zoocoria, algunas de ellas son dispersadas por aves
(Sambucus nigra, Miconia mexicana, Conostegia xalapensis, Lantana cámara, Psidium guajava,
Cestrum racemosum). Sin embargo, sólo dos especies presentes en las parcelas fueron
encontradas durante el análisis de las semillas en las excretas de las aves capturadas.
31
CAPÍTULO IV
DISCUSIÓN
32
33
Discusión
A pesar de su grado de perturbación, la zona de estudio tiene una riqueza de aves frugívoras (23)
que corresponde con un alto porcentaje de este gremio si se compara con los listados para
bosques relativamente bien conservados en otras partes de la Sierra Madre Oriental (36 especies
para Tlanchinol, Hidalgo, Martínez-Morales 2007; y 38 especies para Zacapoaxtla, Puebla: VillaBonilla et al. 2009). Por otro lado, la curva de acumulación de especies mostró que el número de
aves frugívoras capturadas representa una buena proporción de las especies totales en la localidad
que integran este gremio, siendo la tendencia al registro de una especie nueva por día de
muestreo. Sin embargo, no se llegó al 90% de las especies debido a factores tales como el método
de captura, el cual está enfocado principalmente a especies de tamaño medio y menor y asociadas
generalmente a estratos medios o de sotobosque, por lo que las especies de dosel de gran tamaño
no fueron capturadas (e.g. Ortalis vetula, Cyanocorax morio, Psarocolius montezuma, etc). Por
otro lado, existen cambios que la comunidad de aves experimenta a través del tiempo (Begon
2006) modificando la representatividad de las aves en ciertas etapas del año, como sucedió en
este estudio, ya que a medida que el trabajo de campo se prolongó, disminuyó la captura de aves
frugívoras y se incrementó la captura de aves migratorias insectívoras. Este cambio en la
estacionalidad se marcó por el término en la temporada de fructificación para muchas de las
especies de plantas y quizá haya propiciado a su vez una posible migración altitudinal de algunas
especies de aves.
Por su parte, las curvas de acumulación de especies de las semillas mostraron que, a pesar
de que no se alcanzó el 90% de las especies del área, probablemente por la diferencia temporal en
los tiempos de fructificación; se obtuvo una buena representación de la comunidad de las semillas
de la zona que son consumidas por aves residentes durante los meses del muestreo. Los análisis
de las excretas mostraron que la especie de especie vegetal más consumida por el 78% de las
aves, fue el arbusto leñoso Conostegia xalapensis (Melastomataceae), familia que también ha
sido la mejor representada también en otros estudios (e.g. en Perú, Gorchov et al. 1993). A pesar
de tratarse de una especie que no se considera como parte de la vegetación primaria del BMM, al
ser dispersada en zonas abiertas donde predominan los pastos, facilita la llegada de otras especies
de etapas sucesionales posteriores mediante la modificación de las condiciones del microhábitat,
por lo que se considera de gran importancia en la restauración pasiva de zonas deforestadas y
abiertas (Almeda 1993, Puebla-Olivares y Winker 2004). Además, por encontrarse en zonas
34
abiertas, esta especie también puede ser dispersada por aves de poca y mediana afinidad al
bosque, al servir de perchas facilitan la dispersión de otras semillas provenientes del bosque. De
este modo, funcionan como núcleo de establecimiento de especies durante la sucesión secundaria
(Guevara et al. 1986, Barrantes y Pereira 2002). Otra especie que fue muy abundante en las
excretas fue Miconia mexicana (Melastomataceae), la cual también pertenece a los primeros
estadios sucesionales de bosque mesófilo.
Al no encontrarse diferencias significativas en la abundancia y tipo de semillas ingeridas
por especies de aves de diferentes estratos arbóreos y diferentes afinidades, se sugiere que en lo
general las aves frugívoras en su conjunto son potencial dispersoras de la comunidad semillas; a
diferencia de lo que fue encontrado por Barrantes y Pereira (2002) en Costa Rica, quienes sí
observaron una dispersión diferencial de semillas entre especies de diferentes afinidades al
bosque, siendo particularmente elevada la diversidad de semillas presentes en aves de afinidad
media al bosque. Sin embargo, en el presente estudio pueden estar influyendo tanto las
diferencias en los estadios sucesionales, así como la diferencia entre la riqueza de plantas y aves
entre ambas comunidades.
El análisis de la diversidad de semillas ingeridas por especie de ave, no mostró diferencias
significativas entre los índices de diversidad encontrados, lo que siguiere que las aves están
dispersando semillas de manera equitativa (Moreno 2001).
A pesar de que estadísticamente no se encontraron diferencias significativas, en algunas
especies de aves hay tendencias notorias que sugieren una variación en la importancia como
potenciales dispersores de semillas, particularmente considerando su afinidad al bosque y el
estrato al que pertenecen. Por ejemplo, la especie con una mayor tasa de captura fue
Chlorospingus ophthalmicus, una especie de afinidad media al bosque y que centra su actividad
en el sotobosque, en cuyas excretas sólo se encontraron dos especies de plantas y ambas
germinaron (Conostegia xalapensis y Miconia mexicana, en mayor proporción la primera), lo que
puede indicar una preferencia al consumo de estas especies. Por el contrario, la segunda y tercera
especie de aves más capturadas fueron Euphonia hirundinacea y Myadestes occidentalis, ambas
de afinidad media al bosque y consideradas como especies de dosel; la primera de ellas consumió
cinco especies de plantas, de las cuales cuatro germinaron; y la segunda consumió nueve especies
de plantas, de las cuales cinco germinaron. Por tratarse de especies de dosel, estas aves pueden
35
considerarse como especies que potencialmente permiten una mayor dispersión de plántulas en
áreas abiertas, ya que pueden depositar semillas por defecación durante su paso por estas zonas
(Guevara et al. 1986, Jansen 2005). Otras especies de aves que presentaron una alta riqueza de
semillas en sus excretas fueron Melanotis caerulescens y Saltator maximus las cuales
consumieron cinco especies de plantas, germinando dos y cuatro respectivamente. Sin embargo,
se trata de especies con una alta afinidad al bosque por lo que cruzan áreas abiertas con poca
frecuencia, aunque también podrían ser potencialmente importantes en la restauración del bosque,
al incrementar la lluvia de semillas particularmente en los bordes del mismo.
Si bien es cierto que las aves ingieren diversos tipos de frutos, ya sea tragándolos
completamente cuando la apertura del pico se los permite o ya sea picando los frutos cuando no
pueden ingerirlos, el tamaño de las semillas podrían ser un factor sujeto a selección dependiendo
del tamaño del pico; sin embargo, no se encontró una relación significativa entre al tamaño de la
semilla y tamaño del pico de las aves, lo que sugiere que las aves quizá seleccionan los frutos de
acuerdo a la disponibilidad temporal, al contenido energético o al tipo de pulpa (Yoshikawa et al.
2009). Es necesario continuar con estudios encaminados al análisis de las estrategias de forrajeo,
para determinar si las aves seleccionan los frutos de acuerdo al tamaño total del mismo, al tipo de
pulpa, al número de semillas o al tamaño de las mismas; así como para analizar en qué casos es
mayor el éxito de dispersión, como lo encontrado por Levey (1987), donde de acuerdo al tamaño
de las semillas éstas eran o no ingeridas por algunas especies según las estrategias de forrajeo.
En lo que se refiere a la germinación, el primer experimento mostró un importante
porcentaje de semillas que lograron germinar (59% de las especies germinó en el 78 % de las
especies de aves). Debido a este alto porcentaje de germinación se sugiere que las aves son
básicamente dispersoras y no depredadoras de semillas. A pesar de que se encontraron casos de
nula germinación de las semillas ingeridas por algunas especies de aves capturadas puede deberse
al bajo número de aves capturadas y baja obtención de semillas en las excretas.
El segundo experimento, acerca del efecto de la ingesta de aves sobre la germinación de
semillas de Conostegia xalapensis, mostró sorprendentemente un bajo número de semillas
germinadas, independientemente del tratamiento, en comparación con el porcentaje de
germinación de esta misma especie durante la primera temporada del estudio, la cual fue la que
más proporción de germinación presentó en comparación con las otras semillas. Una posible
36
causa de la inviabilidad de las semillas durante la segunda etapa pudo haber sido la intensa
precipitación y por ende una alteración en los tiempos de fructificación en la zona durante el año
2010. Otra posibilidad es que las alteraciones climatológicas produjeran semillas que
permanecieran en un estado de latencia, ya que la fenología de las plantas es fuertemente
controlada por el clima (Gordo 2010). A pesar de ello, los resultados sugieren que el paso de las
semillas a través del tracto digestivo de las aves sí podría estar favoreciendo la proporción de
germinación, ya que el análisis entre los dos tratamientos considerando a las aves en general,
mostraron diferencias significativas (mayor germinación en semillas ingeridas contra no
ingeridas), al igual que lo observado para Buarremon brunneinucha al considerar este mismo
análisis por especie. A pesar de que no se encontraron diferencias entre los tratamientos para
Chlorospingus ophthalmicus, su proporción es relativamente mayor para aquellas semillas que
pasaron por su tracto digestivo. El hecho de que las dos especies restantes no presentaran
diferencias significativas podría deberse a las anomalías meteorológicas. Sin embargo, es
necesario realizar este tipo de análisis en años climatológicamente normales e incluir, además de
otras especies de plantas, un análisis de la velocidad de germinación que también podría aportar
información sobre el efecto en la germinación de las semillas debido a la ingesta por aves.
Por último, de las especies de plantas leñosas ornitocooras encontradas en las parcelas de
restauración, éstas estuvieron pobremente representadas en las excretas de las aves capturadas, lo
que podría atribuirse a que las especies frugívoras no capturadas (como las de mayor tamaño)
sean las que estén mayormente dispersando a las plantas leñosas ornitocooras. A pesar de ello, en
las excretas de las aves se encontraron de manera abundante dos especies de plantas (Conostegia
xalapensis y Miconia mexicana) asociadas a los estados de sucesión temprana. Estas son de gran
importancia en la restauración pasiva en bosques mexicanos, ya que se produce gran variabilidad
ambiental debido a su corta vida, a la alta producción y longevidad de las semillas y a que en
cortos períodos son reemplazadas por la vegetación primaria (Gómez-Pompa 1971).
Los resultados en general sugieren que en el área de estudio la participación de las aves es
potencialmente importante en la recuperación del BMM, aunque aún hacen falta estudios
enfocados al entendimiento de la ornitocoria en sitios con distintos grados de perturbación,
particularmente por la importancia en la restauración ecológica de esta comunidad altamente
amenazada.
37
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42
Apéndice 1. Especies de aves frugívoras capturadas en la primera etapa, número de individuos,
afinidad al bosque, y estrato al que pertenecen.
Especie ave
Individuos
1
2
Afinidad
al bosque
Baja
Media
Leptotila verreauxi
Thamnophilus
doliatus
Myiodinastes
maculatus
Vireo brevipennis
Myadestes
occidentalis
Catharus
aurantiirostris
Catharus
occidentalis
Turdus assimilis
Toxostoma
longirostre
Melanotis
caerulescens
Coereba flaveola
Chlorospingus
ophthalmicus
Piranga leucoptera
Cyanerpes cyaneus
Thraupis abbas
Sporophila torqueola
Cyanocompsa
parellina
Buarremon
brunneinucha
Buarremon
albinucha
Aimophila rufescens
Saltator maximus
Euphonia
hirundinacea
Euphonia
elegantissima
Mixto
Sotobosque
1
Media
Dosel
2
5
Alta
Media
Sotobosque
Dosel
8
Media
Sotobosque
6
Media
Sotobosque
3
1
Media
Alta
Mixto
Sotobosque
2
Alta
Sotobosque
1
26
Media
Media
Sotobosque
Mixto
2
3
1
3
1
Media
Media
Media
Baja
Media
Mixto
Mixto
Mixto
Sotobosque
Sotobosque
2
Alta
Sotobosque
1
Alta
Sotobosque
2
5
10
Baja
Alta
Media
Sotobosque
Mixto
Dosel
1
Media
Dosel
43
Estrato
Apéndice 2. Plantas dispersadas por aves en un área de restauración en Huatusco, Veracruz.
(Nota: 10 morfotipos de semillas no pudieron ser determinadas).
Familia
Especie
Número de semillas
encontradas en las
excretas
Verbenaceae
Lantana camara
3
Melastomataceae
Conostegia xalapensis
1756
Ulmaceae
Trema micrantha
50
Boraginaceae
Tournefortia glabra
5
Melastomataceae
Miconia mexicana
559
Solanaceae
Solanum sp
47
Moraceae
Ficus sp
30
Poaceae
23
Moraceae
10
Araceae
24
44
Apéndice 3. Especies leñosas encontradas en las parcelas de restauración pasiva, familia a la que
pertenecen, estado sucesional y valor de importancia.
Familia
Fabaceae
Asteraceae
Tiliaceae
Annonaceae
Myrtaceae
Myrsinaceae
Altingiaceae
Melastomataceae
Solanaceae
Piperaceae
Rosaceae
Melastomataceae
Caprifoliaceae
Ranunculaceae
Salicaceae
Fabaceae
Solanaceae
Fabaceae
Solanaceae
Solanaceae
Loganiaceae
Verbenaceae
Fagaceae
Solanaceae
Asteraceae
Myrsinaceae
Fagaceae
Anacardiaceae
Asteraceae
Fabaceae
Rubiaceae
Fagaceae
Verbenaceae
Clusiaceae
Juglandaceae
Rubiaceae
Especies
Acacia pennatula
Vernonia patens
Triumfeta bogotensis
Annona cherimola Mill
Psidium guajava
Myrsine coriacea
Liquidambar styraciflua
Conostegia xalapensis
Cestrum racemosum
Piper auritum
Crataegus mexicanum
Miconia mexicana
Sambucus nigra var.
canadiense
Rhanaculus capraeifolia
Xilosma flexuosa
Senna cubensi
Solanum rudepannum
Calliandra grandiflora
Solanum eriathum
Solanum umbellatum
Buddleja parviflora
Lantana camara
Quercus acherdophylla
Solanum schlechtendalianum
Senecio angustifolium
Myrsine miricoides
Quercus xalapensis
Rhus pachyrrachis
Ageratina ligustrina
Desmodium canecens
Psychotria flava
Quercus insignis
Cornutia grandifolia
Vismia baccifera
Juglans piriformis
Randia veracruzensis
45
Estado sucesional
Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Primario
Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Primario/Secundario
VI
53.48
49.06
20.35
19.02
17.77
15.54
15.00
11.99
9.36
9.03
8.24
7.87
Secundario
7.16
Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Primario/Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Primario/Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Primario/Secundario
Secundario
Secundario
Secundario
Primario/Secundario
Primario/Secundario
Secundario
Secundario
Primario
Primario
6.55
6.05
5.77
5.68
5.04
3.51
3.06
2.97
2.55
2.12
1.73
1.48
1.32
1.19
1.12
1.00
0.74
0.74
0.70
0.69
0.69
0.68
0.67
46