HALLAzgOs ACROMIALEs AsOCIADOs A LEsIONEs DEL
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HALLAzgOs ACROMIALEs AsOCIADOs A LEsIONEs DEL
Hallazgos acromiales asociados a lesiones del manguito de los rotadores en resonancia magnética Acromial Findings Associated with Rotator cuff’s Lesions in Magnetic Resonance Mercedes Ávila1 Elizabeth Atencio2 Franklin Moreno1 César Villamizar1 Caren González1 Luis Fermín Ramírez3 Palabras clave (DeCS) Manguito de los rotadores Acromion Imagen por resonancia magnética Key words (MeSH) Rotator cuff Acromion Magnetic resonance imaging Resumen Objetivo: Evaluar mediante resonancia magnética las alteraciones acromiales asociadas a las lesiones del tendón del manguito de los rotadores (TMR). Materiales y métodos: Se realizó un estudio de tipo prospectivo, descriptivo y transversal en 30 pacientes en edades comprendidas entre 40 y 70 años de edad que asistieron al centro imaginológico Resomer entre octubre y diciembre de 2007 con diagnóstico clínico de lesión del TMR, utilizando un imán de 1,5 T. Resultados: La mayoría de la población estudiada fue del sexo femenino (66,67%), la edad media fue 56,93 años con una desviación típica de 8,75, con lesiones parciales en un 63,33%; el tipo de acromion dominante fue el II en un 50%, de orientación anterior (90%), con os acromial ausente (96,66%). Así mismo, se demostró hipertrofia de la articulación acromioclavicular en el 93,33% de los casos. La distancia glenoacromial tuvo un valor medio de 3,15 cm y una desviación típica de 0,55, mientras que la distancia glenohumeral fue de 4,65 cm con una desviación típica de 0,46 y con índice acromial de 0,67. El espacio humeroacromial exhibió un valor medio de 6,3 mm con una desviación típica de 1,72. Conclusión: Las alteraciones acromiales predominantemente degenerativas son un factor condicionante de compresión. El resultado es el atrapamiento en forma de pinza con un mayor desgaste del tendón del supraespinoso con posterior afectación del resto de los componentes del TMR, en la medida en que la exposición avanza. SUMMARY Objective: Objective: To evaluate by means of magnetic resonance the acromial alterations associated to rotator cuff (RC) lesions (MR). Materials and methods: A prospective, descriptive and Médico(a) residente del Postgrado de Radiología y Diagnóstico por Imágenes, Universidad de Los Andes. Instituto Autónomo Hospital Universitario de Los Andes. Mérida, Venezuela. 1 2 Médica radióloga. Fellow en Resonancia Magnética de Músculo Esquelético. Centro Imagenológico Resomer. Mérida, Venezuela. 3 Técnico superior universitario en radiodiagnóstico. Centro Imagenológico Resomer. Mérida, Venezuela. 2498 cross-sectional type study was performed in 30 patients aged between 40 and 70 years who attended the Resomer imaging center during the period comprised between October-December 2007, with clinical diagnosis of RC lesion, using a 1.5 T magnet. Results: Most of the studied population were females (66.67%), the mean age being of 56.93 years with a typical deviation of 8.75, with partial lesions in 63.33%, Type II acromion was the dominant acromion in 50%, of anterior orientation (90%), with absent os acromiale (96.66%). Likewise, clavicular and acromial articular hypertrophy was demonstrated in 93.33% of cases. The glenoid-acromion distance had a mean value of 3.15 cm and a typical deviation of 0.55 while the glenoid-humeral distance was 4.65 cm with a typical deviation of 0.46 and the acromial index of 0.67. The humeral-acromion space exhibited a mean value of 6.3 artículos de investigación mm with a typical deviation of 1.72. Conclusion: The predominantly degenerative acromial alterations are a conditioning factor of compression resulting from incarceration in the clamp form with a larger > supraspinous tendon wear-out with later affectation to the remaining tendons of the RC as the exposure evolves. Introducción Los estudios de imagen son de gran utilidad en la confirmación de la sospecha diagnóstica de la patología del hombro, la cual es una articulación compleja con numerosas estructuras y variantes anatómicas que pueden conducir a errores en el diagnóstico y en el tratamiento. El manguito de los rotadores (MR) está constituido por los tendones de cuatro músculos que convergen en las tuberosidades mayor y menor del húmero: el supraespinoso, el infraespinoso, el redondo menor y el subescapular (1). De estos, el supraespinoso es el que suele producir problemas clínicos significativos y es uno de los que más comúnmente requieren de tratamiento quirúrgico (2). Estos músculos se ubican en el espacio subacromial definido por arriba por el acromion, el ligamento coracoacromial (LCA) y la coracoides, y constituyen el arco coracoacromial, que sumado con la articulación acromio clavicular cobija no solo al MR, sino también al tendón largo del bíceps, la bolsa subacromial y la articulación glenohumeral. La disminución de este espacio o un aumento en el tamaño de su contenido ocasionan la fricción de estos elementos durante los movimientos activos, con el consecuente daño progresivo que origina la enfermedad en el MR (3). El MR es un componente integral en el normal movimiento y funcionalidad del hombro, al darle un soporte a la cápsula y prevenir movimientos excesivos anteriores y posteriores (4). Un tercio del movimiento de abducción del hombro y un 70% del movimiento de rotación externa del mismo se deben a la acción del MR. Su funcionalidad depende del equilibrio entre las estructuras estáticas y dinámicas (5). Los elementos estabilizadores estáticos más importantes son el complejo cápsula-labral y los ligamentos glenohumerales. La estabilización dinámica recae principalmente en el MR junto al músculo deltoides. Al ejercer su propia tensión muscular, su contracción aumenta la compresión entre los extremos articulares; esto sucede por el tensionado de las estructuras cápsulo-ligamentosas al realizar un movimiento y por el efecto del tope creado por el propio músculo contraído. El tendón supraespinoso proporciona el 50% de la fuerza de separación y de elevación del hombro, pero, dado su brazo corto de palanca, solamente puede separar 30º el brazo, por lo cual requiere al deltoides para lograr la elevación total del brazo (6). El vector resultante de sus acciones es de dirección inferior, lo que contrarresta la acción ascensora de la cabeza humeral, de tal manera que la alteración de su función ocasionará un ascenso de la cabeza humeral, con la colisión secundaria del manguito contra el arco coracoacromial. Dada la importancia de la escápula en los movimientos del brazo, en el mantenimiento del ángulo entre la glena y el húmero, en la elevación del acromion que impide su colisión con el MR, como base de inserción muscular en la compresión de los extremos articulares, y en la transmisión de energía para los movimientos del hombro debe existir armonía en esta estructura, cuyas alteraciones repercuten negativamente en la función del MR y condicionan también su lesión (7). Durante más de 100 años se han postulado numerosas teorías involucradas en la génesis de la enfermedad del manguito de los rotadores (EMR). Se le atribuye a Smith, en 1834, la descripción original de las roturas de dicha estructura. En 1924 Meyer publicó su teoría de desgaste Rev Colomb Radiol. 2008; 19(4):2498-2504 en las roturas del MR. Luego, en 1934, Codman resumió, en su clásica monografía, 25 años de observaciones sobre el manguito músculo-tendinoso y sus componentes, y expuso las roturas del tendón del supraespinoso relacionándolas con la bolsa subacromial y la zona crítica hipovascular próxima a la inserción del supraespinoso. Posteriormente, Neer describió en 1972 el síndrome de atrapamiento subacromial anteroinferior (subacromial impigement) como la causa mecánica responsable del 95% de las roturas del supraespinoso. Sin embargo, el avance en el conocimiento de las estructuras subacromiales y de la biomecánica del hombro ha generado el descubrimiento de otros mecanismos responsables de la EMR (8). En la tendencia actual se defiende la teoría multifactorial en su desarrollo, ya que un solo mecanismo no puede explicar este síndrome en todos los pacientes; menos aún, considerando aquellos individuos asintomáticos con cambios morfológicos y función normal del hombro, lo cual constituye un verdadero reto diagnóstico y terapéutico. Se reconocen causas intrínsecas y extrínsecas en el desarrollo de la EMR. Entre las causas intrínsecas se describen las degenerativas con tendinopatía y progreso desde el desgarro parcial al desgarro total del MR, que afectan primero al tendón del supraespinoso y después al resto de los tendones. Generalmente, comienza en la llamada zona crítica del tendón supraespinoso, un área relativamente avascular localizada aproximadamente 0,5-1 cm proximal a la inserción distal del tendón en la tuberosidad mayor. Las causas extrínsecas primarias están relacionadas con la compresión mecánica producto de las alteraciones del arco coracoacromial, cuyo resultado es el atrapamiento en forma de pinza con un mayor desgaste del tendón del supraespinoso, por su ubicación, con la consiguiente afectación del resto de los tendones en la medida en que el proceso y la exposición avanzan (8). La progresión de las lesiones del MR conducirá a su estadio final: la artropatía con alteración de la biomecánica. Neer (1972) ha clasificado la degeneración tendinosa en tres estadios. El estadio 1 implica edema y hemorragia en la bursa y el MR, por lo que este proceso es reversible. El estadio 2 se caracteriza por fibrosis, engrosamiento del tejido blando subacromial y rotura parcial de MR. En el estadio 3 existe rotura completa del MR. Estos cambios no siempre progresan de una fase a la otra en todos los pacientes (9). Las modificaciones son más patentes en el sitio de inserción, y se denominan entesopatía (10), histológicamente caracterizadas por la desaparición del patrón ondulado de las fibras tendinosas y su sustitución por material hialino (11). Morrison y Bigliani (2003) describieron la morfología acromial clasificándola en tres grados: tipo I (plano), tipo II (curvo), tipo III (en gancho); este último, asociado con mayor frecuencia al síndrome de atrapamiento (12). Recientemente se planteó un acromion tipo IV, que se caracteriza por su morfología en curva invertida (13). Este trabajo se propone evaluar, a la luz de la resonancia magnética, las alteraciones acromiales asociadas a las lesiones del MR. Para ello, se identificarán los datos demográficos y los antecedentes personales de importancia en la población objeto de estudio y se precisarán los diferentes hallazgos acromiales detectados en las lesiones del MR mediante la resonancia magnética. Metodología Se realizó un estudio de tipo prospectivo, descriptivo, transversal y observacional, mediante el que se identificaron y correlacionaron 2499 los hallazgos acromiales de resonancia magnética en la detección de lesiones del MR en la población masculina y femenina comprendida entre los 40 y los 70 años de edad que asistieron al centro imagenológico Resomer, durante el periodo comprendido entre octubre y diciembre de 2007 con diagnóstico clínico de lesión del MR, los cuales fueron sometidos al protocolo de estudio. Población y muestra Durante el periodo comprendido entre octubre y diciembre de 2007 fueron atendidos en el centro imagenológico Resomer 55 pacientes con patología del hombro. De estos fueron estudiados 30 pacientes, 20 del sexo femenino y 10 correspondientes al sexo masculino, con edades comprendidas entre los 40 y los 70 años que cumplieron con los criterios de inclusión. La muestra fue de tipo intencional o deliberado no probabilística. Criterios de inclusión y exclusión a. Criterios de inclusión: • Pacientes que presentaron como diagnóstico lesión del MR, cuyas edades estén comprendidas entre los 40 y los 70 años. b. Criterios de exclusión: • Pacientes con padecimientos no considerados como lesiones del MR, como slap, inestabilidad o capsulitis adhesiva, entre otros. • Pacientes con ruptura traumática del MR. • Pacientes con cirugías previas en hombro evaluado. • Pacientes portadores de prótesis metálicas o de marcapasos. • Pacientes que se negaron ante el consentimiento informado. c. Criterios de eliminación: • Estudios no obtenidos con adecuada calidad técnica de imagen, que impidan la visualización de las variables. Sistema de variables a. Dependientes: • Desgarro del MR parcial • Desgarro del MR total • Tipo de acromion • Orientación acromial • Os acromial • Hipertrofia acromioclavicular • Distancia glenoacromial • Distancia glenohumeral • Índice acromial • Espacio humeroacromial b. Independientes: • Edad • Sexo Materiales y métodos Las imágenes de resonancia magnética fueron obtenidas en el centro imagenológico Resomer C. A. que cuenta con un magneto de 1,5 T, marca Siemens Symphony Power Class software Syngo MR 30A, ambientado bajo un sistema operativo Windows con antena específica para hombro. Las imágenes fueron obtenidas siempre por el mismo técnico radiólogo, e interpretadas por dos médicos radiólogos con experiencia en resonancia magnética y especialidad en sistema musculoesquelético. 2500 Protocolo de resonancia magnética Para la obtención de las imágenes por resonancia magnética, el paciente es colocado en decúbito supino dentro de la bobina del equipo. Se ubica con el brazo a lo largo del cuerpo y la palma de la mano apoyada sobre la parte externa del muslo, con el pulgar arriba para garantizar la rotación neutra del brazo, y se ajusta la antena de superficie para obtener una buena relación señal-ruido y mejor resolución espacial. Se utiliza un campo de 200 mm FOV y se realizan cortes finos de 3 mm, con intervalos de 0,6 mm y matriz de 220x256. El estudio tiene una duración de 12 minutos con 47 segundos. Se inicia con un piloto localizador axial, coronal oblicuo y sagital oblicuo en secuencia ponderada en T1, que dura 13 segundos. Luego se realizan series coronal oblicuo paralelos a la espina de la escápula con secuencias eco de espín turbo en un tiempo de 1 minuto con 56 segundos para el T1, y de 1 minuto con 58 segundos para el T2. Siguiendo el plano coronal oblicuo en secuencia ponderada T2, se realiza la técnica Coronal Pat de 2minutos con 42 segundos. Posteriormente se hacen cortes sagitales oblicuos perpendiculares al tendón supraespinoso en la secuencia Medic (multi echo data image comnation) T2 de 2 minutos con 47 segundos, y finalmente, cortes axiales desde la articulación acromioclavicular hasta el borde inferior de la glenoides en Medic T2, con duración de 2 minutos con 58 segundos. Instrumento Para la recolección de datos originados de las técnicas utilizadas se creó un instrumento conformado por dos partes. La primera se refiere al consentimiento informado entregado al paciente, así como los datos demográficos y antecedentes personales de importancia en la población objeto de estudio, con 7 ítems. La segunda involucra los hallazgos acromiales de resonancia magnética con 9 ítems, para un total de 15 ítems. Para la validación del instrumento se usó la técnica de juicio de expertos, para lo cual se seleccionaron tres médicos radiólogos con experiencia en el área, quienes determinaron la correspondencia entre los objetivos planteados y las preguntas realizadas. Análisis estadístico Con la utilización del programa estadístico SPSS 12, se procedió a realizar el cálculo de los estadísticos descriptivos (media, varianza y desviación típica), así como la correlación de medias para determinar el valor de p y verificar si existe diferencia estadísticamente significativa entre los valores encontrados y los valores normales utilizados como referencia. Resultados • En los pacientes estudiados, 20 mujeres y 10 hombres, la edad estuvo comprendida entre los 40 y los 70 años, con una edad promedio de 56,93 años. Predominaron los desgarros parciales del MR con afectación del supraespinoso en un 66,66% (Fig. 1). • El acromion tipo II, curvo, representó la morfología acromial mayormente encontrada, con un 50%, y su orientación predominantemente anterior en un 90% (Fig. 2). • De las variantes anatómicas, la os acromial solo fue encontrada en un paciente, lo cual representa el 3,44% (Fig. 3). • Entre los procesos degenerativos predominó la hipertrofia acromioclavicular, en 28 pacientes (figs. 4 y 5). Se evidenciaron osteofitos en el borde inferior acromial en 14 pacientes. Solo en un paciente se detectó la presencia de quistes subcondrales (figs. 6 y 7). Hallazgos acromiales asociados a lesiones del manguito de los rotadores en resonancia magnética. Ávila M, Atencio E, Moreno F, Villamizar C, González C, Ramírez LF artículos de investigación Fig. 1. Imagen en corte coronal oblicuo eco turbo del espin T2 de un hombro derecho. Se observa una señal hiperintensa en la inserción del supraespinoso sugestiva de desgarro parcial (flecha). Nótese el pinzamiento acromial. Fig. 2. Cortes sagitales oblicuos en MedicT2 en pacientes diferentes que denotan la tipología acromial II (flechas) y su orientación anterior. a b Fig. 3. (a) Secuencia sagital oblicuo Medic T2 y (b) secuencia axial Medic T2, donde se evidencia la apófisis acromial no fusionada en relación con os acromial (flechas). • La disminución del espacio humeroacromial solo fue observada en 10 pacientes (Fig. 8). • En un paciente se observó un desgarro total del supraespinoso con disminución del espacio húmero-acromial e hipertrófia acromioclavicular (fig. 9). • La distancia glenohumeral se observó disminuida en 18 pacientes, lo que representa el 60% (Fig. 10). • En 19 pacientes (el 63,3%) se demostró un aumento de la distancia glenoacromial, dado por una mayor extensión lateral del acromion. Sólo 11 pacientes (el 36,7%) mostraron proximidad al límite del valor de referencia (Fig. 11). • La extensión lateral acromial con índice acromial aumentado mayor de 0,67 se demostró en 16 pacientes (el 53,3%) (Fig. 12). Discusión La resonancia magnética es un método no invasivo que, por su capacidad multiplanar, permite visualizar con gran detalle las estructuras que conforman la articulación del hombro y demuestra no solo las lesiones del MR y las patologías asociadas, sino que también permite identificar su posible etiología. En nuestra investigación la edad media de la población fue de 56,93 años, lo cual, a pesar de ser una muestra intencional, coincide con estudios epidemiológicos en los cuales los fallos en las Rev Colomb Radiol. 2008; 19(4):2498-2504 fibras tendinosas del MR se incrementan con la edad, con una mayor susceptibilidad a ser lesionado al aplicar fuerzas mecánicas (14). Hubo una predominancia del sexo femenino, con un 66,67%. De las lesiones del MR con identificación en el plano coronal, solo el 33,67% correspondió a desgarro total, mientras que en el 63,33% de la población se identificaron desgarros parciales, en los cuales no se hizo la diferenciación en desgarros bursales, articulares o intrasustancia; sin embargo, estudios previos han demostrado la asociación existente entre los desgarros parciales bursales y el atrapamiento primario (15). En este sentido, las alteraciones del arco coracoacromial, particularmente las relacionadas con el acromion, tienen importancia en las alteraciones del desfiladero de salida del tendón supraespinoso. En nuestro estudio, el 76,66% de los pacientes presentó la morfología acromial tipo II y III; predominó el tipo II, en un 50%, lo cual coincide con otros autores (16). La orientación anterior o baja del acromion se encontró en la mayoría de los pacientes, representada en un 90%, lo que contribuye a la disminución del desfiladero del supraespinoso. Su exploración se realizó en el plano sagital en conjunto con la morfología acromial. Existen otros factores para considerar que pueden contribuir al desgaste tendinoso, como la presencia de un os acromial, lo cual representa una apófisis no fusionada. Normalmente la apófisis acromial 2501 Fig. 5. Corte coronal oblicuo en TSE T2 en paciente con desgarro Fig. 4. Coronal oblicuo TES T2 donde se observa la hipertrofia parcial e hipertrofia acromio-clavicular. Nótese la conservación del acromioclavicular (flecha negra) asociada a lesión del tendón espacio húmero-acromial con valor de 0,9 cm medido desde la línea horizontal que pasa por debajo del borde inferior del acromion y supraespinoso (flecha blanca). la línea horizontal superior a la cabeza humeral. Fig. 7. Corte sagital oblicuo en MedicT2 que muestra un pequeño quiste subcondral acromial (flecha). Fig. 9. Corte coronal oblicuo T2 en hombro izquierdo, donde se aprecia desgarro total del supraespinoso (cabeza de flecha). Hay disminución del espacio húmero-acromial (0,5 cm), medido desde la línea horizontal que pasa por debajo del borde inferior del acromion y la línea horizontal superior a la cabeza humeral. Se asocia con hipertrofia acromioclavicular (flecha negra). Existe derrame articular glenohumeral (flecha blanca). 2502 Fig. 6. Corte sagital oblicuo en MedicT2 donde se observa un osteofito marginal inferior (flecha). Fig. 8. Distribución de la distancia humeroacromial, en la que se evidencia la conservación del espacio húmero-acromial en la mayoría de los pacientes. Fig.10: Distribución de la distancia glenohumeral, donde se demuestra la disminución de la distancia glenohumeral en la mayoría de los pacientes estudiados. Hallazgos acromiales asociados a lesiones del manguito de los rotadores en resonancia magnética. Ávila M, Atencio E, Moreno F, Villamizar C, González C, Ramírez LF artículos de investigación Fig. 11: Distribución de la distancia glenoacromial, en la que se demuestra una mayor extensión lateral del acromion con una distancia glenoacromial mayor del valor de referencia. a Fig. 13a. Corte coronal oblicuo en TSE T2 que denota la orientación anterior del acromion (flecha vertical) y muestra disminución del espacio húmero-acromial (flecha horizontal) se desarrolla a partir de cuatro núcleos de osificación: el basiacromion, el metacromion, el mesoacromion y el preacromion. Los tipos de os se definen por el segmento no fusionado inmediatamente anterior a la zona de pseudoartrosis; por otra parte, estos no son frecuentes: representan el 8% de la población mundial (17,18). En nuestro estudio se encontró solo un caso de os del tipo preacromial. Es importante la identificación de esta variante, puesto que puede modificar el manejo quirúrgico. Si es pequeño puede ser extirpado, en tanto que si es grande e inestable puede requerir fusión. Se visualizan mejor en el plano axial. Evaluar la articulación acromioclavicular resulta imprescindible en las lesiones del MR, debido a los cambios osteoartrósicos degenerativos que experimenta. Su hipertrofia condiciona la disminución del espacio subacromial, y, en consecuencia, la colisión subacromial anteroinferior. Nuestra estadística de hipertrofia acromioclavicular fue de un 93,33%, lo que coincide con la literatura al atribuirla como causa de lesiones del MR (5,8,10,13,19,20). La presencia de osteofitos del margen inferior y los quistes subcondrales favorecen el mecanismo de fricción tendinosa, con su posterior ruptura. Encontramos una asociación de osteofitos y lesión en un 43,33%. Solo un paciente presentó un quiste subcondral. La medición del espacio humeroacromial menor de 6 mm se considera Rev Colomb Radiol. 2008; 19(4):2498-2504 Fig. 12: Distribución del índice acromial, en la que se demuestra que el índice acromial mayor de 0,67 estuvo presente en la mayoría de la población estudiada. b ig. 13b. Corte coronal oblicuo. Extensión lateral con índice acromial de 0,68 cm en un paciente con desgarro parcial del supraespinoso (flecha). Se toma como referencia una horizontal desder el borde glenoide hasta el borde anterior del acromion (a) y desde el borte glenoideo hasta el borde más externo humeral (b). De la diferencia a/b resulta el índice acromial. como un valor predictivo en las lesiones del MR (21,22), lo cual no se correlacionó con nuestro estudio, donde en la mayoría de la población (el 66,66%) se apreció la conservación del mismo aun al identificarse lesiones parciales. Sin embargo, en los casos en los cuales se detectó desgarro total este se acompañó con disminución de dicho espacio. El espacio humeroacromial exhibió un valor medio de 6,3 mm, con una desviación típica de 1,72. Recientemente se ha incorporado al estudio del MR la medición del índice acromial relacionando la distancia glenoacromial con la distancia glenohumeral, donde a mayor extensión lateral del acromion mayor será el índice acromial traducido en lesiones tendinosas. En nuestra investigación la distancia glenoacromial tuvo un valor medio de 3,15 cm y una desviación típica de 0,55, mientras que la distancia glenohumeral fue de 4,65 cm, con una desviación típica de 0,46, y el índice acromial de 0,67, similar al estudio de Llano y cols. (23), en el cual el índice acromial relacionado en pacientes con lesiones fue superior a 0,67. Conclusión Aunque no son la única causa de lesiones del MR, las alteraciones acromiales son un factor condicionante de compresión extrínseca cuyo 2503 resultado es el atrapamiento en forma de pinza, con un mayor desgaste, del tendón del supraespinoso y la posterior afectación del resto de los tendones, en la medida en que la exposición avanza. La asociación de alteraciones acromiales en un mismo paciente potencia el mecanismo fisiopatológico de lesiones tendinosas. El reconocimiento de estos hallazgos es esencial para el correcto diagnostico de las lesiones del MR y la identificación de su etiología, para la adecuada planificación de las medidas terapéuticas conservadoras o quirúrgicas. Referencias 1. Latarjet M. Ruiz L. Anatomía Humana. 4ª ed. Buenos Aires: Médica Panamericana.2004; p. 506-12 2. Helms C. Klein J. Fundamentos de Resonancia Magnética del Esqueleto. Méndez R, Jorquera M, trad. Madrid: Marbán.1994. 3. Needell SD, Zlatkin MB, Sher JS, Murphy BJ, Uribe JW. 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