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Transcripción

Latin American Journal of Aquatic Research
www.lajar.cl
ISSN 0718 -560X
www.scielo.cl
CHIEF EDITOR
Sergio Palma
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
[email protected]
ASSOCIATE EDITORS
Cristian Aldea
Universidad de Magallanes
Punta Arenas, Chile
José Angel Alvarez Perez
Universidade do Vale do Itajaí, Brasil
Patricio Arana
Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso
Chile
Claudia S. Bremec
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero
Argentina
Ronaldo O. Cavalli
Universidade Federal Rural de Pernambuco, Brasil
Patricio Dantagnan
Escuela de Acuicultura
Universidad Católica de Temuco, Temuco, Chile
Enrique Dupré
Universidad Católica del Norte, Chile
Walter Helbling
Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina
César Lodeiros-Seijo
Instituto Oceanográfico de Venezuela
Universidad de Oriente, Venezuela
Guido Plaza
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), España
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Nelson Silva
Oscar Sosa-Nishizaki
Centro de Investigación Científica y Educación Superior
de Ensenada, México
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2013”
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Casilla 1020, Valparaíso, Chile - Fax: (56-32) 2274206, E-mail: [email protected]
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4) 2013
CONTENTS
Reviews
Erich H. Rudolph
Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) (Crustacea, Decapoda, Parastacidae): conocimiento biológico, presión extractiva
y perspectivas de cultivo. Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) (Crustacea, Decapoda, Parastacidae): biological knowledge,
extraction pressure and culture perspectives……….……….……………………..…………………………………......….…...611-632
Raymond T. Bauer
Amphidromy in shrimps: a life cycle between rivers and the sea. Anfidromía en camarones: un ciclo de vida entre los ríos
y el mar……………………………………………………………………………………………………………………………….633-650
Marcelo U. García-Guerrero, Felipe Becerril-Morales, Fernando Vega-Villasante & Luis Espinosa-Chuarand
Los langostinos del género Macrobrachium con importancia económica y pesquera en América Latina: conocimiento
actual, rol ecológico y conservación. The Macrobrachium prawns with economic and fisheries importance in Latin America:
present knowledge, ecological role, and conservation………………………………………………………………………….651-675
Research Articles
Juliana Herrera-Correal, Emerson C. Mossolin, Ingo S. Wehrtmann & Fernando L. Mantelatto
Reproductive aspects of the caridean shrimp Atya scabra (Leach, 1815) (Decapoda: Atyidae) in São Sebastião Island,
southwestern Atlantic, Brazil. Aspectos reproductivos del camarón carideo Atya scabra (Leach, 1815) (Decapoda: Atyidae)
en la isla de São Sebastião, Atlántico sudoccidental, Brasil ……..…………………………………………………………….676-684
Luis Rólier Lara, Ingo S. Wehrtmann, Célio Magalhães & Fernando L. Mantelatto
Species diversity and distribution of freshwater crabs (Decapoda: Pseudothelphusidae) inhabiting the basin of the Rio
Grande de Térraba, Pacific slope of Costa Rica. Diversidad de especies y distribución de cangrejos de agua dulce (Decapoda: Pseudothelphusidae) de la cuenca del Río Grande de Térraba, vertiente Pacífica de Costa Rica………..……….685-695
Raúl Pirela & José Rincón
Dieta del cangrejo dulceacuícola Bottiella niceforei (Schmitt & Pretzmann, 1968) (Decapoda: Trichodactylidae) y su relación con el procesamiento de materia orgánica en una corriente intermitente del noroeste de Venezuela. Diet of the
freshwater crab Bottiella niceforei (Schmitt & Pretzmann, 1968) (Decapoda: Trichodactylidae) and its relationship with organic
matter processing in an intermittent stream of northwestern Venezuela……………………….……………………………... 696-706
Fabrício L. de Carvalho, Leonardo G. Pileggi & Fernando L. Mantelatto
Molecular data raise the possibility of cryptic species in the Brazilian endemic prawn Macrobrachium potiuna (Decapoda, Palaemonidae). Datos moleculares sugieren la presencia de una especie críptica del camarón endémico brasileño
Macrobrachium potiuna (Decapoda, Palaemonidae)….………………..………………………………………………………..707-717
Andrea L. Meireles, Wagner C. Valenti & Fernando L. Mantelatto
Reproductive variability of the Amazon River prawn, Macrobrachium amazonicum (Caridea, Palaemonidae): influence
of life cycle on egg production. Variabilidad reproductiva del camarón del río Amazonas, Macrobrachium amazonicum (Caridea, Palaemonidae): influencia del ciclo de vida en la fecundidad……..………………………………………..……………..718-731
Natalia S. Calvo, Ana L. Tomas & Laura S. López-Greco
Influencia de la disposición espacial y la superficie de refugios sobre la supervivencia y crecimiento de juveniles de
Cherax quadricarinatus (Parastacidae) y su aplicación al cultivo intensivo. Influence of spatial distribution and shelter
area upon survival and growth of Cherax quadricarinatus (Parastacidae) juveniles, and its application to intensive culture
……………………………………………………….………………………………………………………………………………....732-738
www.scielo.cl/imar.htm
www.lajar.cl
José Luis Bortolini, Pilar Alonso & Fernando Alvarez
Árboles de clasificación de Potimirim mexicana (Decapoda: Caridea), organismo hermafrodita protándrico secuencial.
Classification trees of Potimirim mexicana (Decapoda: Caridea), a sequential protandrous hermaphrodite organism .....739-745
Felipe P.A. Cohen, Bruno F. Takano, Roberto M. Shimizu & Sérgio L.S. Bueno
Population size of Aegla paulensis (Decapoda: Anomura: Aeglidae). Tamaño poblacional de Aegla paulensis (Decapoda:
Anomura: Aeglidae)………………………………………….…………………………………………….………………………..746-752
Hernán J. Sacristán, Luis M. Franco-Tadic & Laura S. López-Greco
Influencia de la alimentación sobre el ritmo circadiano de las enzimas digestivas en el cultivo de juveniles de la langosta de agua dulce Cherax quadricarinatus (Parastacidae). Influence of feeding on the circadian rhythm of digestive enzymes in cultivated juveniles of the freshwater crayfish Cherax quadricarinatus (Parastacidae) …………….…………....753-761
Eduardo Torres, Fernando Alvarez & Alejandro Botello
Variación genética de Procambarus llamasi (Decapoda: Cambaridae) en la península de Yucatán: evidencia de conectividad en un paisaje fragmentado. Genetic variation in Procambarus llamasi (Crustacea: Decapoda: Cambaridae) from the
Yucatan Peninsula: evidence of connectivity in a fragmented landscape…………………………………………….……....762-772
Alejandro Botello & Fernando Alvarez
Phylogenetic relationships among the freshwater genera of palaemonid shrimps (Crustacea: Decapoda) from Mexico:
evidence of multiple invasions? Relaciones filogenéticas entre los géneros de camarones palaemónidos de agua dulce
(Crustacea: Decapoda) de México: ¿evidencia de invasiones múltiples?……………………………………………..……... 773-780
Verónica Williner & Pablo A. Collins
Feeding ecology of the freshwater crab Trichodactylus borellianus (Decapoda: Trichodactylidae) in the floodplain of
the Paraná River, southern South America. Ecología trófica del cangrejo dulceacuícola Trichodactylus borellianus (Decapoda: Trichodactylidae) en el valle de inundación del río Paraná, sur de Sudamérica…………..……………………………..781-792
Stig Yamasaki-Granados, Marcelo García-Guerrero, Fernando Vega-Villasante, Francisco Castellanos-León, Ronaldo O. Cavalli & Edilmar Cortés-Jacinto
Experimental culture of the river prawn Macrobrachium americanum larvae (Bate, 1868), with emphasis on feeding
and stocking density effect on survival. Cultivo experimental de larvas del langostino Macrobrachium americanum (Bate,
1868), con énfasis en alimentación y efecto de la densidad sobre la supervivencia……………….….……………………..793-800
www.scielo.cl/imar.htm
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Studies on Freshwater Decapods in Latin America
The invertebrates of the rivers and streams of some regions of the world, e.g., North America and
Europe, have been is relatively well studied compared to those of Latin America. Yet the biodiversity
of freshwater environments of Latin America (Mexico south to the tip of South America) is much
higher and the faunal composition is quite different. This might be expected of landmasses
encompassing tropical, temperate, and high austral latitudes. A growing cadre of Latin American
invertebrate zoologists are rectifying this discrepancy with the result that collaboration and sharing of
information with the world’s scientific community is increasing. A reflection of this information
sharing is the organization of meetings and congresses devoted to Latin American faunas.
One such congress, devoted specifically to freshwater invertebrates, was held at the Universidad de
Costa Rica (UCR), San José, from February 6-10, 2012, organized by Monika Springer (UCR), Alonso
Ramírez (Universidad de Puerto Rico), and Blanca Ríos (Universidad San Francisco de Quito,
Ecuador). In light of the importance of decapod crustaceans in the rivers and streams of Latin America,
one of us (Ingo S. Wehrtmann, UCR) organized a symposium, “Decapoda de Agua Dulce”, which
occupied a full day of the congress and brought together participants from seven Latin American
countries as well as the USA. Their presentations covered all the major freshwater decapod groups
found in streams and rivers of the Americas: caridean shrimps, cambarid and parastacid crayfishes,
anomuran (aeglid) crabs, and brachyuran crabs. In organizing the symposium, IW realized that the
quality and breadth of the presentations merited publication in a special volume to be made available to
the international scientific community. Accordingly, an agreement was made, appropriately, with the
Latin American Journal of Aquatic Research (LAJAR) to publish the special volume, with IW and
Raymond T. Bauer (University of Louisiana, Lafayette, USA) as guest editors. Manuscripts were sent
out to expert referees who helped polish manuscripts with comments and suggestions, and we sincerely
thank these referees for their time and sharing their expertise. The result of these efforts is this special
volume on freshwater decapods of Latin America, and we would like to acknowledge the tremendous
support received by the editor of LAJAR, Dr. Sergio Palma, and his team during the process for editing
this volume.
There are a large number of carcinologists working on freshwater decapods in Latin America but
many of their excellent studies have not received sufficient attention and recognition by the
international scientific community. The 16 articles in this special volume represent a variety of topics
on the biology of freshwater decapods, with papers on taxonomy, phylogeny, behavior, ecology,
physiology and aquaculture. We believe that the publication of this diversity of subjects in an
international journal such as LAJAR will alert the world research community to the important research
on freshwater decapods taking place in Latin America. We believe it will stimulate needed research in
freshwater habitats of Latin America and facilitate an increased collaboration between Latin American
scientists and the rest of the international scientific community.
Ingo S. Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, San José
Raymond T. Bauer
University of Louisiana, Lafayette
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 611-632, 2013El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile
“Studies on Freshwater Decapods in Latin America”
Ingo S. Wehrtmann & Raymond T. Bauer (Guest Editors)
DOI: 103856/vol41-issue4-fulltext-1
611
Review
Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) (Crustacea, Decapoda, Parastacidae):
conocimiento biológico, presión extractiva y perspectivas de cultivo
1
Erich H. Rudolph1
Departamento de Ciencias Biológicas y Biodiversidad, Universidad de Los Lagos
P.O. Box 933, Osorno, Chile
RESUMEN. El camarón excavador, Parastacus pugnax (Poeppig, 1835), es una de las seis especies de la
familia Parastacidae que habita las aguas dulces de Chile, y la que soporta mayor extracción para consumo
humano. Sin embargo, carece de una legislación que la proteja y su conocimiento biológico es escaso,
fragmentario y disperso. En este artículo se recopila la información publicada de esta especie, junto a otros
datos accesibles al autor, con el objetivo de actualizar el conocimiento de su biología, evidenciar la magnitud
de la presión extractiva que soporta y analizar la factibilidad de su cultivo en cautiverio. Se proporciona
información sobre: sistemática, distribución geográfica, hábitat, conducta excavadora, variación morfológica,
casos teratológicos, tamaño, relación longitud-peso, estructura de longitud, densidad poblacional, biología
reproductiva, migraciones, hábitos alimentarios, crecimiento, depredadores, epibiontes, parásitos,
enfermedades, pesquería y comercialización, legislación, estado de conservación y perspectivas de cultivo.
Palabras clave: Parastacus pugnax, camarón excavador, conocimiento biológico, presión extractiva,
potencial para la acuicultura, Chile.
Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) (Crustacea, Decapoda, Parastacidae):
biological knowledge, extraction pressure and culture perspectives
ABSTRACT. The burrowing crayfish, Parastacus pugnax (Poeppig, 1835), is one of six species of the family
Parastacidae inhabiting the fresh waters of Chile, which supports the greatest extraction effort for human
consumption. However, no legislation protects it and its biological knowledge is poor, fragmented and
dispersed. This article collects the information published for this species, along with other data available to the
author, in order to update the knowledge of its biology, show the extent of extraction pressure that supports,
and analyze the feasibility of cultivation in captivity. It provides information on: systematic, geographical
distribution, habitat, burrowing behavior, morphological variation, teratological cases, size, length-weight
relationship, size structure, population density, reproductive biology, migrations, food habits, growth,
predators, epibionts, parasites , diseases, fishery and marketing, legislation, conservation status, and crop
prospects.
Keywords: Parastacus pugnax, burrowing crayfish, biological knowledge, extraction pressure, potential for
aquaculture, Chile.
___________________
Corresponding author: Erich H. Rudolph ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La familia Parastacidae agrupa a 178 especies que
habitan aguas subterráneas, arroyos, ríos y lagos de
Nueva Guinea, Australia, Tasmania, Nueva Zelanda,
Madagascar y el cono Sur de Sudamérica (Fetzner,
2005; Crandall & Buhay, 2008). Por ello, se les
atribuye un origen gondwánico y se puede presumir
que también se encontraban en la Antártica antes de
glaciarse (Jara, 1994). En Sudamérica, específicamente en Brasil (en los Estados de Santa Catarina y
Río Grande del Sur), Uruguay, Argentina (en el
noreste y en el parque Nahuel-Huapi), y centro-sur de
Chile, se han registrado 12 especies de esta familia
(Rudolph & Crandall, 2007). En las aguas dulces de
Chile habitan seis de ellas: Samastacus spinifrons
612
(Philippi, 1882), Parastacus pugnax (Poeppig, 1835),
P. nicoleti (Philippi, 1882), Virilastacus araucanius
(Faxon, 1914), V. rucapihuelensis Rudolph & Crandall,
2005 y V. retamali Rudolph & Crandall, 2007. La
distribución geográfica conjunta abarca desde el borde
costero hasta la precordillera andina, entre el río
Aconcagua (32°55’S, 71°30’W) en la Región de
Valparaíso y la península de Taitao (46°30’S, 74°30’W)
en la Región de Aysén. Todas son endémicas de Chile,
excepto S. spinifrons que también se encuentra en
lagos y ríos del parque Nahuel-Huapi en Argentina
(Rudolph, 2010). Actualmente, estas especies se
encuentran amenazadas por una creciente acción
antrópica que está modificando sus respectivos
hábitats y, algunas como P. pugnax y S. spinifrons,
también lo están por la presión extractiva para
consumo humano que se ejerce sobre ellas (Rudolph
& Crandall, 2007). Parastacus pugnax ha sido
intensamente explotado desde hace mucho tiempo, las
primeras referencias al respecto se encuentran en
Lönnberg (1898) y Porter (1904). Estimaciones
efectuadas recientemente por Silva & Spoerer (2006),
indican que al año se extraen 43,5 millones de
especímenes, sólo para satisfacer las demandas de
Concepción, Chillán y Coelemu. Estas actividades
extractivas se practican sin restricciones de ningún
tipo, puesto que no existe una legislación que proteja a
las especies de parastácidos de Chile. Actualmente, el
conocimiento biológico de P. pugnax es fragmentario
y, además, se encuentra disperso en revistas internacionales, nacionales, tesis, resúmenes de presentaciones en congresos e informes técnicos. Este
artículo recopila la información que se ha publicado
sobre P. pugnax junto a otros datos accesibles al autor,
para actualizar el conocimiento de su biología,
evidenciar la magnitud de la presión extractiva y
analizar la factibilidad de su cultivo en cautiverio.
Sistemática
Parastacus pugnax se conoce vulgarmente como
“camarón de las vegas del centro de Chile” (Fig. 1a).
Con este nombre se le distingue de P. nicoleti, especie
igualmente excavadora pero cuyo rango geográfico se
ubica al Sur del ámbito geográfico de P. pugnax
(Bahamonde & López, 1963).
Sistemática según Riek (1971), Martin & Davis
(2001) y De Grave et al. (2009).
Phylum
: Arthropoda Siebold & Stannius, 1845
Subphylum : Crustacea Brünnich, 1772
Clase
: Malacostraca Latreille, 1802
Subclase
: Eumalacostraca Groben, 1892
Superorden : Eucarida Calman, 1904
Orden
: Decapoda Latreille, 1802
Suborden
: Pleocyemata Burkenroad, 1963
Infraorden : Astacidea Latreille, 1802
Superfamilia : Parastacoidea Huxley, 1879
Familia
: Parastacidae Huxley, 1879
Género
: Parastacus Huxley, 1879
Especie
: Parastacus pugnax (Poeppig, 1835)
Sinonimia
Astacus pugnax Poeppig, 1835: 314.
Astacus chilensis H. Milne-Edwards, 1837: 333;
Philippi, 1882: 628, Fig. a. Parastacus hassleri Faxon,
1898: 687, pl. 70 figs. 1-3; Lönnberg, 1898: 349, figs.
1-3; Lenz, 1902: 737; Ortman, 1902: 293; Porter,
1904: 256, figs. 24-25; Hay, 1905: 223; Rathbun,
1910: 602; Faxon, 1914: 354, 406.
Parastacus chilensis Holthuis, 1952: 81.
Parastacus pugnax Holthuis, 1952: 84; Bahamonde,
1961: 17; Bahamonde & López, 1963: 128; Riek,
1971: 133, fig. 1b; Hobbs, 1974: 26, fig. 25; Manning
& Hobbs, 1977: 159; Retamal, 1981: 17, fig. 48;
Rudolph, 1984: 769; Rudolph & Ríos, 1987: 45, fig. 2;
Rudolph & Rivas, 1988: 74; Hobbs, 1989: 80, fig.
371; Rudolph, 1990: 20; Rudolph et al., 1991: 24, fig.
2; Hobbs, 1991: 801; Martínez et al., 1994: 9;
Rudolph & Iraçabal, 1994: 46; Morrone & Lopretto,
1994: 98; Rudolph, 1995: 720; Rudolph, 1996a: 12;
Rudolph, 1996b: 13; Rudolph, 1997a: 7; Rudolph,
1997b: 98; Bahamonde et al., 1998: 96; Rudolph,
1999: 326; Crandall et al., 2000: 532; Almeida &
Buckup, 2000: 224; Rudolph & Almeida, 2000: 251;
Rudolph et al., 2001: 28; Rudolph, 2002a: 377;
Rudolph, 2002b: 147; Rudolph & Rojas, 2003: 836;
Rudolph & Crandall, 2005: 766 ; Jara et al., 2006: 42;
Rudolph & Crandall, 2007: 502; Rudolph et al.,
2007a: 939; Rudolph et al., 2007b: 229; Rudolph &
Verdi, 2010: 75; Martínez & Rudolph, 2010: 4;
Rudolph, 2010: 33; Rudolph et al., 2010: 257;
Martínez & Rudolph, 2011: 221.
Diagnosis
Caparazón liso, comprimido lateralmente, ligeramente
más alto que ancho; en vista dorsal el surco cervical
tiene forma de “V”; prominencias postorbitales
ausentes o ligeramente solevantadas. Ojos pequeños.
Rostro corto, subtriangular e inclinado sobre los ojos.
Quelas de P1 voluminosas, de similar tamaño, y de
borde ventral afilado; al sostener la superficie dorsal
del carpo en un plano horizontal el dáctilo se mueve
subverticalmente. Pleón grueso; más ancho y de
pleuras más altas en las hembras adultas; sin espinas
ni tubérculos; pleura del primer pleómero distinta de
las otras y parcialmente cubierta por la del segundo.
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile
Figura 1. Parastacus pugnax. a) Vista dorsolateral de un
espécimen, b) rango de distribución geográfica.
Telson completamente calcificado, sin sutura
transversal pero con un surco medio longitudinal (a
veces sólo ligeramente impreso), con una espina en
sus márgenes laterales. Todos los individuos con
gonoporos supernumerarios. Las coxas de P3 con
gonoporos de hembra de forma elipsoidal. Las coxas
de P5 con tabique cuticular y papila fálica formada por
una prominencia ventromedial fija, ligeramente
levantada. Fórmula branquial: 20 + epr + r. Color gris
verdoso o plomizo (Hobbs, 1991; Jara, 1994; Martínez
& Rudolph, 2011).
Relaciones filogenéticas
La reconstrucción de las relaciones filogenéticas
efectuadas sobre la base de datos moleculares por
Crandall et al. (2000), muestran que los tres géneros
sudamericanos de Parastacidae (i.e., Samastacus Riek,
1971, Parastacus Huxley, 1879 y Virilastacus Hobbs,
1991), forman un grupo monofilético, cuyo grupo
hermano lo constituyen los géneros australasiáticos
(Paranephrops White, 1842 y Parastacoides Clark,
1936). En esta filogenia también se aprecia que: a)
Samastacus y Virilastacus son grupos hermanos, y b)
sorprendentemente, las dos especies chilenas de
Parastacus se ubican en clados distintos, uno de ellos
constituido sólo por P. nicoleti y el otro, por las
especies uruguayo-brasileñas de este género, más P.
pugnax.
613
Distribución geográfica
Los registros de P. pugnax indican que se distribuye
de forma continua entre el río Aconcagua (32º55’S,
71º18’W) en la Región de Valparaíso y el poblado de
Nehuentúe (38º44'S, 73º25'W) en la Región de La
Araucanía, y desde el borde costero hasta los
contrafuertes de la Cordillera de los Andes (Fig. 1b).
Sin embargo, estos mismos registros y en especial la
ubicación de las vegas desde donde se extraen
especímenes para fines comerciales, muestran que la
mayor abundancia relativa de sus poblaciones se
encuentra en la Región del Biobío. Estos registros
permiten estimar la extensión de su presencia en
73.000 km2, aproximadamente (Rudolph, 2010).
Esta especie endémica de Chile ha sido registrada
en las siguientes localidades:
Valparaíso (33º03’S, 71º38’W) (Riek, 1971). Río
Aconcagua (32º55’S, 71º18’W), Quebrada de Córdova
(33º27’S, 71º38’W), El Tabo (33º29’S, 71º37’W), El
Monte (33º41’S, 71º00’W), Bucalemu (34º38’S,
72º04’W), Hacienda Torina cerca de Pichilemu
(34º21’S, 71º20’W), Quinahue (34º41’S, 71º20’W),
Talca (35º26’S, 71º40’W), Villa Alegre (35º42’S,
71º42’W) (Bahamonde & López, 1963). Pelluhue
(35º47’S, 72º35’W) (Bahamonde, 1961). Parral
(36º09’S, 71º50’W) (Bahamonde & López, 1963,
Crandall et al., 2000). Estero Guaraculen, cerca de
San Carlos (36º24’S, 71º59’W) (Bahamonde & López,
1963). Chillán (36º36’S, 72º06’W) (Porter, 1904;
Bahamonde & López, 1963; Arias & Muñoz, 1991).
Tumbes (36º40’S, 73º07’W) (Lenz, 1902; Ortmann,
1902). Penco (36º44’S, 74º59’W) (Llanos et al.,
1990). Talcahuano (36º46’S, 73º07’W) (Poeppig,
1835; Faxon, 1898; Lönnberg, 1898; Ortmann, 1902;
Porter, 1904; Riek, 1971). Las Higueras, cerca de
Talcahuano (36º45’S; 73º05’W) (Dalannais, 1984).
San Pedro, Concepción (36º50’S, 73º06’W)
(Bahamonde & López, 1963). Ramadillas (37º15’S,
73º15’W) (Rudolph et al., 1991). Angol (37º48’S,
72º43’W) (Rudolph & Ríos, 1987). Carahue (38º01’S,
73º00’) (Bahamonde & López, 1963). Cholchol
(38º36’S, 72º51’W) (Crandall et al., 2000). Nehuentúe
(38º43’S, 72º23’W) (Rudolph, 1997a; Rudolph et al.,
2007a). Además, Silva & Spoerer (2006) identifican
41 localidades en las regiones del Maule y del Biobío,
donde se capturan especímenes de P. pugnax con fines
comerciales. A ellas se agregan otras cinco localidades
de extracción, con los mismos fines, entre las regiones
del Libertador General Bernardo O’Higgins y de La
Araucanía (Tabla 1).
Hábitat
Parastacus pugnax habita aguas subterráneas existentes en terrenos semipantanosos, donde general-
614
Tabla 1. Localidades en las que se extraen especímenes de Parastacus pugnax para consumo humano.
Localidad
Codegua
Graneros
Bajo Perquín
San Javier
Pahuil
Longaví
Buchupureo
Cobquecura
Quirihue
San Gregorio
Mela
Vegas del Itata
Boca del Itata
Ninhue
Perales
San Carlos
Purema
Coelemu
San Nicolás
San Fabián
Río Ñuble
Cerca de Chillán
Quilmo
Tomé
Ranquil
Río Viejo
Camino a Pinto
Quillón
Camino a Penco
Montenegro
Florida
San Pedro
Maipo
Hualqui
Yungay
Laraquete
Santa Juana
San Rosendo
Carampangue
Arauco
Ramadillas
Cancha Rayada
La Suerte
Vegas de Curico
Ranquilco
Nehuentúe
Coordenadas
Geográficas
34º02'S; 70º39'W
34º03'S; 70º43'W
35º34'S; 71º20'W
35º36'S; 71º44'W
35º43'S; 72º31'W
35º57'S; 71º40'W
36º04'S; 72º47'W
36º07'S; 72º47'W
36º16'S; 72º32'W
36º17'S; 71º53'W
36º21'S; 72º51'W
36º22'S; 72º51'W
36º23'S; 72º52'W
36º24'S; 72º23'W
36º25'S; 72º52'W
36º25'S; 71º57'W
36º26'S; 72º53'W
36º29'S; 72º41'W
36º30'S; 72º12'W
36º33'S; 71º32'W
36º33'S; 72º10'W
36º35'S; 72º01'W
36º37'S; 72º09'W
36º37'S; 72º56'W
36º38'S; 72º35'W
36º38'S; 72º16'W
36º39'S; 71º57'W
36º44'S; 72º28'W
36º45'S; 73º01'W
36º48'S; 72º03'W
36º48'S; 72º39'W
36º52'S; 73º06'W
36º54'S; 72º02'W
36º59'S; 72º55'W
37º06'S; 72º01'W
37º10'S; 73º11'W
37º11'S; 72º56'W
37º15'S; 72º43'W
37º15'S; 73º13'W
37º15'S; 73º15'W
37º18'S; 73º16'W
37º29'S; 72º17'W
37º33'S; 72º33'W
37º36'S; 73º31'W
38º43'S; 73º03'W
38º44'S; 73º25'W
Comuna
Región
Codegua
Graneros
San Clemente
San Javier
Chanco
Longaví
Cobquecura
Cobquecura
Quirihue
Ñiquen
Treguaco
Coelemu
Coelemu
Ninhue
Coelemu
San Carlos
Coelemu
Coelemu
San Nicolás
San Fabián
Chillán
Chillán
Chillán Viejo
Tomé
Ranquil
Chillán
Pinto
Quillón
Penco
San Ignacio
Florida
San Pedro
El Carmen
Hualqui
Yungay
Arauco
Santa Juana
San Rosendo
Arauco
Arauco
Arauco
Los Ángeles
Los Ángeles
Los Álamos
Nueva Imperial
Carahue
Del L.G.B. O'Higgins
Del L.G.B. O'Higgins
Del Maule
Del Maule
Del Maule
Del Maule
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
Del Biobío
De la Araucanía
De la Araucanía
mente existen asociaciones boscosas siempreverdes y
de baja altura. Este tipo de biotopos, comúnmente
conocidos como “vegas” o “hualves”, ocurren en pequeños valles u hondonadas entre cerros. Sin embargo,
también es posible encontrar poblaciones en planicies
igualmente semipantanosas pero con mayor intervención antrópica. En invierno, estas vegas se inundan y
permanecen anegadas por alrededor de cuatro meses.
En primavera-verano y hasta comienzo de otoño, el
nivel de la napa freática se mantiene bajo la superficie.
En los alrededores de Chillán (36º35'S, 72º01'W), el
suelo en las vegas que habita P. pugnax, es de tipo
arcilloso, con un pH moderadamente ácido ( = 6,4
± 0,34; N = 6), contenido promedio de materia orgánica de 2,8% (± 1,29; N = 6), y altas concentraciones
de calcio ( = 11,4 ± 1,28 meq 100 g-1; N = 6) y
magnesio ( = 4,4 ± 1,33 meq 100 g-1) (Arias &
Muñoz, 1991). Además, la humedad relativa y la
compactación relativa del suelo habitado por P.
pugnax (expresada como el inverso de la penetración
en cm), en las cercanías de San Carlos (36º22’S,
71º59’W), fluctúan entre 22,7% en enero y 55,1% en
junio, y entre 0,096% en diciembre y 0,258% en
marzo, respectivamente (Del Valle, 2002). Los únicos
datos sobre las características físicas y químicas del
agua, al interior de las galerías de P. pugnax, fueron
registrados por Dalannais (1984) en las Higueras, cerca
de Talcahuano (36º45’S, 73º05’W). Según esta autora,
la temperatura del agua fluctúa entre 12,7ºC (junio) y
22,1ºC (noviembre), el pH oscila entre 5,9 (abril) y 6,5
(junio-julio), y la dureza total constante en 197 ppm
de CaCO3. Este hábitat está siendo modificado
progresivamente por: a) drenaje de los hualves para
incorporarlos a la explotación agrícola, b) uso de
fertilizantes, c) aplicación de pesticidas y d)
deforestación con reemplazo vege-tacional.
Conducta excavadora
Parastacus pugnax construye galerías relativamente
complejas, i.e., con una cámara habitacional situada a
nivel de la napa freática, desde la cual emerge un corto
túnel ascendente que se divide en dos o más
ramificaciones las que, al alcanzar la superficie del
suelo, se transforman en un número variable de
orificios de entrada (entre 2 y 14, con una media de
4,0 ± 2,1 DE). Según Dalannais (1984), muchas de
estas galerías estarían interconectadas, formando un
sistema de “tubos comunicantes”. La profundidad de
las galerías varía según el nivel de la napa freática.
También es variable el diámetro de los orificios de
entrada a las galerías, que miden entre 5,0 y 50,0 mm.
Además, en invierno (mayo), el diámetro de estos
orificios es mayor que en primavera (diciembre) (Del
Valle, 2002). Durante los meses de inundación, P.
pugnax deposita el material edáfico producto de sus
615
excavaciones alrededor de los orificios de entrada a
sus galerías, formando conos truncados, que vulgarmente se conocen como “chimeneas” (Figs. 2a-2b).
Sin embargo, la construcción de estas chimeneas no
parece estar asociada a una época del año en
particular, ya que Dalannais (1984) señala haber
observado chimeneas en primavera-verano. En épocas
estivales muy secas o muy prolongadas, algunas
chimeneas están cerradas tal como lo hace P. nicoleti
(Rudolph, 1997b), a fin de mantener la humedad al
interior de las galerías. De este modo, las galerías no
solo les proporcionan refugio para evitar los
depredadores, sino que también un microhábitat donde
las fluctuaciones de temperatura y humedad son
minimizadas. Para transportar el material excavado, P.
pugnax forma un tipo de pala más o menos triangular
con ambas quelas de P1 como los laterales, el tercer
par de maxilípedos a modo de fondo y la región del
epistoma como pared de contención de este material.
Para escalar utiliza los pereiópodos 2 a 5, y para
depositar y luego desplazar o ubicar el material
excavado usa las quelas de P1, el tercer par de
maxilípedos y las quelas de P2 (E. Rudolph, no
publicado). A diferencia de S. spinifrons, una especie
más agresiva y solitaria que habita en ríos y lagos, P.
pugnax (al igual que las restantes especies
excavadoras de parastácidos chilenos), parece
coexistir pacíficamente al interior de sus refugios
subterráneos. Compartir las madrigueras permite a los
adultos aparearse y a los juveniles crecer en un
ambiente seguro y protegido. Aunque se han
propuesto tres clasificaciones para describir a los
camarones excavadores (Hobbs, 1942; Horwitz &
Richardson, 1986; Welch & Eversole, 2006), se cree
que aquella presentada por Hobbs (1942), es la que se
debe utilizar para categorizar los parastácidos
excavadores de Chile, considerando el escaso
conocimiento que actualmente se tiene de su ecología,
conducta excavadora, y morfología de sus galerías. De
acuerdo con las observaciones de campo y en base a
los criterios propuestos por Hobbs (1942), P. pugnax
puede ser categorizado como un excavador primario,
porque sus galerías se encuentran alejadas de aguas
lóticas y/o lénticas y, además, los especímenes
cumplen todo su ciclo de vida al interior de las
galerías.
Variación morfológica
Según Arias & Muñoz (1991), los especímenes
colectados en las cercanías de Chillán, en comparación con especímenes procedentes de Talcahuano y
Concepción, tienen espinas periorbitales más largas
(aparentemente se refieren a las espinas distolaterales
de las escamas antenales), quelas de P1 de mayor
616
a
b
Figura 2. Chimeneas construídas por Parastacus
pugnax. a) Chimenea abierta, b) chimenea cerrada.
tamaño con prominentes espinas dactilares, y abundante pilosidad corporal. Al respecto los autores
hipotetizan que estas diferencias morfológicas se
deberían a que P. pugnax es una especie polimórfica.
Jara (1994), señala que los especímenes de Arauco, en
comparación con especímenes provenientes de otras
localidades, tienen las quelas de P1 muy comprimidas
(i.e., de poco espesor), y la palma de la mano junto
con los dedos respectivos notoriamente elongados. En
conocimiento de estas diferencias, se considera que
sería recomendable poner a prueba la hipótesis del
polimorfismo, a través de análisis morfométricos
efectuados en especímenes de distintas poblaciones,
cuya extensión geográfica cubre gran parte del rango
geográfico de la especie.
Casos teratológicos
La primera descripción de un caso teratológico en P.
pugnax la realiza Bahamonde (1961), en un espécimen
capturado en Pelluhue, Región del Maule. El dáctilo
de la quela derecha de P1 es trirrámeo, cada rama es
cónica y curvada hacia adentro, con bordes inferiores
completamente lisos. El segundo caso corresponde a
Llanos et al. (1990), quienes describen un macho
capturado en Penco, Región del Biobío, cuyo dáctilo
de la quela derecha de P1 es birrámeo. La rama extra
es cónica y ligeramente curvada hacia adentro, con
bordes superior e inferior totalmente lisos.
Tamaño
El espécimen más grande que registra la literatura, es
un macho intersexo de 55,7 mm de longitud céfalotorácica (LC), capturado por Martínez & Rudolph
(2011) en la localidad de “La Suerte”, Los Ángeles.
La hembra intersexo de mayor longitud (= 52,4 mm de
LC) fue capturada por Ibarra (2010) en Tiuquilemu,
comuna de Ñiquén. Los individuos más pequeños que
se han colectado, son dos juveniles (no diferenciados
sexualmente) de 3,5 y 4,9 mm de LC, capturados en
las localidades de Las Higueras y San Carlos por
Dalannais (1984) y Del Valle (2002), respectivamente.
De las cinco especies excavadoras de parastácidos
chilenos, P. pugnax es la que alcanza mayores tallas.
Relación longitud-peso
No existen diferencias estadísticamente significativas
en la relación longitud-peso, entre machos y hembras
de P. pugnax. Además, ambos sexos presentan un
crecimiento en peso de tipo isométrico. La función
determinada corresponde a Wt = 0,00052 LCt2,98
(Ibarra, 2010; Ibarra & Arana, 2012).
Estructura de longitudes
Dalannais (1984), hace un análisis parcial (porque no
distingue entre machos y hembras) de la estructura de
longitudes de la población de P. pugnax, que habita en
Las Higueras, Talcahuano. Esta autora señala que el
rango de longitudes de los especímenes capturados, de
julio a noviembre de 1982, y de junio a noviembre de
1983, fluctuó entre 3,5 y 42,3 mm de LC. En general
las más grandes (sobre los 26,0 mm de LC) fueron
poco frecuentes, al extremo que en septiembre de
1983, no se capturaron especímenes mayores de 35,0
mm de LC. En cambio, las longitudes más frecuentes
estuvieron entre 7,0 y 19,0 mm de LC. Sólo en julio
de 1982, junio y julio de 1983 se obtuvo especímenes
bajo 7,0 mm de LC. En estos mismos meses no se
capturaron individuos de longitudes intermedias (entre
15,0 y 23,0 mm de LC). Aunque el período de tiempo
muestreado por Del Valle (2002) fue de 12 meses de
forma continua, de la distribución de frecuencias por
clase de longitud se deduce una estructura similar a la
registrada por Dalannais (1984), i.e., muchos especímenes juveniles o prepúberes (entre 6,0 y 18,0 mm de
LC), y pocos adultos (sobre 26,0 mm de LC). Una
estructura ligeramente distinta fue aquella registrada
por Rudolph (1997a). Este autor no capturó, en
ninguno de los siete muestreos bimestrales, especímenes inferiores a 6,6 mm ni superiores a 47,4 mm de
LC, y sólo en dos muestreos (abril y junio de 1995),
encontró una mayor frecuencia de juveniles (inferiores
a 20,0 mm de LC) que de adultos. En otros tres
muestreos (noviembre de 1994, enero y octubre de
1995), observó una mayor frecuencia de adultos, y en
los dos restantes una cierta similitud en la frecuencia
de juveniles y de adultos. Finalmente, encontró la
menor frecuencia, tanto de machos como de hembras,
entre 20 y 25 mm de LC. Arias & Muñoz (1991),
agrupan los individuos capturados (en junio, julio y
agosto) en tres categorías: Estadio 1 (de 6 a 22 mm de
LC), juveniles (entre 23 y 38 mm de LC), y adultos
(de 39 a 54 mm de LC). Además, describen que los
especímenes más frecuentes fueron aquellos cátalogados como Estadio 1, y que en agosto capturaron el
mayor número de individuos cátalogados como
adultos. El análisis de la estructura demográfica
realizado por Ibarra (2010), fue focalizado en machos
y hembras mayores de 26 mm de LC, y también en
especímenes menores de 26 mm de LC, pero sin
distinción de sexo, por lo cual los llama “indeterminados”. En general, el rango de longitud de los
machos varió entre 25,5 y 53,7 mm de LC, de hembras
entre 26,7 y 52,8 mm de LC, y de indeterminados
entre 5,5 y 26 mm de LC. El promedio de la longitud
máxima, calculada para machos y hembras, fue 42,2 y
44,4 mm de LC, respectivamente. A su vez, la media
de la longitud mínima en machos fue de 38,8 mm de
LC (marzo 2008), y en hembras de 36,2 mm de LC
(septiembre 2007) (Tabla 2). Las longitudes medias
mensuales no difieren notoriamente entre machos y
hembras, excepto en agosto-septiembre de 2007 y
abril de 2008. En los dos primeros meses, los machos
alcanzaron mayores tamaños, y en el último las
hembras (Fig. 3). Las distribuciones de frecuencia por
longitudes (machos, hembras e indeterminados)
mostraron estructuras polimodales en muchos de los
meses muestreados. Finalmente, especímenes (sin
distinción de sexo) de LC entre 20 y 30 mm fueron
poco frecuentes, e incluso entre agosto y octubre de
2007, febrero y junio de 2008 no se registraron
individuos entre 20 y 25 mm de LC. En general, los
muestreos efectuados por lo autores antes citados,
muestran que bajo 19 mm de LC los especímenes
colectados son relativamente frecuentes, al igual que
sobre 30 mm de LC. Sin embargo, entre 20 y 29 mm
de LC los individuos capturados fueron menos
frecuentes. Esta particular estructura de longitudes que
se observa en P. pugnax, aun no tiene explicación
(Ibarra & Arana, 2012).
617
Densidad poblacional
Las únicas estimaciones de la densidad poblacional de
P. pugnax fueron efectuadas por Arias & Muñoz
(1991), en las vegas El Mono, Boyen y Las Lajuelas,
en las cercanías de Chillán. Sus resultados indican
densidades poblacionales de 5, 3, y 3 individuos m-2,
respectivamente.
Biología reproductiva
Sistema sexual
Se ha reunido evidencias concretas que sugieren que
P. pugnax es una especie de sexos separados
(gonocórica), pero cuyos machos y hembras son todos
intersexos, i.e., con gonoporos de macho y hembra,
conectados a una gónada única (testículo u ovario
según el caso), a través de oviductos y espermiductos
(Rudolph, 1997a; Martínez & Rudolph, 2011). En esta
especie se han descrito dos morfologías sexuales
externas:
Morfo 1. Especímenes con gonoporos de hembra
cuyos bordes internos hacen mayor protrusión que los
externos, lo que les confiere un aspecto semielipsoidal. Además, se encuentran sellados por una
cutícula tan calcificada como el resto de la cutícula
coxal, sin rastros de abertura y carentes de setas sobre
sus bordes o en sus cercanías. Los gonoporos de
macho se ubican en el ápice de una prominente papila
fálica fija, con aspecto de cono truncado y carente de
setas en sus contornos. En muchos de estos intersexos,
especialmente en aquellos de longitudes mayores, los
gonoporos de macho están completamente abiertos al
exterior (Figs. 4a-4b). Ambas coxas de P5 con tabique
cuticular. Este tipo de gonoporos se observa en
especímenes entre 6,6 y 47,4 mm de LC (Rudolph,
1997a), y entre 14,7 y 55,7 mm de LC (Martínez &
Rudolph, 2011). En las muestras analizadas por
Rudolph (1997a) (N = 538) y Martínez & Rudolph
(2011) (N = 235), los porcentajes de especímenes
categorizados como pertenecientes al morfo 1, alcanzan al 81,8 y 79,1%, respectivamente. Sin embargo,
Ibarra (2010) logra resultados diferentes ya que de los
3.512 especímenes analizados, sólo 55,4% correspondieron al morfo 1.
Morfo 2. Especímenes con gonoporos de hembra de
forma elipsoidal, debido a que el borde externo se
presenta más completo y mejor demarcado que el
borde externo que caracteriza los gonoporos de
hembra del morfo 1. Además, están cubiertos por una
membrana no calcificada, o sólo parcialmente calcificada, pero en ambos casos con una abertura semielipsoidal próxima a su borde más interno. Sobre
618
Tabla 2. Longitud cefalotorácica promedio mensual en machos, hembras e indeterminados de Parastacus pugnax.
(Tomado de Ibarra, 2010). DE: desviación estándar.
Mes/año
Agosto 2007
Septiembre
Octubre
Noviembre
Diciembre
Febrero 2008
Marzo
Abril
Mayo
Junio
Julio
Agosto
Longitud cefalotorácica promedio (mm)
Machos ± DE
39,1
5,3
39,5
4,2
40,1
5,5
39,9
4,4
41,5
5,2
40,8
5,6
38,8
5,5
42,1
5,6
42,2
7,8
40,0
4,7
40,0
4,4
39,0
5,9
Hembras ± DE
36,6
4,9
36,2
5,5
41,0
3,0
39,8
4,7
42,0
4,4
40,9
4,7
40,2
5,7
40,0
5,9
44,4
5,4
40,7
5,1
41,1
4,8
38,9
5,0
Indeterminados ± DE
8,7
2,2
9,1
1,9
10,1
1,3
11,2
2,0
14,9
2,3
15,3
2,7
7,4
4,1
9,0
4,3
9,5
4,9
11,7
3,6
11,3
3,6
12,4
4,3
Figura 3. Longitudes promedio mensuales calculadas por Ibarra (2010) en machos y hembras de Parastacus pugnax.
el borde externo de estos gonoporos se observan
muchas setas largas. Las papilas fálicas son poco
prominentes, pero con muchas setas largas en su lado
interno y también próximo a su base. Gonoporos de
macho de bordes irregulares, muchos de ellos cerrados
por una membrana rugosa (Figs. 5a-5b). Las coxas de
P5 con tabique cuticular. Estas características sólo se
observan en especímenes que fluctúan entre 26,2 y
45,4 mm de LC (Rudolph, 1997a) y entre 23,4 y 54,1
mm de LC (Martínez & Rudolph, 2011). En las
muestras estudiadas por Rudolph (1997a) y Martínez
& Rudolph (2011), los especímenes pertenecientes al
morfo 2 alcanzan al 18,2 y 20,9%, respectivamente.
Nuevamente, los resultados de Ibarra (2010) difieren
de los anteriores, ya que los especímenes que este
autor clasifica como representantes del morfo 2
alcanzan al 44,6% de la muestra analizada. Las
diferencias morfológicas antes señaladas no siempre
se correlacionan con el sexo gonádico de estos
individuos. Así, mientras todos los representantes del
619
a
a
b
b
Figura 4. Morfología de los gonoporos de un especimen
de Parastacus pugnax representante del morfo 1. a) Gonoporos de hembra, b) gonoporos de macho.
Figura 5. Morfología de los gonoporos de un especimen
de Parastacus pugnax representante del morfo 2. a) Gonoporos de hembra, b) gonoporos de macho.
morfo 2 son hembras, entre los individuos del morfo
1, el 60% son machos y el 40% hembras. Por
consiguiente, distinguir externamente el sexo en P.
pugnax solo es posible, con cierto grado de certeza, en
los especímenes del morfo 2.
abdomen de las hembras es más ancho, con pleuras
más altas y ramas uropodales más largas y anchas que
el abdomen de los machos. Además, el borde ventral
de las pleuras abdominales de las hembras sólo
presenta una ligera curvatura. La ocurrencia de estas
diferencias morfológicas en todos los especímenes del
morfo 2 superiores a 26,0 mm de LC, sugiere que ellas
se adquirirían en una muda de pubertad y, más aún,
que serían de carácter permanente. En general, las
especies excavadoras de Parastacidae tienen un
abdomen relativamente pequeño (Riek, 1972). Esta
característica, en el caso de las hembras, reduciría el
espacio disponible para la incubación de los huevos.
Sin embargo, la adquisición de un abdomen más
ancho y pleuras más altas evita este problema, y
determina un incremento de superficie y volumen para
la incubación (Martínez & Rudolph, 2011). Finalmente, estas diferencias de morfología abdominal
entre machos y hembras, junto con la ocurrencia en
los machos de papilas fálicas, más prominentes que
aquellas existentes en hembras, debe considerarse en
Caracteres sexuales secundarios
Lönnberg (1898), es el primero en comprobar la
b en
ocurrencia de caracteres sexuales secundarios
Parastacus (aparentemente P. pugnax) y señala que a
pesar de la coexistencia de orificios sexuales de
macho y hembra en un mismo individuo, las hembras
tienen abdómenes más anchos que los machos. Estas
observaciones basadas en la morfología externa serían
ratificadas con posterioridad. Así los análisis morfométricos efectuados por Rudolph (1997a), y Martínez
& Rudolph (2011), muestran que existen diferencias
morfológicas significativas entre los abdómenes de
machos y hembras, pero solo en aquellos individuos
superiores a 26,0 mm de LC. Sobre este tamaño, el
620
conjunto con los restantes rasgos morfológicos que
caracterizan a los individuos del morfo 2, para lograr
distinguir externamente el sexo de los adultos de P.
pugnax, con mayor certeza.
Proporción sexual
Muchos de los estudios efectuados han logrado
establecer la proporción sexual de P. pugnax
(Dalannais, 1984; Ruz, 1992; Levín, 1997; Rudolph,
1997a; Ibarra, 2010; Martínez & Rudolph, 2011;
Ibarra & Arana, 2012). Esto confirma, una vez más,
que a pesar de la intersexualidad que caracteriza a esta
especie, es posible distinguir externamente el sexo de
sus especímenes. Sobre la base del grado de calcificación de los gonoporos de hembra y por observación
directa de la gónada, Dalannais (1984) señala que, de
los 88 especímenes analizados, 33 eran machos
(37,5%), 27 hembras (30,6%) y los restantes 28
(31,8%) (en los que aparentemente no pudo distinguir
el grado de calcificación de los orificios sexuales de
hembra), los clasificó como juveniles. Si sólo se
consideran los machos y hembras, se obtiene una
proporción sexual de 1,2:1 a favor de los machos.
Luego de disecar todos los especímenes capturados (N
= 538), la proporción de sexos registrada por Rudolph
(1997a) fue de 311 machos (57,8%) y 227 hembras
(42,2%), i.e., 1,4:1 en favor de los machos. Este autor
también analiza la proporción sexual en individuos
menores y mayores de 25 mm de LC (i.e., en
individuos antes y después de la muda de pubertad),
obteniendo una proporción sexual de 1,5:1 y de 1,2:1 a
favor de los machos, respectivamente. Ibarra (2010),
según los caracteres sexuales secundarios descritos
por Rudolph (1997a), señala que el 55,4% de los
especímenes superiores a 26 mm de LC son machos, y
el 44,6% restante hembras. Finalmente, Martínez &
Rudolph (2011), analizan la proporción sexual en
muestras de seis poblaciones de P. pugnax, y obtienen
proporciones que varían entre 1:1 y 1,9:1 a favor de
los machos (Tabla 3).
Proporción de hembras ovígeras
Los pocos trabajos que han muestreado una misma
población de P. pugnax durante un período de tiempo
superior a nueve meses han reportado proporciones de
hembras ovígeras relativamente bajas. Así, Dalannais
(1984), señala que el 14,8% (N = 4) del total de
hembras analizadas (N = 27), corresponden a hembras
ovígeras. Rudolph (1997a), indica que de 227 hembras
capturadas sólo el 10,1% (N = 23) son hembras ovígeras. Del Valle (2002) sólo menciona que capturó tres
hembras ovígeras sin señalar su proporción respecto
del total de hembras. Ibarra (2010), registra la mayor
proporción de hembras incubantes que se conozca a la
fecha, 23,7% (N = 145), de 611 hembras capturadas.
Longitud mínima de desove
Las hembras ovígeras más pequeñas registradas, son
las cuatro hembras capturadas por Dalannais (1984).
La LC de esas hembras es: 16,7; 19,3; 21,3 y 21,9
mm. Estos tamaños parecen notables, ya que ningún
autor, anterior o posterior a Dalannais, ha descrito
hembras incubantes tan pequeñas. Porter (1904),
analiza una muestra de cuatro especímenes de P.
pugnax procedentes de Chillán, uno de los cuales es
una hembra ovígera de 39,0 mm de LC. Rudolph &
Ríos (1987), utilizan tres hembras ovígeras para
describir el desarrollo embrionario y postembrionario
temprano de P. pugnax, la más pequeña de 37,6 mm
de LC. La hembra ovígera más pequeña que describe
Rudolph (1997a), tiene 30,6 mm de LC, mientras que
la hembra ovígera de menor tamaño capturada por
Ibarra (2010) midió 27,9 mm de LC.
Talla de primera madurez sexual
Ibarra (2010) e Ibarra & Arana (2012), estima que la
longitud de la primera madurez sexual de las hembras
de P. pugnax es de 38,1 mm de LC (para detalles del
procedimiento de cálculo ver Ibarra, (2010).
Fecundidad
La mayor ovipostura que se tiene registro en P.
pugnax es de 165 huevos, incubados por una hembra
de 39,0 mm de LC examinada por Porter (1904). Este
dato de fecundidad también es notable, pues todos los
registros posteriores corresponden a fecundidades
muchos menores. Ruz (1992) reporta una hembra de
41,0 mm de LC con 77 huevos en incubación. La
fecundidad promedio calculada en base a los datos
proporcionados por Dalannais (1984), Ruz (1992),
Jara (1994) y Rudolph (1997a), es de 35,1 huevos
(número de hembras = 31; huevos totales = 1.089; DE
= ±21,042). Cuatro huevos es la fecundidad mínima,
registrada en la hembra más pequeña (16,7 mm de
LC), analizada por Dalannais (1984). Según Ibarra
(2010) e Ibarra & Arana (2012), existe correlación
robusta (R2 = 0,8), entre la LC y el número total de
huevos portados por hembras de P. pugnax. Este autor
también determina que los datos de fecundidad se
ajustan de mejor forma al modelo lineal: Número total
de huevos = –26,46 + 1,31 LC (Fig. 6). Exceptuando
la fecundidad registrada por Porter (1904), los
restantes valores que se reportan en este trabajo, se
encuentran ligeramente por debajo del rango
considerado normal para los astácidos de agua dulce
(entre 100 y 1.000 huevos según la especie) (Holdich,
621
Tabla 3. Proporción de machos y hembras intersexo de Parastacus pugnax en cada una de las poblaciones muestreadas
por Martínez & Rudolph (2011).
Poblaciones
San Vicente de Tagua-Tagua
San Carlos*
Canta Rana
Cancha Rayada*
La Suerte
Carahue
Total
Machos intersexo
N
15
12
15
10
64
20
136
%
53,6
54,5
65,2
50,0
59,8
60,6
58,4
Hembras intersexo
N
13
10
8
10
43
13
97
%
46,4
45,5
34,8
50,0
40,2
39,4
41,6
Total
28
22
23
20
107
33
233
Proporción
M:H
1,2:1 ns
1,2:1 ns
1,9:1 ns
1,0:1 ns
1,5:1 ns
1,5:1 ns
1,4:1 ns
* Poblaciones en que se encontraron especímenes con ootestis (un espécimen en cada población).
ns: diferencias no significativas respecto a una proporción hipotética de 1: 1(χ2 = 3,84; P > 0,05).
Figura 6. Número total de huevos incubados por
hembras de Parastacus pugnax, según la longitud del
ejemplar. (o) Datos no considerados en el análisis.
(Tomado de Ibarra, 2010).
1993). No obstante, ellos se ajustan plenamente a la
fecundidad de algunas especies excavadoras de
Parastacidae. Horwitz (1990) reporta datos de fecundidad para 15 especies de parastácidos excavadores
del género Engaeus Erichson, 1846. En 14 de ellas el
número de huevos fluctúa entre 4 y 82 ( = 34,0
± 20,12; N = 33), y solo en Engaeus laevis (Clark,
1941) el rango está entre 29 y 184 huevos ( = 94
± 59,50; N = 5). Esta baja fecundidad es característica
de los astácidos de agua dulce y se correlaciona con el
desarrollo directo que ellos presentan.
Desarrollo del ovario
Levín (1997) describe cinco estadios de vitelogénesis
durante el ciclo ovárico de P. pugnax, i.e., avitelo-
génesis, vitelogénesis temprana, media, final y
postvitelogénesis. Un resumen de las características
que distinguen a cada uno de estos estadios se entrega
en la Tabla 4. Sin embargo, esta caracterización del
ciclo ovárico no permite conocer en qué época del año
el ovario de muchas de las hembras reproductivas se
encontraría en los estadios antes señalados. Esto
porque las hembras utilizadas en este estudio se
seleccionaron por tamaño, de distintos muestreos, a fin
de constituir una submuestra conformada por hembras
pequeñas, medianas y grandes, en la cual, supuestamente, estarían representadas las distintas condiciones
reproductivas del ovario. En cambio, Dalannais (1984)
hace mediciones del diámetro máximo de los oocitos
en 28 hembras colectadas entre abril y noviembre de
1983 (Tabla 5). Sus resultados muestran un ligero
aumento de tamaño de los oocitos hacia la primavera.
Sin embargo, al comparar estos datos con la escala
propuesta por Levín (1997), se observa que todas las
hembras analizadas por Dalannais (1984) se
encontrarían en vitelogénesis final.
Período de incubación
Según los meses en que Rudolph (1997a) captura
hembras ovígeras, el período de incubación, para la
población de Nehuentúe, se extendería desde octubre a
enero. Resultados similares obtiene Ibarra (2010) para
la población de Tiuquilemu, solo que en este caso, la
época de incubación tendría una mayor duración e iría
desde noviembre a mayo. Este período de incubación,
situado principalmente en la época más estival del
año, es ratificado por las capturas de hembras ovígeras
realizadas por otros autores en otras poblaciones.
Dalannais (1984), colecta cuatro hembras ovígeras en
noviembre. Ruz (1992), captura dos hembras con
622
Tabla 4. Características del desarrollo ovárico en Parastacus pugnax. X: diámetro medio, DE: desviación estándar.
Diámetro del núcleo
Estadios
Avitelogénesis
Vitelogénesis temprana
Vitelogénesis media
Vitelogénesis final
Post-vitelogénesis
Diámetro del oocito
 (mm)
± DE
Rango
0,033
0,049
0,073
0,139
------
0,0100
0,0123
0,0117
0,0284
-------
0,083 - 0,240
0,175 - 0,462
0,231 - 0,518
1,009 - 2,027
0,453 - 0,620
 (mm)
± DE
0,132
0,284
0,496
1,573
0,495
0,0364
0,0905
0,0704
0,2585
0,0547
Color del ovario
Blanquecino
Amarillo pálido
Amarillo intenso
Naranja
Blanquecino
Tabla 5. Tamaño de los oocitos y longitud cefalotorácica (LC) de las hembras ovígeras de Parastacus pugnax capturadas
en 1983 por Dalannais (1984).
Diámetro oocitos (mm)
Mes/año
Abril
Junio
Julio
Septiembre
Octubre
Noviembre
Hembras (n)
LC (mm)
Oocitos (n)
Rango
Media
1
5
6
7
8
1
27,5
35,8
34,1
29,4
31,7
27,9
146
124
74
60
63
83
——
1,05 - 1,85
1,19 - 3,00
1,75 - 2,36
1,32 - 2,58
——
1,38
1,31
2,34
2,04
2,18
2,44
huevos, una en septiembre y otra en octubre. Del Valle
(2002) recolecta tres hembras ovígeras, una en
diciembre y dos en enero. Además, Martínez &
Rudolph (2011) muestrean en pleno invierno (julio),
seis poblaciones de P. pugnax, sin capturar ninguna
hembra con huevos. Este tipo de incubación más bien
estival sugiere que esta especie, a semejanza de
muchos otros astácidos de agua dulce, necesita de
temperaturas bajas y fotoperíodos cortos para lograr la
madurez sexual.
Tipo de desarrollo
Los huevos de P. pugnax son elipsoidales y de color
amarillo, que se mantiene durante el desarrollo
embrionario. Según Dalannais (1984) y Rudolph &
Ríos (1987), el diámetro máximo de los huevos varía
entre 2,9 y 3,1 mm ( = 3,0 mm; N = 90), y entre 2,55
y 2,84 mm ( = 2,61; N = 40), respectivamente. En el
laboratorio, en aguas a temperaturas entre 15,5 y
21,0ºC; con 7,2 a 8,1 mg L-1 de oxígeno disuelto; pH
constante en 6,0 y dureza entre 17,8 y 35,6 ppm de
CaCO3. El desarrollo embrionario tarda 38 días, y el
postembrionario temprano, i.e., desde la eclosión hasta
que emerge el tercer estado de juvenil, tarda 15 días.
Este tercer juvenil inicia una existencia independiente
de la madre y se caracteriza por presentar la misma
morfología del adulto (i.e., mismo número de
segmentos corporales y de apéndices), y la misma
conducta (Rudolph & Ríos, 1987). En síntesis, esta
especie tiene desarrollo directo con incubación de
huevos grandes, ricos en vitelo, con cuidados
parentales extendidos que incluyen los dos primeros
estadios de juvenil. Este tipo de desarrollo es universal
entre los astácidos de agua dulce y representa una
notable adaptación a este tipo de ambiente. Además,
constituye una ventaja ante eventuales cultivos en
cautiverio, principalmente por: ausencia de larvas
librenadadoras, primer y segundo estado de juvenil
vitelófago, y cuidados parentales que determinan una
sobrevivencia de 100% al momento de la liberación
del tercer juvenil.
Migraciones
En los astácidos de agua dulce solo se ha documentado la ocurrencia de migraciones en aquéllas
especies que habitan aguas abiertas, y en unas pocas
especies excavadoras secundarias, como Cherax
destructor Clark, 1936 (Hogger, 1988). Para las especies
excavadoras primarias, como es el caso de P. pugnax,
no existe información al respecto. Solo Del Valle
(2002), se refiere a una “migración intergalería”, que
se iniciaría con la llegada de las primeras precipitaciones pluviales (mayo). Según este autor, en la
época de invierno el aumento de agua al interior de las
galerías y la consecuente disminución de la compactación del suelo, facilitaría la emigración de algunos
juveniles, desde las galerías parentales, para iniciar las
excavaciones de sus propias galerías. Si bien se está
de acuerdo con estos desplazamientos intergalerías, no
así con el objetivo que les atribuye Del Valle (2002).
Las evidencias disponibles indican que las poblaciones de P. pugnax son relativamente pequeñas
(Arias & Muñoz, 1991) y, además, se encuentran
aisladas genéticamente debido a su escasa capacidad
natatoria, a la ausencia de rutas y de larvas, y a la
efectividad de las barreras (el tipo de suelos entre
otras) (Rudolph, 1997a). Aunque P. pugnax puede
permanecer vivo fuera del agua por largos períodos de
tiempo, no existe en la literatura registros de
especímenes fuera de sus galerías, ni tampoco se les
ha visto sobre el suelo desplazándose desde una vega a
otra. Por lo anterior, se estima que P. pugnax no
realiza migraciones.
Hábitos alimentarios
Los astácidos de agua dulce son generalistas oportunistas, que se alimentan prácticamente en todos los
niveles tróficos, por ello se les ha catalogado como
animales politróficos (Goddard, 1988; Hobbs III,
2001). P. pugnax no es una excepción. Dalannais
(1984) disecó el estómago de 80 especímenes adultos
de P. pugnax y comprobó (según el método de
frecuencia de ocurrencia), que el contenido gástrico
más frecuente correspondió a restos de vegetales,
seguido de restos de cutícula (probablemente de
crustáceos y/o insectos), y con mucha menor frecuencia nemátodos, diatomeas y clorofíceas. Posteriormente, estos resultados han sido ratificados por
Corona & Urra (1992) y Valenzuela (2011).
Especímenes adultos de P. pugnax, mantenidos en
condiciones de cautiverio, han sido alimentados con
pellet para conejos, zanahorias, granos de avena,
vegetales subacuáticos [i.e., Elodea canadensis Michx
y Egeria densa (Planchon)], carne de vacuno,
lombrices de tierra (Lumbricus terrestris Linnaeus,
1758) y pancoras (Aegla sp.). Sin embargo, estos datos
son solo aproximaciones al conocimiento de los
hábitos alimentarios de P. pugnax. Falta por conocer
las preferencias por ciertos tipos de alimento, tanto en
adultos como en juveniles, y variaciones de estas
preferencias según la edad, época de año y estado
fisiológico de los especímenes.
Crecimiento
Ibarra & Arana (2012), establecieron el crecimiento de
esta especie mediante el método de progresión de
curvas modales e Ibarra & Arana (2011a), determinaron el crecimiento de P. pugnax mediante la
técnica de marcaje. Los parámetros obtenidos para
LC∞, K y t0 fueron 55,9 mm LC; 0,35 mm año-1; y
623
-0,38 años, respectivamente. Con estos parámetros, la
curva de crecimiento en longitud queda definida por la
ecuación: LCt mm = (1– e (–0,35(mm año-¹) (t+0,38 años))).
Además, sobre la base de la relación longitud-peso,
determinada por Ibarra (2010), representan la curva de
crecimiento en peso con la función: Wt g = 83,8 g (1–
e(–0,35(mm·año¯¹)(t +0,38 años)))2,98. Estos autores concluyen
que: i) el valor de LC∞ estimado es concordante con
los valores de LC máximos obtenidos por Arias &
Muñoz (1991) y por Rudolph (1997a), ii) P. pugnax
alcanzaría un peso de 30 g en tres años, al igual que S.
spinifrons, hasta ahora el único parastácido chileno
considerado atractivo para la acuicultura (Rudolph et
al., 2010), y iii) los parámetros LC∞ y K obtenidos en
P. pugnax son mayores a los estimados para los
parastácidos brasileños Parastacus defossus Faxon,
1898 (Noro & Buckup, 2009) y P. brasiliensis (Von
Martens, 1869) (Fries, 1984; Fontoura & Buckup,
1989), pero menores a los determinados en
Procambarus clarkii (Girard, 1852), un astácido de
agua dulce originario de EEUU y de gran éxito en la
astacicultura comercial (Anastácio & Marques, 1995;
Fidalgo et al., 2001; Chiesa et al., 2006).
Depredadores
Actualmente se dispone de escasa información acerca
de los depredadores naturales de P. pugnax. Dalannais
(1984) en base a sus observaciones de terreno, señala
que probablemente las aves sean los principales
depredadores de este parastácido y menciona, en
particular, a la garza (sin identificar la especie). Según
Medina (1997), el huillín (Lontra provocax Thomas,
1908) también sería un depredador de P. pugnax. Sin
embargo, este último dato requiere ser confirmado ya
que las muestras analizadas por este autor provienen
de una zona (poblado de Quinque) situada inmediatamente al sur del rango geográfico de P. pugnax, por
lo que cabe la posibilidad que ellas fuesen restos de P.
nicoleti.
Epibiontes
Se han reportado como epibiontes de P. pugnax a:
Temnocephala chilensis (Moquin-Tandom, 1846)
(Platyhelmintes, Temnocephalida), cuyas ootecas se
sitúan de preferencia en el cefalotórax dorsal, lateral y
ventral, y los adultos se pueden encontrar en todo el
cuerpo del camarón; y Stratiodrilus pugnaxi Vila &
Bahamonde, 1985 (Polychaeta, Histriobdellidae), cuyos
adultos se ubican en la cavidad branquial de P.
pugnax, y los huevos se depositan preferentemente en
el escafognatito de la maxila (Vila & Bahamonde,
1985; Arias & Muñoz, 1991; Moyano et al., 1993; Del
Valle, 2002). También se ha reportado la ocurrencia
de algunas especies de peritricos (Protozoa, Cilio-
624
phora) del género Operculigera Kane, 1969: i.e., O.
asymmetrica Clamp, 1991; O. insolita Clamp, 1991;
O. parastaci Jankowski, 1986; O. seticola Clamp,
1991; O. striata Jankowski, 1986 y O. taura Clamp,
1991. Como también del género Lagenophrys Stein,
1852: L. andos Jankowski, 1986 y L. anticthos Clamp,
1988. Todas estas especies de peritricos se ubican en
la base de los filamentos branquiales (FernándezLeboranz & Tato-Porto, 2000).
Parásitos
El único parásito descrito en P. pugnax es Psorospermium haeckelii Hilgendorf, 1883, un organismo
unicelular eucariótico, perteneciente a un clado
filogenético próximo a la dicotomía hongo-animal.
Este parásito ha sido detectado en diferentes tejidos de
al menos 17 especies de astácidos de agua dulce. En
P. pugnax, se encontró en el tejido epitelial del ovario
de tres hembras adultas capturadas en Nehuentúe
(Rudolph et al., 2007a). Se desconoce el efecto
patogénico que este parásito tiene sobre P. pugnax,
aunque existen algunas evidencias de enfermedades
entéricas en seres humanos luego de consumir
camarones infestados con P. haeckelli (Bouckenooghe
& Marino, 2001).
Enfermedades
Los camarones de río son susceptibles a un amplio
rango de enfermedades (Alderman & Polglase, 1988).
Sin embargo, en Chile no existen registros de muertes
masivas, ni de enfermedades en P. pugnax. Esto
sugiere que sus poblaciones naturales estarían libres
de ellas. Lo anterior obliga a tomar las precauciones
del caso y respetar la normativa vigente al momento
de introducir especies exóticas de astácidos de agua
dulce, especialmente desde Europa donde muchas de
las poblaciones naturales de estos crustáceos están
contaminadas con el hongo Aphanomyces astaci
Schikora, 1903, responsable de la “plaga del hongo”,
de transmisión muy rápida y que mata al 100% de los
especímenes afectados (Ackefors, 2000).
Pesquería y comercialización
Artes de pesca
La captura de P. pugnax se realiza de preferencia en
invierno, cuando el nivel freático se encuentra muy
próximo a la superficie del suelo o sobre ella,
facilitando su extracción. Para su captura se usa una
bomba de vacío parcial, construida artesanalmente con
un tubo de PVC de 8 cm de diámetro y 70 cm de
largo, en cuyo interior se desliza un embolo accionado
manualmente por el extractor. Las hay de un tiempo y
de varios tiempos (Figs. 7a-7b). Esta bomba se aplica
directamente sobre los orificios de entrada a las
galerías de P. pugnax. Así un extractor en 2 h puede
reunir 4 kg de camarones. Sin embargo, en la época
estival el esfuerzo de captura es mucho mayor pues
primero se debe excavar hasta llegar al nivel freático y
luego utilizar la bomba extractora (E. Rudolph, no
publicado). Según Del Valle (2002) e Ibarra & Arana
(2011a), este tipo de bomba tiene escasa o nula
selectividad, lo que provocaría una alta mortalidad de
juveniles. La experiencia de terreno ratifica la falta de
selectividad de la bomba. Afortunadamente, muchos
extractores hacen una selección de las capturas, así los
camarones grandes son retenidos para su comercialización y los pequeños son devueltos a sus galerías.
Se sabe que el crecimiento de los astácidos de agua
dulce es denso-dependiente (Mills & McCloud, 1983;
Huner & Lindqvist, 1995). Por consiguiente, es
probable -como lo sugiere Del Valle (2002)- que la
remoción de los especímenes de longitudes mayores,
tenga un efecto positivo sobre la tasa de crecimiento
de los más pequeños, por disminución de la
competencia por recursos relativamente escasos como
alimento, y a su vez por aumentar la disponibilidad de
espacio y refugio, permitiendo una mayor derivación
de energía para crecimiento somático y reproductivo.
Presión extractiva
En las Regiones del Maule, Biobío y La Araucanía
[que en conjunto tienen una población estimada al
2002 de 4.014.693 habitantes (INE, 2003)], existe una
larga tradición de consumo de P. pugnax. Esto genera,
a su vez, una gran demanda y una enorme presión
extractiva (Ibarra & Arana, 2011b). Sin embargo, la
legislación pesquera, actualmente vigente, no reconoce a esta especie como un recurso pesquero y, por
consecuencia, no existen estadísticas oficiales que
muestren la magnitud de sus capturas. Según Silva &
Spoerer (2006), al año se extraerían 43,5 millones de
especímenes sólo para satisfacer la demanda de tres
ciudades: Concepción, Chillán y Coelemu. Para que la
comercialización de estos individuos sea atractiva
deben pesar al menos 35 g, en consecuencia, de esta
especie, se extraerían 1.525 ton anuales, equivalente a
un tercio de las capturas registradas en el mismo
período de camarón nailon (Heterocarpus reedi
Bahamonde, 1955), y a la mitad de lo capturado en un
año en el langostino amarillo (Cervimunida johni
Porter, 1903), que a su vez, constituyen dos de los
recursos de mayor volumen de extracción entre los
crustáceos marinos de Chile (Ibarra, 2010; Zilleruelo
& Párraga, 2010). Sin embargo, los volúmenes de
extracción de P. pugnax deben ser aún mayores. Silva
& Spoerer (2006), pese a identificar 41 localidades de
extracción de este crustáceo, no cuantifican lo que allí
se extrae ni lo que se comercializa en ciudades como:
a
625
b
Figura 7. Bombas de vacío parcial artesanales utilizadas para la extracción de Parastacus pugnax. a) Bomba de varios
tiempos, b) bomba de un tiempo.
Parral, San Carlos, Coronel, Arauco, Los Ángeles,
Lebu, Angol y muchos pueblos más pequeños.
Además, esta explotación de P. pugnax para consumo
humano no es reciente. No existe mucha información
respecto al uso que, de esta especie, hicieron las
comunidades prehispánicas. Sin embargo, se sabe
desde la prehistoria que la recolección y extracción
han sido dos formas de aprovechar lo que entrega la
madre tierra para obtener el sustento familiar. Por ello,
es altamente probable que comunidades mapuches
hayan extraído especímenes para su consumo, tal
como lo hacen actualmente. Lönnberg (1898) señala
que P. hassleri (= P. pugnax) “es comestible y se
ofrece a la venta en los mercados”, y luego describe el
procedimiento que siguen los “niños nativos” para
capturar los especímenes. Porter (1904) dice: “la
especie de que me ocupo –P. hassleri– se vende en
gran cantidad en dicha ciudad, –Chillán– en el
invierno”. Autores posteriores ratifican esta explotación (ver Bahamonde & López, 1963; Rudolph,
1984; Dalannais, 1984; Arias & Muñoz, 1991;
Rudolph et al., 1991). Más aún, en entrevistas con
extractores de distintas localidades, éstos reconocen
que practican este oficio desde hace más de 30 años y
que lo han aprendido de sus padres. También declaran
que todos los años explotan las mismas vegas, lo que
según ellos se expresa en que los camarones que
actualmente extraen son más pequeños que aquellos
extraídos en el pasado (E. Rudolph, no publicado).
Rendimiento en carne y calidad de ella
Análisis efectuados por Rudolph et al. (1991),
muestran que las quelas de P1 y el abdomen (ambos
sin pelar) representan el 19,6 y 11,1% del peso
corporal total de P. pugnax. El porcentaje restante
(69,3%) corresponde a los “desperdicios” (i.e.,
cefalotórax y patas caminadoras). Además, estos
autores comprueban un alto contenido de proteínas en
la carne de quelas (15,2%), abdomen (14,2%), y algo
menor en los desperdicios (12%). Lo anterior
representa un contenido proteico importante si se
considera que algunos peces de consumo habitual en
Chile, como la merluza, pejerrey y congrio colorado
tienen 17,3, 16,4 y 15,5% de proteínas, respectivamente. En tanto que las machas, cholgas y choritos
tienen 15,1, 14,2 y 10,0% respectivamente (SchmidtHebbel et al., 1990). Rudolph et al. (1991), también
constatan un contenido relativamente bajo de grasas
(expresado como extracto etéreo o grasa bruta). Así, la
carne de quelas tiene 0,63% de grasa, la de abdomen
0,4% y los desperdicios 1,3%. Finalmente, según estos
autores el valor energético (Kcal g-1 de materia seca)
es de 3,8 para la carne de quelas y abdomen, y 2,9
para los desperdicios. En síntesis, la carne de P.
626
pugnax presenta características químicas y alimenticias que la hacen apropiada para el consumo
humano. Más aún, los desperdicios, en el caso de no
ser utilizados para consumo humano, pueden ser
aprovechados como harina de camarón en la
elaboración de concentrados para la nutrición de otras
especies criadas en cautiverio, puesto que ellos tienen
una composición química proximal similar a los
desperdicios de camarón nailon, que actualmente se
utiliza como principal materia prima para elaborar
harina de crustáceos (Tabla 6). Estos desechos
también se podrían utilizar para recuperar, mediante
biotecnología, productos de alto valor agregado, i.e.,
quitina, quitosano y pigmentos como la astaxantina
(Armenta, 1998).
Comercialización
Los especímenes grandes de P. pugnax se comercializan vivos, principalmente en forma ambulante, ya
sea en las carreteras, al paso de los vehículos, o bien
en ciudades y pueblos del centro-sur de Chile
[(Regiones del Maule, del Biobío, y de La Araucanía)
(35º a 39º S)]. Aunque también se venden en puestos
fijos en ferias y mercados. Habitualmente se comercializan por docenas a un precio de $600 (US$ 1,20).
Durante la época de verano la extracción y
comercialización se hace principalmente por encargo
(E. Rudolph, no publicado).
Fiestas del camarón
En el año 1993 se celebró, por primera vez, la llamada
“Fiesta del Camarón”, en la comuna de Florida,
Concepción. Actualmente, esta fiesta se celebra en al
menos 10 comunas de la Región del Biobío, con el
auspicio y apoyo de los municipios respectivos. Entre
las más concurridas (3 a 5 mil personas) destacan las
de: Florida, Santa Juana, Coelemu, Ñiquén, La Suerte,
Carampangue y Laja. En ellas, los extractores de P.
pugnax, compiten por premios en dinero para quien
capture al espécimen más grande y para quien extraiga
el mayor número de especímenes. A su vez, los
asistentes pueden degustar distintas preparaciones
culinarias en base a camarones. Todo esto acom-
pañado de música, bailes y juegos populares. Si bien
es cierto, el objetivo de estas fiestas es muy loable, ya
que buscan preservar y promover las tradiciones de las
zonas rurales del sur de Chile, no es menos cierto que
su realización significa un impacto negativo adicional
para la conservación de esta especie (E. Rudolph, no
publicado).
Legislación
En Chile no existe legislación que regule la
extracción, comercialización y transporte de las
especies de parastácidos. Se les aplica, por extensión,
la normativa establecida para el camarón de río del
norte (Cryphiops caementarius (Molina, 1782)
(Decapoda, Palaemonidae). El Decreto Supremo
Nº145 de abril de 1986 establece, para este
palaemónido, veda durante el período comprendido
entre el 1º de diciembre y el 30 de abril del año
siguiente, veda permanente para las hembras ovígeras,
y como longitud mínima de extracción 30 mm de LC.
(Rudolph, 2002b; Jara et al., 2006). Es preocupante
que no exista un marco jurídico ad-hoc que proteja a
P. pugnax, más aún si se considera la escasa
recuperación de sus poblaciones en el corto plazo,
debido a ciertas características intrínsecas de los
parastácidos, i.e., crecimiento lento, baja fecundidad,
maduración sexual tardía y largos períodos de
desarrollo embrionario y postembrionario temprano
(Rudolph, 2002b). A lo cual se agrega, en el caso de
esta especie, la enorme presión extractiva que
actualmente soporta (Silva & Spoerer, 2006).
Estado de conservación
En base a las categorías de clasificación señaladas en
el Artículo 37 de la ley Nº19.300 sobre Bases
Generales del Medio Ambiente, Bahamonde et al.
(1998) categorizaron a P. pugnax como una especie
"insuficientemente conocida" en la zona central de
Chile [(Regiones de Valparaíso y Metropolitana) (32º
a 34º S)], y como "vulnerable" en la zona centro-sur
desde la Región del Libertador General Bernardo
Tabla 6. Comparación de la composición química proximal de los desechos de Parastacus pugnax y los de Heterocarpus
reedi.
Especie
H. reedi (a)
P. pugnax
Proteínas
(%)
Extracto etéreo
(%)
Cenizas
(%)
Extracto no nitrogenado
(%)
35,56
44,6
3,66
4,8
30,71
31,9
30,06
18,7
(a) Según Tarky et al. (1978).
O’Higgins hasta la Región de La Araucanía (34º a
39ºS). Esta última categorización a causa de: a) una
fuerte extracción para consumo humano, b) baja
densidad poblacional, y c) alteración del hábitat por
contaminación, drenaje de las vegas y construcción de
caminos. Rudolph & Crandall (2007), sobre la base de
los criterios A3cd de la Lista Roja de la IUCN (2001),
categorizaron a P. pugnax como "vulnerable" en todo
su rango geográfico. Finalmente, Buckup (2010) la ha
clasificado como Datos insuficientes (DD).
Perspectivas de cultivo
Para que un astácido de agua dulce sea atractivo para
la acuicultura, debe tener ciertas adaptaciones
fisiológicas, i.e., politrofismo, buena tolerancia a la
exposición aérea, resistencia a las enfermedades, alta
fecundidad y crecimiento rápido (Huner & Lindqvist,
1995; Ackefors, 2000). Como se mencionó anteriormente, P. pugnax es una especie politrófica, con alta
tolerancia a la exposición aérea y poblaciones
naturales libres de enfermedades. A estas características, favorables para un eventual cultivo, se debe
agregar otras igualmente propicias, i.e., desarrollo
directo, rendimiento en carne aceptable y de buena
calidad, reducción o desarrollo tardío de conductas
agresivas, lo que permitiría la cohabitación de
distintas generaciones al interior de una misma galería
(Horwitz et al., 1985), y ocurrencia de dimorfismo
sexual, que permite distinguir externamente el sexo, a
pesar de la coexistencia de gonoporos de ambos sexos
en un mismo individuo. Sin embargo, su desarrollo
directo determina que su fecundidad sea relativamente
baja y, por habitar aguas frías, su tasa de crecimiento
no es la más apropiada para su cultivo comercial.
Además de estas desventajas, también se debe
considerar que su particular modo de vida impone un
desafío tecnológico en el diseño, dimensionamiento y
construcción de unidades de cultivo apropiadas para
un confinamiento exitoso, en términos de sobrevivencia, crecimiento y reproducción y, además, se
debe tener presente que existe un enorme vacío de
conocimiento relacionado con los requerimientos
nutricionales de machos y hembras, tanto juveniles
como adultos. Las ventajas y desventajas anteriormente señaladas parecen colocar a P. pugnax en una
posición aparentemente neutra ante eventuales
actividades de cultivo en cautiverio. Sin embargo, se
cree que la enorme y desregulada presión extractiva,
que actualmente soportan sus poblaciones naturales,
constituye una causal poderosa para iniciar desde ya
experiencias de cultivo con fines comerciales, las que,
de resultar exitosas, constituirían un gran avance en
favor de la conservación de la especie. No obstante,
cultivar una especie que nunca lo ha sido,
627
habitualmente es un proceso lento y paulatino. En una
primera etapa sólo se debería ejecutar cultivos
experimentales con la finalidad de llenar los vacios de
conocimiento biológico antes mencionados, y evaluar
su respuesta fisiológica a condiciones de cautiverio.
Además, se debería avanzar en el desarrollo de la
tecnología de cultivo. Se estima que su cultivo sólo
sería factible si esta primera etapa es superada
exitosamente. Para una eventual segunda etapa, se
cree que lo más apropiado sería un cultivo bajo la
modalidad semiextensiva, interviniendo la fase reproductiva de la especie (para detalles de esto último ver
Rudolph et al., 2010).
Comentarios finales
Los principales factores que amenazan la biodiversidad de los camarones de río a escala mundial
son: a) pérdida y degradación del hábitat, b) sobreexplotación para consumo humano, y c) introducción
de especies exóticas (Taylor, 2002). El primero de
estos factores afecta a todas las especies chilenas de
Parastacidae; el segundo, a S. spinifrons y muy
especialmente a P. pugnax. Sin embargo, se cree que
actualmente, el tercero de ellos no representa una
amenaza para las especies nativas, porque en Chile
sólo se ha autorizado la introducción de dos especies
exóticas: Cherax cainii Austin, 2002 y Ch.
quadricarinatus (Von Martens, 1868). Ambas
introducciones, efectuadas bajo estrictas medidas de
seguridad, tenían por finalidad evaluar la factibilidad
de su cultivo comercial. En ambos casos los cultivos
experimentales no tuvieron éxito y, como consecuencia, la introducción de estas especies no ha
continuado. Además, durante la ejecución de estos
cultivos, no se habrían producido fugas.
También es razonable preguntarse si en Chile se
han implementado acciones efectivas en favor de la
conservación de los parastácidos en general y de P.
pugnax en particular. Se cree que no, por tres razones.
Primero, luego de algunos esfuerzos iníciales por
generar listas de especies amenazadas, recién en enero
de 2010, el Estado de Chile (a través de la promulgación de la Ley 20.417), alcanza un consenso acerca
de los criterios a utilizar para avanzar en el
conocimiento del estado de conservación de la flora y
fauna, de manera que aún no se implementan medidas
efectivas de protección de la biodiversidad (Squeo et
al., 2010). Segundo, pese a los avances logrados
últimamente, en el conocimiento biológico de P.
pugnax, aún no existe un cuerpo legal ad-hoc que lo
proteja. Tercero, la legislación pesquera actualmente
vigente no reconoce a P. pugnax como recurso
pesquero. Más aún, en el corto plazo, la Subsecretaría
628
de Pesca no tiene contemplado ningún estudio
tendiente a evaluar su eventual declaración como
pesquería. La presión extractiva que actualmente
soporta P. pugnax, junto a la escasa recuperación de
sus poblaciones y a la reducción progresiva de la
cantidad y calidad de su hábitat, hacen imperativo
avanzar en la regulación de la extracción y
comercialización de esta especie, como una primera
medida en favor de su conservación.
AGRADECIMIENTOS
A todas aquellas personas que de una u otra forma me
han apoyado durante mis trabajos en Parastacus
pugnax. En especial a mis estudiantes: Rosa Antilao,
Guillermo Ruz, Pedro Alvarado, Adalberto Gallegos,
Rodrigo Levín, Francisco Retamal y Andrea Martínez,
y a los señores Claudio Gutiérrez y Rolando Leiva.
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Amphidromy in shrimps: a life cycle
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Review
Amphidromy in shrimps: a life cycle between rivers and the sea
Raymond T. Bauer1
1
Department of Biology, University of Louisiana at Lafayette, Lafayette, Louisiana, 70504-2451 USA
ABSTRACT. Amphidromy is a diadromous life history pattern, common in tropical and subtropical
freshwater caridean shrimps, in which adults live, breed and spawn small-sized embryos in freshwater but
have extended larval development (ELD) in marine waters. Most completely freshwater species spawn large
embryos with either direct or abbreviated larval development (ALD). An important benefit of amphidromy is
dispersal among river systems via marine larvae, which increases their access to alternative habitats. Thus,
amphidromous species have much broader geographic distributions than closely related completely freshwater
ones with ALD. ALD and freshwater ELD species appear to have evolved from amphidromous species with
marine ancestors. Delivery of larvae to the sea in many amphidromous species is accomplished by upstream
hatching and river drift of larvae to the sea. In other species, the females themselves apparently migrate down
to marine waters to spawn. After development, the postlarvae must find a river mouth and migrate upstream to
the adult habitat. Migrations occur at night, with juveniles swimming or crawling along the river or stream
bank. Larvae are released during the wet or flood season of the year, while juvenile migrations take place
during the dry or low-flow season. Both larval downstream and juvenile upstream movements are disrupted by
human impacts such as dams and other forms of river control. Although much progress has been made in
understanding the evolution and ecology of amphidromy, research is still needed on all aspects of shrimp
amphidromy, especially in Latin America with its diverse freshwater shrimp fauna.
Keywords: Caridea, diadromy, larvae, juveniles, migration, streams, rivers.
Anfidromía en camarones: un ciclo de vida entre los ríos y el mar
RESUMEN. La anfidromía es un ciclo de vida común en camarones tropicales y subtropicales de agua dulce,
en que los adultos viven, se aparean y desovan embriones pequeños en agua dulce, pero tienen un extenso
desarrollo larval (DLE) en aguas marinas. Especies con embriones grandes tienen un desarrollo larval
abreviado o directo (DLA), y pasan toda su vida en agua dulce. Un beneficio importante de la anfidromía es la
dispersión en los ríos por medio de larvas marinas. Por eso, las especies anfidrómicas tienen distribuciones
geográficas más amplias que las especies de agua dulce sin larvas marinas. Al parecer, las especies con DLA
han evolucionado de especies anfidrómicas con antepasados marinos. La llegada de larvas al mar en algunas
especies anfidrómicas ocurre por la deriva de larvas por la corriente del río. En otras especies, las hembras
migran río abajo para liberar sus larvas en agua salada. Después del desarrollo larval en el mar, las postlarvas
tienen que buscar una desembocadura de un río y luego, migrar río arriba al hábitat de los adultos. Las
migraciones ocurren durante la noche, con los juveniles nadando o siendo transportados por la corriente del
río. La eclosión de las larvas ocurre durante la temporada de lluvia (flujo alto), pero las migraciones de
juveniles río arriba, ocurren durante la temporada seca (flujo lento). El impacto humano en las migraciones se
relaciona con el control de las aguas en los ríos (e.g., las represas). Aunque hay bastante progreso en la
comprensión de la evolución y ecología de la anfidromía, aún se necesitan muchas investigaciones sobre este
tema, especialmente en Latinoamérica con su variada fauna de camarones de agua dulce.
Palabras clave: Caridea, diadromía, larvas, juveniles, migración, transporte, ríos.
___________________
Corresponding author: Raymond T. Bauer ([email protected])
633
634
INTRODUCTION
The life cycles of many aquatic species are divided
between freshwater and marine habitats, a life history
pattern termed diadromy. In such species, an
individual begins life in one habitat and soon migrates
to the other, where it spends the majority of its life
feeding and growing to reproductive maturity. The
individual then migrates back to the habitat of its
birth, thus completing the life cycle. These migrations
are ecologically important because migrating organisms are temporally variable components of different
ecosystems, affecting habitat, productivity, and
trophic relationships at different times of the year.
Migrations promote export and import of productivity
between freshwater and marine habitats. Human
activities greatly impact migrations, e.g., blockage of
migratory routes of diadromous fishes and invertebrates by damming of rivers and streams (Dingle,
1996; Holmquist et al., 1998; March et al., 2003;
Merz & Moyle, 2006). The presence or absence of
migration among populations of species with wide
geographic ranges has an important impact on
dispersal and the population genetics of a species.
The best known and studied types of diadromy are
anadromy and catadromy. In anadromy, the individual
hatches out in freshwater streams or lakes, spending a
short part of the life cycle there, then migrates out to
sea, where it may spend several years before returning
to fresh water where mating and spawning takes place
(e.g., Pacific salmon, Oncorhynchus spp.; Hasler et
al., 1978). In catadromy, the opposite occurs, as
shown by the classic case of Anguilla eels (Schmidt,
1923). In these fishes, individuals are hatched in the
middle of the ocean, float as larvae with currents to
continents where they enter rivers and spend several
years in fresh water, growing and maturing before
returning to the sea to mate and spawn.
Another form of diadromy, termed amphidromy,
occurs in many fishes, shrimps, and some gastropod
snails inhabiting tropical and subtropical freshwater
habitats (e.g., Pyron & Covich, 2003; Kikkert et al.,
2009; Thuesen et al., 2011). Although found in
species from coastal rivers of continents, it is
particularly common on small mountainous oceanic
islands (McDowall, 2010). In freshwater amphidromy
(McDowall, 1992, 2007), the individual grows, mates
and spawns in freshwater streams or rivers but the
planktonic larvae develop in brackish-water estuaries
or fully marine coastal waters. Upon completion of
larval development, the individual settles to the
bottom as postlarva and must find the mouth of a
freshwater stream or river to migrate upstream to the
adult habitat (Fig. 1). Amphidromy in shrimps has
received much attention in the last two decades with
the discovery of marine larval development in
freshwater species (e.g., shrimps; Hunte, 1977, 1978,
1980). Research on the ecology of tropical streams has
indicated the importance of these shrimps in stream
food webs and ecosystem function (leaf shredders,
algal consumers) (Crowl et al., 2006; Cross et al.,
2008; Synder et al., 2011). The construction of dams
and other human impacts on rivers in these areas has
interrupted the downstream delivery of larvae to the
sea, as well as the return upstream migrations of
juveniles returning from the sea. Such impacts have
severely damaged species diversity and ecological
function in the affected tropical streams (Holmquist et
al., 1998; March et al., 2003; Synder et al., 2011).
Caridean shrimps are one of the most important
groups of amphidromous organisms. Although the
majority of carideans are marine, approximately 25%
of the 3,400 described species live in freshwater (De
Grave et al., 2008; De Grave & Fransen, 2011). Most
freshwater carideans are in the families Atyidae,
Xiphocarididae and Palaemonidae (especially the
genus Macrobrachium), and it is in these groups that
amphidromous life cycles have evolved (Bauer, 2004).
In the completely freshwater shrimp families Euryrhynchidae, Typhlocarididae, Desmocarididae, and
Kakaducarididae, as well as in many freshwater
species of Palaemonidae, amphidromy is not known:
embryos are large in size, and larval development is
known to be or appears to be abbreviated or direct
(Bauer, 2004).
The life history of some freshwater species is
completely adapted to freshwater in that all stages of
the life cycle occur there. The extended planktonic
development of most marine species is abbreviated in
these freshwater species, with hatching from large
embryos as advanced larvae and few subsequent larval
stages, or is direct with the embryo hatching out as a
postlarvae or small juvenile (Hayashi & Hamano,
1984; Magaelhães & Walker, 1988; Jalihal et al.,
1993) (Fig. 2). To sustain extended incubation and
embryonic development before hatching in these
species, mature oocytes (eggs) must contain considerable amounts of yolk. Thus, females spawn
relatively few large eggs. On the other extreme, in the
life history spectrum of freshwater shrimps, are
amphidromous species, whose larvae require extended
planktonic development in saline waters. Larval
development occurs in the brackish water of estuaries
and coastal bays or in the open sea. In amphidromous
species, females spawn many small eggs, which hatch
at a much less advanced larval stage than those of
species with abbreviated or direct development
(Bauer, 2004) (Figs. 2 and 3).
635
Figure 1. Amphidromous life cycle in caridean shrimps: adults live and breed upstream in fresh water. Females deliver
first stage larvae either by releasing them into the stream current (drift) or by migrating downstream to hatch them in the
sea. After larval development in the sea, the postlarvae and juveniles enter a stream or river and migrate upstream to the
adult freshwater habitat.
Figure 2. The relationship between embryo size and the number of larval stages in freshwater shrimps (modified from
Bauer, 2004; original data from Hayashi & Hamano, 1984; Magalhães & Walker, 1988 and Jalihal et al., 1993). Each data
point represents one species. Species with extended larval development are generally amphidromous, while those with
abbreviated or direct larval development have a completely freshwater life cycle.
Although most freshwater species with small eggs
have extended larval development in the sea, there are
a few freshwater species which have taken another life
history route. In these species, extended development
occurs in fresh water (Fig. 3). The environmental
conditions which lead to this latter condition are a
stable freshwater environment in which nutrient
supplies are plentiful and abundant larval food (i.e.,
plankton) occurs. Examples of such extended larval
development in plankton-rich freshwater habitats are
far-upstream river populations of Macrobrachium
amazonicum, in upper Amazonian floodplains in
636
Figure 3. The relationship between embryo size, larval development and life history in freshwater shrimps. Species with
small eggs and extended larval development (ELD) are generally amphidromous, although some ELD species are
completely freshwater. Freshwater species with large embryos and abbreviated or direct larval development (ALD) are
descended from ELD species.
South America (Magaelhães, 1985; Magaelhães &
Walker, 1988) as well as those of M. niloticum in
Lake Chad, Africa (Walker, 1992). Several species of
Limnocaridina spp., two Caridella spp. (Atyidae) and
Macrobrachium moorei (Palaemonidae) in Lake
Tanganyika, Africa, have extremely small eggs
(Mashiko et al., 1991) indicating extended planktonic
development. Given the distance (several thousand
kilometers) from Lake Tanganyika to the only
accessible marine environment, the Atlantic Ocean, it
is quite probable that this extended development
occurs in fresh water, i.e., the lake itself, a large,
ancient and stable lacustrine habitat. Thus, the process
of adaptation of primitive marine species to the fresh
water environment (“freshwaterization,” Jalihal et al.,
1993) has taken three principal routes: (1) the
reduction or loss of larval stages (direct or abbreviated
larval development, both termed “ALD” in this paper),
(2) retention of the extended planktonic development
in the sea (ELD) of the marine ancestor, or less
commonly, (3) the adaptation of ELD to freshwater.
Studies on the occurrence, evolution, and human
impacts on amphidromous species are being published
at an accelerating rate. The purpose of this manuscript,
stimulated by a presentation at the decapod crustacean
session of the “Primer Congreso Latinoamericano
sobre Macroinvertebrados de Agua Dulce” (February
2012, San José, Costa Rica), is to amplify and update
previous short reviews on amphidromy (Bauer, 2011a,
2011b). The objectives of this paper are to review, in
caridean shrimps, the evolutionary costs and benefits,
the evolutionary origins, and the migrations associated
with amphidromy, and to give suggestions for future
research on amphidromy in Latin America. The
impact of human activities on amphidromy has been
recently reviewed (Bauer, 2011b) and will not herein
be treated extensively.
Historical perspective
An amphidromous life history was suspected in
various freshwater shrimp species for some time
before being confirmed by recent studies. Species with
distributions restricted to freshwater habitats (rivers
and streams) with a connection to the sea, such as
North American Macrobrachium spp. (Hedgepeth,
1949) and the atyid and Macrobrachium species of
Caribbean islands (Chace & Hobbs, 1969) were
thought to have marine larval development. Studies on
larval development of Caribbean atyid and Macrobrachium species by Hunte (1977, 1980), on North
American Macrobrachium spp. by Dugan et al. (1975)
and the atyid Caridina japonica (Hayashi &
Hamano, 1984) demonstrated the need for saltwater
larval development in many freshwater shrimps. The
upstream movement (migration) of newlymetamorphosed postlarvae and small juveniles from
river mouths was first inferred (e.g., Hartmann, 1958;
Chace & Hobbs, 1969; Hunte, 1978) or reported
anecdotally (e.g., Ibrahim, 1962; Ling, 1969). Direct
observations on juveniles migrating upstream and
climbing up over obstacles (e.g., low weirs) were
made by Lee & Fiedler (1962) and Hamano &
Hayashi (1992). Beginning in the late 1990’s, both
qualitative and quantitative observations and studies
on juvenile migration increased considerably (e.g.,
Holmquist et al., 1998; Benstead et al., 1999, 2000;
Fievet, 1999a, 1999b; Bauer & Delahoussaye, 2008;
Kikkert et al., 2009). The accumulating literature
indicates that generalizations about amphidromous
migrations often vary depending on the nature of the
stream system (high versus low gradient streams;
small island streams with short distances from
headwaters to the sea vs large rivers on continents
with shrimp populations at relatively greater distances
from the sea). The type of stream system may have
important consequences on the mode of delivery of
larvae to the sea as well as the characteristics of the
subsequent upstream migration (see below).
Evolutionary origins of amphidromy
Amphidromy would appear to be a very risky life
history strategy for freshwater shrimps. Species living
in mountain streams on tropical islands release their
larvae to drift down rapidly flowing, turbulent streams
to the sea for larval development (Benstead et al.,
2000). Other species on large continents have
populations far from the sea, and females apparently
must migrate long distances down to estuaries to
release larvae (Hartmann, 1958; Bauer & Delahoussaye,
2008). After an extended series of larval stages in an
estuary or coastal marine waters, the postlarvae settles
to the bottom and must seek the mouth of a freshwater
stream or river and migrate, often many kilometers,
and in some cases climbing up and past cascades and
waterfalls, to reach the adult habitat. Would it not
make more “evolutionary sense” for a species to
simply reduce or eliminate the number of larval
stages, i.e., evolve away from the marine ELD of their
ancestors to the ALD found in so many freshwater
species? As McDowall (2007) has rhetorically
proposed, why bother with amphidromy? Of course,
freshwater species which become landlocked must
evolve away from marine ELD or become extinct. For
those many species in which the adults live in bodies
of water with access to the sea, why do they still
“bother” with marine development and the risks that
637
migrations from the sea involve? Below, I discuss
some of the possible selective pressures (costs and
benefits) which may be involved in the evolution of
amphidromy in shrimps.
For freshwater shrimps that live in fast-flowing
bodies of water, release of larvae that would go
through a long series of stages would simply mean
that they would be washed away from the adult
habitats. In populations kilometer within tens of
kilometers to the sea, the larvae would arrive in the
sea within a day or two. Thus, the stage is already set
for amphidromy in such species. In species living in
stable lentic environments, ELD can potentially
continue to occur as long as there is a healthy plankton
community to provide larval food. Physiologically,
there is no barrier for larvae to adapt to freshwater
conditions, because it has occurred as indicated above
for Limnocaridina spp. and Macrobrachium niloticum
in large African lakes and shown in M. amazonicum
populations living thousands of kilo-meters from the
sea in floodplain lakes (Magaelhães, 1985). However,
a much more common ecological situation is that
many lentic freshwater habitats are plankton-poor, and
thus ALD has evolved in these species (Walker,
1992). The hatching stage is either a postlarvae, so
that the planktonic environment is avoided
completely, or the few larval stages that do occur are
nonfeeding lecithotrophic larvae which sustain
themselves with yolk left over from the embryo,
which is large compared to amphidromous species and
richly supplied with yolk (Figs. 2 and 3).
Caridean shrimps are primarily a marine group.
What might have been the selective pressures that led
to the invasion of freshwater habitats? Freshwater
habitats may have been simply an empty ecological
niche that shrimps invaded with sufficient benefits to
overcome the physiological problems of adaptation to
freshwater. The freshwater stream systems of tropical
rainforests and habitats, in which many amphidromous
shrimps live, are rich in organic matter from leaf fall,
twigs and fruit, which sustains a productive detritusbased food web (Covich & McDowall, 1996; Crowl et
al., 2006). In Caribbean island streams, atyid shrimps,
with their unique scraping and filtering chela brushes,
are important harvesters of detritus and periphyton.
Xiphocaris elongata is a somewhat more generalized
consumer (primarily a leaf-shredder) and, at a higher
tropic level, Macrobrachium spp. is omnivorous
scavengers and predators (Covich & McDowall,
1996). Entry of the marine ancestors of amphidromous
species into freshwater habitats might have been due
both to past competition with the diverse caridean
fauna of marine habitats, as well as invasion into a
relatively unoccupied but resource-rich habitat. By the
638
time the xiphocaridid/atyid caridean lineage entered
fresh water (early to late Jurassic: Ortmann, 1902;
Hobbs & Hart, 1982; Bracken et al., 2010), other
ecologically-equivalent consumers, the insects and
their larvae, must have been well-established.
However, Fryer (1977) has suggested that the insect
fauna of streams co inhabited by atyid shrimps is
depauperate, presumably because of competition with
the shrimps for the same detritus-based resource, an
hypothesis that has received some equivocal support
(Vinson & Hawkins, 1998).
A major benefit for freshwater shrimps in the
headwaters of streams on mountainous tropical islands
is that there are few or no fish predators there (e.g.,
Covich et al., 2009; Blob et al., 2010; Hein et al.,
2011). Covich et al. (2009) demonstrated that the
amphidromous shrimps Atya lanipes and Xiphocaris
elongata inhabiting stream headwaters escape from
fish predation. Xiphocaris living in deep pools below
barriers, where fish are present, show morphological
responses to fish predation (larger size, elongate
rostra). The shrimps are capable of crawling up or
around barriers such as large steep waterfalls, either as
adults or during their juvenile migrations (discussed
below) while their fish predators cannot move up the
cascades. On the other hand, McDowall (2007)
suggested that an overall escape from predation by
marine and estuarine fishes may have been an initial
selective pressure favoring invasion of fresh water by
groups that were capable of moving upstream.
McDowall (2007) also pointed out that the fresh water
fish fauna (including predators) is highly impoverished, at least on island streams where amphidromous species are abundant.
An obvious advantage of amphidromy is the
potential for dispersal (Hunte, 1978; Covich, 2006;
McDowall, 2007). Streams and rivers from which
larvae originated are recolonized by marine larvae
which can also invade previously uninhabited streams
(Hunte, 1978), some of which may be far from the
stream of larval origin (Cook et al., 2009). Amphidromous (ELD) species generally have broader
geographic ranges than non-amphidromous species in
the same taxon. Gene flow among populations of the
same species tends to be greater in amphidromous or
presumed (small egg size) amphidromous species
(Page et al., 2005, 2007, 2008; Cook et al., 2006;
Mashiko & Shy, 2008). For example, Mashiko & Shy
(2008) studied four species of Macrobrachium in the
western Pacific. Small egg (presumably ELD) species
had generally broader geographic ranges and greater
genetic homogeneity than large-egg (ALD) species.
Page & Hughes (2007) showed, using the COI
mitochondrial gene, that in Caridina spp. (Atyidae)
from eastern Australia those species with the smallest
eggs (presumably ELD) have the least intraspecific
divergence and largest geographic distribution,
whereas those with the biggest eggs (direct or ALD)
have the most genetic divergence and restricted
distributions. Medium-sized egg species are intermediate in these characteristics. Cryphiops caementarius
(Palaemonidae), a river shrimp with a broad geographic range along the west coast of South America, was
shown by Hartmann (1958) to have marine larvae.
Dennenmoser et al. (2010) demonstrated, using
haplotypes of a mitochondrial gene, high gene flow
among separate river populations over a distance of
several hundred kilometers. The biogeography and
distributional patterns of Caribbean and Pacific atyid
shrimps appears, in large part, to be a product of larval
dispersal or lack thereof (Page et al., 2008; Cook et
al., 2009, 2012). “Estuary hopping” (larval movement
among nearby estuaries), or limited dispersal in the
open sea, has allowed gene flow among IndoAustralian populations of the river shrimp
Macrobrachium rosenbergii (De Bruyn & Mather,
2007). The literature is becoming replete with similar
examples, which clearly show the dispersal advantage
of amphidromy.
Given the above discussion, on the costs and
benefits of amphidromy versus ALD, one might ask
the question: which is ancestral (plesiomorphic) and
which is derived (apomorphic)? The Atyidae are
almost exclusively fresh water shrimps with life
histories ranging from amphidromy to completely
fresh water (ALD). Various authors (Chace & Hobbs,
1969; Carpenter, 1977; Hobbs & Hart, 1982)
presumed the atyid ancestor was an amphidromous
species with immediate marine ancestors. This issue
has been addressed by results from various recent
studies using molecular phylogenetic techniques. The
genus Paratya from the Pacific has both amphidromous and ALD fresh water species. A
phylogenetic analysis of the genus by Page et al.
(2005) supports the hypothesis of amphidromy as
ancestral in this group. Cook et al. (2006) found that
Paratya australiensis from eastern Australia, in which
some populations are restricted to freshwater while
others are amphidromous, is probably a complex of
cryptic species. The phylogeographic analysis of these
authors indicates that amphidromic populations have
colo-nized various stream systems, giving rise to
repeated evolution from amphidromic coastal
populations to strictly freshwater populations (or
cryptic species) of Paratya, presumably with some
form of ALD.
The view of amphidromy as plesiomorphic is not
universally held, stemming primarily from suggestions
by Pereira (1989) and Pereira & Garcia (1995), and
the opposite might be true for another important
freshwater group, the specious genus Macrobrachium
(Palaemonidae). They argued that because various
purportedly primitive freshwater palaemonid genera
had ALD in their life cycle, ELD must be derived.
According to this hypothesis, the ancestor of
Macrobrachium was a freshwater species with ALD,
which then gave rise to descendants which either
retained ALD or developed ELD (either amphidromous or, more rarely, completely fresh water. Pereira
(1989), went even further in making the case that all
the marine palaemonids are derived from a freshwater
palaemonid (presumably with ALD). This development would entail a life cycle with ALD evolving into
one with ELD. However, there is nothing in the larval
development of Macrobrachium spp. with ELD that is
noticeably different from that of other marine shrimps.
One would suppose that ELD derived secondarily
from ALD would show some set of unique or different
larval characteristics, when compared to other marine
species with ELD. No such features have been
reported, although many descrip-tive studies on
caridean larvae have been published. Williamson
(1982) stated, in his review of decapod larvae, that
ALD may certainly be regarded as a departure from
the ancestral condition in Decapoda. The sequence of
ELD (marine ancestor) to ALD (freshwater
Macrobrachium ancestor) to a morpholo-gically
similar ELD (amphidromous Macrobrachium spp.),
again seems unlikely simply on the basis of both
developmental constraints and the principle of
parsimony.
Mapping of ALD and ELD species on molecular
phylogenies of Macrobrachium potentially provides
good tests of the “ELD first” vs “ALD first”
hypotheses. Using the mitochondrial 16s RNA gene,
Murphy & Austin (2005) constructed a phylogeny
from a worldwide sample of 30 species. When
amphidromy and ALD were mapped on the phylogeny, five primarily amphidromous lineages contained
derived ALD species, supporting the “amphidromy as
primitive” view in these lineages. However, the most
basal lineages in the overall tree were ALD species,
supporting the Pereira & García (1995) hypothesis,
that ALD is primitive in Macrobrachium. This study
used a limited sample of the more than 238
Macrobrachium spp. (De Grave et al., 2009). Another
analysis of 46 Asian species, based on three nuclear
and two mitochondrial genes (Wowor et al., 2009),
supported the ELD as primitive and showed
independent origins of ALD in various clades. This
result agreed with less conclusive work by Liu et al.
(2007), based on a single mitrochondrial gene, which
639
supported the hypotheses that (a) Macrobrachium spp.
originated from marine ancestors and subsequently
invaded freshwater multiple times and (b) that the
ALD of land-locked species represents adaptive
convergence from different ELD ancestors.
Furthermore, none of the supposedly primitive
freshwater species from other palaemonid genera used
as out-group species, included in the Liu et al. (2007)
analysis, were in a basal position in the phylogeny,
which does not agree with the Pereira and García
hypothesis. On the other hand, Pileggi & Mantelatto
(2010) analyzed a sample of 58 north and south
American Macrobrachium species, using two
mitochondrial genes, to produce a phylogeny on
which the distribution of ELD and ALD life history
trait could be mapped. Although the authors suggested
that the phylogeny did indicate some support of the
Pereira and García hypothesis, they considered the
results inconclusive. Pileggi & Mantelatto (2010) felt
that the question, as addressed by phylogenetic
studies, remains open but may be resolved as more
species are sampled and included in these
phylogenetic studies.
Another way to address this issue is to look at
variation in embryo size (as an indicator of ELD and
ALD), in different populations of the same species,
especially in the same river system. An example of
such variation is that presented by the brackish/
freshwater Palaemonetes varians complex, in which
populations living in waters of different salinities
show variation in embryo size. Sollaud (1923, 1924),
proposed that such populations were subspecies,
which he named P. varians var. microgenitor (small
embryos; marine brackish), P. varians mesogenitor
(medium embryos, freshwater brackish) and P.
varians macrogenitor (large embryos, fresh water).
Holthuis (1950), was able to find sufficient
morphological differences between these subspecies to
raise them to the level of species (P. varians, P.
mesogenitor, and P. antennarius, respectively). Chow
et al. (1988), reported on genetic variation in egg size
and other characters in 20 Japanese populations of
Palaemon paucidens, with large-embryo populations,
living in lakes and ponds, while small-embryo
populations occurred only in rivers, i.e., with access to
the sea. The two types of populations showed genetic
(allozyme) differences and mating incompatibility.
Similarly, Mashiko & Shy (2008) found small-embryo
and large-embryo populations of Macrobrachium
nipponense in different locations along the western
Pacific. Some populations varied in embryo size in the
same river system, with small-egg populations in
estuarine environments and large-egg populations in
upstream freshwater streams and ponds. They were
able to show that these populations were capable of
640
and showed evidence of hybridization, indicating
incipient speciation. Finally, Macrobrachium amazonicum, a South American species with a very extensive geographic distribution, shows great variation in
life history traits, from coastal-amphidromous (ELD)
to far-inland populations, with both ALD and
freshwater ELD, as well as variation in several other
morphological and life history traits (Hayd & Anger,
2013; Vergamini et al., 2011). Such genetically
similar populations are obviously in the process of
speciation or are morphologically cryptic species, and
it would be of great interest to determine their
phylogentic sequence to help resolve the ELD-ALD
controversy of amphidromous and freshwater shrimps.
In summary, the weight of all current evidence
from physiological, developmental, and phylogenetic
considerations supports the hypothesis of multiple
invasion of marine species giving rise (a) to first ELD
species requiring brackish or marine water development, which then (b) gave rise to ALD species, or,
more rarely, to species which were able to adapt ELD
to plankton-rich lentic freshwater habitats.
Transfer of larvae from freshwater to the sea
The larvae of amphidromous shrimps require saline
waters to complete development. As the adult females
live, mate and primarily spawn in upriver freshwater
habitats, the larvae have to be delivered to river
mouths for development to brackish water estuaries or
high salinity coastal waters. Earlier workers on
amphidromous shrimps hypothesized that upstream
females hatch their larvae directly into stream flow,
after which the larvae drift more or less passively to
downstream estuarine or marine habitats (Chace &
Hobbs, 1969; Hunte, 1978; Hamano & Hayashi,
1992). More recent studies on the larval biology of
such species have definitively demonstrated such
larval drift (Holmquist et al., 1998; March et al., 1998;
Benstead et al., 1999). Most of these species occur in
tropical and subtropical stream habitats in which
distances from the adult habitat to the sea are
relatively short, i.e., a few to dozens of kilometers,
e.g., Puerto Rico, other Caribbean and small oceanic
Indo-Pacific islands; large islands (e.g., Japan,
Taiwan) and continental locations relatively close to
the sea (coastal stream systems in Costa Rica, e.g.,
Pringle & Ramirez, 1998; Covich, 2009).
Stage-I larvae of amphidromous caridean species
are lecithotrophic, i.e., do not feed. Instead, the larvae
utilize yolk droplets remaining from embryonic
development as a nutritional resource. Such larvae
must molt to Stage II (first feeding stage) or
sometimes Stage III (Anger & Hayd, 2010) before
their food stores are used up or they will starve to
death (Rome et al., 2009 and references therein).
Thus, Stage-I larvae have a limited period, usually a
few days, to drift downstream in freshwater to saline
waters, which trigger molting to Stage II and the
commencement of feeding. For females of amphidromous species on small oceanic islands or other
locations in which the adult habitat is 1-2 days larval
drifting distance to the sea, larvae can easily arrive at
the sea before starvation precipitates mortality.
There are other patterns as well, at least in
Macrobrachium spp., in amphidromous species living
far from the sea. Macrobrachium amazonicum in
South America is composed of populations ranging in
distribution from coastal to far inland locations in two
(northern and southern) hydrologically separate river
systems across tropical South America (Anger &
Hayd 2010). These populations have differences in
life history and sexual dimorphism which indicates
that they may consist of incipient or sibling species
(Vergamini et al., 2011; Hayd & Anger, 2013). In the
Pantanal (upper Paraguay basin) wetland populations,
planktonic larvae develop completely in the relatively
stable plankton-rich freshwater wetlands. Anger &
Hayd (2010) compared the dependence on larval
lecithotrophy of early larval stages between a Pantanal
population and one from northeastern Brazil, in which
larvae drifting from upstream Amazon River
populations arrive and develop in low salinity
estuaries. They found that Pantanal larvae were
hatched with lower amounts of embryonic yolk
reserve and were less dependent on lecithotrophy than
the Amazon River estuarine larvae. Pantanal Zoea I
could survive without food for 8-9 days versus 14-15
days in the Amazonian larvae. Furthermore, Pantanal
Zoea I larvae were facultativly lecithotrophic but Zoea
III (and beyond) larvae completely planktotrophic.
Amazonian estuarine larvae, which require salinity
(optimally 10 ppt) to reach and continue into zoeal
stages, can survive without food through Zoea III,
occasionally molting to Zoea IV after which obligate
planktotrophy begins (Anger & Hayd, 2009, 2010).
The greater dependence on lecithotrophy in Amazonian larvae is likely an adaptation to the very long
drift times in moving river water from upstream
hatching sites to coastal estuaries. Pantanal populations have evolved further away from lecithotrophy
as development occurs completely in a plankton-rich
more stable lentic habitat (Anger & Hayd, 2010).
These authors hypothesized that the continued albeit
limited dependence on lecithotrophy in the Pantanal
larvae is a vestige of the more extensive lecithotrophy
evolved in coastal marine ancestors invading riverine
freshwater habitats.
Interestingly, in the North American M. ohione,
which inhabits rivers emptying into the Gulf of
Mexico and southeastern Atlantic coast of the United
States, larvae show a lower dependence on lecithotrophy than any of the M. amazonicum populations
from South America studied by Anger & Hayd (2010).
Zoeae I are completely lecithotrophic, but all yolk
reserves are used or disappear after the molt to Zoea II
which, as in later stages, is completely planktotrophic
(Bauer & Delahoussaye, 2008 and references therein).
There is no difference in the degree of lecithotrophy
between coastal (Atchafalaya river, only 250 km in
length) and far-upstream populations in the Mississippi
river (Olivier et al., 2012). This variation in the degree
of larval lecithotrophy between M. ohione and M.
amazonicum populations is perhaps a good reminder
that selection does not act equally on the same traits in
populations presumably derived from different
ancestral stocks.
Not all amphidromous species or populations
deliver larvae to the sea via river drift. In river systems
on continents or other large land masses, distances
from the adult habitat to the sea may be hundreds or
thousands of kilometers from the sea, e.g., M.
rosenbergii (Ling, 1969), M. malcomsoni (Ibrahim,
1962), Macrobrachium ohione (Bauer & Delahoussaye,
2008; Olivier & Bauer, 2011), and M. amazonicum
(Magaelhães & Walker, 1988). Such distances may be
beyond the drifting capacity of Zoea-I larvae. In such
species, females may have to assist larval delivery by
migration down into or near coastal estuaries or
nearshore marine habitats in order to release larvae.
Various observations or studies on the distribution of
reproductive (prehatching) females have indicated
such migrations in different Macrobrachium species
on continental land masses, e.g., M. rosenbergii (Ling,
1969); M. malcomsonii (Ibrahim, 1962), M. ohione
(Reimer et al., 1974; Bauer & Delahoussaye, 2008;
Olivier & Bauer, 2011), and Cryphiops caementarius,
a probable species of Macrobrachium (Pileggi &
Mantelatto, 2010). Females incubating embryos of
these species appear in coastal estuaries or nearshore
coastal waters during the reproductive season which is
coincident with the high water or flood season of the
rivers that the adults inhabit. The females then
disappear from the estuaries soon after the end of the
peak reproductive season, presumably reentering the
river and moving back upstream.
These species vary in the degree of migration from
upstream freshwater habitats to downstream saline
habitats. In C. caementarius from Peru, Hartmann
(1958) demonstrated with population sampling that
only females migrate down from as much as 100 km
upstream to enter the river mouths where wave action
mixes coastal waters with river water to produce
brackish water. Entry into the river mouth apparently
641
occurs well before hatching of embryos because the
young postlarvae first appear there, indicated that
larval development occurs in coastal waters.
Hartmann’s work was supported subsequently by
Dennenmoser et al. (2010) with population genetics,
based on mitochondrial DNA haplotypes, showing
long-distance dispersal and mixing among coastal
populations via the sea. Anecdotal observations on M.
rosenbergii suggest that brooding females migrate
downriver from as far as 200 km upstream into upper
estuaries where hatching and larval development
occur (Ling, 1969). Reimer et al. (1974), carefully
documented the appearance of M. ohione in the
Galveston Bay estuary (Texas, USA), during the
reproductive season, and the disappearance of
individuals from the estuary afterwards. Bauer &
Delahoussaye (2008), sampling M. ohione at upstream
and downstream locations in the Atchafalaya River
(Louisiana, USA), found a similar result. Reproductivesized adult females with embryos were only found in
the Atchafalaya Delta estuary during the spring and
early summer reproductive season. The proportion of
reproductive females with embryos near hatching was
much higher in the Atchafalaya Delta (estuary) than
150 km upstream. Rome et al. (2009) sampled larvae
in the river and found a much greater abundance of
hatching (Stage I) larvae within the estuary than at the
upstream location, supporting the view that most
females are hatching larvae in the estuary. The
females of populations of M. ohione, in the lower
Mississippi River, have similar migrations as indicated
by the upstream-downstream distribution of females
bearing embryos near hatching (Olivier & Bauer,
2011).
In several Macrobrachium species, from mountainous Atlantic and Pacific coasts of Costa Rica, no
evidence of downstream female migration has been
found (I. Wehrtmann, pers. comm.). Compared to
species such as M. ohione in the Atchafalaya and
Mississippi Rivers, the distances from upstream
populations to the sea in this Central American
Macrobrachium spp. are relatively short. Here, as with
species from small tropical islands and other nearcoast continental amphidromous shrimps, current flow
can carry hatched larvae from upstream to the sea
within 1-2 days, within the non-feeding time limits of
Stage-I lecithotrophic larvae.
In many amphidromous species, hatching and/or
release of larvae coincides with high river or stream
flows which facilitate both female migration, when it
occurs, and rapid larval drift to the sea (Fig. 4). In
palaemonid species in continental large river systems,
female migration and hatching occur during the river’s
seasonal flood. Hartmann (1958) showed that females
642
Figure 4. Larval delivery to the sea by stream drift or female migration occurs during the wet (rainy, flood) season of the
year, while the upriver juvenile migration after marine larval development occurs during the dry (low-flow) season.
of the palaemonid Cryphiops caementarius make their
downstream migration to the sea during the Austral
summer (December-March) when, swollen by summer
rains, Peruvian coastal rivers are at flood stage. In M.
malcolmsonii, females move down to about 80 km
upstream of the Godavari estuary to release larvae. At
this distance, stream flow during the seasonal river
flood, when hatching occurs, should be sufficient to
deliver drifting larvae to the estuary in 1-2 days.
Above it was noted that, in M. ohione from the
Mississippi River system, the female hatching
migration and larval release occur during the spring
flood. In Central America, a relatively narrow isthmus
divided by a mountain chain, distances to the sea are
relatively short, and hatching and larval drift
apparently occur during the rainy season, when stream
flows are high (I. Wehrtmann, pers. comm.). Likewise,
freshwater shrimps in high gradient streams on the
mountainous island of Puerto Rico tend to have their
peak reproductive season during the wet season of the
year, in which stream flows are higher (Covich et al.,
1996; Heartsill-Scalley et al., 2012).
Return upstream migration by juveniles
After passing through several larval stages in an
estuary or the open sea, the planktonic larva becomes
benthic as it metamorphoses to the more shrimp-like
postlarvae, a transitory stage little different from the
subsequent juvenile stages (Anger, 2001; Bauer,
2011b). In M. rosenbergii, the small juvenile rapidly
undergoes further molts and growth, and within 1-2
weeks shows signs of migratory behavior. Little is
known about where the metamorphosis from planktonic larva to benthic postlarva takes place, but the
latter must soon find the mouth of a river or
freshwater stream and begin its trek up to the adult
freshwater habitat. The stimuli used by these individuals to enter river mouths have not been studied.
Sufficient research on the upstream juvenile
migrations has been done to make some generalizations about them. One is that juveniles can be
observed moving upstream at night (Ibrahim, 1962;
Hamano & Hayashi, 1992; Benstead et al., 1999;
Bauer & Delahoussaye, 2008; Kikkert et al., 2009).
This is not surprising, as nocturnal activity by small
shrimps, potential prey of larger predators, is quite
common. A reasonable hypothesis for the ultimate
cause of the nocturnal activity of shrimps is avoidance
of predation by visually hunting fish and birds (e.g.,
Kikkert et al., 2009). The most important proximate
factor stimulating migration would obviously seem to
be highly reduced light intensity at night. Lesser
variation in light levels, e.g., by cloud cover or
moonlight, seem to have little effect on juvenile
migrations, as shown by Kikkert et al. (2009) in three
species from different families of amphi-dromous
shrimps. Bauer (2011b) suggested, based largely on a
lack of observation of movement during the day, that
migrating juveniles are quiescent in protected habitat
along the riverbank, resting, feeding, and molting.
Support for this hypothesis was given by the increase
in size (growth) with increasing distance upstream
from the sea observed in migrating juveniles of various
amphidromous species (Hartmann, 1958; Bauer &
Delahoussaye, 2008; Kikkert et al., 2009). However,
in M. ohione, day and night trapping shows continued
upstream movement along the bottom during the day,
very unlike the swimming near the water surface
observed only at night (T. Olivier & P. Hartfield, pers.
obs.). More detailed observations need to be made on
both day and night behavior and distribution to test
more completely the hypothesis of nighttime-only
juvenile migrations.
Not all upstream migrations by shrimps are
necessarily young juveniles just coming up from the
sea. An upstream “mass migration” by M. australiense, a completely freshwater species, was observed
by Lee & Fiedler (1979). It was composed by
subadults and some reproductive individuals. Like
juvenile migrations, the shrimps were on the move at
night, crawling and walking upstream. Likewise,
Fievet (1999b), witnessed an upstream migration of
Xiphocaris elongata on the Caribbean island of
Guadeloupe composed by individuals too large to be
young juveniles coming up from the sea. The
movement was unusual, in that it occurred during the
day, and appeared to be stimulated by a sudden release
of water over the weir on which the shrimps climbed.
It may be that such movements of subadults or young
adults occur when they have been prevented from
moving up past a particular point by low or interrupted
stream flow, and then are stimulated by a later return
of flow. Alternately, shrimps displaced downstream
by previous high flows might be returning back
upstream with such movements.
The migration of juveniles occurs near the bank
where the velocity of flow is the slowest and requires
the least energy output by the small juvenile to move
upstream against it. There has to be some flow to
serve as the directional cue which will trigger the
positive rheotaxis on the juvenile, so that they move
upstream. The exact location of the narrow band of
migraters along the bank depends on the type of
stream or river. In the steep, shallow, rapidly flowing
streams, characteristic of the mountainous tropical
islands on which amphidromous shrimps are often
abundant and diverse, a narrow column of juveniles
may be observed swimming and walking in the very
shallow water, e.g., splash zone, just along the bank
(Kikkert et al., 2009). When reaching the rapid flow
of the frequently encountered cascades, the juveniles
may leave the stream completely and crawl up and
around the obstruction in the wetted area on the side
of the bank (Ibrahim, 1962; Ling, 1969; Hamano &
Hayashi, 1992; Hamano & Honke, 1997; Holmquist et
al., 1998; Benstead et al., 1999; Fievet, 1999a;
643
Benbow et al., 2002; March et al., 2003; Kikkert et
al., 2009). However, there must be some flow or the
juveniles become confused (Benstead et al., 1999).
The microflow pattern in climbing habitats may be
quite erratic and occur in short bursts, changing the
climbing environment found by the juveniles (Benbow
et al., 2002). As a result, juveniles often move upward
in short jumps as the immediate microflow quickly
waxes and wanes. The opportunistic crawling and
climbing ability of these juveniles can be utilized to
get them above artificial man-made obstacles (dams,
weirs), using shallow inclined “shrimp ramps”
equipped with a slow flow (see review in Bauer,
2011b).
The response of juveniles to obstacles and flow
encountered, as they move upstream, also varies with
body morphology of the species. The more robust
Atya spp., such as A. scabra and A. innocuous, with a
stout, somewhat dorso-ventrally flattened shape, and
short stout legs, are less easily dislodged by flow than
Macrobrachium spp. and especially Xiphocaris elongata
juveniles, with their slender and delicate built legs
(Kikkert et al., 2009).
On the other extreme of juvenile migration is the
environment confronting migrating juveniles in the
larger, deep, and low-sloped coastal rivers found on
continents or large islands. In M. ohione from the
southeastern United States, juveniles swim near the
surface at night in a band or swarm within 1-2 m of
the river bank, sometimes just along the water’s edge
(Bauer & Delahoussaye, 2008). Although juveniles
have been at times observed in very shallow water by
this author (RTB), they do not slowly crawl on the
bottom or outside of the water, and are seldom forced
to do so in these large rivers. In laboratory experiments, they are capable of crawling slowly up and
over an appropriately constructed ramp (T. Olivier,
pers. comm.). Climbing by upstream migrating juveniles, when confronted with a low dam or weir, has
been observed in M. malcolmsonii (Ibrahim, 1962, in
the river Godvari, India) and M. rosenbergii (Ling,
1969 in Malaysia).
Although some river or stream flow is necessary to
provide migrating juveniles with the stimulus needed
to direct them upstream, too much flow may be
equally detrimental. Juvenile migrations generally
take place when stream flows are seasonally low (Fig.
4). In M. malcolmsonii, migration takes place in the
river Godavari, from August to February, when river
flow is slowing from the previous June-September
monsoon flood (Ibrahim, 1962). When flow completely stops in some portions of the river, the upstream
migration is halted. Similarly, the upstream migration
of Cryphiops caementarius occurs during low flow
644
Figure 5. Hypothesis of density-dependent recruitment
of upstream-migrating juveniles into resident populations
in a large continental river system. The relative density
of resident river populations (unfilled upright shrimps) is
given by non-italicized numbers, and the rate of
recruitment of migrating juveniles (filled shrimps) by
italicized numbers from 1 (lowest) to 8 (highest). Note
that the density in resident populations decreases
gradually upstream during juvenile migration season but
not necessarily in a linear fashion. The rate of
recruitment and density of resident populations are
inversely correlated.
periods in Peruvian coastal streams from JuneSeptember (Austral winter) (Hartmann, 1958). Peak
juvenile migrations of M. ohione in the Atchafalaya
River coincide with decreasing water velocity that
occurs during the summer in the lower Mississippi
River system (Bauer & Delahoussaye, 2008). A
similar pattern has been observed in Macrobrachium
species in Costa Rica, in which the juvenile migration
occurs during the dry season, when the river flows are
slowest (I. Wehrtmann, pers. comm.).
Future research on amphidromy in Latin America
Most research on amphidromy has been conducted on
a few Caribbean islands, Australia, Japan, Hawaii, and
Figure 6. Hypothetical Source-Sink dynamics of an
amphidromous shrimps in a large continental river
system. Females (unfilled upright shrimps) of farupstream populations become mature, spawn, and begin
downstream migration (solid lines), but must release
larvae (upside-down shrimps) before arriving at saline
water downstream (estuary or open sea). These nonfeeding stage-I larvae drift downstream (dashed lines),
but do not survive (X) to arrive at the sea because their
yolk reserves are not sufficient for the trip. Downstream
females migrate down to the sea and release larvae which
develop there. After metamorphosis, the now benthic
postlarvae/juveniles (filled shrimps) migrate (dotted
lines) along the shore, feeding and growing as they move
upstream, and recruit into (are the source of) both
downstream and upstream populations.
some other Pacific and Indo-Pacific localities. In Latin
America, excluding Puerto Rico, where much research
on amphidromous shrimps has been done, relatively
little work on amphidromous species has taken place
until recently (see papers above). Subtropical and
tropical Latin America (used in the broadest sense:
countries south of the United States) is home to an
incredibly rich and diverse array of amphidromous
species as recent studies are showing. Yet very little
has been forthcoming from the large Caribbean islands
of Hispaniola (Haiti and the Dominican Republic),
Figure 7. Hypothetical Source-Sink dynamics of an
amphidromous shrimp inhabiting a chain of ocean
islands located within an offshore current system.
Females (unfilled upright shrimps) from Island A
produces larvae (upside down swimmers), some of which
are retained by local currents and recruit as juveniles
(filled shrimps) back to Island A, and some of which
continue on downstream in the offshore current to recruit
on islands downstream. The process is repeated
sequentially at each island. If there are no landmasses
downstream of Island D, larvae from upstream islands
swept downstream by the prevailing offshore current will
not survive.
Cuba, and Jamaica, which presumably are home to a
rich amphidromous shrimp fauna. The huge and
largely unexplored tropical rainforest areas of the
Orinoco Basin, Amazonia, the Pantanal, and other
areas of tropical South America, as well suitable areas
in Mexico and Central America hold large numbers of
freshwater and amphidromous shrimps. However,
basic descriptions of the life history of such species,
such as those given in papers cited above from
645
Amazonia and the Pantanal, are largely lacking. Thus,
there is a tremendous potential for Latin American
biologists to ask and answer basic questions about
amphidromy and its evolution in shrimps.
In addition to basic life history information, i.e.,
type of larval development, delivery of larvae to the
sea by stream drift or female migration, and juvenile
upstream migrations, there are a number of other
potentially productive areas of research. What are the
patterns of larval release and the return juvenile
migration, and how are they related to proximate
factors such as precipitation, water flow and other
meteorological conditions? Where do larvae go when
they are delivered from freshwater into the marine
environment? Is there local retention of larvae and
reinvasion of the same stream system by its resident
population or is there wide dispersal at sea? The
increasing literature on population genetics in amphidromous species has often revealed widespread
panmixia, but not in all cases (e.g., Weese et al., 2012;
also see Hunte, 1978). It would be of great interest to
document the distribution nearshore and in the open
sea of the larval stages of different species in a
particular region. Likewise, various interesting questions
could be answered rather easily if just the first stage
larvae of different species were identifiable and
distinguishable. This could be a relatively simple
project in which first-stage larvae are easily collected
from hatching females in the laboratory and then
figured and described, with the result of an
identification key. As only first-stage larvae will be
found in stream plankton collections, enumeration of
the relative abundance of the different species, based
on such a key, would give valuable data for the
temporal pattern of reproduction and larval release in
a complex of amphidromous species in a particular
stream system.
How do the newly metamorphosed postlarvae
travel to and gather in river mouths in order to begin
the upstream juvenile migration? As most studies
indicate migration at night only, what are the juveniles
doing during the day? What are the stimuli or
environmental factors which cause some juveniles to
recruit into one area of the stream, and others to
continue onwards? Is there some density-dependent
mechanism controlling this process in which a
juvenile decides to recruit to a particular location or to
continue upstream to a less densely populated area
(Fig. 5)? Is this related to the existence of “sink” (nonreproducing) populations of amphidromous shrimps,
recruited from juveniles produced by females of
coastal (downstream) populations? According to this
hypothesis, individuals recruit and grow to maturity so
far upstream that when females mature and spawn,
646
they are too far from the sea for their first-stage larvae
to make it to saline water in time to molt to the StageII (first feeding stage) and survive (McDowall, 2010;
Bauer, 2011a) (Fig. 6). Conversely, if some populations on oceanic islands are so far downstream in
oceanic current systems that they are populated from
larval or juvenile recruits from upstream source
populations (Fig. 7), can they ever contribute to the
next generation except perhaps locally?
These and many other questions about amphidromy related to invasion of freshwater by marine
species, occupation, and distribution within freshwater
habitats should keep the growing body of Latin
American aquatic biologists occupied for some time to
come. I look forward to this information and perhaps
to having the good fortune to participate in such
studies.
ACKNOWLEDGMENTS
Many thanks are due to Monika Springer, for her
outstanding organization of “El Primer Congreso
Latinoamericano de Macroinvertebrados Aquáticos”
at the University of Costa Rica (UCR), San José.
Special thanks are due to Ingo Wehrtmann for
organizing the decapod session at those meetings and
this special number on decapod biology. I also thank
Ingo and the Department of Biology, UCR, for
inviting me to teach with Ingo a short course on
shrimp biology by which my stay at UCR was funded.
I greatly appreciate the useful suggestions and
comments of Alan Covich, and the other anonymous
reviewers, although I may not have used them all, so
that any omissions or errors in the manuscript are my
own. This is contribution Nº150 of the University of
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El género Macrobrachium en América Latina
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 651-675, 2013
651
Review
Los langostinos del género Macrobrachium con importancia económica y
pesquera en América Latina: conocimiento actual, rol ecológico y conservación
Marcelo U. García-Guerrero1, Felipe Becerril-Morales2
Fernando Vega-Villasante3 & Luis Daniel Espinosa-Chaurand3
1
Laboratorio de Acuicultura C.I.I.D.I.R., Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional
Calle Hornos 1003, Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán, Oaxaca, 71230, México
2
Universidad del Papaloapan, Campus Loma Bonita, Avenida Universidad s/n
Loma Bonita, Oaxaca, 68400, México
3
Laboratorio de Acuicultura Experimental, Centro de Investigaciones Costeras
Universidad de Guadalajara, Puerto Vallarta, Jalisco, México
RESUMEN. Los langostinos del género Macrobrachium con interés económico y pesquero son bien
conocidos y explotados en casi todas las comunidades ribereñas de Latinoamérica. Sin embargo no han sido
estudiados apropiadamente, y su conservación está en riesgo. Las características económicas, sociales y
culturales, de la mayoría de los países de la región, que se traducen en el deterioro del hábitat y la
sobreexplotación pesquera, ponen en peligro de desaparición las poblaciones de este género de
macroinvertebrados acuáticos. De esto, se desprende que todas estas especies están escasamente estudiadas y
el estado actual de sus poblaciones no es conocido, si bien en el caso de M. amazonicum hay numerosos
estudios. Las técnicas de cultivo es el rubro en que más investigación se ha realizado. En este trabajo se
resume el conocimiento que se tiene sobre las especies nativas de Macrobrachium en Latinoamérica y se
discute su importancia económica y necesidades de conservación.
Palabras clave: Macrobrachium, especies nativas, conservación, acuicultura, Latinoamérica.
The Macrobrachium prawns with economic and fisheries importance in Latin America:
present knowledge, ecological role, and conservation
ABSTRACT. The prawns of the genus Macrobrachium with economic and fishing interest are well known
and exploited in almost all coastal communities in Latin America. However they have not been properly
studied and their conservation is at risk. The economic, social and cultural characteristics in most countries in
the region have resulted in habitat degradation and overfishing, consequently, the populations of this genus of
aquatic macro invertebrates are endangered. From this, it follows that all these are poorly studied, and their
population status is not known, although in the case of M. amazonicum there are numerous studies. Culture
techniques is the area in which more reasearch hs been done. This paper summarizes the knowledge we have
on native species of Macrobrachium in Latin America and discusses their economic importance and
conservation.
Keywords: Macrobrachium, native species, conservation, aquaculture, Latinamerica.
___________________
Corresponding author: Marcelo U. García-Guerrero ([email protected])
INTRODUCCIÓN
El suborden Caridea se compone de aproximadamente
2.500 especies distribuidas en 21 familias que habitan
prácticamente en todos los cuerpos acuáticos del
planeta (Grave et al., 2008). Entre estos, destaca la
familia Palaemonidae que incluye 36 géneros
reconocidos de especies que se distribuyen en agua
marina, dulce y/o salobre (Holthuis, 1952). Después
de los Atydae, los Paleaemonidae más abundantes
pertenecen a la subfamilia Palaemoninae, siendo el
género más diverso Macrobrachium (Grave et al.,
652
2008), coloquialmente llamados langostinos, camarones, acamayas, cauques o gambas, dependiendo de
la región. Este género lo integra al menos 238 especies
que se distribuyen en la franja tropical y subtropical de
todo el mundo (Grave et al. 2009 en Bauer, 2011a). Al
interior del género, existe mucha variación en cuanto a
longitud máxima, morfología y requerimientos de
hábitat (Pileggi & Mantelatto, 2010). La mayoría de
estas especies están descritas en los trabajos de
Holthuis (1952, 1980), quien realizó una amplia
revisión de los paleomónidos de América, siendo sus
trabajos aún vigentes para este género. En el presente
trabajo, se pretende resumir y comentar el conocimiento que se tiene de las especies nativas de
Latinoamérica que se clasifican dentro de este género.
Asimismo, se discute su importancia económica y la
necesidad de conservarlos.
Biología y ecología de langostinos
Si bien existen numerosos estudios sobre la biología
de este género, Ling (1962, 1969a, 1969b) fue quizás
el primero que describió su ciclo de vida, destacando
dos aspectos importantes: un desarrollo larval que
comprende más de doce estadios y que, en al menos
alguno de estos, necesitan agua salina para sobrevivir.
Las hembras pueden desovar varias veces al año y
producir miles de huevos en cada desove, que son
portados bajo el abdomen durante su incubación
(García-Guerrero & Hendrickx, 2009), cuya duración
depende de la temperatura del agua (García-Guerrero,
2010). De acuerdo a Bauer (2011a, 2011b), las
hembras se alimentan, reproducen y desovan en agua
dulce, pero las larvas deben estar en el agua salina al
inicio de su desarrollo. En algunas especies, los
huevos son incubados y las larvas liberadas río arriba,
siendo transportadas a la deriva en dirección al mar
(zona estuarina) por el cauce del río. En otras especies,
las hembras migran río abajo, llevando la masa de
huevos más cerca de las bahías costeras o estuarios
donde eclosionan. Las larvas son planctónicas y una
vez que se han transformado y crecido a etapas
juveniles comienzan a migrar desde la costa hasta las
zonas altas de aguas dulces, contribuyendo con ello al
flujo de energía convertida en biomasa, a lo largo de
los diferentes hábitats por los que transitan. Las
distancias recorridas pueden ser desde decenas hasta
cientos de kilómetros (Bauer, 2011b). Esta
característica, conocida como anfidromía (McDowall,
2007), sitúa a los langostinos en una posición
sobresaliente en el elenco de adaptaciones y roles
ecológicos presentes en los organismos acuáticos,
incluso desde una perspectiva evolutiva. Al parecer,
son pocas las especies que realizan migraciones en las
que distintas clases de edad (estadios de su ciclo de
vida), se desplazan y completan secciones de la ruta
migratoria, a través de un gradiente de salinidad del
medio acuático (desde el mar hacia el estuario y aguas
dulces o viceversa) e involucrando a una sola
generación. Al menos en el caso de México, M.
americanum y M. carcinus son ejemplos de especies
del género en que es posible encontrar algunos grupos
de edad, preferentemente juveniles, en vertientes de
los ríos y cerca de la zona costera, en tanto que los
ejemplares adultos se suelen distribuir preferentemente en las zonas medias y altas de las mismas
vertientes, en ambientes completamente dulceacuícolas.
Los langostinos son un grupo que tiene un papel
ecológico importante para la dinámica ambiental de
los ecosistemas de ríos y lagunas, tanto costeras como
continentales (Murphy & Austin, 2005). Son
bentónicos (especialmente como juveniles y adultos),
y suelen ocupar cuevas, resquicios bajo piedras y
raíces sumergidas, donde encuentran refugio y
alimento (Montoya, 2003). Son omnívoros y carroñeros, consumen detritos, algas, restos de animales
muertos y además son depredadores de macroinvertebrados acuáticos (Albertoni et al., 2003b) y peces
(Rodd & Resnick, 1991; Zuk & Kolluru, 1998). Por
otra parte, también suelen ser presas de vertebrados,
como peces, aves y reptiles, o mamíferos como
mapaches y nutrias (Ogden et al., 1976; Sukumaran &
Kutty, 1979; Casariego et al., 2008).
Dados estos hábitos alimenticios y el sitio donde
radican en la base de la columna de agua, los
langostinos representan un componente importante en
los procesos de recirculación de energía y nutrientes
del sistema bentónico (March & Pringle, 2003). Estos
crustáceos participan activamente en el proceso de
bioturbación, merced a sus actividades, principalmente de forrajeo, donde el sustrato del fondo es
removido y modificado. Esto significa la revitalización del fondo y la modulación de la permeabilidad
de los elementos químicos involucrados en los
procesos biogeoquímicos (Palmer, 1997; Covich et al.,
1999). Algunas especies de crustáceos, por ejemplo,
pueden procesar la hojarasca acumulada en el lecho de
los ríos en beneficio de otras especies y del ciclo de
nutrientes (March et al., 2002). Por lo tanto, la
ausencia de este tipo de organismos, podría llevar a
escenarios de perturbación e inestabilidad del bentos,
una vez que la acumulación de materia orgánica y
otros materiales puede causar condiciones anóxicas y
altos niveles de amonio en lugares o épocas donde el
flujo de aguas es nulo o reducido (Covich et al.,
1999). Por otra parte, y más allá de su presencia per
se, la composición específica en ensambles de
langostinos, es relevante en algunas comunidades del
bentos (Covich & McDowell, 1996). Por ejemplo, de
acuerdo a su actividad de ramoneo sobre comunidades
algales y de macroinvertebrados (quironómidos),
ensambles de langostinos (géneros Macrobrachium,
Atya y Xiphocaris) regulan las interacciones con otros
herbívoros como moluscos y otros tipos de crustáceos
(March et al., 2002).
Los participantes de dichas interacciones (individuos de cada especie en el ensamble) pueden estar
presentes en distintas secciones de los ríos, desde la
cabeza hasta la desembocadura, en aguas marinas y
estuarinas, según los pulsos migratorios (Bauer,
2011a, 2011b). De acuerdo a lo anterior, la influencia
de las poblaciones de langostinos, y por tanto su rol
ecológico, puede extenderse a lo largo de las cuencas
fluviales, acoplarse a los sistemas marinos o estuarinos e incluso trascender a otras cuencas, vía procesos
de dispersión tanto en estadios larvarios (fases
planctónicas) como adultos (durante eventos de
rebalse o inundaciones en zonas de baja pendiente,
como planicies costeras) (Bauer, 2011a, 2011b).
Desde un punto de vista ecológico, la característica
que quizás distinga particularmente a los langostinos
del género Macrobrachium, puede ser el rol que juega
el tamaño de los individuos tanto en las habilidades
competitivas a nivel interespecífico, como en la
posición de las especies en la trama trófica del bentos
dulceacuícola (Cushing, 1989). Esta aseveración se
basa en que la condición de migrantes anfídromos
como la de su funcionalidad trófica (predadores y
carroñeros omnívoros), pueden compartirla con otras
especies bentónicas (otros crustáceos carideos). Las
especies de Macrobrachium suelen alcanzar tamaños
relativamente grandes, haciéndolas proclives a
mayores tasas de consumo en el forrajeo (competencia
por explotación), o bien aprovechar mejor sus
conductas territoriales o de dominancia (competencia
por interferencia). Desde luego, lo anterior requiere
respaldarse con estudios empíricos que se podrían
orientar también a explorar la relación entre el tamaño
y diversidad del género, la cual es amplia en este
grupo. Por otra parte, el tamaño de los langostinos de
este género también podría ser un elemento relevante
en la percepción de uno de sus depredadores más
tenaces: el ser humano.
Importancia económica de langostinos
Algunas de las especies de Macrobrachium tienen un
alto valor económico sobre la base de su sabor, alto
contenido de proteína y atractivo visual, siendo un
producto bien cotizado como alimento para consumo
humano (Kent, 1995). A nivel mundial, este mercado
es abastecido principalmente por Macrobrachium
rosenbergii, especie asiática ampliamente cultivada,
que se produce en India, China y Tailandia, desde
donde se exporta a Europa, Asia y Norteamérica
653
(New, 2009). La producción mundial de langostinos
del género Macrobrachium es reducida, al compararla
con la de los decápodos marinos de la familia
Penaeidae, debido quizás a que estos, por sus
características poblacionales de habitat, pueden ser
extraídos masivamente del mar y existen técnicas bien
establecidas para la producción de juveniles de las
principales especies de interés empleadas en la
acuicultura. Distinto es el caso de las especies de
Macrobrachium que no son explotadas o producidas
en la misma escala. Su pesca reporta cifras mucho más
bajas, al igual que la producción en cultivo. Sin
embargo, el que sea un producto que puede cultivarse
en agua dulce (New, 2002, 2005), su pesca y cultivo
reviste gran importancia, sobre todo en zonas alejadas
de la costa, donde el agua salada no es fácilmente
disponible. De acuerdo a la FAO, desde 1980 la
producción mundial de langostinos de agua dulce vía
la acuicultura se ha ido incrementando constantemente, estimándose en la actualidad en aproximadamente 460.000 ton año-1 de las cuales casi la mitad
corresponden a M. rosenbergii, proveniente de Asia
(New, 2009). La otra mitad, que proviene
presumiblemente de la pesca, menos del 20%
corresponde a América Latina con producción o pesca
principalmente de especies nativas de gran tamaño y
con demanda en el mercado (New, 2009). Es
importante señalar que no existen o no están
disponibles datos actualizados de explotación pesquera en América Latina, pues en todos los países de
la región la pesca de este género es principalmente
artesanal o de subsistencia por parte de comunidades
asentadas en las márgenes de los ríos; con frecuencia
ejercida de manera informal o ilegal y, en la mayoría
de los casos, su captura no es reportada o
documentada oficialmente. Además de la producción
derivada de la pesca, se tiene cierta producción de M.
rosenbergii, que se ha introducido y se cultiva en
América Latina (New, 2002, 2009).
Actualmente, diversos grupos de investigación han
dedicado ciertos esfuerzos a conocer los atributos
biológicos o ecológicos que definen a las especies de
este género que tienen importancia económica. La
mayoría de la información disponible para especies
nativas de América Latina describe aspectos
biológicos, ecológicos y en ocasiones de cultivo
controlado (presente estudio), pero poco se conoce
sobre los números reales de explotación pesquera o
del estado real de sus poblaciones. Las más explotadas
son, dependiendo de cada zona geográfica, M.
carcinus, M. amazonicum y M. acanthurus del lado
del Atlántico o bien M. americanum, M. tenellum y M.
digueti del Pacífico. Para todas ellas, si bien se conoce
su biología básica, escasamente se tiene información
de sus atributos poblacionales y su explotación por las
causas antes mencionadas. Actualmente, la principal
654
atención se relaciona con su captura para consumo,
sea con trampas, nasas, arpones, atarrayas o en forma
manual. Las mejores oportunidades de captura ocurren
durante el período reproductivo debido a que en esas
épocas suelen, sobre todo las hembras, realizar
migraciones para liberar las larvas cerca de la costa
(Bauer, 2011a, 2011b). Dado que estas llevan los
huevos adheridos entre los pleópodos, su extracción
implica también la pérdida de la progenie.
Estudios realizados sobre el género
Revisando la literatura existente para el género, no se
puede ofrecer un claro panorama sobre el estado
actual de sus poblaciones. Sin embargo, se ha sugerido
que, una disminución en las poblaciones naturales ha
ocurrido durante los últimos 20 años a nivel global
(Mantelatto & Barbosa, 2005), aún cuando no se
tienen datos estadísticamente confiables sobre el
status de cada una de estas poblaciones. Las limitantes
para su conservación se deben principalmente a la
sobrepesca y a condiciones adversas que, para su
desarrollo, afectan áreas específicas, la falta de
regulación y limitado conocimiento sobre estos grupos
(Covich et al., 1999; Bauer, 2004), así como de las
obras hidráulicas como las presas hidroeléctricas. Por
otra parte, existe mayor información para temas
relativos a taxonomía, adapta-bilidad al cultivo y en
algunos casos, sobre ecología de poblaciones. Quizás
los países con más estudios en este grupo son Brasil
(donde los estudios se centran en las especies de
importancia pesquera) y Costa Rica.
Principales estudios en América Latina
Mercado (1959), hizo quizás los primeros esfuerzos
para evaluar el potencial de cultivo pero no ofreció
resultados concluyentes. Rodríguez de la Cruz (1965,
1967) realizó estudios sobre el conocimiento de los
palaemónidos de México, haciendo énfasis en el
género Macrobrachium. Guzmán et al. (1977)
realizaron estudios de varias especies y sus posibilidades de cultivo en Michoacán y Guerrero, México,
pero sin ofrecer resultados concluyentes. Hunte (1978)
efectuó estudios de su distribución en aguas del
Caribe. Moreira et al. (1982) analizaron el efecto de la
salinidad sobre la tasa metabólica de las larvas,
encontrando la obvia disminución en salinidades
extremas. Meusey et al. (1987) realizaron estudios
inmunológicos y de vitelogénesis. Abele & Kim
(1989) hicieron un estudio descriptivo sobre los
decápodos de Panamá, que incluyó a las especies de
Macrobrachium de interés comercial y pesquero.
Bowles et al. (2000) efectuaron una revisión de los
factores ambientales que amenazan su supervivencia,
destacando la contaminación y desvío de los ríos
como los más graves. Mejía-Ortiz et al. (2001)
analizaron la fecundidad de diferentes especies del
género en ríos de México. De acuerdo a este trabajo,
adultos de M. acanthurus y M. carcinus ocuparon las
partes bajas del río en la zona estuarina, mientras que
los reproductores de M. heterochirus se distribuyeron
de 105 a 535 m de altitud. Asimismo, M. acanthurus
exhibió diferencias significativas en la fecundidad
debidas a la época del año, longitud promedio de
hembras ovígeras y tamaño de los huevos. Para M.
heterochirus, el tamaño del huevo varió dependiendo
de la época del año y de su ubicación en el río.
Finalmente, para M. carcinus, el tamaño del huevo
varió solamente debido a la época del año. Anger et
al. (2002) estudiaron el tamaño y composición
bioquímica de los huevos de varias especies,
encontrando siempre como componente principal a las
proteínas y a los carbohidratos como minoritarios.
Debrot (2003) realizó listados para las especies del
género en aguas de las Antillas. Montoya (2003)
estudió la asociación entre especímenes del género y
las raíces de juncos, donde frecuentemente se
refugian. Grabe (2003) estudió la capacidad de
dispersión larvaria en bahía de New Hampshire,
encontrando una relación total con el movimiento de
las corrientes. Albertoni et al. (2003a) evaluaron el
efecto de las dietas naturales en el crecimiento de
varias especies del género, encontrando como los
principales alimentos a las larvas de quironómidos,
poliquetos, macroalgas y detritos. Murphy & Austin
(2005) realizaron extensos estudios sobre la
distribución global del género, dando detalles de su
biogeografía y taxonomía, explicando la relación
evolutiva entre anfidromía y desarrollo abreviado de
las larvas. Un estudio interesante, que no es específico
sobre este género, pero que lo incluye, fue realizado
por Jackson & Füreder (2006), quienes analizaron su
significancia ecológica y cuyas observaciones se
plasmaron en el presente estudio. En el mismo año,
Covich et al. (2006) estudiaron el efecto de huracanes
e inundaciones sobre las poblaciones de este género,
encontrando que la presencia de especies declina con
el aumento o gravedad de la inundación, en tanto que
los huracanes no parecen influir en modo alguno.
Valencia & Campos (2007) describieron todas las
especies del género para aguas de Colombia. Almeida
et al. (2008) realizaron un listado de las especies
principales del género distribuidas en Brasil. Freire et
al. (2008) y Foster et al. (2010) analizaron las
capacidades osmorregulatorias en varias especies del
género. Hernández et al. (2007) revisaron la
distribución del género en la península de Baja
California, México, lugar donde se distribuye
escasamente. Mejía-Ortiz et al. (2010) realizaron
estudios de fecundidad. Mossolin et al. (2010)
hicieron estudios biológicos del género en la costa de
São Paulo, Brasil, encontrando a M. amazonicum
655
y M. carcinus como las más abundantes. Pileggi &
Mantelatto (2010) analizaron la genética molecular de
todo el género, con énfasis en la relación entre las que
se distribuyen en Brasil. Barba et al. (2010)
describieron la abundancia y distribución en
humedales de Tabasco, México. Mejía-Ortiz &
Álvarez (2010) determinaron el efecto estacional en la
distribución de especímenes del género a lo largo de
un gradiente latitudinal. Torati et al. (2011)
investigaron la distribución del género en Panamá.
Además, destacan los estudios de Bauer (2011a,
2011b) sobre las migraciones de poblaciones de
Macrobrachium a los largo de los ríos.
Estudios sobre la costa del océano Pacífico
Macrobrachium americanum (Fig. 1)
Es una especie que puede alcanzar un gran tamaño en
el medio silvestre y su distribución natural comprende
desde el norte de México hasta Perú (Hernández et al.,
2007). Es explotada bajo la pesca informal en toda su
distribución. En numerosos países y en diversas
ocasiones, se ha intentado cultivarlo y producirlo bajo
un esquema económicamente productivo sin éxito y
sin que exista alguna técnica confiable, sobre todo en
la producción larval. Mónaco (1975) cultivó las larvas
hasta obtener juveniles, cuya sobrevivencia fue
considerablemente baja. McNamara et al. (1983)
estudiaron el efecto de la salinidad en la tasa
respiratoria, la sobrevivencia y la muda del primer
estadio zoea, encontrando en ésta una reducida
tolerancia. Arana & Ortega (2004) intentaron
cultivarlo bajo condiciones controladas ofreciendo
algunas ideas para su manejo. El parasitismo sobre
esta especie, particularmente por isópodos bopíridos,
fue estudiado por Román-Contreras (1993). Ruiz et al.
(1996) estudiaron las relaciones morfométricas
encontrando crecimiento mayor en machos, pero igual
proporción en ambos sexos. García-Guerrero & ApunMolina (2008) analizaron el efecto de la densidad y la
presencia-ausencia de refugios en la sobrevivencia y
crecimiento de juveniles mantenidos en tinas,
observando que los ejemplares mantenidos a baja
densidad y con refugio disponible crecen mejor.
García-Guerrero & Hendrickx (2009) describieron su
desarrollo embrionario. García-Guerrero (2009, 2010)
estudió la composición proximal de los huevos
incubados a diferentes temperaturas, encontrando los
lípidos como el componente que se usa más como
combustible y las proteínas como el más abundante.
Gutiérrez (2010) desarrolló estudios comparativos
morfométricos y de reproducción de M. tenellum, M.
panamensis y M. americanum, especies de importancia pesquera. Sobre distribución y ecología, existe
el trabajo de Villalobos-Hiriart et al. (2010),
Figura 1. Macho adulto (izquierda) y hembras adultas
(derecha) de Macrobrachium americanum.
en la costa del Pacífico mexicano, que también incluye
este género. García-Guerrero et al. (2011) estudiaron
el consumo de oxígeno de especímenes, siendo la
temperatura el factor determinante en su consumo.
Macrobrachium tenellum (Fig. 2)
Esta especie ha sido considerada un buen candidato
para el cultivo, ya que se encuentra en altas
densidades en la naturaleza, no es agresiva y puede
tolerar un amplio y fluctuante intervalo de temperatura, salinidad y concentración de oxígeno (PoncePalafox et al., 2002). Es objeto de pesca tradicional en
poblaciones ribereñas de ríos y lagunas costeras, en
muchas zonas de México, El Salvador y Guatemala
(Cabrera, 1983), y se aprovecha para el autoconsumo
o para su venta local (Espino-Barr et al., 2006). Su
rango de distribución natural es en la costa del
Pacífico, desde Baja California (27ºN) y Sonora
(26º45Ń), en México, hasta el río Chira, en el norte
de Perú (5ºS) e islas Galápagos (Holthuis, 1952;
Boschi, 1974; Goodyear et al., 1976; New, 1988;
Arroyo-Rentería & Magaña-Ríos, 2001; Jayachandran,
2001; Arzola-González & Flores-Campaña, 2008).
Estudios específicos de la biología y ecología
(distribución espacio-temporal, abundancia, ciclo de
vida, etc.) en M. tenellum se iniciarion en los años 70’,
con los trabajos de Guzmán (1975, 1976, 1977),
Guzmán et al. (1977) y Román-Contreras (1979), en
lagunas costeras de Guerrero, México. Estos trabajos,
en conjunto, señalan que esta especie es común, de
amplia distribución y fácil de mantener en cautiverio.
Trabajos posteriores sobre estos tópicos fueron
realizados por Guzmán (1977), Ruiz-Santos (1988),
Román-Contreras (1991) y Signoret & Brailovsky
(2002), para esta misma zona, llegando a conclusiones
similares. El parasitismo en esta especie, sobre todo
656
Figura 2. Macho adulto de Macrobrachium tenellum.
(Foto de Laboratorio de Acuicultura Experimental
CUCosta-UdeG)
por isópodos bopíridos fue estudiado por RománContreras (1993). Se han realizado investigaciones
sobre su fisiología, entre las que destacan la de
Cuevas-Félix (1980), que determinó su tasa
respiratoria y las de Hernández-Rodríguez (1994),
Rodríguez et al., (1996), Rodríguez & Ramírez
(1997), Hernández et al. (1995, 1996) y RodríguezFlores (2011), que estudiaron los efectos de la
temperatura sobre esta especie, encontrándola como
factor determinante en su tasa metabólica, que es
directamente proporcional al tamaño y a la
temperatura. Así mismo, Aguilar-Juárez (1995),
Signoret-Poillon & Soto (1997) y Aguilar et al.
(1998), se enfocaron a aspectos de su osmorregulación. Estos estudios ponen en evidencia las
dificultades del langostino para compensar su
fisiología a salinidad alta, si bien puede tolerarla.
Gómez et al. (2008) estudiaron el efecto de diferentes
dietas isoproteicas a partir de soya en el crecimiento.
Con relación a su ciclo de muda, el único trabajo
existente es el de Yamasaki et al. (2012), que
encontraron un intervalo que, en promedio, puede
durar 8,9; 9,4; 10,4 ó 15 días, dependiendo del
tamaño. También se han realizado estudios sobre los
parámetros morfométricos de la calidad de los huevos
(García-Ulloa et al., 2004), encontrando que la calidad
del huevo tiene relación directa con la longitud de la
hembra. Ocaña-Luna et al. (2009) y Ponce-Palafox et
al. (2005) estudiaron, respectivamente el parasitismo
hacia la especie y las enfermedades que la afectan.
Aquí, se encontró que la principal causa de muerte es
por condiciones anóxicas en el agua de los estanques y
por enfermedades infecciosas, no infecciosas y
parásitos. Además, Navarro-Hurtado (2002), PoncePalafox et al. (2002, 2006), Sánchez-Granados (2008)
y Vega-Villasante et al. (2011b), han contribuído a las
técnicas de cultivo y el cultivo o policultivo de M.
tenellum en estanques rústicos y semi-rústicos.
Recientemente, Espinosa-Chaurand et al. (2011),
realizaron una revisión de la información existente y
disponible sobre aspectos biológicos y de cultivo, para
presentar de forma clara y secuencial este
conocimiento, que permita el desarrollo de nuevos
caminos en la investigación y aprovechamiento
sostenible de este recurso. Vega-Villasante et al.
(2011a) elaboraron un manual que detalla aspectos
básicos de su biología y cultivo. Debido al potencial
socioeconómico de la especie, en los últimos años
destacan los estudios realizados por el grupo de
trabajo de Vega-Villasante, sobre la biología,
ecología, fisiología, reproducción, cultivo, nutrición,
contaminantes y etología de la especie. Este tipo de
investigaciones se encaminan hacia la comprensión,
protección y aprovechamiento sustentable de este
recurso.
Macrobrachium digueti (Fig. 3)
De las consideradas en el presente estudio, esta es
probablemente la especie con menos estudios
formales. Se distribuye en toda la cuenca del Pacífico
tropical (Hernández et al., 2007). La mayoría de los
estudios se refieren a su abundancia y rango de
distribución (Abele & Blum, 1977; Núñez, 2004;
Luque, 2007; Valencia & Campos, 2007; Lara &
Wehrtmann, 2012) o a su taxonomía (Holthuis 1954;
Rossi, 2012). Se ha considerando en estudios
ecológicos donde se destaca su papel como
macroconsumidores de detritos (Rosemond et al.,
1998). Se ha reportado que ha sido desplazada de su
hábitat natural por especies invasoras como el acocil
Procambarus clarkii (Hernández et al., 2008).
También ha sido utilizada como bio-indicador en
programas de contaminación encontrando que puede
acumular concentraciones altas de metales traza, como
plomo y mercurio (Ruelas-Inzunza et al., 2011).
Estudios sobre la costa del océano Pacífico
Macrobrachium carcinus (Fig. 4)
Este langostino de gran tamaño, muy similar en
apariencia a M. americanum, se distribuye desde
Florida (USA) hasta el sur de Brasil (Murphy &
Austin, 2005). También se han hecho intentos de
domesticación para mantenerlo en cultivo, con éxito
parcial y, en algunos casos, con guías o manuales de
manejo. Lewis & Yard (1965) estudiaron parcialmente
el desarrollo de las fases larvarias. Mistakidis (1966)
comenzó con los estudios de su distribución en aguas
de Brasil. Choudhury (1971) realizó estudios enfoca-
657
Figura 3. Macho adulto de Macrobrachium diguetti
(Foto de Luís Rólier Lara).
Figura 4. Macho adulto de Macrobrachium carcinus
(Foto de Arthur Anker).
cados a su crianza en laboratorio, particularmente de
las etapas larvarias y su alimentación encontrando que
después de seis días sin alimento mueren y que a
salinidades de 14 ups tendrían la mejor supervivencia.
Gamba (1982) realizó estudios de distribución en
estuarios de Venezuela. Moreira et al. (1988)
evaluaron el efecto de la salinidad del agua en la
capacidad osmoregulatoria, encontrando que las fases
tempranas tienen una menor capacidad osmoregulatoria al faltar desarrollo en las estructuras
branquiales y que la disminución de la salinidad causa
un decremento en su capacidad osmótica. CasasSánchez et al. (1995) administraron dietas vegetales
variadas encontrando que hasta 7 kg de alimento son
necesarios para producir 1 kg de langostino. Herman
et al. (1999) hicieron una revisión de las posibilidades
y el potencial para su cultivo larval, sin resultados
concluyentes. Moreno et al. (2000) realizaron un
estudio comparativo de su reproducción en medio
natural y cautiverio, encontrando que el rendimiento
es menor en animales de cautiverio. Chung (2001)
realizó estudios de adaptabilidad fisiológica a cambios
en salinidad. Silva-Montenegro et al. (2001) revisaron
el contexto cultural y ecológico en torno a la pesquería
de esta especie y sus análisis de producción anual
mostraron que el rendimiento medio diario de los 15
pescadores estudiados fue de 0,25 kg. Graziani et al.
(2003) estudiaron las posibilidades de hibridación
entre éste y M rosenbergii, encontrando que pueden
producirse cigotos híbridos, pero sin desarrollo más
allá de gástrula. Signoret & Brailovsky (2004)
estudiaron la capacidad adaptativa osmótica,
encontrando que M. carcinus presenta un comportamiento hiperosmótico en salinidades de 0 a 15 ups,
con un punto isosmótico de 490 mOsm kg-1, con
tendencia a ser hipoconforme en altas salinidades
tolerando una máxima de 30 ups. Valverde-Moya
(2006) produjo un manual de manejo y engorda para
la especie con base a especímenes del Caribe en Costa
Rica. Santos et al. (2007) evaluaron el efecto de
diferentes dietas en la sobrevivencia larvaria,
encontrando la mejor sobrevivencia en larvas alimentadas con una combinación de nauplios de Artemia y
dieta formulada. Por último, recientemente se tienen
los estudios de biología reproductiva de Lara &
Wehrtmann (2009).
Macrobrachium amazonicum (Fig. 5)
Tiene un gran tamaño, lo que la hace atractiva tanto
para la pesca como para la acuicultura. Del género, es
la especie más conocida a través de estudios formales,
realizados sobre todo en la última década. Al parecer,
es originaria de la cuenca del Amazonas, particularmente en el Orinoco y Bajo Paraná, pero ha sido
trasladada a una zona más amplia ya que actualmente
se distribuye ampliamente en sudamérica, en variados
hábitats de ríos y estuarios de Guyanas, Colombia,
Venezuela, Paraguay y Brasil (Vergamini et al.,
2011). Estos mismos autores reportan que existe cierta
variabilidad genética entre diferentes poblaciones,
aunque con un mismo orígen, que hoy se encuentran
aisladas. Mistakidis (1966) publicó los primeros
registros de distribución en Santa Catarina, Brasil.
Moreira et al. (1983) estudiaron las capacidades
osmorregulatorias en función de las capacidades
respiratorias. El desarrollo larval fue descrito por
Magaelhães (1985). Más tarde, Proverbio et al. (1990)
estudiaron la actividad enzimática observando que el
Na+ y K+ estimulan la ATPasa, pero son totalmente
inhibidos por el ácido 5 mM ethacrynico. Collart
(1990) exploró su carácter como hospedero de
parásitos encontrando a los isópodos bopíridos como
658
Figura 5. Superior, macho adulto de Macrobrachium
amazonicum. Inferior, hembra ovígera (Fotos de
Marcello Villar Boock).
los más frecuentes. Collart (1991) estudió sus estrategias reproductivas observando hembras ovígeras todo
el año pero variando su abundancia con la temperatura
estacional, hora del día y flujo de los ríos como
factores determinantes para la presencia-ausencia de
hembras ovígeras y larvas. Zanders & Rodríguez
(1992) analizaron el efecto del estrés causado por
permanecer en temperatura y salinidad inadecuadas
tomando como indicador el consumo de oxígeno,
observando que el nivel de estrés está directamente
ligado con un alto consumo de oxígeno. Moreira &
Collart (1993) analizaron la migración vertical de
larvas en un lago Amazónico, determinando que
migran durante la noche. Collart & Moreira (1993)
estudiaron su potencial pesquero en la Amazonia
central y afirman que el potencial en ese año fue
considerable. Odinetz-Collart & Rabelo (1996)
analizaron la variación de tamaño de los huevos tanto
de una sola hembra como entre varias, encontrando
una variación significativa entre hembras de
localidades geográficamente aisladas. Gamba (1997)
realizó estudios de biología reproductiva. Anger &
Moreira (1998) estudiaron aspectos morfométricos de
las larvas encontrando que no existen diferencias inter
pero sí intraespecíficas. Coler et al. (1999) evaluaron
la factibilidad de usar esta especie como biomarcador y monitor de la calidad del agua, observando
que bajos niveles de contaminantes químicos alteran
su tasa respiratoria, lo que la convierte en buen
indicador. Silva et al. (2004) evaluaron la fecundidad
y fertilidad y determinaron una fecundidad de 696 a
1.554 huevos/hembra. Moraes-Riodades & Valenti
(2004) realizaron una identificación de morfotipos en
diferentes localidades encontrando cuatro, cada uno de
los cuales juega un rol ecológico distinto. Furuya et al.
(2006) estudiaron la composición de ácidos grasos en
tejido muscular indicando que las frecuencias totales
de ácidos grasos fueron de 36,9% para los ácidos
grasos omega-3, y 46,8% para ácidos grasos
poliinsaturados. El omega-6/omega-3 (n-6/n-3) y el
índice poliinsaturados para saturado (PUFA/SFA)
fueron de 0,3 y 1,6, respectivamente. Posteriormente,
Furuya et al. (2007) analizaron el crecimiento en
cultivo intensivo, encontrando que esto produce
heterogeneidad en tallas, que se incrementa a mayores
densidades. Augusto et al. (2007) estudiaron la
ontogenia de la regulación osmótica intracelular larval
encontrando una directa relación entre esta capacidad
y los aminoácidos libres en la hemolinfa. Araujo &
Valenti (2007) analizaron los hábitos alimenticios de
las larvas mantenidas en unidades de cultivo
encontrando que pueden sobrevivir sin alimento hasta
zoea III y sólo aceptan alimento vivo hasta la zoea
VII. Sampaio et al. (2007) estudiaron su ciclo
reproductivo. Carvajal et al. (2009) analizaron la bioacumulación de oligoelementos en tejidos. Sus
resultados sugieren que es una fuente rica en
oligoelementos cuando se compara con otros
alimentos de la dieta humana y presenta una cierta
capacidad para la bio-acumulación de cobre y zinc,
especialmente en el exoesqueleto. Moravec & Santos
(2009) estudiaron el parasitismo de varios invertebrados sobre esta especie, encontrando al género
Pseudoproleptus como el parásito más frecuente. Silva
et al. (2009) realizaron un análisis estructural de las
gónadas. Madrid (2009) estudió las relaciones entre
los depredadores y presas en función del tamaño
determinando una correlación significativa entre ellas.
Belli et al. (2009) estudiaron la actividad osmótica en
las branquias en un estudio que destaca el papel de Na,
K y ATPasa en esta actividad. Anger et al. (2009)
revisaron los patrones de crecimiento y composición
bioquímica en larvas, destacando que los patrones de
crecimiento de las larvas se caracterizan por relaciones
lineales entre sus diferentes etapas y la biomasa.
Souza et al. (2009) lo sometieron a policultivo con
tilapia, para evaluar su factibilidad; no encontrando
afectación alguna para la tilapia y si beneficios de
crecimiento para el langostino. Anger & Hayd (2009,
2010) analizaron la ontogenia de la alimentación
observando que se desarrolla con éxito desde la
eclosión de zoea I hasta zoea III sin alimento, pero si
se les da alimento el desarrollo es más rápido, lo que
demostró que serían lecitotróficas facultativas.
Lucena-Frédou et al. (2010) estudiaron su dinámica
poblacional en algunas regiones amazónicas y repor-
taron que las hembras ovígeras se registraron durante
todo el año, con máximos reproductivos en la mitad
del periodo de inundación (marzo), periodo de estiaje
(septiembre), y periodo seco (diciembre). La longitud
media de las hembras maduras fue de 60,8 mm y su
fecundidad varió entre 40 y 3375 huevos. Arruda et al.
(2010) estudiaron la excreción de amonio durante las
fases larvarias y sus resultados indican que la tasa
metabólica es proporcional a la masa corporal y las
variaciones en la excreción de amoníaco durante esta
etapa pueden estar asociadas con el tamaño. Almeida
et al. (2010) evaluaron el crecimiento de especímenes
mantenidos en jaulas, afirmando que su productividad
varió significativamente entre densidades, siendo
aproximadamente cuatro veces mayor a 800 animales
por m2 en comparación con densidades menores. De
ello sugieren que el mantenimiento de juveniles con
carácter experimental a altas densidades en jaulas
puede ser viable. Vergamini et al. (2011) estudiaron
su variabilidad genética en aguas de Brasil y sugieren
que puede someterse a especiación dentro de su
amplia distribución geográfica. Manifiestan que las
secuencias obtenidas se pueden utilizar como campos
de identificación de población y son útiles para
identificar el origen de los especímenes utilizados en
diferentes cultivos o en casos en que se introducen
poblaciones de origen desconocido. Faleiros et al.
(2010) analizaron el transporte activo en las
membranas branquiales durante la osmoregulación y
observaron dos tipos de células que exhiben extensas
evaginaciones apicales e invaginaciones profundas de
membrana, que están asociadas con numerosas
mitocondrias, lo cual es característico de un epitelio
con transporte de iones. Se afirma que estas células
participan durante la aclimatación a la salinidad y
parecen realizar la absorción y secreción de iones y Cl
por las branquias. Henry-Silva et al. (2010) analizaron
las características fisicas y químicas del agua de los
estanques donde se cultiva la especie y, a raíz de su
variabilidad, señalan que cuanto mayor sea la
densidad de cultivo, mayores serán los valores totales
de nitrógeno, fósforo, amonio y la turbidez. Ribeiro et
al. (2010) hicieron un policultivo de esta especie con
el pez ángel (Pterophyllum scalare), concluyeron que
juntos es una estrategia mejor que el monocultivo, lo
cual mejoraría la productividad y rentabilidad.
Marques et al. (2010), analizaron el efecto de la
densidad en juveniles mantenidos en jaulas y afirman
que es viable hasta una densidad de 80 juveniles por
m2. Preto et al. (2010, 2011) estudiaron la estructura
poblacional que se produce en estanques cuando se
cultiva a diferentes densidades y, en 2011, las
estrategias de producción en cautiverio. Bentes et al.
(2011) analizaron su distribución espacio-temporal en
659
estuarios de Brasil. Ribeiro et al. (2011) determinaron
la relación entre los ácidos poliinsaturados en la dieta
y la fecundidad en esta especie, y afirman que el
aumento del nivel de ácidos en la dieta no produce
ningún efecto sobre la fecundidad. Araujo & Valenti
(2011) revisaron el efecto de la intensidad luminosa en
el desempeño de las larvas y encontraron que la tasa
de sobrevivencia no fue afectada por la intensidad de
la luz, y que la productividad y aumento de peso
fueron mayores. Valenti et al. (2011) efectuaron un
análisis económico del cultivo de esta especie y
encontraron que puede ser una actividad muy lucrativa
en la zona de estudio. En tanto, Kimpara et al. (2011)
realizaron el estudio físico y químico del agua de
cultivo en estanques afirmando que la engorda en
estanques sometidos a un aporte de alimentos ricos
producen cambios en las propiedades del agua,
acumulación de sedimentos orgánicos en el fondo que
no se degradan fácilmente, si bien la calidad del agua
sigue siendo adecuada. Queiroz et al. (2011) por su
parte analizaron la ontogénesis del aparato digestivo y
determinaron que la alimentación de las larvas es
lecitotrófica en una primera etapa y la alimentación
exógena se inicia después de la segunda muda. El
intestino anterior de las larvas se somete a diversos
cambios morfológicos durante el desarrollo larval y el
intestino anterior es principalmente un órgano de
mezcla, debido a la ausencia de molinos gástricos o
estructuras similares. Además, señalan que en las
postlarvas, ocurren drásticos cambios morfológicos en
el intestino anterior y piezas bucales, para adaptarse a
la mayor diversidad de alimentos que están
disponibles en su nuevo hábitat bentónico.
Recientemente, Charmantier & Anger (2011) estudiaron la ontogenia de las capacidades osmorregulatorias, encontrando en dos poblaciones de
langostinos hidrológica y genéticamente aisladas, una
estrecha relación entre los patrones diferenciales de
cambio ontogenético en funciones osmorregulatorias a
la salinidad y en ecología de las sucesivas etapas del
ciclo biológico. En todas las etapas de la población
juvenil o adulta, la adquisición de una mayor
capacidad para hiper-osmorregular en agua dulce y la
pérdida completa de la capacidad de hipoosmorregulación a altas concentraciones de sal, representan diferencias con respecto a poblaciones
diadromas. Estas diferencias reflejan los diferentes
estilos de vida y estrategias reproductivas, que
sugieren una separación filogenética.
Macrobrachium acanthurus (Fig. 6)
Se distribuye desde Carolina del Norte en Estados
Unidos hasta Río Grande del Sur en Brasil (Torati et
al., 2011). Dobkin (1971) publicó estudios parciales
660
del desarrollo larvario. Hagood & Willis (1976)
efectuaron un análisis de los costos de producción de
larvas para engorda, considerando la mano de obra,
electricidad, agua y alimento como los principales
gastos y determinando su producción como mucho
más cara que para M. rosenbergii. Roegge et al.
(1977) analizaron métodos de control químico para
eliminar algunos cnidarios en cultivos de larvas de
esta especie encontrando la formalina a 50 ppm como
lo mejor. Ventura & Mattei (1977) estudiaron la
capacidad visual en especímenes mantenidos en
laboratorio y los encontraron como fototácticamente
negativos. Gamba (1982) y Gamba & Rodríguez
(1987) analizaron el comportamiento migratorio de
larvas en lagunas tropicales de Venezuela encontrando
una alternancia de larvas entre plancton y bentos,
dependiendo el estadio, y que sus movimientos y
actividad son preferentemente nocturnos. Moreira et
al. (1982) e Ismael & Moreira (1997) estudiaron el
efecto de la temperatura y salinidad en la tasa
respiratoria de las larvas y afirman que no toleran el
agua dulce, teniendo capacidades adecuadas alrededor
de 25°C y 14 ups. Bernardi (1990) estudió el efecto de
la temperatura en juveniles tomando como parámetros
la locomoción e ingesta de alimento encontrando una
mayor actividad nocturna y una baja ingesta de
alimento a temperatura baja (15-20°C). Gasca-Leyva
et al. (1991) analizaron los requerimientos de oxígeno
de especímenes mantenidos a diferentes temperaturas
y salinidades, encontrando una disminución de la tasa
respiratoria a altas salinidades y que su consumo se
incrementa con la temperatura y es inversamente
proporcional al tamaño. Gargioni & Barranco (1998)
analizaron la actividad hemocítica y observaron que
está dominada por células del H, SG y G dentro de la
clasificación estándar. Domínguez-Machín et al.
(2011) publicaron resultados sobre infecciones
padecidas por especímenes inoculados con virus o
protozoarios encontrando gran susceptibilidad a éstos.
Albertoni et al. (2002) analizaron la distribución de
juveniles y adultos en varias lagunas tropicales de
Brasil, encontrando más hembras cerca del mar que
lejos, en tanto que en los machos sucede lo opuesto.
Díaz et al. (2002) analizaron el comportamiento o
respuesta de especímenes ante el estrés térmico cerca
de sus límites de tolerancia, observando que la
temperatura crítica termal mínima y máxima fue 11,0,
12,1, 13,0 y 14,8°C, y 34,2, 35,0, 36,1 y 39,8°C,
respectivamente. Signoret & Brailovsky (2004)
estudiaron la capacidad adaptativa osmótica. Salazar
et al. (2005) elaboraron un estudio para identificar la
posible hibridación con M. rosenbergii encontrando
resultados similares a su trabajo análogo con M.
carcinus. Müller et al. (2007) analizaron la morfología
del desarrollo embrionario. Rocha-Ramírez et al.
(2007) estudiaron el uso de raíces de lirio acuático
Erichornia sp. como hábitat, encontrando que es
Figura 6. Macho adulto de Macrobrachium acanthurus
compartido con numerosos taxa de invertebrados,
sobre todo crustáceos isópodos. Cunha & Oshiro
(2010) analizaron el efecto de la ablación del
pedúnculo ocular en la reproducción, encontrando que
en los animales ablacionados los niveles de ecdysteroides incrementan rápidamente mientras que
disminuyen en la intermuda. Recientemente, Tamburus
et al. (2012) estudiaron aspectos poblacionales de la
reproducción y en la costa noreste de Brasil.
Macrobrachium crenulatum (Fig. 7)
La mayoría de los estudios sobre esta especie parecen
estar asociados a lo que ocurre con otras, que serían
las especies objetivo de tales estudios. Tampoco para
esta especie existen o no están disponibles registros
pesqueros o de dinámica poblacional. Hart (1961) y
Hunte (1978), la incluyeron en un estudio sobre
distribución de decápodos de agua dulce en Jamaica.
Rodd & Reznick (1991) analizaron el papel de la
especie como depredador de peces guppy (Lebistes
reticulatus), sugiriendo que los pequeños peces no son
seleccionados como presas por su tamaño. Sin
embargo, la evidencia disponible sugiere que la
presión de depredación por parte de este langostino
junto con la selección sexual, es responsable de los
patrones de colores inusuales de guppies macho.
Covich et al. (1996) estudiaron el efecto de los
disturbios causados por huracán en su distribución
tomando un río como corredor natural. Afirman que
antes de los disturbios las densidades se asociaron
negativamente con el coeficiente de variación del
ancho del río, profundidad y elevación. Pero,
posteriormente y en períodos de sequía, las densidades
se asociaron con la elevación. Los mecanismos que
probablemente causan estos patrones de distribución
se deberían a estrategias para evitar los depredadores,
a la preferencia activa por determinadas presas y a la
presencia de recursos alimentarios como los detritos.
661
ubicación de las barreras naturales y el tamaño de los
ríos suelen ser las variables más importantes para
predecir su distribución. A consecuencia de esto, los
depredadores de langostinos en los ríos se distribuyen
en las zonas bajas, en tanto los langostinos adultos
tienden a desplazarse hacia zonas más altas. Los
obstáculos impuestos por el hombre alteran o limitan
esta relación
Figura 7. Macho adulto de Macrobrachium crenulatum
Zuk & Kolluru (1998) revisaron también el papel de
este camarón como depredador de pequeños
invertebrados y peces en ríos. March et al. (1998)
realizaron estudios sobre el carácter y atributos
migratorios de las larvas en un estudio que destaca el
carácter anfídromo de estas larvas, que son liberadas
por las hembras en las corrientes de agua dulce para
después derivar pasivamente hacia algún hábitat
estuarino, donde tiene lugar el desarrollo larvario y
una vez transformadas en postlarvas efectuar la
migración río arriba. Durante 1999 fue incluido en
estudios de distribución y listados de la fauna de
macroinvertebrados en Santa Lucía por Thorpe &
Lloyd (1999). Fievêt et al. (2001) consideran esta
especie en un estudio sobre la distribución de peces e
invertebrados migratorios a lo largo de gradientes en
ríos tropicales. March & Pringle (2003) incluyeron
esta especie en un estudio sobre la estructura de la red
trófica en Puerto Rico. Su estudio indica que en los
ríos de las islas tropicales, son los depredadores
dominantes y suelen ser omnívoros que consumen
algas, restos de hojas, insectos y otros crustáceos.
Monti & Legendre (2009) incluyeron esta especie en
un estudio que analizó los factores que detonan o
permiten la reorganización de comunidades acuáticas
tras algún disturbio inesperado. Sus resultados
muestran que en los ríos con alta energía de flujo, las
especies en su mayoría coexisten en un mismo medio
mientras que en los ríos con flujo de baja energía,
prevalecen las interacciones bióticas. Estas diferencias
pueden estar relacionadas con los regímenes de
perturbaciones naturales pues los disturbios son
factores que afectan las relaciones globales de
especies y comunidades. Hein et al. (2011) incluyeron
esta especie en un estudio sobre los efectos de factores
antropogénicos y naturales en la estructura de
comunidades de peces y langostinos migratorios. De
su estudio, se desprende que en zonas de libre paso, la
Macrobrachium brasiliense (no ilustrado)
Magalhães (1971) analizó el desarrollo larval de esta
especie destacando el carácter abreviado de su
desarrollo. También el desarrollo larvario y algunos
atributos ecológicos de la distribución de sus larvas,
fueron estudiados por Magalhães & Walker (1988).
Magalhães (2000) estudió la abundancia y diversidad
de decápodos, incluyendo esta especie en aguas del río
Matto Grosso, Brasil. La caracterización de su hábitat
fue analizada por Vásquez et al. (2000), quienes
señalan que estos langostinos utilizan como refugio las
oquedades de las márgenes de los ríos, que se forman
entre raíces, piedras, hojarasca y otros objetos
sumergidos en el agua. La fauna acompañante estuvo
dominada por peces, cangrejos, larvas de odonatos y
serpientes, además de numerosos insectos en fases
larvarias o adultas. Los depredadores de esta especie
fueron el pez Hoplias malabaricus y el ser humano.
García-Davila et al. (2000) presentan un análisis de su
biología reproductiva. Mantelatto & Barbosa (2005)
estudiaron la estructura de sus poblaciones en las
cercanías del estado de São Paulo, Brasil. Su
estructura poblacional fue estudiada por Graça &
Mungia (2009), quienes determinaron que la mayor
actividad reproductiva de esta especie ocurre,
probablemente, en primavera e inicios de verano, sin
diferencias significativas en la proporción sexual.
Finalmente, la morfología detallada de la zoea I fue
descrita recientemente por Farinelli-Pantaleão et al.
(2011).
DISCUSIÓN
Los langostinos del género Macrobrachium, en
términos globales, no están suficientemente estudiados
(Bowles et al., 2000). Para el caso de estudios
realizados en Latinoamérica, existe mucha variabilidad en lo que se refiere al propósito de los estudios,
ya sea por especie o por género y por el área de interés
en que estos han sido efectuados (Fig. 8). La mayoría
de los trabajos publicados en Latinoamérica tienen
como objetivo el estudio de los langostinos con
relación a su abundancia, diversidad y distribución y
esfuerzos centrados en una sola región, una sola
temporada, una sola población, analizan un solo tópico
662
o fenómeno o bien se refieren al efecto en sus
poblaciones de alguna catástrofe (huracanes o
contaminación). Hay, incluso, trabajos como el de
Bowles et al. (2000) que si bien no han sido realizados
en Latinoamérica o con material que proviene de la
región, sirven de referencia al incluir especies con
distribución en Latinoamérica. Sin embargo, no existe
o no se encontró, para ninguna de las especies
consideradas en este estudio, trabajos que hayan sido
realizados a largo plazo, esto es, dando seguimiento a
una población al menos durante cinco años o bien en
todo el intervalo de su distribución. Los tratados que
existen en este ámbito son generalizados sobre algún
taxon elevado (e.g., invertebrados, insectos, decápodos) y, por lo tanto, sin datos específicos sobre el
rol de este género en el sistema que analizan (e.g.,
Covich et al., 1999; Lara & Wehrtmann, 2012). Es
pertinente mencionar que, entre los invertebrados
acuáticos, el único taxon que se considera bien
estudiado en lo relativo a sus ciclos de vida y
dinámica poblacional en el agua son los insectos, en
particular aquellos que tienen relación con la
agricultura dado que se convierten en plagas en una
parte de su ciclo de vida o bien están implicados en
algún aspecto de la salud humana (Jackson & Füreder,
2006).
Sin embargo, se destaca que la mayoría de los
estudios no económicos y pesqueros sobre este grupo
son relativamente recientes. La taxonomía, ya sea
tradicional o molecular, es quizá la disciplina que
aporta una información más completa para el género,
pues son numerosos los estudios que analizan estos
aspectos. En los estudios particulares sobre el género o
sus especies, puede observarse que el énfasis se ha
puesto en aquellas especies que alcanzan tamaños
mayores (aquí incluidas) y que, por lo tanto, son las
mismas que tienen un problemática relacionada con la
pesca y la economía. Se involucran aquí, como
consecuencia de su tamaño, factores sociales y
culturales en los sitios donde son extraídos (SilvaMontenegro et al., 2001).
Cabe destacar que si bien las investigaciones
enfocadas al conocimiento de las especies de
Macrobrachium consideradas en este estudio, ya sea
con fines de cultivo o conservación presentan un
enfoque multidisciplinario, esta información es insuficiente aun considerando que M. amazonicum ha sido
relativamente bien estudiado. Sin embargo, los
intentos de cultivo realizados con esta especie o
cualquier otra nativa de Latinoamérica, no son
suficientemente sólidos para tomarse como base para
promover el cultivo redituable o para programas de
conservación basados en la producción de juveniles
para repoblamiento en zonas donde éstos han
disminuido. Lo anterior debido a que no se conocen
estudios concluyentes sobre la producción de juveniles
a partir de larvas cultivadas, tecnología que sí está
disponible para M. rosenbergii o para algunas especies
de la familia Penaeidae. Esto pone a las poblaciones
silvestres de las especies incluidas en este estudio,
como la principal fuente de explotación ya sea a través
de la pesca de adultos o de la colecta de juveniles del
medio para engorda en cautiverio. Mientras que en
algunos países como Brasil existen muchos estudios
para sus especies de Macrobrachium con potencial
pesquero, en Centro América o el Caribe no se
conocen publicaciones científicas o tratados sobre la
biología o ecología de las especies locales del género
que están sujetas a explotación, deterioro del hábitat o
algún otro agente destructivo.
Sin embargo, existen algunos adelantos que
proponen e integran métodos y técnicas para cultivar
estos langostinos (Vega-Villasante et al., 2011a,
2011b) en países como Brasil, Costa Rica o México.
Estos conocimientos han sido generados a partir de
especímenes mantenidos en cautiverio como M.
amazonicum, M. tenellum, M. americanum y M.
carcinus. Se ha evaluado su desempeño, al ser
mantenidos en tinas o estanques bajo diferentes
estrategias de manejo, y describen principalmente
aspectos de engorda, nutrición, conducta, fisiología de
la respiración, reproducción, fecundidad, osmoregulación o tolerancia y resistencia a cambios en las
variables fisicas y químicas del agua.
Asimismo, al no existir estudios poblacionales a
largo plazo y en una región determinada, no hay
elementos suficientes para regular su explotación o
proponer medidas de conservación en forma certera.
Sin embargo, es posible determinar, para este
género, a partir de los trabajos existentes sobre su
ecología o dinámica poblacional, las variables que les
afectan o causan su disminución o desaparición. Sin
llegar a ser una sentencia, se considera que las fuertes
diferencias económicas, culturales y sociales de cada
país, inciden en la atención que se preste a explotar,
preservar o estudiar las poblaciones distribuidas en
cada lugar, así como los tipos de estudios, y la
frecuencia con que se realizan. Desde luego, ello
tendría efecto en la intensidad y forma de explotación
que se efectué así como el manejo que, con fines de
conservación, pueda hacerse. Aunque no es una
constante, se puede asumir que las regiones más
pobres, así como las más contaminadas tienden a
favorecer un severo deterioro del recurso, haciendo
más difícil sentar medidas para la conservación de sus
poblaciones. Por lo tanto, las políticas, reglamentos,
economía y costumbres de cada región o país, así
Técnicas de
cultivo y
engorda
21%
Dinámica
poblacional
10%
Pesquerías
2%
Reproducción
9%
663
Economía
2%
Filogenia,
Taxonomía y
Sistemática
9%
Fisiología
15%
Ontogenia
6%
Nutrición y
composición Morfometría
bioquímica
2%
5%
Migración
6%
Genética
2%
Infecciones
y
Listados por
parasitismo
región
5%
6%
Figura 8. Porcentaje de estudios publicados en revistas indexadas sobre las diferentes áreas del conocimiento de las
especies de los Macrobrachium consideradas en el presente estudio.
como el grado de deterioro del hábitat o de las
poblaciones en cada caso, causarían fuertes diferencias
en el estado del recurso o en las medidas a tomar para
su preservación.
En América Latina no están disponibles datos
concluyentes de las pesquerías de langostinos nativos
porque los reportes al respecto son inciertos y las
producciones son bajas, menos de 100 ton anuales por
país a excepción de Brasil y República Dominicana
(New, 2009). Esta falta de información es debida a
que la pesca de este grupo es mayoritariamente
artesanal e informal, en la mayoría de los casos no
organizada ni sujeta a supervisión por parte de las
autoridades competentes. Con frecuencia es pesca de
subsistencia y en la mayoría de los países no se tienen
registros confiables de las capturas. Los reportes sobre
la pesca no se realizan, son incompletos o bien la
misma especie se reconoce bajo diferente nombre o
categoría dependiendo de la localidad. Las pesquerías
artesanales o de subsistencia constituyen el 25% de la
producción pesquera total mundial y proveen más de
la mitad de los organismos acuáticos para consumo
humano (Mathew, 2001). Sin embargo, no están
sujetas a registros o seguimiento por lo que
frecuentemente no son considerados al establecer
planes de manejo por falta de datos confiables o
continuos de estas capturas. Al no haber información
clara o suficiente, solo pueden hacerse supuestos
basados en lo que ocurre con otras pesquerías
(Orensanz et al., 1998; Pauly et al., 2002; Jacquet &
Pauly, 2007). Es natural, pensar que cualquier
población explotada en forma constante y sin que se
tomen medidas de conservación, acabará por colapsar
(Pauly et al., 2002).
En el caso de México, las poblaciones de
langostinos del género Macrobrachium parecen estar
desapareciendo y, dadas las similitudes en el contexto
social y cultural con el resto de los países
latinoamericanos, es posible que esta realidad se
extienda a lo largo del continente. Lo anterior es
sugerido por el hecho que, si bien no hay estudios
concluyentes, una constante al visitar las comunidades
ribereñas próximas a la costa mexicana es la
afirmación, por parte de los habitantes de estas
regiones, que durante generaciones han estado en
contacto con el recurso, que cada vez es más escasa la
664
pesca y menos probable encontrar especímenes en
sitios donde hasta hace diez años eran comunes.
Bowles et al. (2000) afirman que las especies de este
género en aguas del río Mississippi (USA) que están
fuertemente sujetas a pesca y expuestas a la
contaminación, disminuyeron drásticamente durante el
siglo XX hasta casi desaparecer, mientras que las
poblaciones de estas mismas especies en zonas sin o
con escasa explotación, permanecieron relativamente
estables. El mismo autor reporta la extinción de M.
carcinus de los ríos de Texas (USA), después de más
de un siglo de ser objeto de pesquerías.
Sumado a la sobrepesca o a la baja abundancia, el
daño causado por desechos urbanos e industriales
arrojados a los ríos que conducen sus aguas a las
lagunas costeras, o bien la extracción del agua o la
alteración de su calidad, suelen tener un efecto
negativo en las poblaciones de todos los invertebrados
acuáticos (Covich et al., 1999). Una causa adicional es
la construcción de diques o presas (Bowles et al.,
2000; Ayoola et al., 2009). Dado el carácter
anfídromo de sus poblaciones, estas estructuras
construidas a su paso por las cuencas hidrológicas y
las vertientes de los ríos, imposibilitan la migración de
juveniles y adultos río arriba y de larvas río abajo, lo
que les impide completar su ciclo biológico o alcanzar
su rango normal de distribución (Ayoola et al., 2009;
Bauer, 2011b; Hein et al., 2011). Este proceso con
frecuencia implica recorrer grandes distancias, a veces
de hasta cientos de kilómetros (Covich et al., 1999;
Bowles et al., 2000). La consecuencia de estos
bloqueos antropogénicos se manifiesta con la ausencia
de especies en las zonas altas y el aislamiento de
comunidades que debieran estar conectadas (Hein et
al., 2011). Aún sin estudios concluyentes que lo
demuestre, se sugiere que este es uno de los
principales problemas y retos para el sostenimiento
natural y conservación de estas poblaciones. En el
caso particular de larvas y juveniles, la permanencia
en las cercanías de lagunas costeras los hace altamente
vulnerables a ser capturadas, arrastradas por
corrientes, a la contaminación y la pérdida o alteración
de los ríos (Bowles et al., 2000). Por otro lado, hay
otros posibles problemas que pueden afectar a estas
poblaciones, juveniles y adultos, de los que se
desconoce si hay ya consecuencias para el género,
como es la propagación de algunas enfermedades
virales que atacan a las especies de Penaeus y la
presencia de híbridos o especies exóticas. Existen
registros de estos fenómenos en otras regiones del
mundo donde se ha demostrado que pueden afectar
negativamente a las especies de Macrobrachium
(Jayaprakash et al., 2007; Keysami et al., 2007). Tal
es el caso de especímenes del acocil australiano
Cherax quadricarinatus que, habiendo sido liberados
al medio, han desplazado a las poblaciones naturales
al ser más competitivos (Ahyong & Yeo, 2007).
A pesar de toda esta problemática, actualmente no
hay evidencias o registros conocidos de zonas donde
se estén estudiando las poblaciones de algún
Macrobrachium latinoamericano con fines de
restauración o bien, evidencias de que se hayan
tomado medidas de conservación al respecto. Sin
embargo se considera que, antes de actuar en cada
caso, es preciso conocer el estado de las poblaciones y
la problemática particular en el lugar en cuestión. En
los sitios donde se intenta la engorda, a partir de
juveniles capturados en el medio ambiente, es posible
también que se tenga una disminución de las
poblacionales silvestres causadas por la colecta de
semilla para este propósito, si bien no están
disponibles datos concluyentes sobre esto para
ninguna región. Aun así, el conocimiento que hoy se
tiene del género permitiría sugerir medidas básicas
basadas en la no explotación de poblaciones en peligro
de desaparecer o en la regulación de la explotación,
sobre todo en épocas reproductivas, así como la no
extracción de hembras ovígeras, larvas y juveniles.
Tomar medidas para asegurar y conservar las rutas
migratorias desde y hacia las vertientes de los ríos se
aprecia como estrategia fundamental. Las características biológicas del recurso y su potencial biótico lo
hacen sumamente vulnerable al quehacer humano, por
lo que es necesaria una evaluación cuantitativa, para
proponer medidas de conservación y la creación de
técnicas de cultivo, sobre todo de larvas, tanto para la
producción comercial como para la posible
repoblación a futuro de estos organismos, en áreas
donde se espera que se distribuyan de manera natural.
Por otro lado, las posibilidades con éxito de su
manejo en cautiverio se sustentan en los numerosos
estudios previos (e.g., Albertoni, 2003a, 2003b; New,
2002, 2005; García-Guerrero & Apun, 2008; VegaVillasante et al., 2011a, 2011b). En función de estos
estudios, se sabe que los juveniles y adultos son
preferentemente carnívoros y carroñeros, pero aceptan
todo tipo de alimento con cierto contenido de proteína
animal, por lo tanto en cautiverio se les puede
fácilmente alimentar con peletizados comerciales. Sin
embargo, las larvas necesitan alimento vivo y calidad
de agua de características específicas y difíciles de
controlar. Esto es necesario resolver dado que una de
las alternativas para prevenir la desaparición de estas
poblaciones es mediante la generación de técnicas de
cultivo larval, que produzcan juveniles tanto para
engorda como para repoblación en áreas naturales. Del
primer caso, al menos, un ejemplo documentado es el
langostino malayo M. rosenbergii, en el cual las
técnicas de cultivo producidas a partir de la década de
los 60’s, han permitido una industria que no depende
de la extracción de adultos o larvas del medio
ambiente (New, 2009). Este esquema, dado el carácter
tropical de los langostinos, sería solo recomendable en
áreas cálidas del planeta donde no se tengan que
asumir costos de calefacción o invernaderos térmicos
para que la producción pueda efectuarse durante todo
el año, o en parte de este, a bajos costos operativos.
Programas regionales de repoblación con juveniles
nativos de cada zona también pueden ser ejecutados
donde existan evidencias de que las poblaciones
naturales han disminuido drásticamente. Es de esperar,
que las investigaciones sobre el estado de las
poblaciones de cada una de estas especies en su
hábitat, puedan conducir a conocer los aspectos
importantes para su conservación y a partir de ello,
ofrecer información útil para el establecimiento e
implementación de vedas y cuotas de pesca en la zona
a controlar.
En términos generales, se puede tomar como
referencia la revisión sobre M. tenellum, realizada por
Espinosa-Chaurand et al. (2011), donde se menciona
gran parte de las lagunas de información que existen
en el conocimiento de este grupo. Estos vacíos son
compartidos por la mayoría, sino todas, las especies
del género Macrobrachium, por lo menos en
Latinoamérica, y en resumen son: i) falta de un
registro actualizado y permanente de sus poblaciones
en ríos y lagunas costeras; ii) nula o escasas
estadísticas sobre su pesquería; iii) desconocimiento
sobre los efectos que en sus poblaciones puede tener la
contaminación de los cursos de agua con insecticidas
y herbicidas agrícolas, metales pesados, detergentes y
otros compuestos derivados de la actividad doméstica,
agropecuaria e industrial; iv) escasa o nula información sobre el impacto de la reducción o pérdida de
los caudales de ríos y arroyos usados por estos
organismos para completar su ciclo vital; v)
insuficientes intentos por establecer técnicas de
manejo y cultivo; vi) desconocimiento sobre el
impacto de la afectación de estuarios y manglares que
son usados como hábitats temporales o estables; vii)
escasa investigación sobre el efecto de la liberación
accidental o deliberada de especies exóticas de
crustáceos (e.g., la langosta australiana Cherax
quadricarinatus), que pueden competir por nichos
ecológicos con las especies de Macrobrachium
nativas, desplazarlas o depredarlas.
Dado que las poblaciones de estas especies pueden
experimentar cambios drásticos en un intervalo
relativamente corto, es necesario que los estudios sean
a largo plazo, que es la forma más efectiva en que se
pueden utilizar como bases para la conservación
665
(Jackson & Füreder, 2006). La gama de estudios que
se puede realizar sobre las especies de
Macrobrachium de Latinoamérica con potencial
pesquero, tanto en laboratorio como en el campo es
muy diversa. Se necesita estudios de sus requerimientos para crecer en cautiverio, de la producción de
larvas, de las condiciones ideales de mantenimiento y
las dietas adecuadas que garanticen un crecimiento
rápido así como un manejo genético que permita
seleccionar variedades más resistentes, dóciles y de
crecimiento rápido. La hibridación con otras especies
de Macrobrachium y el estudio de su estructura social
(e.g., el papel de machos dominantes) y estudios de
conducta son otros campos abiertos al quehacer
científico. Los estudios urgentes a realizar suelen estar
relacionados con el mejor conocimiento del estado que
guardan sus poblaciones silvestres con fines de
conservación, y con la producción en cautiverio tanto
con fines productivos como de conservación.
Los estudios que tengan como propósito detectar el
potencial de estas especies para ser cultivadas,
debieran considerar las premisas propuestas por New
(2009), quien destaca las siguientes ventajas y
desventajas:
Ventajas: se puede producir lejos de la costa. Las
hembras producen un alto número de huevos y tanto la
cópula como el desarrollo embrionario se pueden
conseguir fácilmente sin técnicas sofisticadas. Se
puede engordar a pequeña y a mediana escala, en
forma artesanal y con instalaciones sencillas, lo que lo
hace ideal para zonas empobrecidas. Son buenos
candidatos para policultivo, ante todo con peces. Están
bien cotizados en el mercado.
Desventajas: dada la naturaleza agresiva de
algunas especies, estas no pueden ser cultivadas en
forma intensiva, al menos de acuerdo con las actuales
tecnologías. Tienen larvas pequeñas, que no son
fáciles de alimentar y llevar a juvenil, con desarrollo
larvario largo y con muchos subestadios. El producto
cosechado requiere gran cuidado y rápida salida para
mantenerse fresco. Un obstáculo al cultivo se tiene en
regiones donde el producto que proviene de la pesca
es más barato y fácil de obtener.
CONCLUSIONES
El conocimiento sobre el género Macrobrachium en
Latinoamérica es escaso sobre todo en lo que se
refiere al estado de sus poblaciones en el medio
ambiente, información necesaria para calcular los
números reales que pueden ser explotados sin terminar
con las poblaciones. Tampoco se tiene suficiente
conocimiento sobre el verdadero potencial que las
666
especies de este género, nativas de Latinoamérica,
tienen para ser cultivadas. El principal problema que
detiene el desarrollo de la acuicultura de estas especies
a una escala comercial, es la dificultad de la crianza de
larvas ya que las fases larvarias suelen ser
zooplanctófagas y, por su tamaño y necesidad de
alimento vivo, son difíciles de mantener en cautiverio.
Son muchos los factores necesarios a ser estudiados,
tanto respecto a la abundancia, distribución y riqueza
especifica, como a las necesidades que tienen para
crecer y reproducirse en cautiverio. Además de la
investigación en torno a cultivos, se requiere
continuidad de los estudios sobre estos temas, tanto
para conservar las poblaciones de langostinos como
para contribuir a la conservación de los ecosistemas
donde habitan. Para ello, es precisa la acción conjunta
de grupos de investigación que realicen estudios
científicos de las comunidades asentadas en las riberas
y zonas donde se distribuyen estos grupos. La
participación y aceptación de los locales así como el
entendimiento de su parte de la importancia del
cuidado de este recurso vivo y del medio que lo
sustenta, son piezas clave para el sostén de la salud de
estos sistemas.
AGRADECIMIENTOS
El presente trabajo se concibió a raíz de la
presentación oral de este tema en el evento denominado “Congreso Latinoamericano de Invertebrados de
Agua Dulce” efectuado en San José, Costa Rica. Se
agradece a los Dres. Ingo Wehrtmann y Raymond
Bauer el apoyo otorgado durante el proceso de
edición. Se agradece también las oportunas observaciones para mejorar el manuscrito vertidas por parte
del Dr. Héctor Nolasco Soria (CIBNor) y por un
árbitro anónimo. M. García Guerrero agradece a los
programas del Instituto Politécnico Nacional (EDI y
SIBE / COFAA) así como al SNI/CONACyT por los
apoyos económicos otorgados.
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6761
Research Article
Reproductive aspects of the caridean shrimp Atya scabra (Leach, 1815)
(Decapoda: Atyidae) in São Sebastião Island, southwestern Atlantic, Brazil
Juliana Herrera-Correal1, Emerson C. Mossolin2, Ingo S. Wehrtmann1 & Fernando L. Mantelatto3
1
Unidad de Investigación Pesquera y Acuicultura (UNIP)
Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR)
Universidad de Costa Rica, 11501-2060 San José, Costa Rica
2
Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás (UFG), Campus Avançado
de Catalão (CAC), Av. Lamartine Pinto de Avelar 1120, CEP 75704-020, Catalão (GO), Brazil
3
Laboratory of Bioecology and Crustacean Systematics (LBSC), Program in Comparative Biology
Department of Biology, Faculty of Philosophy, Science and Letters of Ribeirão Preto (FFCLRP)
University of São Paulo (USP), Av. Bandeirantes 3900, CEP 14040-901, Ribeirão Preto (SP), Brazil
ABSTRACT. The caridean freshwater shrimp Atya scabra is a common resident of stream systems of tropical
rainforests in America, including Brazilian drainages. This shrimp has an amphidromous life cycle, which
increases its vulnerability when facing habitat fragmentation. Since information on the reproduction of this
species is still limited, we present here data on egg production, egg loss, and energy investment, to achieve a
better understanding of reproductive features of A. scabra. Specimens were collected between 2006 and 2007
in São Sebastião Island, southeastern Brazil, in 13 locations. The fecundity of 21 ovigerous females analyzed
ranged between 414 and 19,250 eggs, which were higher than previously reported. However, the larger size of
females analyzed may explain the observed intraspecific difference in egg production. During embryogenesis,
egg volume and water content increased by 103 and 22.6%, respectively. The initial egg volume of A. scabra
in the present study (0.027 mm3) was slightly lower, but comparable to the values reported previously from the
same study area. During incubation, females of A. scabra lost 15% of their initially produced eggs. The
reproductive output (average RO of 3.6%) is the first report for any atyid species. Its value is fairly low
compared to other freshwater shrimps, and it is hypothesized that this might be related to a high energy
investment in morphological adaptations, which allows the shrimp to cling on to the substrate in the fast
flowing environment they inhabit. Additionally, the long life span, a well-known phenomenon in atyid shrimp,
may allow the species to invest a relatively low amount of energy per brood in egg production, but over a
longer time span.
Keywords: amphidromy, fecundity, neotropical, reproductive output, southwestern Atlantic, Brazil.
Aspectos reproductivos del camarón carideo Atya scabra (Leach, 1815)
(Decapoda: Atyidae) en la isla de São Sebastião, Atlántico sudoccidental, Brasil
RESUMEN. El camarón carídeo de agua dulce, Atya scabra, es un residente común del sistema de arroyos de
los bosques tropicales de América, incluyendo drenajes brasileños. Este camarón tiene un ciclo de vida
anfídromo, lo que aumenta su vulnerabilidad al enfrentar la fragmentación del hábitat. Dado que la
información sobre la reproducción de esta especie es todavía limitada, se presentan datos sobre producción de
huevos, pérdida de huevos e inversión energética, para lograr una mejor comprensión de los aspectos
reproductivos de A. scabra. Los especímenes fueron recolectados entre 2006 y 2007 en la isla São Sebastião,
al sureste de Brasil, en 13 localidades. La fecundidad de las 21 hembras ovígeras analizadas varió entre 414 y
19,250 huevos, valores que son más altos que los reportados previamente, sin embargo, el mayor tamaño de
las hembras analizadas podría explicar la diferencia intraespecífica en la producción de huevos. Durante la
embriogénesis, el volumen del huevo y el contenido de agua aumentó en 103 y 22,6%, respectivamente. El
volumen inicial del huevo de A. scabra en este estudio (0,027 mm3), fue ligeramente inferior, pero comparable
con los valores reportados anteriormente para la misma área de estudio. Durante el periodo de incubación, las
hembras de A. scabra pierden el 15% de los huevos producidos inicialmente. El rendimiento reproductivo (RO
promedio de 3,6%), es el primer valor reportado para cualquiera de las especies de la familia Atyidae. Este
2677
valor, es relativamente bajo en comparación con otros camarones de agua dulce, y se plantea la hipótesis de
que esto podría estar relacionado con una alta inversión energética en adaptaciones morfológicas, lo que
permitiría al camarón aferrarse al sustrato en las fuertes corrientes que habita. Además, la alta expectativa de
vida, un fenómeno bien documentado en atyidos, podría permitir a las especies una menor inversión energética
por camada de huevos, pero por un periodo de tiempo más prolongado.
Palabras clave: anfidromia, fecundidad, neotrópico, rendimiento reproductivo, Atlántico sudoccidental,
Brasil.
___________________
Corresponding author: Ingo S. Wehrtmann ([email protected])
INTRODUCTION
Tropical and subtropical freshwater ecosystems host a
vast diversity of invertebrate macrofauna, including
decapod crustaceans as one of their prominent
components (Bond-Buckup et al., 2008; De Grave et
al., 2008; Yeo et al., 2008). Caridean shrimps
constitute a numerically important group of this
macrofauna, dominated by the families Atyidae and
Palaemonidae with about 1,450 species (469 and 981,
respectively), currently recognized and distributed
worldwide (De Grave & Fransen, 2011). Atyid
shrimps are usually associated with rapidly flowing
streams (Hobbs & Hart, 1982). Their life cycle is
characterized by amphidromy, meaning that the adults
live in freshwater habitats, but the larvae need coastal
waters for their successful development (Hobbs &
Hart, 1982; Bauer, 2011a). These amphidromous
shrimps are considered as the dominant macro
consumers in many tropical streams (March et al.,
1998), and particularly, the atyid shrimps are known
to reduce sediment cover and algal standing crop, and
influence insect and algal species composition (see
March et al., 1998, 2002).
Currently, four species of Atyidae have been
recognized from Brazil, two species of the genus
Potimirim Holthuis, 1954 and two of Atya Leach,
1816 (Melo, 2003; Torati & Mantelatto, 2012), both
natives of Brazilian drainages. Among these species,
only Atya scabra (Leach, 1815), commonly known as
“horse shrimp” or “camacuto shrimp” in some
regions, is commercially exploited by artisanal
fishermen, mainly in the northern states of Brazil
(Almeida et al., 2010), but is also of economic value
in Mexico, Venezuela and Puerto Rico (Buckup &
Bond-Buckup, 1999; Martínez-Mayén & RománContreras, 2000; Melo, 2003; R. Bauer, pers. comm.).
This species has a wide amphi-Atlantic distribution,
occurring from Mexico southward (Guatemala,
Honduras, Nicaragua, Costa Rica, Panama, Colombia,
Venezuela) to Brazil (from Bahia to Rio Grande do
Sul states), as well as across most Caribbean islands
(Cuba, Jamaica, Haiti, Curacao, Trinidad) (Hobbs &
Hart 1982; Galvão & Bueno, 2000). In Africa, it
occurs from Liberia southwards to Angola, as well as
at Cape Verde Islands in the Gulf of Guinea (Hobbs &
Hart, 1982; Melo, 2003; Mantelatto & De Grave,
unpublished data). In the Neotropical region, studies
concerning the reproductive ecology of A. scabra have
focused on larval morphology (Abrunhosa & Moura,
1988), descriptions of ovarian development, seasonal
presence of ovigerous females, general information on
fecundity and egg size (Galvão & Bueno, 2000), and
reproductive period, female size and fecundity
(Almeida et al., 2010). However, none of these studies
considered different developmental egg stages,
estimation of egg loss during embryogenesis and
energy investment (reproductive output, RO; see
Clarke et al., 1991; Hines, 1991, 1992) in egg
production. Considering this lack of information, the
present study analyses such aspects to broaden
knowledge about the reproduction of this
amphidromous species. Such information might be of
special importance to stimulate other studies, in
different areas, considering the ongoing fragmentation
of tropical streams, which might severely affect the
life cycle of this migrating freshwater shrimp species
(March et al., 1998, 2003; Bauer, 2011b).
MATERIALS AND METHODS
Data were collected between July and September
2006, and January, May and July 2007 in São
Sebastião Island, Brazil (Fig. 1). Individuals were
captured using sieves in regions of strong currents,
which were placed near overturned rocks. Details of
abiotic conditions in the sampling area have been
described by Mossolin et al. (2010).
Individuals were fixed in 80% EtOH; some of
them for reference collections, and the remaining
specimens were brought to the University of São
Paulo (USP) for further analysis. Voucher specimens
were deposited in the following crustacean collections: Museum of Zoology-University of São Paulo
(MZUSP), and Faculty of Philosophy, Sciences and
6783
Figure 1. Sample sites where Atya scabra was collected (red points) in São Sebastião Island, Brazil (July 2006-July
2007).
Letters of Ribeirão Preto - FFCLRP, University of São
Paulo (USP) (CCDB).
The carapace length (CL) (from the post-orbital
margin to the dorsal posterior margin of the carapace)
was measured with a digital caliper (0.01 mm
precision). For the study of reproductive parameters,
the entire mass of eggs was removed from each
ovigerous female. Embryos were separated according
to their stage of development (Stage I, homogeneous
color within the egg, no eye pigments visible; Stage II,
eye pigments barely visible; Stage III, eyes fully
developed) (Wehrtmann, 1990). Thirty eggs from each
ovigerous female were separated; their length and
width was measured to calculate the egg volume (V),
using the formula V = 1/6 (πd12 d2) (Turner &
Lawrence, 1979).
From the total mass of preserved eggs, three
subsamples were taken. For each, eggs were counted,
weighted and dried for approximately 12 h. From the
remaining egg mass, only wet and dry mass was
calculated. The same process was applied for the
females in order to calculate the reproductive output
by applying the formula RO = wet mass of the total
egg batch of the female/wet mass of the female
without the eggs (Clarke et al., 1991). The RO was
estimated only for females with newly-extruded eggs
(Stage I). Percent egg water content was calculated for
all three embryonic developmental stages by the
following formula: (egg wet weight-egg dry weight)
*100 / egg wet weight (Lardies & Wehrtmann, 2001;
Lara & Wehrtmann, 2009; Wehrtmann et al., 2012).
The nonparametric Kruskal-Wallis test was used to
compare the values of volume and water content of
embryos in different developmental stages (I, II and
III).
RESULTS
In total, 65 sites were surveyed, and Atya scabra was
collected in 13 of these locations (Fig. 1). A total of 74
individuals were obtained, comprising 14 males, 30
females without eggs, 21 ovigerous females and 9
juveniles.
Carapace length (CL) of ovigerous females (N =
21) ranged from 13.5 to 25.1 mm, with a mean size of
20.0 ± 3.02 mm CL. Females carrying Stage-II
embryos were the largest with an average size of 22.2
mm CL, while females with embryos close to hatching
(Stage III) showed the smallest average size with 17.9
mm CL (Table 1). Independent of the developmental
stage of the eggs, fecundity varied between 414 and
19250 eggs (Table 1). The average fecundity (Stage I)
was 8343 ± 4945.5. The size (CL) was positively
correlated with the number of Stage-I embryos (Fig.
2). The mean volume of eggs increased during
embryogenesis from 0.027 ± 0.007 in Stage I to 0.055
4679
Table 1. Size (carapace length: CL; total length: TL) of
ovigerous females of Atya scabra, average egg volume,
and water content of eggs per developmental stage. SD:
standard deviation; N: number of individuals.
Female CL (mm)
Average
± SD
Max.
Min.
Female TL (mm)
Average
± SD
Max.
Min.
Egg volume (mm³)
Average
± SD
Max.
Min.
N
Stage I
Stage II
Stage III
20.0
2.8
25.1
16.5
22.2
2.4
25.0
20.8
17.9
3.4
20.9
13.5
62.5
8.4
77.3
52.2
68.3
6.7
75.9
64.2
56.2
9.8
63.8
42.8
0.027
0.007
0.047
0.017
0.026
0.003
0.030
0.024
0.055
0.022
0.078
0.026
14
3
4
± 0.022 mm3 at the end of the incubation period (Stage
III), which represented an overall egg volume increase
of 103%. The volume of Stage-III embryos was
significantly different from those in Stage I and II
(Kruskal-Wallis: H = 45.54; DF = 2; P < 0.05).
Average water content of the eggs increased during
the incubation period continuously from 60.0% (Stage
I) to 82.6% (Stage III); water content in Stage I was
significantly lower than in more advanced stages
(Kruskal-Wallis: H = 37,53; DF = 2; P < 0.05);
however, there was only a significant increase in water
content from the first to the second stage. During the
incubation period (Stage I-III), females lost on
average 15% of their initially produced eggs. The
mean RO was 3.6 ± 1.9%, and its values ranged from
1.0 to 6.9% (Fig. 3). There was no significant
relationship between RO and CL of ovigerous females
(r = 0.03; P = 0.56; n = 14).
DISCUSSION
Our data regarding reproductive aspects of Atya
scabra showed an average fecundity substantially
higher than two populations previously studied in São
Sebastião, Brazil (Galvão & Bueno, 2000) and
northeastern Brazil (Almeida et al., 2010) (Table 2).
Moreover, maximum egg numbers are also considerably higher in our study than those reported by the
other two Brazilian studies (Table 2). These
differences, however, are most probably related to the
size of the females analyzed in the respective studies,
where the two previous reports for A. scabra analyzed
much smaller females than those processed in the
present study. Considering that fecundity in decapods
usually increases with female size (for freshwater
shrimps reported from Latin America: Reid & Corey,
1991; Anger & Moreira, 1998; Lara & Wehrtmann,
2009; Tamburus et al., 2012, and references cited in
these publications), it is not surprising that our study
revealed higher fecundity values as previous studies
which analyzed smaller females of the same species.
Brood loss is a well-known phenomenon in
decapods (for review: Kuris, 1991) and may vary in
caridean freshwater shrimps between 23% (Anger &
Moreira, 1998) and 53% (Balasundaram & Pandian,
1982). Information of egg mortality during embryogenesis in Atyidae is extremely limited. Darnell
(1956) studied a population of A. scabra from Mexico
and concluded that the species might lose 60% of their
initially produced eggs. This value is considerably
higher than our estimate (15%); however, and just as
in the present study, calculations were based on a low
number of individuals carrying embryos closed to
hatching (n: 3; Darnell, 1956). Therefore, additional
material, especially females with Stage-III eggs, needs
to be analyzed before any solid conclusion can be
made about brood loss in A. scabra.
The egg volume of A. scabra, in the present study,
was slightly lower, but comparable to the values
reported by Galvão & Bueno (2000) from the same
study area (Table 2). However, eggs of A. scabra
seems to be substantially smaller than those of A.
margaritacea (Table 2). Inter- and intraspecific
differences in egg size are a common phenomenon in
decapods (for caridean shrimps see: Chow et al.,
1988; Anger & Moreira, 1998; Wehrtmann & Kattner,
1998; Lardies & Wehrtmann, 2001; Terossi et al.,
2010). Nevertheless, egg size is an indicator of energy
allocation for reproduction (see Ramírez-Llodra,
2002), and it is especially important for the
understanding of life history traits in amphidromous
species, such as Atyidae (see Bauer, 2011a, 2011b;
Bauer, 2013). The relatively small egg size of A.
scabra is in agreement with the prolonged larval
development of the species (11 zoeal stages, approx.
53 days; Abrunhosa & Moura, 1988), suggesting that
the life cycle of this freshwater shrimp needs to
include a coastal-marine phase for the successful
development of the planktonic larvae (Hobbs & Hart,
1982; Covich et al., 1996; Almeida et al., 2010).
Egg volume of A. scabra more than doubled
during the incubation period (Table 2). This is not
uncommon in marine caridean shrimps (e.g.,
6805
20000
18000
y = 1456x - 20737
R² = 0.703
16000
Egg number
14000
12000
10000
Stage I
Stage II
Stage III
Lineal (Stage I)
8000
6000
4000
2000
0
12
14
16
18
20
22
24
26
Carapace length (mm)
Figure 2. Number of eggs as a function of female size (CL) of Atya scabra (N = 21). The regression line refers to Stage-I
eggs.
8
7
Reproductive output (%)
6
y = 0,112x + 1,314
R² = 0.027
5
4
3
2
1
0
10
15
20
25
30
Carapace length (mm)
Figure 3. Reproductive output of female Atya scabra with newly extruded eggs (Stage I; N = 14) as a function of female
size (CL).
Hippolytidae: Terossi et al., 2010), but the available
data for freshwater shrimp indicate considerably lower
values: Lara & Wehrtmann (2009) and Tamburus et
al. (2012) compiled published data for egg volume
increase in Macrobrachium spp. and reported values
varying between 28% (M. potiuna; Nazari et al., 2003)
and 38% (M. acanthurus; Tamburus et al., 2012).
These values are in good agreement with those
mentioned for the genus Atya: A. scabra [30.9%,
calculated with egg size data presented by Galvão &
Bueno (2000)] and for A. margaritacea (30.8%,
calculated with egg size data presented by Martínez-
Mayén & Román-Contreras, 2000). While our data
indicate a substantially higher egg volume increase
compared to the above-mentioned studies, this may be
associated with the fact that the analyzed material by
us included eggs ready to hatch, and the egg swelling
seems to be especially pronounced during this final
part of the incubation period (Pandian, 1970; GarcíaGuerrero & Hendrickx, 2006; Zhao et al., 2007).
However, and considering the low number of eggs
revised in Stage III (n = 4) in this study, and the fact
that neither Galvão & Bueno (2000) nor MartínezMayén & Román-Contreras (2000) indicated the
6
681
Table 2. Total length (TL), average fecundity and volume of eggs in Stage I and III from ovigerous females of Atya
scabra and A. margaritacea.
Species
Female
TL (mm)
Average fecundity
(min-max)
Stage I-egg
volume (mm³)
Stage III-egg
volume (mm³)
Atya scabra
A. scabra
A. scabra
A. margaritacea
52.2-77.3
25.3-61.1
33.0-58.0
32.0-66.0
8343 (2124-18286)
3881 (324-11263)
3811 (870-8907)
1504-16200
0.027
0.034
--0.018
0.055
0.044
--0.023
number of eggs close to hatching analyzed, it might be
premature to conclude on the increase of the egg
volume during embryogenesis in A. scabra.
The uptake of water during embryogenesis is
considered as the principal cause of egg volume
increase observed in decapods (e.g., Balasundaram &
Pandian, 1982; Lardies & Wehrtmann, 1997; Müller et
al., 2004). Water content of A. scabra increased on
average 22.6% which is slightly higher than values
published for the freshwater shrimp Macrobrachium
carcinus: Lara & Wehrtmann (2009) reported an
increase of 15.8% in water content. Information
regarding this aspect is not available for other atyid
shrimps.
Pandian (1970) suggested that the water content of
marine benthic decapods eggs, with planktonic larval
development, increases from an initial 50-60% up to
70-80% at the end of the incubation period. Data of
the freshwater shrimp M. carcinus showed similar
values (from 66.3% to 82.6%; Lara & Wehrtmann,
2009), and the authors of that study speculated that the
pattern described by Pandian (1970) may also be valid
for benthic freshwater shrimp with planktonic
development. The present data provide further support
for this assumption: water content in A. scabra
increased from 60.0% (Stage I) to 82.6% (Stage III).
Thus, the available information may suggest that egg
water content values are not substantially different
between marine and freshwater benthic decapods with
an extended larval period.
As far as we know, this is the first report of RO for
any atyid shrimp. The energy allocation in egg
production seems to be independent of the female size
(Fig. 3), which is in agreement with similar
observations in other caridean shrimps (Wehrtmann &
Andrade, 1998; Wehrtmann & Lardies, 1999; Terossi
et al., 2010). The obtained value (RO: 3.6%) is
considerably lower than previous reports for other
freshwater shrimps: Mantel & Dudgeon (2005)
reported for M. hainansense an average RO of 10.0%,
and Lara & Wehrtmann (2009) 12.0% for M. carcinus.
It is speculated that the habitat preference of A. scabra
Reference
Present study
Galvão & Bueno (2000)
Almeida et al. (2010)
Martínez-Mayén & Román-Contreras (2000)
may be related to the relatively low energy investment
in egg production: according to Hobbs & Hart (1982),
the presence of most Atya species is limited to rapidly
flowing streams with high oxygen content. Moreover,
the external morphology of the species shows
adaptations, which allow the shrimp to cling on to the
substrate in this fast flowing environment (see
Almeida et al., 2010). Therefore, we hypothesize that
the development of these morphological adaptations,
in association with costs/disadvantages of its
amphidromous life style, may require a considerable
energy investment, which in turn may reduce the
amount of available energy for egg production.
Additionally, considering that tropical atyid shrimp
seems to have a surprisingly long life span (Atya
lanipes: 8 years; Cross et at., 2008), it might be
hypothesized that A. scabra invest less energy per
brood in egg production, but over a longer time span
than many other freshwater carideans (Cross et al.,
2008; Vogt, in press).
Finally, as previously advised for comparative
studies on reproduction of freshwater shrimps
(Tamburus et al., 2012), we cannot refute the
possibility of intraspecific population variability.
Further detailed studies on population genetics are in
progress to compare in detail other populations along
their range of distribution, including a latitudinal
reproductive analysis to obtain more conclusive data
about intraspecific variability of reproductive features
of A. scabra.
ACKNOWLEDGEMENTS
We appreciate the financial support obtained from the
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq – Brazil, Procs. 491490/2004-6
and 490353/2007-0) and CONICIT – Costa Rica (CII001-08), to carry out this study in the frame of the
bilateral cooperative project coordinated by FLM
(Brazil) and ISW (Costa Rica). ECM is grateful to
CAPES - Program of Qualification in Taxonomy by a
fellowship (# 563934/2005-0), and FLM to CNPq for
a research grant (Proc. 301359/2007-5; 473050/20072; 302748/2010-5; 471011/2011-8). ECM and FLM
gratefully acknowledges the Department of Biology
and Postgraduate Program in Comparative Biology of
the FFCLRP/USP for partial financial support, the
CEBIMar-USP for logistical support during field and
laboratory work, IBAMA and the Forestry Institute for
granting collection permits (#02027.000101/2006-10),
and the Director of Ilhabela State Park for support. We
are also thankful to the owners of private areas for
facilitating access to rivers. Raquel Romero Chaves
prepared Figure 1, which is greatly appreciated.
Thanks go to Dr. Ray Bauer and anonymous reviewers
for valuable comments on an earlier version of this
manuscript.
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2013
685
Research Article
Species diversity and distribution of freshwater crabs
(Decapoda: Pseudothelphusidae) inhabiting the basin of the
Rio Grande de Térraba, Pacific slope of Costa Rica
Luis Rólier Lara 1,2, Ingo S. Wehrtmann3,4, Célio Magalhães5 & Fernando L. Mantelatto6
Instituto Costarricense de Electricidad, Proyecto Hidroeléctrico El Diquís, Puntarenas, Costa Rica
2
Present address: Compañía Nacional de Fuerza y Luz, S.A., San José, Costa Rica
3
Museo de Zoología, Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, 2060 San José, Costa Rica
4
Unidad de Investigación Pesquera y Acuicultura (UNIP), Centro de Investigación en Ciencias del Mar
y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, 2060 San José, Costa Rica
5
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Caixa Postal 478, 69011-970 Manaus, AM, Brazil
6
Laboratory of Bioecology and Crustacean Systematics (LBSC), Department of Biology
Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of Ribeirão Preto (FFCLRP)
University of São Paulo (USP), Postgraduate Program in Comparative Biology, Avenida Bandeirantes 3900
CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brazil
1
ABSTRACT. During the last decades, knowledge on biodiversity of freshwater decapods has increased
considerably; however, information about ecology of these crustaceans is scarce. Currently, the freshwater
decapod fauna of Costa Rica is comprised by representatives of three families (Caridea: Palaemonidae and
Atyidae; Brachyura: Pseudothelphusidae). The present study aims to describe the species diversity and
distribution of freshwater crabs inhabiting the basin of the Rio Grande de Térraba, Pacific slope of Costa Rica,
where the Instituto Costarricense de Electricidad (ICE) plans to implement one of the largest damming
projects in the region. Samples were collected in 39 locations at an altitude ranging from 20 to 1,225 m.
Sampling was carried out during several months in 2007, 2009 and 2010. We collected a total of 661 crabs,
comprising eight species of Pseudothelphusidae of three genera, representing 53% of the 15 pseudothelphusid
crab species currently recorded from Costa Rica. The most common species was Ptychophallus paraxanthusi
followed by P. tristani. Freshwater crabs were more frequently encountered in the middle-low region of the
basin (between 311 and 600 m) and less frequently in the medium-high basin (between 601 and 1,225 m).
Ptychophallus paraxanthusi showed the widest distribution and was collected in altitudes ranging from 20 to
700 m. The Rio Grande de Térraba region can be considered as a relatively small, but highly diverse system.
Therefore, any alteration of the basin of Rio Grande de Térraba, and especially the possible construction of a
hydroelectric power plant, needs to be carefully analyzed to mitigate the damaging effects of this project on
the freshwater crabs. More ecological information about freshwater crabs from Costa Rica and the Central
American region are needed to reach a first reasonable overview on the ecological role of these decapods in
freshwater systems.
Keywords: Crustacea, river crabs, faunal survey, species diversity, Central America.
Diversidad de especies y distribución de cangrejos de agua dulce
(Decapoda: Pseudothelphusidae) de la cuenca del Río Grande de Térraba,
vertiente Pacífica de Costa Rica
RESUMEN. El conocimiento de la biodiversidad de decápodos de agua dulce ha aumentado considerablemente durante las últimas décadas. Sin embargo, información sobre la ecología de estos crustáceos es
limitada. Actualmente, la fauna de los decápodos de agua dulce está compuesta por representantes de tres
familias (Caridea: Palaemonidae y Atyidae; Brachyura: Pseudothelphusidae). El presente estudio describe la
diversidad de especies y la distribución de cangrejos de agua dulce de la cuenca del Río Grande de Térraba,
vertiente Pacífica de Costa Rica, donde el Instituto Costarricense de Electricidad (ICE) está planeando
construir una de las plantas hidroeléctricas más grandes de la región. Las muestras fueron recolectadas en 39
686
localidades a una altitud entre 20 y 1.225 m. El muestreo se efectuó durante varios meses de los años 2007,
2009 y 2010. Se colectó un total de 661 cangrejos de ocho especies de Pseudothelphusidae de tres géneros, lo
que representa un 53% de las 15 especies de Pseudothelphusidae actualmente reportado para Costa Rica. La
especie más frecuentes fue Ptychophallus paraxanthusi, seguida por P. tristani. Los cangrejos de agua dulce
fueron más frecuentes en la región medio-baja de la Cuenca (entre 311 y 600 m) y menos frecuentes en la
región medio-alta (entre 601 y 1.225 m). Ptychophallus paraxanthusi demostró la distribución más amplia y
fue colectado en altitudes entre 20 y 700 m. Se puede considerar el Río Grande de Térraba un sistema
pequeño, pero altamente diverso. Por lo tanto, cualquier alteración de la Cuenca del Rio Grande de Térraba, y
especialmente la posible construcción de la planta hidroeléctrica, requiere un análisis cuidadoso para mitigar
efectos dañinos de este proyecto sobre los cangrejos de agua dulce. Se requiere más información ecológica
sobre los cangrejos de agua dulce de Costa Rica y la región de Centro América para obtener una primera
visión razonable del rol ecológico de estos decápodos en los sistemas dulceacuícolas.
Palabras clave: Crustacea, cangrejos de agua dulce, inventario faunístico, diversidad de especies, América
Central.
___________________
Corresponding author: Ingo S. Wehrtmann ([email protected])
INTRODUCTION
Knowledge and literature about the taxonomic
diversity of decapod crustaceans has increased
considerably during the last decades (Ng et al., 2008).
Most of these publications focused on decapods
inhabiting marine ecosystems; however, there has
been also a significant increase in studies concerning
freshwater decapods, including representatives of the
two families of Brachyura from the neotropical region
(among others, Magalhães, 2003a, 2003b; Rodríguez
& Magalhães, 2005; Magalhães & Türkay, 2008a,
2008b; Yeo et al., 2008; Cumberlidge et al., 2009;
Pereira et al., 2009; Villalobos & Alvarez, 2010).
Currently, there are approximately 6,800 valid species
of brachyuran crabs and about 1,300 (19.4%) of these
have been reported from freshwater habitats (Ng et al.,
2008; Yeo et al., 2008).
The taxonomic composition of the freshwater
decapod fauna of Costa Rica is fairly well known and
is composed by three families: Palaemonidae and
Atyidae (Caridea), and Pseudothelphusidae (Brachyura).
The latter includes the freshwater crabs, a very diverse
group, which is currently comprised by 40 genera and
roughly 255 species and subspecies in the neotropics
(Rodríguez & Magalhães, 2005). Of these, a total of
15 species of four genera can be found in Costa Rica
(C. Magalhães et al., unpublished data.). The vast
majority of the studies on freshwater crabs in Costa
Rica concerns taxonomic aspects (Rathbun, 1893,
1896, 1898, 1905; Smalley, 1964; Bott, 1968;
Pretzmann, 1965, 1972, 1978, 1980; Villalobos, 1974;
Rodríguez, 1982, 1994, 2001; Rodríguez & Hedström,
2000; Hobbs III, 1991; Magalhães et al., 2010). Apart
from these, there are just two publications concerning
their ecology: one study on the distribution of
Potamocarcinus nicaraguensis in the basins of the
rivers San Carlos and Sarapiquí, northern Costa Rica
(Villalobos & Burgos, 1975), and one report on the
offspring production and juvenile occurrence of
Potamocarcinus magnus in the Costa Rican territory
(Wehrtmann et al., 2010).
Detailed information about species diversity and
ecological features of the freshwater decapods fauna is
of special importance when evaluating the possible
environmental impacts, which may be caused by the
construction of dams for hydroelectric plants (Holmquist
et al., 1998; Benstead et al., 1999; March et al., 2003;
Greathouse et al., 2006). The Instituto Costarricense
de Electricidad (ICE) is planning to construct, in the
southern Pacific lowlands, one of the largest
hydroelectric plants in Central America (ICE, 2009).
Lara & Wehrtmann (2011) already analyzed the
species composition of river shrimps in this area and
recommended the incorporation of structures permitting the passage of the migrating shrimps to mitigate
negative effects of the construction of the hydroelectric power plant. Therefore, the present study
aimed to amplify the existing information about the
freshwater fauna in the study area and to provide basic
information on the species diversity and distribution of
freshwater crabs inhabiting the area (basin of the Rio
Grande de Térraba), where the ICE plans to implement one of the largest damming projects in the
region.
Study area
The study was carried out in the Rio Grande de
Térraba basin, provinces of San José and Puntarenas,
Pacific slope of Costa Rica (Fig. 1). The basin is the
largest in the country and covers an area of 5,085 km2;
Freswather crabs of Río Grande de Térrraba, Costa Rica
687
Figure 1. Location of sampling sites in the Rio Grande de Térraba basin, provinces of San José and Puntarenas, Pacific
slope of Costa Rica, between April 2007 and April 2010.
its rivers have a total length of 4,997 km (TNC, 2009).
The principal tributaries are the Rio General and the
Rio Coto Brus, which drain into the Rio Grande de
Térraba; the discharge of this river (recorded at a
station located at an altitude of 60 m above sea level)
varies between 100 (dry season) and 1,050 m3 s-1
(rainy season) (ICE, unpublished data). The drainage
area is comprised by numerous other tributary streams
originating in the Cordillera de Talamanca at altitudes
of up to 3,820 m and is characterized by the formation
of a low altitude mountainous ridge, which is oriented
parallel to the Pacific coast (TNC, 2009). A description of physical and chemical parameters and the
benthic diversity as indicator of the environmental
quality of the Rio Grande de Térraba and some
tributaries have been presented by Umaña-Villalobos
& Springer (2006). The area has been characterized by
a constantly growing human population, accompanied
by strong deforestation, especially in its lower regions
(Umaña-Villalobos & Springer, 2006), which is also
critical for the hydropower sector of Costa Rica
(Leguía et al., 2008). The hydroelectric project El
Diquís contemplates the construction of a retaining
dam, located 4 km upstream of the bridge over the Rio
General, at the locality of El Brujo; the base of the
dam will be located at 140 m above sea level, and the
reservoir will have an area of 6,815 hectares with an
installed capacity of 631 megawatts (MW) (ICE,
2009).
Sampling
The study is based upon exhaustive sampling carried
in 39 locations at altitudes (expressed as m above sea
level) between 20 and 1,225 m along the entire basin
(Fig. 1). Samples were taken in April 2007 through
July 2007, between October and November 2009, and
in April 2010. In order to describe the presence of
each species and its distribution in the study area, the
688
sampling locations were categorized according to its
altitude: 1) lower basin (between 20 and 310 m above
sea level; n = 12 sampling sites); 2) middle-low basin
(between 311 and 600 m above sea level.; n = 14); 3)
medium-high basin (between 601 and 1,225 m above
sea level.; n =13). In each location, sampling was
carried out during daytime (typically between 08:00
and 14:00 h) and lasted between 60 and 90 min. In
search of crabs, we lifted rocks directly in or closely to
the water body of rivers and streams. In some cases,
the stream course was temporarily bypassed to drain a
small part of the river or creek, which allowed
observations below the rocks in the riverbed. The
manually collected individuals were brought to the
nearby laboratory in Cajón de Boruca and stored in a
freezer for further analysis. At each sampling location,
water temperature and dissolved oxygen were
measured (YSI Model 85), to obtain information about
the environmental conditions where each of the crab
species was captured. The catch-per-unit-effort (CPUE)
represents the number of crabs divided by the
sampling effort (number of visits in each sampling
location). The CPUE was related to the altitude of the
sampling site, and a linear correlation was applied to
analyze the possible correlation between the two
variables.
The collected individuals were identified at the
species level using descriptions provided by Smalley
(1964), Villalobos (1974), Rodríguez (1982, 1994,
2001); Rodríguez & Hedström (2000), and Magalhães
et al. (2010). Each crab was sexed, and recorded its
wet weight (digital balance; Snowrex BBA-600; ±0.01
g), carapace width (CW; distance across the carapace
at its widest point), carapace length (CL; distance
along the midline, from the frontal to the posterior
margin of the carapace) utilizing a digital vernier
(Stanley; ± 0.01 mm). Voucher specimens were
deposited in the crustacean collections of the Museo
de Zoología, Universidad de Costa Rica, and the
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia,
Manaus, Brazil.
RESULTS
Freshwater crabs were easier to encounter in creeks
with low river discharge (<1 m3 seg-1) and with a river
substrate composed of numerous broken rocks of
different sizes (immature alluvial deposits consisting
of angular grains of short transport) in areas covered
by rich vegetation, providing abundant shading from
canopy cover. Several crabs were collected outside the
water, mainly under damp or wet rocks and crevices.
The sampling locations where crabs were found were
well-oxygenated river sections with dissolved oxygen
values varying between 5.8-8.7 mg L-1 and water
temperatures ranging from 19.0 to 28.9ºC (Table 1).
A total of 661 freshwater crabs were collected
during the study period in the basin of the Rio Grande
de Térraba. Of these, 309 (47.7%) were females, 319
(48.3%) were males, and the sex of 33 (4%)
specimens could not be identified. No ovigerous
females were encountered; however, two specimens,
collected in the Rio Reventazón (305 m above sea
level; 23 May 2007), and in an unnamed tributary of
the Rio Ceibo (900 m above sea level; 17 July 2007)
carried juveniles under the abdomen. All specimens
belonged to Pseudothelphusidae, represented by three
genera and eight species (Table 1). Ptychophallus was
the genus with the highest number of species
encountered (5 spp.), followed by Allacanthos (2 spp.)
and one species of Potamocarcinus. This is the first
report of Ptychophallus colombianus and P. uncinatus
from [?] Costa Rica. Taxonomic diversity increased
with altitude: the lower basin harbored two crab
species, the middle-low basin five species, and the
medium-high basin six species.
The most frequently collected species was P.
paraxanthusi followed by P. tristani (Fig. 2). In
contrast, P. tumimanus was encountered exclusively in
one location (creek Veraguas of the sub-basin of Rio
Concepción). There was no significant relationship
between the CPUE and altitude (r = -0.16; P = 0.30).
However, freshwater crabs were more frequently
encountered in the middle-low region of the basin
(between 311 and 600 m above sea level) and less
frequently in the medium-high basin (between 601 and
1,225 m above sea level).
Only two crab species (P. paraxanthusi and P.
uncinatus) were found in the lower portion of the river
basin, and P. paraxanthusi was by far the most
common species in this section. However, the catch
frequency of these two species was higher in this river
section compared to the medium-high basin, where six
species were found.
The crab species with the widest distribution
within the basin of the Rio Grande de Térraba was P.
paraxanthusi (collected in altitudes ranging from 20 to
700 m above sea level) (Fig. 3), followed by P.
tristani, which was encountered exclusively in tributaries of the Cordillera de Talamanca in altitudes
between 410 and 1,105 m above sea level. Other two
species, P. tumimanus and P. colombianus, were
caught in one single sampling location (creek
Veraguas and a nameless tributary of the river Buena
Vista, respectively), at 335 and 1,225 m above sea
level, respectively (Fig. 4).
0.2-4.3
0.1-47.6
0.1-10.3
0.2-7.7
0.1-42.9
0.1-12.5
0.3-4.6
Allacanthos yawi Magalhães et al.
(2010)
Potamocarcinus magnus
(Rathbun, 1896)
Ptychophallus uncinatus Campos
& Lemaitre, 1999
Ptychophallus colombianus
(Rathbun, 1896)
Ptychophallus paraxanthusi
(Bott, 1968)
Ptychophallus tristani (Rathbun,
1896)
Ptychophallus tumimanus
(Rathbun, 1898)
* This species was collected in one single location.
0.8-4.9
Range of wet
weight (g)
Allacanthos pittieri
(Rathbun, 1896)
Species
7.3-18.0
3.4-22.9
3.7-37.7
7.3-20.8
6.6-22.3
7.5-39.2
7.1-16.3
11.0-16.6
Range of CL
(mm)
10.8-28.2
4.6-38.3
5.6-62.8
11.9-35.2
9.4-39.2
9.9-59.6
10.4-28.5
15.6-28.8
Range of CW
(mm)
1
8
26
1
3
3
2
3
Number of
collection places
335*
410-1105
20-715
1200*
20-500
380-900
920-1105
900-1000
Range of altitude
(m)
23.2-28.9
20.7-24.1
22.6-26.9
19.0
25.9-26.2
22.3-25.4
19.8-21.8
nd
Range of water
temperature (°C)
7.5-8.8
5.8-8.4
6.9-8.7
8.7
7.2-8.1
7.4-7.7
7.8-8.4
nd
Range of dissolved
oxygen (mg L-1)
Table 1. Species list of freshwater crabs collected during 2007 and 2010 in the Rio Grande de Térraba basin, Pacific slope of Costa Rica, indicating wet
weight, size (all individuals per species), number of locations where the species was collected, and environmental conditions for each of the species
encountered. CL: carapace length, CW: carapace wide.
689
690
Figure 2. Percentage per species regarding the total
number of collected individuals captured between April
2007 and April 2010 in the Rio Grande de Térraba basin,
Pacific slope of Costa Rica. Numbers in top of each
column indicate the number of individuals per species.
Among the collected species, P. paraxanthusi
achieved the largest individual size (up to 62.8 mm
CW), followed by P. magnus with a maximum CW of
59.2 mm. The smallest individual encountered
collected belonged to P. tristani with a CW of 4.6
mm. Detailed information about the range of CL and
CW for the species encountered is compiled in Table
1.
DISCUSSION
Species diversity
The results of the present study clearly demonstrate
that the freshwater crab diversity of the basin of the
river Grande de Térraba is considerably high: the eight
species collected by us represent 53% of the 15
pseudothelphusid crab species currently recorded from
Costa Rica (C. Magalhães et al., unpublished data).
Rodríguez & Hedström (2000) revised a small
collection of freshwater crabs from the Barbilla
National Park, Atlantic slope of Costa Rica, and
reported two species, P. magnus and P. barbillaensis.
These results, as well as the fact that only seven out of
15 crab species reported from Costa Rica (C.
Magalhães et al., unpublished data) occur at the
Atlantic side of Costa Rica, seem to indicate higher
crab diversity in freshwater habitats along the Pacific
slope of the country. However, so far no exhaustive
sampling efforts have been carried out to document
the freshwater crab diversity at the Atlantic slope of
Costa Rica, which may partly explain the difference of
crab species encountered in the Pacific and Atlantic
slopes of the country.
When compared to Central America, our relatively
small study area harbors 18% of all pseudothelphusid
crab species so far reported from the region (Rodríguez
& Magalhães, 2005), which highlights the ecological
importance of the Rio Grande de Térraba basin for the
diversity of the freshwater decapods in Costa Rica and
Central America. However, the lack of similar studies
impedes any valid comparison of the freshwater crab
species diversity within the Central American region.
There exists some scattered information about the
freshwater crab diversity in South America, which
may serve as guideline for comparison with the results
of the present study. Magalhães (2002) assessed the
decapod fauna of two rivers, which form part of the
Rio Madeira basin, Bolivia. He reported the presence
of four freshwater crab species, all of them belonging
to the family Trichodactylidae. In another study,
Magalhães (2003b) revised collections obtained in the
middle and lower Rio Xingu, southern tributary of the
Amazon River, Brazil, and reported a total of five
freshwater crab species from this river. Surveys of
decapod fauna using the Aquatic Rapid Assessment
Program (AquaRAP) protocol in some South American rivers resulted in four species of crabs (one
Pseudothelphusidae and three Trichodactylidae) from
the upper and middle Rio Caura, Venezuela (Magalhães
& Pereira, 2003), five species (three Pseudothelphusidae, two Trichodactylidae) from the upper Rio
Essequibo, Guiana (Lasso et al., 2008), five species
(two Pseudothelphusidae, three Trichodactylidae)
from the upper Rio Cuyuní, Venezuela (Mora-Day et
al., 2009), four species (one Pseudothelphusidae, three
Trichodactylidae) from Rio Pastaza, Ecuador and Peru
(Magalhães, 2005), four species (two Pseudothelphusidae, two Trichodactylidae) from upper Rio
Paragua, Venezuela (Mora-Day & Blanco-Belmonte,
2008), 12 presumptive species (eight Pseudothelphusidae, four Trichodactylidae) from river drainages
of the Tumucumaque Moutains National Park, Brazil
(Vieira, 2008), three species (one Pseudothelphusidae,
two Trichodactylidae) from the confluence of the Rio
Orinoco and Rio Ventuari, Venezuela (Pereira &
García, 2006), and three species (one Pseudothelphusidae, two Trichodactylidae) from the middle
Coppename River, Suriname (Pereira & Berrestein,
2006). According to Magalhães & Pereira (2007), the
Guayana Shield region, including parts of Colombia,
Venezuela, Brazil, Guyana, Suriname and French
Guiana, harbors representatives of 33 species of
691
Figure 3. Locations where Ptychophallus paraxanthusi was collected in the Rio Grande de Térraba basin, Pacific slope of
Costa Rica, visited between April 2007 and April 2010.
Figure 4. Sampling locations Ptychophallus uncinatus, P. colombianus, Ptychophallus tristani, P. tumimanus,
Allocanthos pittieri, A. yawi and Potamocarcinus magnus in the Rio Grande de Térraba basin, Pacific slope of Costa Rica,
between April 2007 and April 2010.
692
freshwater crabs: 21 species of Pseudothelphusidae
and 12 species of Trichodactylidae. Similarly, Pereira
et al. (2009) compiled the list of the decapod species
from the Rio Orinoco basin, which drains large areas
of the Guayana Shield and the Venezuelan Llanos in
northern South America, and reported 16 species of
pseudothelphusid and five species of trichodactylid
crabs for the whole region. These comparisons,
especially when taking into consideration the area
covered by the above-mentioned studies, reveal that
the Rio Grande de Térraba region, with its eight
freshwater crab species, can be considered as a
relatively small, but highly diverse system. Therefore,
any alteration of the basin of the Rio Grande de
Térraba, and especially the possible construction of a
hydroelectric power plant, needs to be carefully
analyzed to mitigate the damaging effects of this
project on freshwater crabs (see Lara & Wehrtmann,
2011).
New geographical distribution
The results of the present study expand the known
geographical distribution of Ptychophallus uncinatus
and P. colombianus. The first species was recorded
from Rio San Pedro, Bocas del Toro, Panama
(Campos & Lemaitre, 1999) and from the Veragua
Rainforest Research and Adventure Park, province of
Limón, Costa Rica (C. Magalhães et al., unpublished
data); both records are from the Caribbean slope of
Costa Rica and Panama, and our results extend its
distribution to the Pacific slope of Costa Rica. The
presence of this species on both sides of Costa Rica
may indicate the ability of P. uncinatus to cross the
Central American cordillera; however, this species has
been found only at altitudes below 500 m above sea
level. Due to these circumstances, studies on the
molecular genetics of both populations present on the
Caribbean and Pacific slopes are in progress to verify
whether we are dealing or not with the same species.
In the case of P. colombianus, the species has been
previously known only from Pacific Panama, and our
results indicate its presence also in Pacific Costa Rica.
This range extension is not surprising, considering that
Chiriquí (Panama) and our study area belongs to the
same cordillera (Talamanca). Moreover, the species
has been encountered in a wide range of altitudes
(from 1,220 up to 3,000 m above sea level; Rodríguez,
1994), which may facilitate its distribution along the
Pacific slope of Central America.
Altitudinal distribution
Our knowledge about the altitudinal distribution of
Central American freshwater crabs is generally limited
to sporadic collections published in taxonomic studies
(e.g., Rathbun, 1898; Smalley, 1964). As far as we
know, there are no published reports focusing on the
ecology, including altitudinal distribution, of these
freshwater crabs.
Allocanthos pittieri seems to be a species preferring higher altitudes, because we collected this
species only between 900 and 1,000 m above sea
level. This species was described by Rathbun (1898)
from Agua Buena, Java, Province Puntarenas, Costa
Rica, without mentioning the altitude where the
specimens were obtained. Allocanthos yawi is a newly
-described species (Magalhães et al., 2010) found
between 505 and 1,105 m above sea level (Table 1).
Our data concerning the altitudinal distribution of
P. magnus (380-900 m; Table 1) are in the range of
previous reports: Smalley (1964) found the species
between 580-800 m above sea level, Rathbun (1896)
between 800 and 1,000 m above sea level, and
Rodríguez & Hedström (2000) encountered the species
between 100 and 300 m above sea level. These data
indicate that P. magnus, a species inhabiting both
slopes of Costa Rica, can be found in a wide range of
altitudes.
The altitudes where we collected P. tristani (4101,105 m above sea level; Table 1) are similar to those
reported in the literature: Smalley (1964) found the
species between 580-1,200 m above sea level,
Rathbun (1896) at 1,130 m above sea level, and
Monge et al. (1985) at 700 m above sea level. It is
concluded that P. tristani is a species preferring
medium altitudes.
Previous records for P. tumimanus indicate its
presence in relatively high altitudes (Rathbun, 1898:
up to 1,500 m above sea level; Smalley, 1964: 1,2001,300 m above sea level). In contrast, we collected the
species only in one location at a considerably lower
altitude (335 m above sea level; Table 1), which
seems to indicate that P. tumimanus inhabits a wide
range of altitudes.
Habitat
Detailed information about the habitat of freshwater
crabs in Latin America is scarce and typically limited
to general descriptions of the study area. In our study,
crabs were encountered under angular rock fragments
of short distance transport; these rocks may be located
in the riverbed or in the shore close to the terrestrial
zone, but always in humid ground. Water bodies with
slow stream flow turned out to be good areas to collect
freshwater crabs (see Smalley, 1964, for other Ptychophallus spp.). Freshwater crabs were also collected in
shallow pools below logs, and in accumulations of
leaves.
In the case of P. colombianus, we found the
specimens in rapid streams descending from nearby
mountains (e.g., Rio Buena Vista), which is in
agreement with habitat descriptions provided by
Rodríguez (1994) for individuals collected in Panama.
Smalley (1964) obtained P. tristani under rocks or tree
trunks at the edge of streams, sometimes even in some
distance from the stream edge. Crab burrows of this
species might be located under rocks or logs and are
filled with water (Smalley, 1964). These descriptions
coincide with the habitat where we collected P.
tristani.
Final remarks
The knowledge of freshwater communities contributes
to resolve questions related to the evolution,
speciation, and distribution of living organisms
(Mossolin & Mantelatto, 2008). In particular, freshwater crabs may serve as research objects to
understand the interesting evolutionary patterns along
their distribution. However, much of the necessary
biological information about these decapods is far
from complete, and we need to improve our knowledge about freshwater crabs from Costa Rica and the
Central American region to reach a first reasonable
overview on the ecological role of these decapods in
freshwater systems.
ACKNOWLEDGMENTS
The study was financially supported by The
Hydroelectric Project El Diquís-ICE (PHED), as well
as Prime Catch Seafood GmbH, Germany, and the
German Investment and Development Company
(Deutsche Investitions und Entwicklungsgesellschaft,
DEG) within the Public-Private-Partnership project E
2118. We thank the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq – Brazil,
Procs. 491490/2004-6, 490353/2007-0 and 490314/
2011-2) and CONICIT-Costa Rica (CII-001-08),
during the development of the International
Cooperative Project, which provided financial support
to FLM, CM and ISW during the Brazil-Costa Rica
visiting program, making possible the analysis of
material and discussions. Two of us (CM and FLM)
also thank CNPq for an ongoing research grant (Proc.
nº PQ-304468/2009-6, 303837/2012-8 and 302748/
2010-5, respectively). We are grateful to Jorge Picado
(ICE) for the technical support during the fieldwork.
Luis Salazar, Leonel Delgado, Yonder Guzmán, Edgar
Chinchilla, Carlos Canales and Diego Valerín helped
us during the fieldwork, and Raquel Romero-Cháves
(UNIP-CIMAR, UCR) prepared the distribution maps,
which is greatly appreciated.
693
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2013
6961
Research Article
Dieta del cangrejo dulceacuícola Bottiella niceforei (Schmitt & Pretzmann, 1968)
(Decapoda: Trichodactylidae) y su relación con el procesamiento de la materia
orgánica en una corriente intermitente del noroeste de Venezuela
1
Raúl Pirela1 & José Rincón1
Departamento de Biología, Bloque A2, Laboratorio de Contaminación Acuática y Ecología Fluvial
Universidad del Zulia, Apartado Postal 4011, Maracaibo, Venezuela
RESUMEN. Para aproximarse al rol que tiene el cangrejo de río Bottiella niceforei en el procesamiento de
materia orgánica, en una corriente intermitente al noroeste de Venezuela, se estudió su dieta natural, mediante
el análisis del contenido del tracto digestivo entre junio 2009 y febrero 2010. Se determinó la abundancia de
los cangrejos sobre la base de la proporción de individuos capturados por trampas, a lo largo del muestreo, y
en cada pozo. Las mayores densidades ocurrieron en septiembre (2,7 ind trampa-1), seguido de junio (2,3 ind
trampa-1) y julio (2,1 ind trampa-1), mientras que las menores se obtuvieron de noviembre a febrero,
posiblemente debido al efecto erosivo de la corriente durante la época de lluvia. No se encontraron diferencias
significativas en la abundancia y dieta entre pozos. De junio a noviembre, se encontró que el ítem más
abundante en la dieta fue el detrito vegetal, con una frecuencia de ocurrencia promedio de 68%; en segundo
lugar, materia animal (restos de peces) con 50% y detrito vegetal amorfo con 14%. Estos resultados
demuestran la importancia de la participación del cangrejo B. niceforei en el procesamiento de la materia
orgánica en forma de hojarasca en los pozos de caño Carichuano.
Palabras clave: Bottiella niceforei, contenido estomacal, materia orgánica particulada gruesa,
macroconsumidores, Venezuela.
Diet of the freshwater crab Bottiella niceforei (Schmitt & Pretzmann, 1968) (Decapoda:
Trichodactylidae) and its relationship with organic matter processing in an
intermittent stream of northwestern Venezuela
ABSTRACT. In order to study the role of the freshwater crab Bottiella niceforei in processing the organic
matter in an intermittent stream of northwestern of Venezuela, we studied its natural diet by analyzing the gut
contents during the period between June 2009 and February 2010. The abundance was determined based upon
the proportion of individuals captured by traps throughout all the sampling period and on each pool. The
highest crab densities occurred in September (2.7 ind trap-1), followed by June (2.3 ind trap-1) and July (2.1 ind
trap-1); while the lowest were obtained in November and February, possibly due to the erosive effect of the
current during the rainy season. No significant differences in the abundance and diet between pools were
found. During the period from June to November it was found that the most abundant item in the crab diet was
the plant detritus, with an average of 68%, followed by animal matter (fish remains), 50% on the average, and
amorphous vegetal detritus with 14%. These results demonstrate the important participation of B. niceforei on
the leaf litter processing in the pools of caño Carichuano.
Keywords: Bottiella niceforei, gut content, coarse particulate organic matter, macro consumers, Venezuela.
___________________
Corresponding author: José Rincón ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La hojarasca procedente de la vegetación ribereña
constituye la principal entrada de energía, en forma de
materia orgánica particulada gruesa (MOPG), en los
ecosistemas lóticos de orden bajo (Anderson & Sedell,
1979). La MOPG es procesada por microorganismos e
invertebrados fragmentadores que la transforman en
seis productos principales: biomasa bacteriana, biomasa fúngica, biomasa de invertebrados fragmen-
2697
tadores, materia orgánica disuelta (MOD), materia
orgánica particulada fina (MOPF) y productos de la
mineralización tales como CO2, NH4+ y PO4-3
(Gessner et al., 1999). Está bien documentado que los
insectos acuáticos tienen un papel fundamental en el
procesamiento de la MOPG en ríos de orden bajo, de
Europa y Norteamérica (Allan & Castillo, 2007). Sin
embargo, para las zonas tropicales de Asia, África y
América se ha reportado una baja densidad de insectos
fragmentadores en ríos tropicales de tierras bajas
(Winterbourn et al., 1981; Bunn, 1986; Yule, 1996;
Rosemond et al., 1998; Dudgeon & Wu, 1999;
Tumwesigye et al., 2000; Mathuariau & Chauvet,
2002; Rincón et al., 2005; Greathouse & Pringle,
2006; Dobson et al., 2007; Wantzen & Wagner,
2006). Aunque esto no parece cumplirse en Australia
(Cheshire et al., 2005), ni en ríos de altas elevaciones
en Malaysia (Yule et al., 2009).
Irons et al. (1994) consideraron que el procesamiento microbiano constituía el principal componente
de la transformación de la MOPG en MOPF en ríos
tropicales debido a las elevadas temperaturas y a la
escasez de insectos fragmentadores en latitudes bajas.
Mientras que otros autores consideran que, las bajas
densidades de los insectos fragmentadores en los ríos
tropicales pueden ser compensadas por la presencia de
organismos como cangrejos, camarones y peces
(Bowen, 1983; Wooton & Oemke, 1992; Dudgeon &
Wu, 1999; Crowl et al., 2001; March et al., 2001), los
cuales pueden estar actuando como macro-fragmentadores del detrito vegetal. En ríos insulares tropicales
los camarones parecen ser un importante componente
en el procesamiento de la materia orgánica (Crowl et
al., 2001; March et al., 2001). En una corriente
intermitente del noroeste de Venezuela, se ha
observado que la mayor parte de los peces son
omnívoros, encontrando un consumo elevado de
material alóctono vegetal (74,4-87,3%) (O. Pomares,
datos sin publicar). Dobson et al. (2007) reportan una
alta biomasa de cangrejos dulceacuícolas (58-94%) en
ecosistemas tropicales de África, indicando que un
importante componente de su dieta lo constituye el
detrito de origen vegetal.
El cangrejo dulceacuícola Bottiella niceforei
pertenece a la familia Trichodactylidae y tiene una
distribución restringida a la zona noroccidental de
Venezuela y norte de Colombia. Esta especie parece
ser bastante escasa debido a que sólo se conocen unos
cuantos especímenes (Rodríguez, 1992; Magalhães &
Türkay, 1996; Campos, 2005). Esto puede obedecer a
su limitada capacidad de dispersión y a su
relativamente baja fecundidad (Yeo et al., 2008). De
acuerdo a los registros obtenidos hasta la fecha, esta
especie sólo se encuentra presente en la cuenca del
Lago de Maracaibo, lo que sugiere un alto grado de
endemismo en su distribución. Esto plantea un aspecto
importante desde el punto de vista de la conservación
de sus poblaciones. Recientemente, esta especie ha
sido incluida en la lista roja de especies amenazadas
de la IUCN (2012). Dentro de esta misma región, en
una corriente intermitente perteneciente a la cuenca
del Río Guasare (Venezuela), se han recolectado
ejemplares de B. niceforei coexistiendo con otro
cangrejo de la misma familia (Sylviocarcinus
piriformis), en abundancias moderadas (R. Pirela & J.
Rincón, datos no publicados). Sin embargo, estos
ambientes están sometidos a una acelerada presión
antrópica, aumentado el riesgo de extinción de sus
poblaciones (R. Pirela & J. Rincón, obs. pers.).
A pesar del alto grado de endemismo, el conocimiento sobre cangrejos de la familia Trichodactylidae,
en ríos de Venezuela, es deficiente. Sólo existen
algunos estudios taxonómicos y ecológicos, con
alcance muy limitado (Smalley & Rodríguez, 1972;
Rodríguez, 1992; López & Pereira, 1994; Pirela &
Rincón, 2012), mientras que desde el punto de vista de
su función en el procesamiento de la materia orgánica,
existe un vacío de información. Por lo anterior resulta
importante la realización de estudios que puedan
cubrir estas deficiencias.
Estudios previos en la corriente intermitente bajo
estudio (caño Carichuano), han reportado una baja
densidad de insectos fragmentadores de MOPG
(Rincón et al., 2005). Esto permite suponer que
existen otros organismos, como peces y cangrejos,
encargados de procesar la materia orgánica en este
ecosistema.
Los cangrejos de agua dulce dominan la biomasa
de macroinvertebrados de algunos ríos tropicales de
África y juegan papel primordial en la estructura
trófica de las comunidades acuáticas, contribuyendo al
reciclaje de materiales y transferencia de energía
(Gherardi & Micheli, 1989). Sin embargo, poco se
conoce de los hábitos y composición de la dieta de B.
niceforei. Esto ha motivado a plantearse las siguientes
preguntas: 1) ¿Qué importancia tiene la MOPG en la
dieta de B. niceforei en una corriente intermitente
tropical? y 2) ¿Habrá alguna relación entre el
contenido de MOPG en el ambiente y el contenido en
los tractos digestivos de B. niceforei? Las respuestas a
estas interrogantes ayudarán a determinar la participación de este cangrejo en el procesamiento de la
materia orgánica particulada gruesa (MOPG), en un
río intermitente del noroeste de Venezuela.
MATERIALES Y MÉTODOS
El sitio de estudio está ubicado en el caño Carichuano
(Latitud 11º7’48,5”N; Longitud 72º16’58,85”W), que
Dieta de Bottiella niceforei y el procesamiento de materia orgánica en ríos tropicales
se localiza en el extremo noroccidental de Venezuela,
a unos 100 km de la ciudad de Maracaibo (Estado
Zulia). El caño Carichuano es una corriente
intermitente de segundo orden y forma parte de la
cuenca del río Guasare (Fig. 1). Este curso de agua
escurre sobre suelos calcáreos y yacimientos de
carbón explotables con minería superficial, por lo que
la cuenca ha sido denominada cuenca carbonífera del
Guasare. Por otro lado, las características físicas y
químicas de las aguas que pasan por las minas de
carbón han revelado que presentan una alta capacidad
amortiguadora del pH (Rincón, 1994). La zona
presenta un clima tropical isotérmico, con una
temperatura media anual entre 26 y 28ºC. El régimen
anual de precipitaciones es biestacional, con una
estación seca que va de diciembre a marzo y una
lluviosa que se distribuye bimodalmente con dos
máximas, el primero entre abril y mayo, y el segundo,
de mayor magnitud, de septiembre a noviembre. La
precipitación media anual es de 1.102 mm (Rincón &
Santelloco, 2009).
Durante el período comprendido entre junio 2009 y
febrero 2010 se efectuaron seis muestreos, utilizando
trampas (nasas), de 9 cm de diámetro de entrada y 2
mm de diámetro del poro de la malla. Se
seleccionaron tres pozos, en un segmento de 500 m
del río, que mantuviesen volúmenes suficientes de
agua para el mantenimiento de las poblaciones de
cangrejos, aún durante la época seca. Cuatro trampas
por pozo se colocaron al atardecer y recolectaron al
amanecer del día siguiente. El cebo empleado fue
alimento comercial para gatos, introducido dentro de
las nasas, en bolsas de poro fino, para evitar que los
animales tuviesen acceso al mismo. Los cangrejos
capturados se colocaron en envases plásticos con
hielo, se trasladaron al laboratorio y mantuvieron
congelados hasta su análisis. La densidad de
individuos se estimó mediante el conteo del número
de individuos capturados en los pozos y se dividió por
el número de trampas colocadas.
Para determinar la materia orgánica bentónica
(MOB) se utilizó una red de Surber de 0,01 m2 de
área, y se colectaron cuatro muestras en cada pozo. El
contenido de la red fue colocado en un tamiz de 1 mm
para separar la MOPG. Luego, este material fue
secado en un horno a 60°C por 48 h y, posteriormente,
calcinado en una mufla a 500°C por una hora, para
obtener su peso seco libre de cenizas (PSLC).
Las muestras para la determinación de oxígeno
disuelto se tomaron en la parte media de la columna
de agua y se utilizó el método de Winkler. La dureza
total se determinó mediante métodos titulométricos
(APHA, 1992). La temperatura, conductividad y el pH
se determinaron en el campo mediante sensores
portátiles.
6983
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio y
ubicación del caño Carichuano, Venezuela.
En el laboratorio los organismos fueron separados
por sexo según la forma del pleón. La biometría de los
cangrejos se realizó con un vernier; se midió el ancho
del caparazón (AC) por medio de la distancia entre
indentaciones de los dos últimos dientes del margen
anterolateral. Los contenidos del estómago cardíaco
fueron analizados según la metodología descrita por
Prejs & Colomine (1981). Las distintas categorías se
cuantificaron usando los métodos de frecuencia de
ocurrencia (puntos) y volumétricos. Se determinó el
área que ocupa cada ítem alimentario utilizando una
cápsula de petri, provista de un papel milimetrado en
su parte inferior; de acuerdo a esto, se le asignó una
puntuación, y la frecuencia en los puntos se determinó
según Williams (1981). Se procedió a identificar los
ítems alimentarios de acuerdo con las siguientes
categorías tróficas: detrito vegetal, detrito amorfo,
organismos animales (peces y gasterópodos) y
sedimentos.
La comparación entre las variables físicas y
químicas de cada pozo y entre los meses de lluvia y
sequía se realizó mediante un ANOVA de una vía (P
< 0,05). Se realizó un análisis de regresión lineal entre
los componentes de la dieta y la materia orgánica
bentónica. De igual forma se correlacionó la abundancia y biomasa de cangrejos con las variables
morfométricas, físicas y químicas y MOPG de los
pozos. Todos los análisis estadísticos fueron realizados mediante el programa GraphPad Prism for
Windows versión 5.0 (San Diego California, USA).
4699
RESULTADOS
Variaciones en las características físicas y químicas
del hábitat
En la Tabla 1 se comparan los parámetros hidromorfológicos entre los pozos estudiados, encontrándose
diferencias significativas (P < 0,05). El área y
volumen del pozo 1 resultaron mayores que los
medidos en los pozos 2 y 3. No se encontraron
diferencias significativas (P > 0,05) cuando se
compararon las variables físicas y químicas entre los
pozos (Tabla 2).
En julio de 2009 y de diciembre a marzo de 2010,
se observó una disminución de la precipitación en la
zona (Fig. 2), y consecuentemente una disminución de
la profundidad y volumen de los pozos (Fig. 3).
Asimismo, desde septiembre a noviembre incrementaron las precipitaciones coincidiendo con un aumento
en la profundidad, pero no el volumen en octubre. En
noviembre se registró la profundidad más alta durante
el estudio (0,71 m), mientras que el volumen fue de
570 m3, sólo superado en septiembre donde se obtuvo
un volumen general de los pozos de 575 m3. En
febrero no se registraron lluvias y el volumen en los
pozos fue menor que en los otros meses, mientras que
la profundidad resultó mayor que en junio y julio.
Variaciones temporales en la MOPG y abundancia
de los cangrejos
Los valores de MOPG mostraron variaciones
temporales durante el período de estudio (Fig. 4). En
junio y julio se obtuvieron valores de 129,5 y 111,3 g
m-2 respectivamente. Estos son los registros más altos
obtenidos en este estudio, en comparación con el resto
de los meses. En noviembre se obtuvo el valor más
bajo de materia orgánica (27,2 g m-2).
Las densidades de cangrejos también exhibieron
variaciones temporales durante el período de estudio
(Fig. 5). La máxima densidad y la mayor variabilidad,
a juzgar por el valor del error estándar (Fig. 5), se
observó en septiembre, mientras que las más bajas
ocurrieron en noviembre y febrero.
Análisis del contenido del tracto digestivo
En total se analizaron 44 estómagos. La categoría
detrito vegetal resultó con el 59,8% de la frecuencia
de ocurrencia y su importancia volumétrica alcanzó a
79,3% con respecto al contenido de los estómagos
analizados, por lo que resultó ser el ítem predominante
en la dieta. En segundo lugar se encontró la categoría
organismos animales (fundamentalmente peces), con
una frecuencia de ocurrencia de 52,9% y un porcentaje
volumétrico de 17,2% (Figs. 6, 7). Luego, el ítem
detrito amorfo y por último sedimento.
Las categorías sedimento y organismos animales
fueron pocos frecuentes en la dieta de B. niceforei (7,1
y 14,3% respectivamente). La dominancia de detrito
vegetal con respecto al resto de las categorías
encontradas se mantuvo durante casi todos los meses
estudiados, siendo la categoría organismos animales
(principalmente peces) la segunda en importancia. Sin
embargo, en febrero la categoría organismos animales
ocupó un 99,5% del volumen del contenido digestivo
analizado y el detrito vegetal sólo un 0,5% (Figs. 6a6b).
En general, la dieta en los pozos estuvo constituida
principalmente por detrito vegetal, detrito amorfo y
organismos animales (peces) (Fig. 7), siendo más
frecuente y abundante el detrito vegetal en los tractos
digestivos de los cangrejos capturados en los pozos 2
y 3 que en el pozo 1. La categoría organismos
animales (principalmente peces) dominó en términos
de frecuencia en la dieta en el pozo 3 (Fig.7a),
mientras que en el volumen ocupado en los estómagos
por esta categoría fue ligeramente más importante en
el pozo 1 (Fig. 7b). El detrito amorfo sólo aparece en
los pozos 1 y 2. El análisis de regresión lineal entre la
MOPG bentónica y el volumen de detrito vegetal en
los estómagos resultó significativa (R2 = 0,888; P =
0,016) (Fig. 8).
DISCUSIÓN
Variaciones temporales y espaciales de las características del hábitat
Las fluctuaciones temporales del volumen y de la
profundidad presentan comportamientos similares, con
excepción de octubre donde las variables tienen
comportamientos opuestos. Estas fluctuaciones coinciden con las variaciones en la precipitación. Los
valores más bajos de estas dos variables se registraron
durante febrero, junio y julio, donde el régimen de
precipitaciones fue bajo. Durante el resto de los
meses, los valores se incrementaron como consecuencia del inicio de la temporada de lluvias. Estos
resultados concuerdan con otros estudios realizados en
la zona (Rincón & Cressa, 2000; Urribarrí & Rincón
2010).
Variaciones temporales en la abundancia de los
cangrejos y MOPG disponible
Los valores elevados de MOB observados en junio y
julio probablemente resultan como consecuencia de la
disminución de las precipitaciones durante la época
seca, lo cual provoca un aumento de la capacidad de
retención en la corriente al disminuir el flujo de agua
del río manteniendo la hojarasca por mayor tiempo
700
5
Tabla 1. Valores medios, máximos y mínimos de las variables hidromorfométricas para cada pozo estudiado (río caño
Carichuano, Venezuela).
Parámetros
Largo (m)
Ancho (m)
Profundidad (m)
Área (m2)
Volumen (m3)
Pozo 1
Pozo 2
Pozo 3
Media
Max.
Mín.
Media
Max.
Mín.
Media
Max.
Mín.
38,8
11,8
0,6
456,4
248,1
50
13
0,8
1360
256,2
27
10
0,4
324
181,4
20,4
8,6
0,5
172,5
84,4
25,7
10
0,7
218,5
98,3
6
7
0,4
133
69,1
31.5
7.1
0.5
175,3
118,1
33
8
0.7
260,7
150
30
5
0.4
150
118,1
Tabla 2. Valores medios, máximos y mínimos de las variables fisicoquímicas para cada pozo estudiado (río caño
Carichuano, Venezuela).
Parámetros
OD (mg L-1)
Dureza (mg CaCO3)
Tº(C)
pH
Conductividad (µS cm-1)
TDS (mg L-1)
Pozo 1
Media
6,9
135,4
27,4
8,1
330,4
182,4
Max.
7,2
165,1
28,2
8,7
481
242
Pozo 2
Mín.
6,6
110,1
27,0
7,1
190,9
126.1
Media
7,3
127,3
27,2
8,3
315,5
177
Max.
7,2
152,1
27,9
8,7
436
231
Pozo 3
Mín.
6,6
102,1
26,8
7,1
182,1
127,7
Media
6,5
134,1
27,4
8,1
317,3
175,3
Max.
7,8
159,2
28,
8,7
455
229
Mín
5
106,1
26,4
7,2
184,7
130
Precipitación (mm)
200
150
100
50
0
E F M A M J J A S O N D E F
Mes
Figura 2. Precipitación mensual del sitio de estudio
obtenida en la estación meteorológica Carichuano de
enero 2009 a febrero 2010.
en el fondo de los pozos. Esto puede coincidir con una
mayor caída de hojarasca debido al estrés hídrico,
provocado por la ausencia de precipitaciones, como ha
sido reportado para regiones de clima seco y sabanas
tropicales (Wantzen et al., 2008). La disminución de
la MOPG bentónica de octubre a noviembre coincide
con el incremento de las precipitaciones durante ese
período. El incremento del flujo provoca un aumento
de la capacidad erosiva del río y, en consecuencia, un
mayor arrastre de la hojarasca acumulada en los
Figura 3. Variaciones temporales de la profundidad y
volumen de los pozos del río caño Carichuano, Venezuela.
pozos. Además, la tasa de caída de hojarasca, en este
sistema, disminuye durante los períodos de altas
precipitaciones (Rincón, 2009). Las condiciones
hidrológicas observadas en noviembre indicaban una
reciente crecida del río, que pudo haber ocasionado el
lavado de MO y organismos. Un factor que pudiese
influir en la baja acumulación de materia orgánica,
registrado en febrero, sería la tasa de caída de la
hojarasca. En ríos tropicales la sincronización en
701
6
Figura 4. Total de MOPG (>1 mm) durante todo el
periodo de estudio, en los tres pozos del río caño
Carichuano, Venezuela.
Figura 5. Variaciones temporales en la abundancia de
Bottiella niceforei durante el período de estudio.
la caída de la hojarasca no obedece a cambios de
temperatura ni a la extensión del día como en los ríos
de las zonas templadas (Benfield, 1997; Pozo et al.,
1997), pudiendo ser asincrónica en los bosques
ribereños húmedos tropicales y más o menos
sincrónica como en los bosques secos tropicales
(Wantzen et al., 2008). Esto se debe a que la
diversidad de plantas, en un bosque tropical, formado
por árboles deciduos y semideciduos, aun cuando se
presenta la estación seca, la caída de la hojarasca no
ocurre al mismo tiempo en todas las especies para una
determinada estación.
Los valores más bajos de densidad de cangrejos
observados en los pozos durante octubre y noviembre
se atribuyen a las repetidas crecidas observadas desde
mediados de septiembre hasta noviembre (período de
lluvias), que pueden haber arrastrado los cangrejos río
abajo al incrementar el efecto erosivo de las corrientes
o dificultado su captura al estar ocultos en refugios en
las márgenes del pozo. Por el contrario, la mayor
abundancia observada durante junio y julio están
relacionadas con la disminución del efecto erosivo de
la corriente bajo condiciones del flujo base durante los
meses secos. Las variaciones temporales observadas
en las densidades poblaciones de B. niceforei parecen
estar reguladas por los grandes cambios hidrológicos
que experimenta esta corriente intermitente durante el
ciclo anual de precipitaciones. Urribarrí & Rincón
(2010) han evidenciado cambios en las comunidades
de macroinvertebrados bentónicos ocasionados por los
cambios hidrológicos de esta corriente como resultado
de los patrones de precipitación en la zona. De igual
modo las poblaciones de cangrejos dulceacuícolas han
mostrado fluctuaciones relacionadas con eventos
perturbadores producidos por los cambios hidrológicos durante las estaciones seca y lluviosa en
África (Dobson et al., 2007).
Variación en la dieta de Bottiella niceforei
El ítem detrito vegetal fue superior, tanto en
frecuencia como en volumen, al ítem organismos
animales, con excepción de febrero donde prevaleció
esta última categoría, principalmente peces. Se puede
sospechar que una alta frecuencia de peces en los
estómagos de los cangrejos, esté relacionada con la
entrada de estos en las trampas, ya que al permanecer
dentro de las trampas pudieron ser consumidos con
facilidad por los cangrejos capturados pudiendo, de la
misma forma, contribuir con gran parte del contenido
en los tractos digestivos. Esta condición pudo darse en
febrero, debido a que permanecieron por un mayor
tiempo dentro de las trampas, lo que puede explicar la
frecuencia de ocurrencia mayor de peces que detrito
vegetal (West & Williams, 1986). Otros autores
atribuyen la elevada frecuencia de peces en la dieta del
cangrejo Callinectes similis por los restos que han sido
descartados en las redes (Paul, 1981). La presencia de
detrito amorfo se puede explicar por la disponibilidad
de MOPF acumulada en los pozos, pero no se descarta
que se trate de materia vegetal y animal altamente
digerida por los cangrejos.
A pesar de la alta densidad de gasterópodos Thiara
granifera y Melanoide tuberculata en la sección del
río estudiada, sólo se observó un ejemplar de Thiara
dentro de los tractos digestivos de B. niceforei en
octubre. Se supone que la ingestión de este organismo
pudo ser accidental mientras exploraba otro recurso
alimenticio, dada la baja frecuencia y el pequeño
tamaño del ejemplar. Este comportamiento también
ocurre en varias especies de cangrejos Brachyura
7
702
Figura 6. a) Frecuencia de ocurrencia (%) de las categorías alimentarias, b) promedio general de la importancia
volumétrica en los pozos de las categorías alimentarias en la dieta de Bottiella niceforei durante el período de estudio.
(Choy, 1986; Branco, 1996; Carqueija & Gouvêa,
1998; Carmona & Conde 2005; Oliveira et al., 2006).
Lo mismo se puede explicar para el ítem sedimento,
por lo que se consideran elementos menos
indispensables en la dieta de B. niceforei. El
sedimento, en aspecto parecido al carbón, ha formado
parte de la dieta de otros invertebrados de este caño,
como lo constataron Herrera & Rincón (datos no
publicados) en la dieta de algunos insectos acuáticos.
Hay que recordar que el río escurre sobre un
yacimiento de carbón explotable a cielo abierto, por lo
que no debe resultar raro la presencia de pequeñas
partículas de mineral en los sedimentos de pozos y
rápidos.
Aunque la dieta a base de detrito vegetal y peces se
mantiene durante todo el estudio, cuando se compara
la dieta mediante el método volumétrico, se encuen-
tran algunas desproporciones de los ítems consumidos
a lo largo del tiempo, quedando en algunos casos,
sobrestimada la importancia de un ítem alimentario,
debido a que no se considera la acumulación de un
alimento en el estómago por su grado de digestión
(Hyslop, 2006). Sin embargo, ambos métodos demuestran la necesidad del recurso detrito vegetal,
indicando la actividad detritívora de B. niceforei como
fragmentador.
La alta correlación entre la MOPG disponible en el
ambiente y la cantidad de MOPG contenida en el
estómago de B. niceforei parece sugerir su rol clave en
el procesamiento de la materia orgánica en el caño
Carichuano. Otros estudios han relacionado los puntos
de un ítem alimentario con la abundancia de un
recurso (Evans & Dodds, 2003; Carmona & Conde
2005; Oliveira et al., 2006). En cuanto la dieta a base
8
703
Figura 7. a) Variación espacial de las frecuencias de ocurrencias (%) de las categorías alimentarias, b) variación espacial
en los pozos de los ítems alimentarios durante el período de estudio.
de peces, se considera que puede proveer una gran
cantidad de energía y proteínas, mientras que el
material vegetal alóctono en los ríos es de difícil
procesamiento para los invertebrados, por lo que este
debe ser previamente colonizado (acondicionado) por
hongos y bacterias que descomponen la celulosa y la
lignina, para ser procesada por los fragmentadores
(Kaushik & Hynes, 1971; Bärlocher & Kendrick,
1974). Además, para capturar las presas debe ocurrir
un gasto energético mayor a la búsqueda de hojarasca,
y en el caso de que sean carroñeros, hay una menor
probabilidad de encontrar peces muertos que hojarasca
en el río.
La importancia de los peces dentro de la dieta de B.
niceforei puede estar relacionada con el suministro de
algún elemento nutritivo complementario carente en el
material vegetal, como un aminoácido específico o
mayor cantidad de calcio, ya que este ítem es
frecuente en el tracto de los cangrejos durante todo el
estudio. En todo caso, algunos estudios no muestran
variaciones significativas en la dominancia de los
principales ítems consumidos durante un período de
estudio, no permitiendo asignar estos organismos a un
grupo trófico definido (Evans & Dodds, 2003;
Oliveira et al., 2006).
Si bien la densidad de cangrejos de B. niceforei no
es notablemente más abundante que el resto
invertebrados acuáticos en este río, probablemente
debido a su tamaño representa una biomasa mayoritaria con respecto al total de invertebrados acuáticos,
(Pirela & Rincón, 2012). Además, de acuerdo a la
frecuencia de ocurrencia de la dieta obtenida en este
Figura 8. Regresión lineal entre el porcentaje del
volumen ocupado por el detrito vegetal (MOPG) en el
tracto digestivo de Bottiella niceforei y la MOPG
bentónica disponible en los pozos del río caño
Carichuano.
estudio se da soporte a las observaciones que resaltan
la importancia de los macroconsumidores en el
procesamiento de detrito vegetal en ríos tropicales de
tierras bajas (Crowl et al., 2001; March et al., 2001;
Shofield et al., 2001; Mantel & Dudgeon, 2004; De
Souza & Moulton, 2005). Este aspecto trófico y el
estado de endemismo de sus poblaciones le confieren
gran importancia desde el punto de vista de la
conservación de sus poblaciones.
AGRADECIMIENTOS
Deseamos expresar nuestro agradecimiento a la
División de Estudios Básicos Sectoriales de la
Facultad Experimental de Ciencias de la Universidad
de Zulia por toda la ayuda prestada para la
movilización y transporte al área de estudio. A los
estudiantes Maidelys Gonzalez, Gloriana Medrano y
Juan Arias por su asistencia en las labores de campo.
Así mismo, deseamos agradecer al Dr. Ingo
Wehrtmann por la gentil invitación que nos hizo para
participar del Simposio de Decápodos de Agua Dulce
durante el desarrollo del I Congreso Latinoamericano
de Macroinvertebrados Acuáticos celebrado en
Febrero de 2012, en la ciudad de San José, Costa Rica.
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2013
707
Research Article
Molecular data raise the possibility of cryptic species in the Brazilian endemic
prawn Macrobrachium potiuna (Decapoda, Palaemonidae)
Fabrício L. de Carvalho1, Leonardo G. Pileggi1 & Fernando L. Mantelatto1
1
Laboratory of Bioecology and Crustacean Systematics, Department of Biology
Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of Ribeirão Preto (FFCLRP)
University of São Paulo (USP)
Av. Bandeirantes 3900, CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brazil
Postgraduate Program in Comparative Biology: FFCLRP/USP, Brazil
ABSTRACT. A recent taxonomic revision indicated that Macrobrachium potiuna, an endemic prawn in
Brazilian freshwater drainages, exhibits wide morphological variability along its limited geographical
distribution. However, in some cases, taxonomic doubts at the species level have no clear morphological
resolution. Considering that no molecular data of M. potiuna along its distribution were available to provide a
complete and integrated overview, we analyzed 21 partial sequences (531 bp) from the mitochondrial 16S
rRNA gene of M. potiuna and 9 sequences from outgroup species, by maximum likelihood and parsimony, in
order to investigate the possibility of the existence of cryptic species, within the morphologically based M.
potiuna. The topologies obtained revealed that M. potiuna represents a monophyletic clade. Nevertheless, two
clades supported by both analyses were formed within the M. potiuna taxon. The mean genetic divergence
between these two groups was 0.044 ± 0.007, and within each group (i.e., M. potiuna “sensu stricto” and M.
potiuna “Affinis-Clade”) the divergences were 0.010 ± 0.003 and 0.028 ± 0.005, respectively. As far as we
know, this is the first report to show a genetic separation between populations of prawns with abbreviated
larval development in South American drainages. Pending additional analysis, to propose a conclusive
inference, the existence of these distinct genetic groups must be considered in future studies with the
morphologically based M. potiuna. In addition, we extended the known northern distribution with a record
from the state of Bahia.
Keywords: evolutionary ecology, freshwater crustaceans, genetic variability, phylogeny, sympatric speciation, Palaemonidae.
Datos moleculares sugieren la presencia de una especie críptica del camarón
endémico brasileño Macrobrachium potiuna (Decapoda, Palaemonidae)
RESUMEN. Una revisión taxonómica reciente reveló que el camarón endémico, Macrobrachium potiuna,
distribuido en riachuelos brasileños, presenta una alta variabilidad morfológica a lo largo de su limitada
distribución geográfica. Sin embargo, los problemas taxonómicos a nivel de especie no parecen tener clara
resolución en algunos casos. Considerando que no hay datos moleculares disponibles de M. potiuna a lo largo
de su distribución, que puedan proveer una visión general completa e integrada, se analizaron 21 secuencias
parciales (531pb) del gen mitocondrial 16S, de M. potiuna y 9 secuencias del grupo externo, usando máxima
verosimilitud y máxima parsimonia, para investigar la posibilidad de que exista una especie críptica dentro de
M. potiuna. Las topologías obtenidas mostraron que M. potiuna es un grupo monofilético. Sin embargo, se
formaron dos clados internos, bien soportados por ambos análisis. La divergencia genética promedio entre
estos dos grupos fue de 0,044 ± 0,007; dentro de los clados (i.e., M. potiuna “sensu stricto” y M. potiuna
“Affinis-Clade”) las divergencias fueron de 0,010 ± 0,003 y 0,028 ± 0,005, respectivamente. Hasta donde se
sabe, este es el primer estudio que muestra una separación entre las poblaciones de camarones de agua dulce
de Sudamérica con desarrollo larval abreviado. En espera de un análisis más exhaustivo, que proponga una
conclusión definitiva, la existencia de estos dos grupos genéticos distintos debe ser considerada en estudios
futuros de M. potiuna, basados únicamente en morfología. De manera adicional, este trabajo incluye una
extensión en la distribución norte de M. potiuna hasta el estado de Bahía.
708
Palabras clave: ecología evolutiva, crustáceos dulceacuícolas, variabilidad genética, filogenia, especiación
simpátrica, Palaemonidae.
___________________
Corresponding author: Fernando L. Mantelatto ([email protected])
INTRODUCTION
Morphological characters have been used as the main
data to delimit and recognize species. Morphological
data are usually easier to be access and make species
determination practicable, without the use of
expensive tools. However, the great variability of
some diagnostic characters, due to phenotypic
plasticity and other causes, complicates species
delimitation in several groups of prawns (Pereira,
1997; Liu et al., 2007; Pileggi & Mantelatto, 2010;
Vergamini et al., 2011). Moreover, genetically
different biological entities, such as cryptic species,
might be morphologically indistinguishable (Mayr,
1963, 1969; Knowlton, 1986). Therefore, molecular
tools have been applied to assist in species
delimitation and recognition in several cryptic
decapod species (Keenan et al., 1998; Schubart et al.,
2001a, 2001b; Kitaura et al., 2002; Lai et al., 2010;
Pileggi & Mantelatto, 2010; Mantelatto et al., 2011).
Molecular tools are extremely useful to solve many
taxonomic problems and have been applied
successfully to prawns of the genus Macrobrachium
Spence Bate, 1868 (Liu et al., 2007; Pileggi &
Mantelatto, 2010; Vergamini et al., 2011). The genus
Macrobrachium is a worldwide group represented by
243 brackish and freshwater species (De Grave &
Fransen, 2011). Some American species, such as
Macrobrachium olfersii (Wiegmann, 1836), have wide
distributional ranges (i.e., throughout the Atlantic
coast), while species such as Macrobrachium potiuna
(Müller, 1880) are endemic to smaller regions. Even
with a restricted distribution, species might show wide
morphological variation between populations due to
their phenotypic plasticity, or as a response to
different selective pressures, and adaptations to each
kind of environment (Dimmock et al., 2004; Schluter,
2009).
As typically observed in most other members of
this genus, M. potiuna is a freshwater species
characterized by a long incubation period (extends to
about 50 days; Bueno, 1981; Bond & Buckup, 1982)
and extremely abbreviated larval developmental
period (approx. six days; Melo & Brossi-Garcia, 1999
as Macrobrachium petronioi Melo, Lobão &
Fernandes, 1986). It is endemic to Brazilian drainages
(Melo, 2003), distributed from the states of Bahia,
northeastern Brazil (first record in this paper) to Rio
Grande do Sul, southern Brazil. The latter region
includes the type locality of the species, Rio Itajaí in
Blumenau, Santa Catarina (Müller, 1880). The great
morphological variation of this species is unquestionable and, in the past, has led some authors to
propose new species (e.g., M. petronioi) based on a
morphologically disparate form of M. potiuna.
Recently, M. petronioi was suggested to be synonymous with M. potiuna (Pileggi & Mantelatto, 2010;
Pillegi & Mantelatto, 2012), and from here on we used
the name “M. petronioi” under quotes.
Nevertheless, this known morphological variability
along a limited range of distribution, in association
with the differences in the environmental conditions,
where this species occurs, raises doubts as to whether
the morphologically based M. potiuna is actually
comprised of several distinct cryptic species. Therefore, this study aimed to investigate the possibility of
the existence of genetically different groups of M.
potiuna throughout its entire distribution, and to test
the hypothesis that cryptic species exist within this
taxon.
Specimens of Macrobrachium potiuna were obtained
from field collections throughout its distributional
range from the northern limit in Bahia (16°S) to Santa
Catarina (26°S). Specimens were collected in two
different types of environment: hills and slopes
(SHSE), which usually have clear water, rocky
bottoms, and rapids; and streams of coastal lowlands
(SCLE), which usually have dark water, marginal
vegetation, and slow currents. Newly collected
specimens were deposited in the Crustacean
Collection of the Department of Biology (CCDB),
Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of
Ribeirão Preto (FFCLRP), University of São Paulo
(USP), Brazil (Table 1).
All molecular sequences used in this study were
generated by the Laboratory of Bioecology and
Crustacean Systematics (LBSC), Department of
Biology (CCDB), Faculty of Philosophy, Sciences and
Letters of Ribeirão Preto (FFCLRP), University of
São Paulo (USP), as part of a long-term study on the
molecular taxonomy of freshwater shrimp-like
crustaceans. Genetic vouchers generated were depo-
Molecular data on the endemic prawn Macrobrachium potiuna
709
Table 1. Species of Macrobrachium and outgroup used for the phylogenetic analyses, with their respective collection
locality, habitat, catalogue number, and genetic database accession numbers at GenBank. Museum/collection
abbreviations: UFRGS: Crustacean Collection of the Federal University of Rio Grande do Sul, CCDB: Crustacean
Collection of the Department of Biology of the Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of Ribeirão Preto, University
of São Paulo. SHSE: streams of hills and slopes environment; SCLE: streams of coastal lowland environment.
Species
Locality
Catalogue no.
GenBank
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
M. potiuna
“M. petronioi”
Estação Veracel, Porto Seguro-1, Bahia, SCLE
Estação Veracel, Porto Seguro-2, Bahia, SCLE
Rio Monte Valero, Ubatuba, São Paulo, SCLE
Rio Claro, Caraguatatuba, São Paulo, SCLE
Rio João Pereira, Bertioga, São Paulo, SCLE
Rio Preto, Praia Grande, São Paulo, SCLE
Rio Turvo, Tapiraí-1, São Paulo, SHSE
Princesa Isabel, Tapiraí-2, São Paulo, SHSE
SP 222, Km 14, Iguape, São Paulo, SHSE
Rio das Ostras, Eldorado, São Paulo, SHSE
Estrada Pref. J.H. Oliveira, Cananéia-1, São Paulo, SCLE
Rio Branco, Cananéia-2, São Paulo, SHSE
Cachoeira do Encanto, Cananéia-5, São Paulo, SHSE
Antonina, Paraná
Rio Piraquara, Piraquara, Paraná, SHSE
PR 508, Matinhos, Paraná, SHSE
BR 101, Km 3, Garuva, Santa Catarina
Rio Espinheirinho, Itajaí-1, Santa Catarina, SHSE
Aririba, Itajaí-2, Santa Catarina, SHSE
Paratype. Rio Branco, Cananéia, São Paulo
CCDB 1662-1
CCDB 1662-2
CCDB 2481
CCDB 2844
CCDB 3745
CCDB 3747
CCDB 2498
CCDB 2499
CCDB 2496
CCDB 2131
CCDB 1092
CCDB 2456
CCDB 3653
CCDB 3652
CCDB 3664
CCDB 2132
CCDB 2471
CCDB 2283
CCDB 2281
CCDB 1921
CCDB 1920
MZUSP 8037
JX466929
JX466930
JX466940
JX466947
JX466945
JX466944
JX466931
JX466938
JX466934
HM352438
JX466943
JX466946
JX466937
JX466936
JX466942
HM352439
JX466933
JX466935
JX466932
JX466941
JX466939
HM352440
Outgroup
Cryphiops brasiliensis
M. iheringi
M. borellii
M. brasiliense
M. olfersii
M. amazonicum
Brasília, Distrito Federal, Brazil
Itatinga, São Paulo, Brazil
Buenos Aires, Argentina
Serra Azul, São Paulo, Brazil
Isla Margarita, Venezuela
Itacoatiara, Amazonas, Brazil
CCDB 2195
CCDB 2126
UFRGS 3669
CCDB 2135
CCDB 2446
CCDB 2085
HM352434
HM352432
GU929445
GU929446
HM352460
HM352443
sited in the CCDB under the accession numbers listed
in Table 1. Sequences of five American species of
Macrobrachium and one of Cryphiops brasiliensis
Corrêa, 1973, also generated by us previously, were
retrieved from GenBank for use as outgroups (Table
1).
DNA extraction, amplification and sequencing
protocols followed Schubart et al. (2000), with
modifications as in Mantelatto et al. (2007, 2009) and
Pileggi & Mantelatto (2010). Total genomic DNA was
extracted from the muscle tissue of the abdomen. An
approximate 550-bp region of the mitochondrial 16S
rRNA gene was amplified from diluted DNA by
means of a polymerase chain reaction (PCR) in an
Applied Biosystems Veriti 96 Well Thermal Cycler®
(thermal cycles: initial denaturing for 5 min at 95°C;
annealing for 40 cycles: 45 s at 95°C, 45 s at 48°C, 1
min at 72°C; final extension 3 min at 72°C) with
universal 16S mtDNA primers 16Sar (5’-CGCCTGTT
TATCAAAAACAT-3’) and 16Sbr (5’-CCGGTCTG
710
AACTCAGATCACGT-3’) (Palumbi & Benzie, 1991).
PCR products were purified using Sure Clean
(Bioline), and sequenced with the ABI Big Dye®
Terminator Mix (Applied Biosystems, Carlsbad, CA)
in an ABI Prism 3100 Genetic Analyzer® (Applied
Biosystems automated sequencer) following Applied
Biosystems protocols. All sequences were confirmed
by sequencing both strands. A consensus sequence for
the two strands was obtained using the computational
program BIOEDIT 7.0.5 (Hall, 2005).
Estimates of genetic divergence (p-distance) over
sequence pairs between and within groups were
conducted in MEGA 5, using pairwise deletion of
gaps and missing data (Tamura et al., 2011). The
maximum likelihood (ML) analysis was conducted in
the RAxML program (7.2.7) (Stamatakis, 2006),
implemented in CIPRES (“Cyberinfrastructure for
Phylogenetic Research”) (http://www.phylo.org), and
the assumed evolutional model was GTR+Γ+I
(“General Time Reversible” + Gama + invariable
sites). The consistency of topologies was measured by
the bootstrap method (1000 replicates), and only
confidence values >50% were reported.
In the parsimony analysis, we carried out a
dynamic analysis in software POY version 4.0 (Varón
et al., 2007), under direct optimization (Wheeler,
1996). The topology consistency was measured by
Bremer support. All data sets were analyzed, under 10
parameter sets, for a range of indels, transition and
transversion ratios, and only the tree with the best
parameter sets is presented here.
RESULTS
Nineteen new partial sequences (531 bp) of the
mitochondrial 16S rRNA gene were obtained from
specimens identified as Macrobrachium potiuna based
on morphological characters.
The topologies obtained by maximum likelihood
and parsimony analyses revealed that M. potiuna
represents a well-supported monophyletic clade (i.e.,
bootstrap and Bremer support), from now on referred
to as M. potiuna “sensu lato”. Nevertheless, two clear
clades supported by both analyses were formed within
M. potiuna “sensu lato”. These clades are referred to
here as M. potiuna “sensu stricto" and M. potiuna
“Affinis-Clade” (Figs. 1-2).
Genetic variability ranged from 0 to 0.025 among
the M. potiuna “sensu stricto” specimens (mean 0.010
± 0.003) and from 0 to 0.046 among the M. potiuna
“Affinis-Clade” specimens (mean 0.028 ± 0.005). The
divergence between groups ranged from 0.029 to
0.074 (mean 0.044 ± 0.007) (Table 2).
The Macrobrachium potiuna “sensu stricto” clade
includes specimens from areas near the type locality in
the states of Santa Catarina and Paraná and specimens
from southern São Paulo, mainly found in streams of
hills and slopes (Fig. 3). Some specimens from
southern Brazil (Paraná and Santa Catarina) formed a
homogeneous and distinct group within the M. potiuna
“sensu stricto” clade. This clade also included the
paratype of “M. petronioi”.
The M. potiuna “Affinis-Clade” includes specimens from São Paulo, Paraná and Bahia, mainly found
in lowland streams. This clade was less well supported
by bootstrap compared to the M. potiuna “sensu
stricto” clade (Fig. 2); however it had the same
Bremer support (Fig. 1). The M. potiuna “AffinisClade” also presented two subgroups that were well
supported in both the maximum likelihood and
parsimony analyses (Figs 1-2). A subgroup was
formed by specimens from southern São Paulo
(subgroup A), and another was composed by
specimens from a wide geographical distribution,
including Bahia, northern São Paulo and Paraná
(subgroup B).
DISCUSSION
The mitochondrial DNA (mtDNA) marker was able to
show the existence of at least two different groups
within the species, currently recognized as Macrobrachium potiuna, which may indicate the possible
existence of cryptic species. To the best of our
knowledge, this is the first report to show genetic
separation among populations of a freshwater shrimplike form, with abbreviated larval development,
inhabiting South American drainages.
The collections of individuals from Bahia reported
here, represent the first record of Macrobrachium
potiuna “sensu lato” in this state. Additional
specimens were collected in Una, Bahia (15°12'S,
39°3'W; Universidade Estadual de Santa Cruz
collection - UESC 1348, 1357 and 1359), extending
its northern distribution by about 450 km from past
records. Previous studies in nearby areas failed to
report this species (Barros & Braun, 1997; Almeida,
2008), which may indicate that the species is rare in
this area compared with southeastern and southern
Brazil, where it is easily found in coastal basins.
The results confirm “Macrobrachium petronioi” as
a junior synonymous of Macrobrachium potiuna,
since the paratype of “M. petronioi” was allocated in
the M. potiuna “sensu stricto” clade. The synonymy
Moleculaar data on the enddemic prawn Maacrobrachium pootiuna
711
Figure 1. Phhylogenetic treee for Macrobrrachium potiunna and related species based on direct optim
mization analyysis of 16S
rRNA gene datasets, undeer the parametter set which produced
p
the most
m
parsimonnious tree. Num
mbers above are
a bremer
support valuues. SHSE: strreams of hills and slopes ennvironment, SC
CLE: streams of coastal low
wland environm
ment. BA:
Bahia, PR: Paraná,
P
SP: São
o Paulo, SC: Saanta Catarina.
between theese species waas previously proposed based
on molecuular (Pileggi & Mantelattto, 2010) annd
morphological data (Pileg
ggi & Mantelaatto, 2012).
If we asssume that thee two lineagess observed heere
came from ancient popu
ulations distriibuted over the
t
o southern an
nd southeasterrn Brazil, sinnce
highlands of
the closest species Cryyphiops brasiiliensis Corrêêa,
M
um iheringi (O
Ortmann, 18997)
1973 and Macrobrachiu
occur in thiis region and in central Brrazil (Pileggi &
Mantelatto, 2010), the ex
xistence of twoo genetic grouups
g
eveents. Such
may be the result of different geological
t capture off highlands heeadwaters
evennts would be the
by erosion
e
and other geologgical events (Ribeiro,
20066). However, the relativelyy low geneticc distance
betw
ween the groupps weakens thiis hypothesis.
M
More
strongly, our study demonstrates
d
t
that
small
monophyletic grooups within this Macrobrachium
potiuuna complex can show diifferences in terms of
habittat and lifesttyle. Specimens of Macrobrachium
potiuuna “sensu strricto” are often found in streams of
712
Latin Ameriican Journal of Aquatic
A
Researchh
Figure 2. Phhylogenetic treee for Macrobbrachium potiuuna and relatedd species based on maximum
m likelihood analysis
a
of
16S rRNA gene.
g
Numbers below are signnificance valuees for 1000 boootstraps; values <50% are noot shown. SHSE
E: streams
of hills and slopes environ
nment, SCLE: streams of coaastal lowland environment.
e
B Bahia, PR:: Paraná, SP: São
BA:
S Paulo,
SC: Santa Catarina.
hills and sloopes, which ussually have cleear water, rockky
bottoms, annd rapids. In contrast,
c
speciimens of the M.
M
potiuna “Aff
ffinis-Clade” often inhabit coastal lowlannd
streams, whhich usually have dark water,
w
marginnal
vegetation, and slow currrent. These diifferences in the
t
characteristiics of the environmennts in whiich
specimens of each clad
de are regulaarly found may
m
indicate thee presence of an ecologicall barrier, withh a
speciation process
p
of eacch group occuupying differeent
niches. Som
me systemattic studies, combined
c
wiith
behavioral and
a ecologicaal observationss, have revealed
the evolutioonary basis forr most peculiaar behaviors annd
c
favvoring coloniization and suubsequent
the conditions
evoluution (see Baeza
B
et al., 2010 for refferences).
Ecollogical speciattion in response to differentt environmenttal pressures has been repported for neighboring
popuulations of sevveral groups of
o organisms (Schluter,
(
20099). Among aqquatic animalss, sympatric speciation
s
has been
b
already reported
r
for fiish species thaat diverge
betw
ween benthic and limnetic forms (Runddle et al.,
20000; Barluenga et
e al., 2006), and
a among poopulations
that reproduce in the sea and inn rivers (Henddry et al.,
s
studies have
h
reported evidences
e
20000). Although some
of sympatric
s
eccological speciation in freshwater
fr
0.112 0.107 0.097
0.112 0.107 0.097
0.116 0.110 0.101
0.112 0.103 0.097
0.108 0.104 0.086
0.105 0.105 0.086
0.107 0.105 0.088
0.105 0.101 0.086
0.108 0.105 0.090
0.108 0.109 0.086
0.105 0.105 0.089
0.106 0.107 0.087
0.105 0.107 0.088
17. M. potiuna Piraquara PR SS
18. M. potiuna Itajaí-2 SC SS
19. M. potiuna Itajaí-1 SC SS
20. M. potiuna Tapiraí-1 SP SS
21. M. potiuna Tapiraí-2 SP SS
22. M. potiuna Cananeia-2 SP SS
26. “M. petronioi”
27. M. potiuna Eldorado SP SS
28. M. potiuna Iguape SP SS
0.117 0.102 0.090
13. M. potiuna Porto Seguro-1 BA AC
16. M. potiuna Garuva SC SS
0.137 0.114 0.105
12. M. potiuna Caraguatatuba SP AC
0.116 0.101 0.089
0.135 0.120 0.105
11. M. potiuna Ubatuba SP AC
0.108 0.105 0.088
0.133 0.118 0.105
15. M. potiuna Matinhos PR SS
0.110 0.103 0.086
9. M. potiuna Praia Grande SP AC
10. M. potiuna Antonina PR AC
14. M. potiuna Porto Seguro-2 BA AC
0.109 0.103 0.082
0.122 0.113 0.110
6. M. iheringi
0.110 0.105 0.086
0.116 0.113 0.091
5. C. brasiliensis
7. M. potiuna Cananeia-1 SP AC
0.103 0.095 0.074
8. M. potiuna Bertioga SP AC
0.130 0.116
4. M. borellii
3
3. M. brasiliensis
2
0.099
1
2. M. amazonicum
1. M. olfersii
5
6
7
8
9
0.057 0.080 0.073 0.036 0.034 0.034
0.059 0.082 0.074 0.036 0.034 0.034
0.059 0.078 0.074 0.034 0.032 0.032
0.061 0.078 0.074 0.038 0.036 0.036
0.061 0.080 0.072 0.036 0.034 0.034
0.057 0.078 0.069 0.033 0.031 0.031
0.059 0.080 0.073 0.036 0.034 0.034
0.057 0.078 0.071 0.034 0.032 0.032
0.057 0.076 0.067 0.031 0.029 0.029
0.076 0.084 0.076 0.050 0.048 0.046
0.080 0.091 0.084 0.053 0.051 0.051
0.076 0.088 0.080 0.048 0.046 0.046
0.076 0.088 0.080 0.048 0.046 0.046
0.063 0.082 0.072 0.034 0.032 0.032
0.066 0.078 0.076 0.021 0.019 0.017
0.067 0.079 0.077 0.021 0.019 0.017
0.074 0.095 0.097 0.044 0.044 0.042
0.070 0.091 0.091 0.040 0.040 0.038
0.070 0.099 0.101 0.046 0.046 0.044
0.057 0.078 0.072 0.002 0.000
0.057 0.080 0.074 0.002
0.053 0.076 0.070
0.074 0.055
0.084
4
11
12
13
14
15
0.051 0.053 0.053 0.036 0.036 0.004
0.051 0.053 0.053 0.036 0.036 0.004
0.049 0.051 0.051 0.034 0.034 0.006
0.053 0.055 0.055 0.038 0.038 0.006
0.051 0.053 0.053 0.036 0.036 0.002
0.048 0.052 0.052 0.033 0.032 0.002
0.051 0.053 0.051 0.035 0.034 0.004
0.050 0.051 0.051 0.035 0.034 0.004
0.043 0.047 0.049 0.033 0.033 0.002
0.061 0.067 0.063 0.042 0.042 0.015
0.068 0.074 0.070 0.050 0.049 0.019
0.059 0.065 0.065 0.044 0.044 0.017
0.059 0.065 0.065 0.044 0.044 0.017
0.053 0.055 0.055 0.034 0.034
0.038 0.036 0.032 0.000
0.038 0.036 0.033
0.021 0.015
0.021
10
17
18
19
20
21
0.021 0.021 0.023 0.019 0.002 0.000
0.021 0.021 0.023 0.019 0.002 0.000
0.023 0.023 0.025 0.021 0.004 0.002
0.023 0.023 0.025 0.021 0.004 0.002
0.019 0.019 0.021 0.017 0.000 0.002
0.017 0.017 0.021 0.017 0.000 0.002
0.019 0.019 0.021 0.017 0.002 0.000
0.019 0.019 0.023 0.019 0.002
0.016 0.016 0.016 0.018
0.006 0.006 0.008
0.010 0.010
0.000
16
23
24
25
26
27
0.000 0.002 0.002 0.002 0.002 0.000
0.000 0.002 0.002 0.002 0.002
0.002 0.004 0.004 0.004
0.002 0.004 0.004
0.002 0.000
0.002
22
Table 2. Genetic divergence matrix of the 16S rRNA gene among species of Macrobrachium observed in the phylogenetic analyses. Locality abbreviations: BA: Bahia, PR:
Paraná, SP: São Paulo, SC: Santa Catarina. AC: M. potiuna “Affinis-Clade, SS: M. potiuna “sensu stricto.
Moleculaar data on the enddemic prawn Maacrobrachium pootiuna
713
714
Figure 3. Sampling sites of M. potiuna “sensu stricto” and “M. potiuna “Affinis-Clade”. BA: Bahia, ES: Espirito Santo,
RJ: Rio de Janeiro, SP: São Paulo, PR: Paraná, SC: Santa Catarina, RS: Rio Grande do Sul.
crustaceans (Von Rintelen et al., 2007, 2010), the
study of this issue is still in an early phase for
freshwater crustaceans, and we argue in favor of
future phylogenetic studies in combination with
ecological approaches to improve our knowledge of
evolution within freshwater species.
The mean 16S rRNA gene divergence between M.
potiuna “sensu stricto” and M. potiuna “Affinis-Clade”
was comparable to that reported between some sister
species of freshwater carideans (Muñoz et al., 2009;
Pileggi & Mantelatto, 2010; Torati & Mantelatto,
2012). The relatively small genetic distance between
the groups may indicate a recent divergence of the
lineages. The maintenance of this genetic population
structure may be the result of low or absent genetic
flow among some populations. M. potiuna is a
freshwater species, and its adult forms cannot disperse
between basins through the ocean. Furthermore, the
extremely abbreviated larval development of M.
potiuna also limits its potential for dispersal as larvae
or juveniles; additionally, experimental observations
demonstrated that M. potiuna only complete the larval
development in freshwater conditions or low salinities
around 13 ppt (S.L.S. Bueno, pers. comm.). This
hypothesis is enhanced, since widely distributed
populations of American freshwater species with
extended larval development (e.g., Macrobrachium
carcinus and M. olfersii) did not form distinct genetic
structures by the 16S mitochondrial gene (Pileggi &
Mantelatto, 2010; Rossi & Mantelatto, 2013).
Nevertheless, because during periods of high rainfall,
juveniles of M. potiuna can be carried to inshore areas,
and because they have some resistance to changes in
temperature and salinity, restricted dispersal between
adjacent coastal basins appears to be possible: in
experimental observations, adults of M. potiuna were
strong hyperosmotic regulators in freshwater or low
salinities (0-14 ppt), while at high salinities (21-35
ppt) they were hypoconformers; mortality started at
salinity of 21 ppt, and metabolic rates tended to
decline with salinity increase (for details see Moreira
et al., 1983). In addition, M. potiuna is found in
natural environments with high variability of water
temperature (for review see Boos & Althoff, 2002).
Since this species seems to be distributed continuously along hundreds of kilometers of the coastal
drainage, the consequent question is why genetic
differentiation can be detected between the northern
and southern populations. The cause is still uncertain,
and requires more detailed phylogeographic studies to
resolve this issue. However, the 16Smt results clearly
indicate that there is genetic structure among
populations that are morphologically recognized as M.
potiuna. The morphological variability reported for
the species, may represent variations related to low or
absent gene flow between populations. The existence
of these two distinct genetic groups, within the M.
potiuna “sensu lato” entity, must be considered in
future ecological, morphological, physiological, and
any other studies.
In decapod crustaceans, the 16Smt gene has been
considered conserved and applicable to high levels.
However, in some cases it is useful to infer genetic
differentiation among species and populations
(Schneider-Broussard et al., 1998; Schubart et al.,
2000; Francisco & Galetti Jr., 2005; Torati &
Mantelatto, 2012). The use of more variable genes,
such as cytochrome oxidase subunit I (COI), including
a haplotype network, is in progress, and might show
whether there are only two or more genetically distinct
groups within M. potiuna “sensu lato”. Moreover, a
detailed morphological analysis should be performed
to identify characters that could both support the
molecularly detected groups, and allow the description
of at least one new taxonomic entity to accommodate
the populations of the M. potiuna “Affinis-Clade”,
which also presented an intriguing two subgroups (A
and B in the Fig. 2), that were well supported in both
analyses.
As recently reported in other genera (Torati &
Mantelatto, 2012; Negri et al., 2012), our results also
show that decapod diversity in South America is still
underestimated due to the existence of cryptic species
or difficulties with species delimitation due to the high
morphological variability. Thus, the number of species
could potentially be significantly increased with the
use of molecular tools to aid in distinguishing these
species. On the other hand, these tools may also
provide a better understanding of decapod diversity,
allowing the elimination of non-monophyletic taxa,
which tend to foster overestimates of the number of
species due to phenotypic variation.
ACKNOWLEDGEMENTS
The present study is part of a long-term project to
evaluate the taxonomy of freshwater/estuarine
decapods in Brazil, supported by scientific grants
provided to FLM by the Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de São Paulo - FAPESP (2002/
715
08178-9; Biota 2010/50188-8; Coleções Científicas
2009/54931-0), and the Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Técnológico - CNPq
(472746/2004-9, 491490/2004-6, 473050/2007-2, and
471011/2011-8; Research Scholarships PQ 301261/
2004-0, 301359/2007-5 and 302748/2010-5). FLC and
LGP are supported by PhD and post-doctoral
fellowships from CNPq (Proc. 140199/2011-0) and
CAPES (Proc. 02630/09-5), respectively. We are
grateful to the Instituto Bios – INIBIO, RPPN Estação
Veracel, to the Department of Biology and Postgraduate Program in Comparative Biology of the
FFCLRP/USP, CEBIMar/USP and Instituto Oceanográfico-USP/Base Cananéia for partial financial and
logistic support, and to many colleagues and friends
(Alexandre Almeida, Cassiano Caluff, Edvanda
Souza-Carvalho, Emerson Mossolin, Georgina BondBuckup, Harry Boos, Sérgio Althoff, Sergio Bueno)
for their help in collections, for making available some
essential fresh specimens, for lending material from
collections used in our research, and for critical
discussion during the preparation of this manuscript.
Special thanks to all members of LBSC for their
assistance during the development of this study, to Dr.
Rafael Robles for Spanish translation, to Dr. Janet
Reid (JWR Associates) for providing the English
review service, and to anonymous reviewers for
suggestions and contributions toward improving this
article. The collections of species conducted in this
study complied with current applicable state and
federal laws of Brazil (ICMBio 29811-1 and 25030-2;
DIFAP/IBAMA/126/05; permanent license to FLM
for collection of Zoological Material No. 11777-1
MMA/IBAMA/SISBIO).
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7181
Research Article
Reproductive variability of the Amazon River prawn, Macrobrachium
amazonicum (Caridea, Palaemonidae): influence of life cycle on egg production
Andrea L. Meireles1,2, Wagner C. Valenti1 & Fernando L. Mantelatto2
1
Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Campus do Litoral Paulista, Unidade São Vicente
Praça Infante Dom Henrique s/n, Bitaru, CEP 11330-900, São Vicente, SP, Brazil
2
Laboratory of Bioecology and Crustacean Systematics, Postgraduate Program in Comparative Biology
Department of Biology, Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of Ribeirão Preto (FFCLRP)
University of São Paulo (USP)
Av. Bandeirantes 3900, CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brazil
ABSTRACT. Diverse reproductive strategies may be adopted by different species of Macrobrachium prawns,
and even among different populations of the same species. The present study evaluated the influence of
differences in the reproductive strategies of two geographically isolated populations of Macrobachium
amazonicum, upon female fecundity, reproductive output and the chemical content of prawns and eggs. One
prawn population from Pará only completes its life cycle in brackish water, whereas another from Mato
Grosso do Sul only inhabits freshwater. Pará female prawns exhibited a larger average size and weight and
produced more eggs than females from Mato Grosso do Sul. However, the Mato Grosso do Sul population
produced eggs that were larger in volume than those of females from the other population. Furthermore, eggs
produced by Pará prawns were composed primarily of water (56%), whereas those produced in Mato Grosso
do Sul were composed mostly of organic matter (80%). This difference in the eggs’ chemical compositions did
not apply to the chemical compositions of the females, as individuals from both sites were composed primarily
of water. Mato Grosso do Sul females invested a higher amount of energy in brood formation (14% of their
wet weight) than individuals from Pará (only 10%). It is possible that M. amazonicum populations show a
higher degree of plasticity in their reproductive activity due to habitat conditions and genetic differences.
Although the brackish population produces larger individuals, and exhibits higher fecundity, the freshwater
population exhibited a higher reproductive investment. These results suggest a high reproductive capacity to
adapt to different environmental conditions for this species, which should be considered in the context of
aquaculture activities.
Keywords: Macrobrachium amazonicum, reproductive potential, ecological plasticity, egg production, Brazil.
Variabilidad reproductiva del camarón del río Amazonas,
Macrobrachium amazonicum (Caridea, Palaemonidae): influencia del ciclo de
vida en la fecundidad
RESUMEN. Diversas estrategias reproductivas pueden ser adoptadas por distintas especies de camarones del
género Macrobrachium, e incluso entre diferentes poblaciones de la misma especie. En el presente estudio se
evaluó la influencia de las diferencias en las estrategias reproductivas de dos poblaciones de Macrobachium
amazonicum, geográficamente aisladas, sobre la fecundidad, rendimiento reproductivo y composición química
de los camarones y sus huevos. Una población de camarones de agua dulce de Pará sólo completa su ciclo de
vida en agua salobre mientras, que otra de Mato Grosso do Sul sólo habita en aguas dulces. Las hembras de la
población de Pará presentaron, en promedio, mayores tamaños y mayor peso y producen más huevos que las
hembras de Mato Grosso do Sul. Sin embargo, la población de Mato Grosso do Sul produjo huevos que eran
más grandes en volumen que aquellos de las hembras de la otra población. Aún más, los huevos producidos
por hembras de la población de Pará contenían mayor cantidad de agua (56%), mientras que aquellos
producidos por las hembras de Mato Grosso do Sul se componen sobre todo de materia orgánica (80%). Esta
diferencia en la composición química de los huevos no se aplicaba a la composición química de las hembras,
ya que individuos de ambos sitios estaban compuestos principalmente de agua. Las hembras de Mato Grosso
do Sul invirtieron una mayor cantidad de energía en la puesta (14% de peso húmedo) que las hembras de Pará
2
719
(solo 10%). Es posible que las poblaciones de M. amazonicum muestren un mayor grado de plasticidad en su
actividad reproductiva debido a las condiciones del medio y a diferencias genéticas. Aun cuando la población
estuarina produce individuos más grandes y presenta mayor fecundidad, la población de agua dulce presenta
una inversión reproductiva mayor. Estos resultados sugieren una alta capacidad reproductiva de adaptación a
diferentes condiciones ambientales para esta especie, que debe ser considerada en el contexto de las
actividades de acuicultura.
Palabras clave: Macrobrachium amazonicum, potencial reproductivo, plasticidad ecológica, producción de
huevos, Brazil.
___________________
Corresponding author: Fernando L. Mantelatto ([email protected])
INTRODUCTION
Macrobrachium Spence Bate, 1868 is one of the best
examples of a widespread crustacean genus that is
distributed globally throughout tropical and subtropical waters. Over 240 species are recognized
worldwide (Wowor et al., 2009; De Grave & Fransen,
2011); its greatest diversity occurs in the Indo-Pacific
region, and the Americas support more than 55
species, of which 17 occur in Brazil (Mantelatto et al.,
2008; Pileggi & Mantelatto, 2010 and 2012).
The Amazon River prawn, Macrobrachium
amazonicum (Heller, 1862), is endemic to South
America, with a wide geographic distribution: it
inhabits inland and coastal waters of different
salinities (Vergamini et al., 2011) that flow into the
Atlantic Ocean (Holthuis, 1952). It is known to inhabit
the Amazon and Orinoco river basins and the rivers
between them (Holthuis, 1952; Odinetz-Collart &
Rabelo, 1996), as well as rivers and estuaries in
Venezuela, Colombia, Suriname, Guyana, Peru,
Bolivia, the northern and northeastern coasts of Brazil,
Paraguay and Argentina (Davant, 1963; Bialetzki et
al., 1997; Holthuis, 1952; Melo, 2003; Valencia &
Campos, 2007; Vergamini et al., 2011; Pileggi et al.,
2013).
The species has a high potential for aquaculture
(Kutty et al., 2000; New, 2005), reaching large sizes
(up to 16 cm and 30 g) and having a firm-textured
meat, resulting in a high degree of acceptance by
consumer markets (Moraes-Riodades & Valenti, 2001;
Moraes-Valenti & Valenti, 2010). Moreover, the
species has a continuous reproductive pattern
(Romero, 1982; Odinetz-Collart, 1991; Melo, 2003),
rapid development and high survival rate throughout
larval development from hatching to the appearance of
the first juvenile shrimp, may also be considered
beneficial for cultivation in large systems (Anger et
al., 2009). Although the life cycle of M. amazonicum
is still under investigation, variability has been noted
in recent years among populations inhabiting different
geographical regions (for review see Maciel &
Valenti, 2009; Pantaleão et al., 2011; Vergamini et al.,
2011).
Different reproductive strategies have previously
been observed in the Macrobrachium group. Although
many of the members of this genus have successfully
colonized fresh water, not all of these species have
become able to reproduce independently from salt
water. Inland species usually have abbreviated larval
development -ALD (two to three zoeal stages)-, larger
larvae that inhabit benthic habitat with low dispersion
pattern, low fertility (tens to hundreds of large size
eggs), and adults of smaller size. On the other hand,
the coastal/estuarine species have high fertility,
relatively small egg size, extended larval development
-ELD (12 to 13 zoeal stages)- with small-sized
planktonic larvae, and adults of medium to large sizes
(Kiyohara, 2006; Bauer, 2011).
The members of the genus Macrobrachium can be
divided into three types according to their life cycle:
the first type exhibits ELD that depends on marine
access; the second includes species such as M.
amazonicum with distributions that include both
inland and coastal waters, whose larval development
is more or less extended; and the third type includes
species with ALD that are independent of marine
influence, and are restricted to inland waters
(Williamson, 1973; Magalhães & Walker, 1988;
Bueno & Rodrigues, 1995; Alekhnovich & Kulesh,
2001). In all three types a number of costs/
disadvantages and benefits/advantages can be cited in
terms of reproduction (for review see Bauer, 2011).
The number and size of eggs and the egg
production rate may be characteristic of a species and
plays a significant role in the life history and ecology
of the species (Yoshino et al., 2002). However, such
characteristics may also vary according to a female’s
age and size and also according to environmental
factors (for review see Sastry, 1983). In this context,
Anger & Moreira (1998) found significant differences
in the amount of reproductive energy invested by
carideans from fresh water and from salt water.
Reproductive variability of the Amazon River prawn, Macrobrachium amazonicum
The volume of eggs produced by crustacean
species may exhibit a general pattern of specific
variation, with volume decreasing from cold waters
toward warmer waters, over a north-south latitudinal
gradient, and from deep water to shallow water
(Sastry, 1983). In this context, recently fertilized eggs
may reflect various selection pressures, sometimes
opposing one another, that influence reproductive
investment and larval development (Bauer, 1991).
Egg size has various interrelated ecological
implications that may influence the following: 1) size
of the species at sexual maturity, 2) timing of
juveniles release, 3) number of egg masses produced
per unit of time, 4) number of eggs per clutch, 5) stage
of development, and 6) juvenile’s size when released
into the environment (for review see Scaico, 1992).
Moreover, large eggs produce large newly hatched
juveniles, whose survival ability is generally correlated with their size (Thorson, 1950), since more yolk
reserves for the lecithotrophic non-feeding larva in
ALD species allow subsisting during larval
development.
Thus, considering this scenario with respect to an
intriguing target species, the aim of this study was to
evaluate the effects of the adoption of different
reproductive strategies by inland and coastal M.
amazonicum populations comparing and characterizing their reproductive potential through fertility
studies, the chemical compositions of females and
eggs, and reproductive output (RO).
The study was conducted in the Crustacean Sector of
the Aquaculture Center (CAUNESP) at the São Paulo
State University, Jaboticabal. Macrobrachium amazonicum specimens were obtained from two different
populations: one inhabiting a body of water close to
the estuary, in northeastern Pará (Furo das Marinhas,
Santa Barbara region; salinity = 0-14 ppt), and the
other, a fully limnetic population from Mato Grosso
do Sul (Aquidauana; salinity = 0 ppt), both in Brazilian territory. The population from Pará was raised in
grow-out ponds in Jaboticabal. All females were sized
with a caliper (precision: 0.1 mm), on the basis of total
length (TL: the distance between the tip of the rostrum
and the distal tip of the telson with the animal
stretched out) and carapace length (CL: the distance
between the posterior margin of the right orbit and the
midpoint of the posterior margin of the carapace). The
rostrum of some specimens was broken, so the
carapace length (CL) was preferred in the majority of
the analyses.
3
720
The developing embryos of ovigerous females
were classified according to the criteria proposed by
Mantelatto & Garcia (1999), and modified from
Boolootian et al. (1959): the Initial Stage, when eyes
of larvae are not visible, and eggs mostly filled with
yolk; Intermediate Stage, when eyes become visible,
beginning of pigmentation and segmentation of the
larvae; and Final Stage, when the zoea becomes
visible. For the fecundity analysis, only the females
with embryos at the initial stage were selected to avoid
brood egg loss during incubation (Torati & Mantelatto, 2008) (N = 20 individuals from each population).
The eggs were carefully removed from the
pleopods and counted under a light stereomicroscope.
The average volume (mm3) of an egg was calculated
from random subsamples of 15 eggs per female, using
the formula 1/6 π I3 (Jones & Simons, 1983), where
the parameter “I” stands for the mean of two diameters
(longest and shortest), including the chorionic
membrane adhering to the embryonic surface. The
minimum and maximum diameters of each egg were
measured under a stereomicroscope equipped with a
camera lucida.
The wet weights of all egg masses were
determined to the nearest 1 µg. Eggs were separated
from the females, washed, and interstitial water
removed by capillary action onto filter paper. The
eggs were first dried to a constant dry weight at 50ºC
for 24 h and then combusted for 4 h at 500ºC to obtain
ash-free dry weights. The content of organic material
was estimated by subtracting ash weight from dry
weight. Females were treated similarly, except that
they were dried and combusted as above for 48 and 12
h respectively (Lardies & Wehrtmann, 1996). The
reproductive output index (RO: weight of the total egg
mass from a female divided by the weight of that
female) was calculated for wet and dry weight for
females with eggs at the initial stage, according to
Clarke et al. (1991).
Statistical analyses were carried out using ANOVA
on ranks test to compare the individual sizes and
reproductive outputs of different populations. The
level of significance was P < 0.05 (Zar, 1996).
Voucher specimens were deposited at the Crustacean
Collection of the Biology Department of FFCLRP,
University of São Paulo, Brazil (CCDB/FFCLRP/
USP, accession numbers: 1955-1962, 1970, 1971,
2119).
RESULTS
Mean size of M. amazonicum collected from Pará and
Mato Grosso do Sul (MGS) was 86.9 ± 21.7, 48.8 ±
4
721
7.4 mm TL and 19.4 ± 4.8 mm and 8.6 ± 1.6 mm CL,
respectively. The ovigerous females varied significantly in size between the areas of study, with larger
individuals (P < 0.05) collected in Pará (CL = 17.2 ±
1.6 mm; (MGS): CL = 9.9 ± 0.4 mm).
Mean number of eggs per female from Pará was
2237 ± 586 in the initial stage whereas those from
(MGS) carried significantly fewer eggs (mean = 271 ±
54) (P < 0.05). The eggs of females from both areas
were slightly oval, with mean diameter and volume of
0.67 ± 0.04 mm and 0.16 ± 0.03 mm3 in (MGS), and
0.63 ± 0.06 mm 0.13 ± 0.04 mm3 in Pará, respectively.
Eggs taken from females from (MGS) were significantly larger in diameter and volume than those
collected from females from Pará (P < 0.05).
Despite the tendency towards an increase in
fertility with body size observed in females from Pará,
this relationship was not statistically significant (P >
0.05) for most size classes. Furthermore, such a
tendency was not observed in females collected from
(MGS). There was no significant difference (P > 0.05)
between mean egg diameter and volume of females
belonging to different size classes from the same
region (Table 1).
The relationships among female size (CL), the
average size of each egg and the total egg mass
presented an interesting pattern: females from Pará
produced larger egg masses with lower egg sizes,
whereas in (MGS) the reverse pattern was found, with
lower numbers of large volume eggs (Fig. 1).
Regression analysis between dimensions of
ovigerous females (CL, WW: wet weight and DW: dry
weight) and the number of eggs in early stage of
development indicated a significant correlation (P <
0.05) only between the size (CL), weight (WW) and
fecundity (FEC) of females collected in Pará (Fig. 2).
Females from Pará (WW = 3.36 ± 0.52 g; DW =
1.05 ± 0.18 g) were significantly heavier than those
from (MGS) (WW = 0.51 ± 0.10 g; DW = 0.11 ± 0.02
g) (P < 0.05). There were also significant differences
(P < 0.05) in the amount of water, ash and organic
matter contents between the females from the two
areas studied, with higher values found for females
from Pará (Table 2). Despite the difference in weight
found between the females from the different study
areas, water was the primary body component in both
places, representing an average of 68.8% and 78.0%
of the body wet weight of females from Pará and
(MGS), respectively. Inorganic compounds represented, on the average, 6.7% and 4.6% of females' wet
weight from Pará and (MGS), respectively. The
average organic content represented 24.5% of females'
wet weight from Pará and 17.3% of females from
(MGS).
Mean weight of egg mass differed significantly
between the two sampling locations (P < 0.05). This
corroborates the difference found in female fecundity
between these localities and could be related to the
difference in average wet weight of each individual
egg, since females from Pará carried greater number
of heavier eggs (Pará = 0.13 ± 0.05 mg; MGS = 0.07 ±
2x10-5 mg) (P < x|0.05).
Eggs also exhibited differences in their chemical
composition: those from Pará were primarily
composed of water (55.95%), whereas those from
Mato Grosso do Sul were primarily composed of
organic matter (80.29%). The only similarity between
the eggs from both localities was their low percentage
of ash (Table 3).
Ovigerous females from Pará invested in egg
production, on the average, 7.8% (0.08 ± 0.02) of their
wet weight and 10.3% (0.10 ± 0.02) of their dry
weight, whereas in (MGS), the same investments were
3.4% (0.03 ± 0.01) and 14.5% (0.14 ± 0.06), respectively. Despite the difference described above, no
investment difference was found between females of
different sizes from the same population.
DISCUSSION
The reproductive features of Macrobrachium amazonicum varies between inland and coastal populations.
Individuals of M. amazonicum from Pará and Mato
Grosso do Sul exhibited a greater size variation. This
pattern has also been observed in other M.
amazonicum populations, whose total length could
vary from 35 mm (Scaico, 1992) to over 100 mm
(Guest, 1979; Romero, 1982; Pantaleão et al., 2011).
This size variation is similar to that described for
different M. olfersii populations (Ammar et al., 2001),
and might suggest a high degree of plasticity in these
species, showing high adaptability to different
environmental conditions. Such variations between
different populations may be attributed to differences
in water flow (Odinetz-Collart & Moreira, 1993) or
latitudinal differences (Mashiko, 1983; Bauer, 1992;
Gorny et al., 1992; Wehrtmann & Andrade, 1998).
However, we attribute such differences primarily to
the hydro-geographical particularities of each location
that directly influence the life history of each
population, because both populations inhabited areas
with similar water flow.
Accurate information regarding egg production is
of primary importance for the management of
7225
Table 1. Variation in the fecundity, diameter (mm) and volume (mm3) of Macrobrachium amazonicum eggs, according to
size classes of ovigerous females (PA: Pará, MS: Mato Grosso do Sul, N: number of ovigerous females analyzed,
min/max: minimum and maximum values, : average, SD: standard deviation).
Locality
PA
MS
Size
Class
N
11.6 - 13.4
01
13.4 - 15.2
15.2 - 17.0
0
06
17.0 - 18.8
11
18.8 - 20.6
01
Total
19
9.2 - 9.8
06
9.8 - 10.4
12
10.4 - 11.0
02
Total
20
Fecundity
min.
max.
 ± SD
1743
1341
2372
1814 ± 417.8
Egg diameter (mm)
min.
max.
 ± SD
0.65
0.58
0.69
0.65 ± 0.04
Volume (mm3)
min.
max.
 ± SD
0.14
0.10
0.18
0.15 ± 0.03
1362
2956
2444.9 ± 542.3
2989
1341
2956
2237 ± 585.6
159
300
237.2 ± 50.6
0.56
0.67
0.61 ± 0.04
0.56
0.69
0.63 ± 0.06
0.64
0.71
0.67 ± 0.03
0.09
0.16
0.12 ± 0.03
0.09
0.18
0.13 ± 0.04
0.14
0.19
0,16 ± 0.02
170
377
270.9 ± 58.4
261
328
294.5 ± 47.4
159
377
270.6 ± 54.5
0.63
0.72
0.67 ± 0.03
0.66
0.67
0.67
0.63
0.72
0.67 ± 0.04
0.13
0.19
0,16 ± 0.02
0.15
0.26
0.205 ± 0.08
0.13
0.26
0.16 ± 0.03
commercial species (Caddy, 1989). In the present
study, differences were found between the two
populations regarding the size of females and the
number of eggs. Mean fertility of females from Pará
was significantly higher than that observed for females
from Mato Grosso do Sul. The female’s body size
limits eggs production in several crustacean species,
including caridean shrimps (Bauer, 1991). Furthermore, our data indicates that female size can also limit
fertility in M. amazonicum populations, since females
from Pará are larger than those from Mato Grosso do
Sul and produced a higher number of eggs.
The fecundity of M. amazonicum varies widely,
reaching more than 7,200 eggs per clutch (Ribeiro et
al., 2012). However, other studies have reported much
lower values (Coelho et al., 1982: fecundity = 6,000
eggs; Silva et al., 2004: maximum fecundity = 2,193
eggs; Lobão et al., 1986: fecundity = 1,344 eggs;
Gamba, 1984: fecundity = 1,000 eggs; Scaico, 1992:
mean fecundity = 595 eggs). This variation is most
likely due to environmental influences and evolutionary characteristics of each population. Notably,
mean fertility of females from Mato Grosso do Sul
was the lowest reported for M. amazonicum so far.
The fecundity described for M. amazonicum in the
present study is much lower than that observed in
other species of commercial interest such as M.
acanthurus (Wiegmann, 1836) (mean fecundity
18,000 eggs) (Valenti et al., 1986, 1989), M. carcinus
(Linnaeus, 1758), and M. rosenbergii (De Man, 1879)
(between 80,000 and 100,000 eggs) (Silva et al., 2004;
Lara & Wehrtmann, 2009). However, despite its low
fecundity, M. amazonicum exhibits other advantages
that could make it eligible for aquaculture, such as
monthly spawns, high rates of spawning and larval
survival and the production of omnivorous larvae
(Guest, 1979; Magalhães, 1985; Scaico, 1992; Araujo
& Valenti, 2007).
Significant correlations between carapace length,
wet weight and fecundity were only found in females
of M. amazonicum from Pará. A similar correlation
pattern has been found for other Macrobrachium
species (Bond & Buckup, 1982; Lobão et al., 1986;
Mashiko, 1990; Mossolin & Bueno, 2002; Tamburus
et al., 2012). The lack of significant correlations,
between female size and fecundity, that was found for
the Mato Grosso do Sul population, has also been
6
723
Figure 1. Relationship between the average egg volume and mass and the size of females (CL) from Pará (PA: ○) and
Mato Grosso do Sul. (MS: ●), R2: coefficient of determination, N: number of individuals.
found for other palaemonid species with abbreviated
larval development (Mantel & Dudgeon, 2005).
In pleocyemate decapod crustaceans, large eggs
appear to be associated with continental species,
whereas small eggs are usually produced by brackish
water species (Magalhães & Walker, 1988; OdinetzCollart & Magalhães, 1994). This pattern might
explain the results found in the present study, since
individuals of M. amazonicum from Pará, a brackish
water population, spawned smaller-sized eggs than
females from Mato Grosso do Sul, inhabitants of
freshwater. A similar pattern was described for M.
nipponense, where larger eggs (0.10 mm3) were found
in freshwater lakes and rivers populations, whereas
smaller eggs (0.05 mm3) were found in estuarine
populations (0.06-0.09 mm3) (Mashiko, 1992;
Mashiko & Numachi, 1993).
Egg volumes of both M. amazonicum populations
studied here (Pará: 0.13 ± 0.04 mm3 and Mato Grosso
do Sul: 0.16 ± 0.03 mm3) were of intermediate size
compared to the values found by Odinetz-Collart &
Rabelo (1996) for the same species, collected in two
other regions (Low Tocantins: 0.12 mm3; Tefé: 0.22
mm3). This difference in egg size might be due to
specific population characteristics for each locality,
with an average egg size increase with an increasing
distance from the sea (Odinetz-Collart & Rabelo,
1996). Analyses of egg production indicate that
smaller species invest more resources in reproduction
than larger ones by reducing the volume and
increasing the number of produced eggs (Hines,
1982). In the present study, females from Mato Grosso
do Sul invested more energy in reproduction without
reducing the volume of eggs to promote fertility. This
pattern is the result of a high energy investment per
egg, producing fewer spawns but juveniles that are
more capable of surviving. Differences in biomass and
chemical composition of newly hatched larvae of M.
amazonicum populations from the Amazon and from
the Pantanal regions were recently reported (Urzúa &
7247
Figure. 2. Correlation and regression analysis between fecundity (FEC) and female size of Macrobrachium amazonicum
(CL: carapace length, WW: wet weight, DW: dry weight), (PA: Pará, MS: Mato Grosso do Sul), (r: correlation
coefficient, N: number of individuals, * significant correlation).
Anker, 2011), corroborating an intimating relationship
between egg and larvae.
The adoption of different reproductive strategies
may be observed in many Macrobrachium species:
some carry a great number of small eggs [Macrobrachium olfersi (Corey & Reid, 1991); M.
acanthurus and M. carcinus (Müller et al., 1999)],
whereas others carry fewer but larger eggs [M. borelli
(Pereira & Garcia, 1995); M. potiuna (Müller &
Carpes, 1991), M. nipponense (Mashiko, 1990), M.
nattereri (Heller, 1862) (Magalhães & Walker,
1988)]. Our data demonstrated that both strategies
were adopted by M. amazonicum populations: those
from Pará produced many eggs of a smaller size;
whereas females from Mato Grosso do Sul produced
fewer and larger eggs. The variation in female size
and egg volume described above for M. amazonicum
populations are similar to the pattern described for M.
nipponense and may be attributed to hydrogeographical site features (Mashiko, 1990, 1992).
The egg diameter is the primary factor responsible
for the variation in fertility among same-size
725
8
Table 2. Chemical composition (weight and percentage) of Macrobrachium amazonicum females from Pará (PA) and
Mato Grosso do Sul (MS) (: average, SD: standard deviation, min: minimum value, max: maximum value).
PA
MS
Females
 ± SD
(min – max)
 ± SD
(min – max)
Wet weight (g)
3.36 ± 0.52
(2.37 - 4.19)
0.51 ± 0.10
(0.35 - 0.68)
Dry weight (g)
1.05 ± 0.18
(0.72 - 1.33)
0.11 ± 0.02
(0.06 - 0.15)
Water content (g)
2.31 ± 0.35
(1.65 - 2.94)
0.40 ± 0.09
(0.25 - 0.57)
Water content (%)
68.78 ± 2.09
(65.33 - 73.72)
78.04 ± 3.65
(71.58 - 84.03)
Organic matter (g)
0.83 ± 0.22
(0.17 - 1.11)
0.09 ± 0.02
(0.04 -0.12)
Organic matter (%)
24.53 ± 4.87
(5.89 - 28.54)
17.32 ± 3.33
(9.58 - 21.08)
Ash content (g)
0.22 ± 0.14
(0.13 - 0.81)
0.02 ± 0.01
(0.009 - 0.03)
Ash content (%)
6.68 ± 2.09
(65.33 - 73.72)
4.64 ± 1.40
(1.75 - 7.41)
individuals (Hines, 1982) and may vary according to
genetic characteristics (Valenti et al., 1989). In
general, large-egg species have relatively low
individual fecundity when compared to small-egg
species (Ammar et al., 2001). This pattern might
explain the difference found in this study since
females from Pará produced more eggs of smaller size
compared to those produced by females from Mato
Grosso do Sul, which attained smaller body size,
thereby restricting the available abdomen space to
accommodate eggs. The genus Macrobrachium probably emerged from a marine habitat and is still
adapting to freshwater environment (Tiwari, 1955).
This process of adaptation may result in an increase in
egg size and a subsequent decrease in egg mass, which
are general steps known to occur in that evolutionary
change (Rodríguez, 1982; Magalhães & Walker,
1988).
Some studies attribute differences in egg volume of
decapod prawn to a real difference in the energy
allocation per embryo (Clarke, 1993). In this sense,
large eggs would produce large juveniles with greater
survival ability (Steele & Steele, 1975). Although this
statement may be applied to populations of M.
amazonicum, it will not always be true, because it is
possible that larger eggs are composed of a greater
proportion of water rather than organic matter, which
is the primary source of metabolic energy for embryos
(Pandian, 1970).
Water is also necessary for embryo development,
assisting in 1) the flotation process, 2) control of
internal egg temperature, and 3) rupture of the
membrane at hatch time (Pandian, 1970). However,
water has little importance in terms of the embryo’s
growth and development rates. Thus, we suggest that
both chemical composition and reproductive investment should be investigated when making inferences
about spawning energy allocation.
Estuarine species generally spawn a large number
of small eggs because the salt concentration in the
environment reduces the amount of water in the eggs
due to osmotic processes (Hancock, 1998). This
existing knowledge is based only on observations of
egg size, with no data on chemical composition.
However, the eggs produced by females from Pará
were of small size but had a proportionately larger
amount of water than those from Mato Grosso do Sul.
This pattern might be attributable to differences in egg
membrane permeability (for review see Pandian,
1970), which allows marine or brackish water species
to spawn eggs composed primarily of water without
the risk of desiccation in different decapods groups
7269
Table 3. Chemical composition (weight and percentage) of the egg masses spawned by females of Macrobrachium
amazonicum from Pará (PA) and Mato Grosso do Sul (MS) (: average, SD: standard deviation, min: minimum value,
max: maximum value).
PA
MS
 ± SD
(min – max)
 ± SD
(min – max)
Wet weight (mg)
287.35 ± 0.10
(130.77 - 436.10)
17.44 ± 0.01
(1.98 - 26.63)
Dry weight (mg)
120.90 ± 0.03
(68.99 - 160.80)
15.44 ± 0.01
(1.86 - 23.27)
Water Content (mg)
166.45 ± 0.07
(43.50 - 276.90)
1.90 ± 0.01
(0.12 - 6.52)
Water Content (%)
55.95 ± 9.13
(33.26 - 64.52)
10.97 ± 7.90
(4.99 - 40.70)
Organic matter (mg)
116.42 ± 0.03
(64.69 - 153.20)
14.15 ± 0.01
(1.26 - 21.87)
Organic matter (%)
42.43 ± 9.08
(34.03 - 64.75)
80.29 ± 9.06
(53.67 - 91.22)
Ash content (mg)
4.48 ± 0.01
(2.60 - 7.60)
1.43 ± 0.01
(0.60 - 2.10)
Ash content (%)
1.62 ± 0.44
(0.82 - 2.44)
9.76 ± 6.16
(3.64 - 30.33)
Eggs
[Anomura: Lardies & Wehrtmann (1996); Torati &
Mantelatto (2008); Astacidea: Pandian (1970);
Brachyura: Gardner (2001); Caridae: Pandian (1967)
apud Pandian (1970); Lardies & Wehrtmann (1997),
among others]. The production of large eggs in high
salinity environments may be due to differences
between internal and external osmolarity that generate
differences in the process of water intake by the egg
(see Giménez & Anger, 2001). Moreover, large-egg
species generally hatch large larvae with a shorter
period of larval development and more rapid larval
growth (Hancock, 1998). Thus, producing large eggs
could be an ecological strategy, to compensate for the
low fertility found in the M. amazonicum population
from Mato Grosso do Sul.
The reproductive output of M. amazonicum varied
between study populations. Higher values were found
for females from Pará when wet weight was analyzed.
On the other hand, higher values were found for
females from Mato Grosso do Sul when the dry
weight was analyzed. The values of reproductive
ouput (RO) found for M. amazonicum were similar to
those found for M. hainanense (RO = 0.11, Mantel &
Dudgeon, 2005), M. nipponense (RO = 0.06-0.12;
Mashiko, 1983), and M. carcinus (RO = 0.04-0.21;
Lara & Wehrtmann, 2009) and lower than those found
for other species of caridean shrimps (Chorismus
antarticus = 0.171 ± 0.003; Crangon crangon = 0.165
± 0.004; Notocrangon antarcticus = 0.118 ± 0.001;
Pandalus montagui = 0.243 ± 0.006) (Clarke, 1985).
Several studies have analyzed wet weight as a proxy
for the reproductive output of a species (Clarke, 1985;
Galeotti et al., 2006). Other studies have used both dry
weight and wet weight to estimate this parameter
(Pinheiro & Terceiro, 2000; Miranda et al., 2006;
Torati & Mantelatto, 2008). However, according to
the results described here, we suggest the use of dry
weight to provide a more accurate estimate of the
amount of energy invested in reproduction, since
weight or volume of the egg mass may be influenced
by the amount of water in the eggs, which is quite
variable between different populations of the same
species.
The higher investment of reproductive energy
made by females from Mato Grosso do Sul is probably
a way to compensate for the low fertility observed in
this population. We speculate that larvae of this
population probably do not have an adequate
nutritional source, so they are endowed with food
(yolk) to help them subsist during larval development.
10
727
Moreover, females from Pará compensate for the low
energy invested in reproduction by producing a higher
number of eggs in each spawn. Thus, both populations, independently and according to environmental
conditions, have methods for maintaining high
population fitness through efficient but different
reproductive strategies. This reproductive flexibility
observed in M. amazonicum populations is most likely
the primary explanation for the success of this species
in the colonization of a variety of environments over a
wide geographical scale in South America (OdinetzCollart, 1991). In addition, the significant intraspecific
genetic variability among Brazilian populations
reinforces this potentiality for environmental adaptation (Vergamini et al., 2011).
Based on the data presented here, we can affirm
that M. amazonicum populations exhibit a high degree
of plasticity in terms of reproductive activity. The
coastal population produced significantly larger
individuals, a higher total egg biomass and higher
fecundity despite their low reproductive output,
whereas the inland population produced smaller
individuals and exhibited a lower fecundity. Because
M. amazonicum is a species of commercial interest,
such differences may be important in the selection of a
population for aquaculture purposes.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study formed part of the Post-Doctoral project of
ALM and was supported by a fellowship from the
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq 155209/2006-0). Additional
support for this project was provided by CNPq for
Research Grants and fellowships (473050/2007-2;
471011/2011-8; 302748/2010-5 to FLM and 500574/
2003-0 to WCV). Special thanks are due to Dr. Lilyam
Hayd for making available fresh specimens from Mato
Grosso do Sul, to Dr. Rafael Robles for Spanish
translations, to anonymous reviewers, Ingo
Wehrtmann and Ray Bauer for their suggestions and
contributions toward improving this article. We are
also deeply grateful to the staff of the Crustacean
Sector, CAUNESP and many colleagues and friends
from the Laboratory of Bioecology and Crustacean
Systematics of FFCLRP/USP for their technical
support.
REFERENCES
Alekhnovich, A.V. & V.F. Kulesh. 2001. Variation in the
parameters of the life cycle in prawns of the genus
Macrobrachium Bate (Crustacea, Palaemonidae).
Russ. J. Ecol., 32: 454-459.
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1
732
Research Article
Influencia de la disposición espacial y la superficie de refugios sobre la
supervivencia y crecimiento de juveniles de Cherax quadricarinatus
(Parastacidae) y su aplicación al cultivo intensivo
1
Natalia S. Calvo1, Ana L. Tomas1 & Laura S. López-Greco1
Departamento de Biodiversidad y Biología experimental, FCEyN, Universidad de Buenos Aires
Ciudad Universitaria C1428EGA, Buenos Aires. IBBEA, CONICET-UBA, Argentina RESUMEN. Cherax quadricarinatus es una especie de elevado interés para la acuicultura y de gran tolerancia
a las altas densidades, lo que la hace propicia para el cultivo en sistemas intensivos. El objetivo de este trabajo
es determinar el diseño más adecuado de disposición espacial y la superficie de “red cebollera”, usualmente
utilizada como refugio de juveniles en cultivo, que permita disminuir la mortalidad y mejorar el crecimiento
en condiciones de alta densidad. Se realizaron dos experimentos, poniéndose a prueba la disposición espacial
(redes paralelas en posición vertical, horizontal y sin ordenamiento) y la superficie de red cebollera (0,612 m 2,
1,224 m2 y 1,836 m2) en cultivo con alta densidad de juveniles (41,7 juveniles de 1 g m-2). A los 60 días se
registró el número y peso de juveniles, y se calculó la mortalidad y biomasa. En el segundo experimento se
contabilizó también la cantidad de quelas faltantes y juveniles con todos sus apéndices, para estimar las
interacciones agonísticas. La mortalidad resultó menor en el tratamiento sin ordenamiento y en el tratamiento
con menor superficie de redes (P < 0,05). Por cada m2 de fondo, 2,55 m2 de red cebollera colocada en forma
aleatoria sería suficiente como refugio para una densidad alta de juveniles. La biomasa y las interacciones
agonísticas fueron similares en todos los casos. Se determinó que la colocación de la red al azar es la
disposición más adecuada y económica para los juveniles de C. quadricarinatus, y que su exceso podría
perjudicar la supervivencia en cultivo.
Palabras clave: Cherax quadricarinatus, refugios, juveniles, supervivencia, cultivo intensivo.
Influence of spatial distribution and shelter area upon survival and growth of Cherax
quadricarinatus (Parastacidae) juveniles, and its application to intensive culture
ABSTRACT. Cherax quadricarinatus is an interesting species for aquaculture and is more tolerant to high
densities than other species of commercially important crustaceans, making it suitable for intensive culture.
The purpose of this study is to determine the most adequate spatial arrangement and area of onion bag mesh,
commonly used as shelter in juvenile culture, to decrease mortality and improve growth under high-density
conditions. Two experiments were conducted to evaluate the optimum onion bag mesh spatial distribution
(parallel pieces of mesh arranged in a vertical and horizontal position, and mesh with a random arrangement),
and area (0.612 m2, 1.224 m2 and 1.836 m2) under high-juvenile density conditions (41.7 one-gram juveniles
per m2). The weight and number of juveniles were recorded, and mortality and biomass were calculated at day
60. In the second experiment, the number of missing chelae and juveniles with all their walking legs were
counted to estimate agonistic interactions. Mortality was lower in the treatment consisting in randomly
arranged onion bag mesh and that with the smallest area. A mesh surface of 2.55 m2 per m2 of ground would
be sufficient as shelter for juveniles stocked at high densities. Biomass and antagonistic interactions were
similar in all cases. This study showed that a random arrangement of onion bag mesh is the most adequate and
economic shelter for C. quadricarinatus juveniles, and that the use of high mesh areas could decrease survival
in culture.
Keywords: Cherax quadricarinatus, shelters, juveniles, survival, intensive culture.
___________________
Corresponding author: Laura S. López-Greco ([email protected])
2733
INTRODUCCIÓN
La acuicultura se ha incrementado drásticamente en
los últimos 50 años ocasionando que el suministro
mundial de peces, crustáceos y moluscos aumente
incluso más rápido que la población humana. En 2006,
la producción acuícola mundial experimentó un fuerte
crecimiento y dentro de los animales de cultivo se
destacan los crustáceos, dado su elevado precio relativo (FAO, 2010).
Cherax quadricarinatus (von Martens, 1868), es
una especie de agua dulce originaria de Australia y sur
de Papua Nueva Guinea, considerada de elevado
interés para la acuicultura, desde el inicio de la década
del 90’ (Edgerton, 2005; Rodgers et al., 2006;
Ghanawi & Saoud, 2012), y con este objetivo ha sido
introducida en países latinoamericanos como México,
Cuba, Ecuador, Uruguay y Argentina (Luchini, 2004;
Panné-Huidobro et al., 2004; Wicki et al., 2008).
Aún siendo una especie potencialmente importante, la mejora en el crecimiento es un aspecto clave
para incrementar el rendimiento de su producción
(Rodgers et al., 2006). Se han realizado numerosas
investigaciones en esta especie, relacionadas con el
crecimiento, principalmente referidas a la densidad de
cultivo (Karplus & Barki, 2004; Naranjo-Páramo et
al., 2004).
Dado que C. quadricarinatus es una especie bentónica cuyos juveniles mudan frecuentemente, y de
modo asincrónico, la sobrevida de los mismos no
supera el 50% cuando el tamaño de siembra es menor
a 1 g en estanques externos (Mills & McCloud, 1983;
Jones, 1995; Parnes & Sagi, 2002). Wicki et al. (2008)
recomiendan, antes de la siembra en estanques, el uso
de una fase de pre-engorde (juveniles entre 1 y 10 g),
que se desarrolla en tanques externos de cemento,
colocados bajo media sombra, donde los individuos
adquieren la coloración propia de la especie, antes de
transferirlos a la etapa de engorde final en estanques
excavados en tierra (300 m2). En la etapa de preengorde, el mejoramiento de los refugios sería una de
las estrategias propuestas para obtener mayor
crecimiento y minimizar el canibalismo de los juveniles, ya que los protege en el momento de la ecdisis
cuando son más vulnerables (Jones, 1995; Jones &
Ruscoe, 2001; Molony & Bird, 2005; Viau &
Rodríguez, 2010; Ghanawi & Saoud, 2012).
Por otro lado, Barki et al. (2006) han demostrado
que aún en condiciones no limitantes de alimentación,
la interacción “social” también causa una significativa disminución de la sobrevida e inhibición del
crecimiento, lo que ha puesto nuevamente de manifiesto el papel clave de la selección de refugios
adecuados que minimicen tales interacciones. En
consecuencia, buscando optimizar el rendimiento del
cultivo, es prioritario el mejoramiento de refugios y
sustratos económicos para no incrementar los costos
de producción (Villarreal & Peláez, 1999). Jones &
Ruscoe (2001) mostraron que la provisión y tipo de
refugio que se utilice en el cultivo de esta especie,
durante la fase de engorde, tiene una influencia
significativa sobre la producción de los animales. La
misma fue menor cuando no se adicionó ningún tipo
de refugio al cultivo, principalmente causada por un
elevado canibalismo en comparación a la obtenida con
adición de diferentes tipos de refugios: neumáticos,
hojas simples o elevadas de cemento, tubos de PVC y
manojos de redes. Principalmente este último refugio
produjo un impacto significativamente positivo en la
supervivencia.
El tipo de refugio usualmente utilizado en juveniles
tempranos de C. quadricarinatus es la red de tipo
“cebollera” (Jones, 1995; Masser & Rouse, 1997).
Estas redes se unen entre sí semejando plantas
acuáticas y ocupando la columna de agua. En esta
superficie se desarrolla y crece el biofilm que los
juveniles utilizan como alimento y mejora la calidad
de agua (FAO, 2010; Viau et al., 2012). Las redes
también proporcionan una mayor superficie, optimizando el espacio y protegiendo a los juveniles de otros
de mayor tamaño (Villarreal & Peláez, 1999). Sin
embargo, no hay información sobre la disposición u
ordenamiento ni de la cantidad de red necesaria a
utilizar en la fase de pre-engorde de esta especie.
En este contexto, el objetivo de este trabajo es
determinar el diseño más adecuado de disposición
espacial y la superficie de “red cebollera”, usualmente
utilizada como refugio de los juveniles de C.
quadricarinatus en cultivo, que permita disminuir la
mortalidad y mejorar el crecimiento en la fase de preengorde en condiciones de alta densidad.
Obtención de los juveniles
Los juveniles de C. quadricarinatus utilizados para
efectuar este estudio, fueron obtenidos bajo condiciones de laboratorio a partir de dos lotes de
reproductores. El primer lote, fue suministrado por la
granja Las Golondrinas de Entre Ríos, y el segundo,
por el Centro Nacional de Desarrollo Acuícola
(CENADAC) de Corrientes, ambos de Argentina.
En el laboratorio, los reproductores provenientes
de las granjas fueron asignados a grupos, cada uno de
los cuales estaba formado por cuatro o cinco hembras
y un macho (Jones, 1995). Estos fueron mantenidos en
acuarios de 60x40x30 cm conteniendo 30 L de agua
Refugios para el cultivo de Cherax quadricarinatus
corriente a pH 7,5-7,8, con temperatura de 27 ± 1ºC y
aireación constante. Los animales fueron aclimatados
al fotoperíodo (14:10 h luz: oscuridad) y alimentación
utilizada previamente para esta especie en el
laboratorio (Vazquez et al., 2008; Tropea et al., 2010).
La alimentación consistió en Elodea sp. y alimento
balanceado (Tetracolor, TETRA®), cuya composición
aproximada es: 47,5% de proteína cruda, 6,5% de
lípidos, 2,0% de fibra, 6,0% humedad, 1,5% de
fósforo y 100 µg kg-1 de vitamina C. Una vez
ovígeras, hembras de peso similar (54,2-67,1 g) se
separaron de los grupos de reproductores hasta la
eclosión y posterior independencia de los juveniles.
Luego de la independencia de los juveniles, éstos
fueron separados en acuarios para engorde hasta el
peso requerido para los experimentos.
Diseño experimental
Se realizaron dos experimentos poniéndose a prueba la
disposición espacial (experimento 1) y la superficie de
red cebollera (experimento 2) en cultivo con alta
densidad de juveniles (41,7 juveniles m-2). En ambos
ensayos, cada unidad experimental consistió en un
acuario de 60x40x30 cm, conteniendo 48 L de agua,
seis refugios cilíndricos de PVC de 5 cm de largo y 2
cm de diámetro, y 10 juveniles. Los acuarios fueron
mantenidos con aireación y temperatura constante (27
± 1ºC), alimentados diariamente con Elodea sp. y
alimento balanceado ad libitum (Tetracolor, TETRA®)
durante 60 días. Se recambió el 50% del volumen de
agua en las semanas impares (7, 21, 35 y 49 días) y
totalmente en las semanas pares (14, 28, 42 y 60 días).
Cada 15 días se registró el número y peso de juveniles,
y se calculó la mortalidad y biomasa [peso de todos
los juveniles del acuario (g) / volumen de agua (m3)].
Experimento 1 (de disposición espacial)
Se seleccionaron 120 juveniles de 0,95 ± 0,15 g
(media ± DE) que fueron distribuidos al azar en 12
acuarios, cada uno de ellos conteniendo 0,612 m2 de
red cebollera con un tamaño de poro de 1 cm. Se puso
a prueba tres diseños, que fueron ensayados por
cuadruplicado:
- Vertical, con seis paños de 60x17 cm sostenidos en
forma vertical por ventosas (Fig. 1a)
- Horizontal, con tres paños de 60x34 cm sostenidos
en planos horizontales por ventosas (Fig. 1b).
- Aleatorio, con tres paños de 60x34 cm colocados
en forma aleatoria (Fig. 1c).
En este último tratamiento, la red utilizada ocupaba
la columna debido a su rigidez, y para asegurar que la
totalidad de la red permanezca sumergida se colocó un
7343
hilo plástico (tanza) zigzagueante sostenido por
ventosas a 20 cm del fondo (interface agua aire).
Experimento 2 (de superficie)
Se seleccionaron 120 juveniles de 0,93 ± 0,13 g
(media ± DE) que fueron distribuidos aleatoriamente
en 12 acuarios conteniendo distintas superficies de red
cebollera con un tamaño de poro de 1 cm. Las mismas
se mantuvieron sumergidas con hilo plástico (tanza)
zigzagueante, sostenido por ventosas a 20 cm del
fondo. Se puso a prueba tres superficies de red,
basadas en observaciones previas, que se ensayaron
por cuadruplicado:
- Baja, con tres paños de 60x34 cm colocados en
forma aleatoria (0,612 m2).
- Media, con seis paños de 60x34 cm colocados en
- Alta, con nueve paños de 60x34 cm colocados en
Para estimar las interacciones agonísticas entre los
juveniles al finalizar el experimento (60 días), se
contabilizó la cantidad de quelas faltantes y la cantidad de juveniles con todos los apéndices (animales
intactos) por acuario, sobre la base del método de
Amaral et al. (2009), aplicado en dos especies de
crustáceos decápodos (Cancer pagurus y Porcellana
platycheles).
Las variables medidas, en ambos experimentos, se
evaluaron estadísticamente a los 60 días mediante
ANOVA de un factor, seguido de test de Tukey para
comparaciones múltiples (Zar, 2010).
RESULTADOS
En el experimento 1, la mortalidad promedio registrada en el tratamiento con disposición aleatoria de
redes tendió a ser menor a lo largo de todo el
experimento siendo significativamente menor a los 60
días (P < 0,05; Fig. 2a). La biomasa de este tratamiento tendió a ser mayor a lo largo del experimento,
sin embargo a los 60 días no se encontraron
diferencias significativas entre tratamientos (P > 0,05;
Fig. 2b). El peso promedio de los juveniles a los 60
días fue de 6,52 ± 0,55 g para la distribución vertical,
5,93 ± 0,26 g para la disposición horizontal y 5,52 ±
0,90 g para la distribución al azar.
En el experimento 2, la mortalidad promedio
registrada en el tratamiento con baja densidad de redes
tendió a ser menor a lo largo de todo el experimento, y
a los 60 días fue significativamente menor que el
tratamiento con densidad alta (P < 0,05; Fig. 3a). La
biomasa aumentó en forma similar entre tratamientos
4735
Figura 1. Esquema de las disposiciones de redes cebolleras ensayadas con Cherax quadricarinatus, con juveniles de un
gramo en el Experimento 1: a) verticales, b) horizontales y c) aleatorias. Las líneas punteadas simbolizan el nivel del agua
(20 cm de altura).
Figura 2. a) Mortalidad acumulada (promedio ± DE) y b) biomasa (promedio ± DE) de los juveniles de Cherax
quadricarinatus, mantenidos en acuarios con disposición vertical, horizontal y al azar de la red cebollera, a lo largo del
periodo experimental.
a
b
Figura 3. a) Mortalidad acumulada (promedio ± DE) y b) biomasa (promedio ± DE) de los juveniles de Cherax
quadricarinatus, mantenidos en acuarios con densidad alta, media y baja de la red cebollera, a lo largo del periodo
experimental.
y a los 60 días no se encontró diferencias significativas (P > 0,05; Fig. 3b). El peso promedio de los
juveniles, a los 60 días, fue de 4,93 ± 0,38 g para el
tratamiento de densidad alta, 4,29 ± 0,41 g para
densidad media y 4,28 ± 0,41 g para densidad baja. No
se encontraron diferencias en el porcentaje de
juveniles intactos ni en el porcentaje de quelas
faltantes entre tratamientos (Tabla 1).
DISCUSIÓN
Los resultados indican que el ordenamiento espacial
vertical u horizontal no mejora el crecimiento ni
disminuye la mortalidad de juveniles de C. quadricarinatus durante la fase de pre-engorde. La disposición de red al azar es más económica, en términos de
costos de manejo, sencilla de colocar, facilita la
cosecha de los animales y, además, resultó más
adecuada ya que presentó menor mortalidad. Si bien la
producción fue similar entre tratamientos, en términos
de biomasa, es recomendable la obtención de un
mayor número de juveniles para la siembra en los
estanques de engorde (Wicki et al., 2008).
Para maximizar la supervivencia y crecimiento de
juveniles de C. quadricarinatus, es esencial la utilización de refugios en cultivo. Sin embargo, en el
segundo ensayo se demostró que el exceso de red
puede ser perjudicial para el desarrollo de los
juveniles, impidiendo que accedan fácilmente al
alimento (observaciones de laboratorio), además de
incrementar los costos de producción. En este trabajo,
no hubo colonización de biofilm ya que los experimentos fueron realizados en condiciones controladas
de laboratorio, con recambio de agua y sin exposición
a la luz solar. Sin embargo, el exceso de red podría ser
una desventaja para el cultivo a cielo abierto, ya que
impediría el paso de luz (Parnes & Sagi, 2002),
evitando que las comunidades de micro-organismos
(biofilm) colonicen la red, mejoren la calidad de agua,
y constituyan una fuente adicional de alimento para
los juveniles (Viau et al., 2012).
7365
El número de quelas faltantes y de juveniles intactos
fue similar entre tratamientos sugiriendo que la
agresión entre juveniles no se vio afectada por la
cantidad de refugios. Ch. quadricarinatus es considerada una especie relativamente no agresiva. Sin
embargo, se ha observado una interacción negativa
entre el aumento de la densidad y la mortalidad o
crecimiento (Jones, 1990; Naranjo-Páramo et al.,
2004). Se especula sobre algunos factores etológicos
que explicarían la disminución del crecimiento como
el aumento del gasto energético (estrés) o interrupción
en la alimentación (Jones & Ruscoe, 2000). Esto
explicaría por qué, a pesar de observarse efecto de los
tratamientos sobre la mortalidad en ambos experimentos, la biomasa final fue similar.
Por cada m2 de fondo con tubos de PVC (normalmente utilizados en estanques), 2,55 m2 (superficie de
red / superficie del fondo del acuario: 0,612 m2 /
(60x40 m)) de red cebollera colocada en forma
aleatoria sería suficiente, como refugio, para una
densidad alta de juveniles (41,7 juveniles m-2). La
mortalidad media observada, en este tratamiento, fue
de 12% para el experimento 1 y de 25% para el
experimento 2. Esta fue similar a la observada por
Viau & Rodríguez (2010) para juveniles de igual
longitud y mucho menor que la registrada por otros
autores para la fase de pre-engorde y con alta densidad
de cultivo (Jones, 1995; Karplus et al., 1995; Sagi et
al., 1997; Manor et al., 2002).
La necesidad de incrementar la producción
implica, entre otros factores, el aumento de la densidad de cultivo en los estanques. Sin embargo, una
mayor cantidad de organismos conduce al canibalismo
y/o a la disminución del crecimiento (Jones & Ruscoe,
2000; Barki et al., 2006). Normalmente, en los
estanques se utilizan refugios de PVC para disminuir
la probabilidad de encuentro entre los animales.
Villarreal & Peláez (1999) mencionan que los
juveniles viven casi exclusivamente en los refugios
formados por las mallas plásticas durante las primeras
etapas del cultivo. Futuros trabajos podrían determinar
Tabla 1. Porcentaje de juveniles de Cherax quadricarinatus, intactos y con quelas faltantes (promedio ± DE), a los 60
días, en acuarios con alta, media y baja densidad de red cebollera.
Densidad
de redes
Peso de los
juveniles (g)
Densidad
(g m-2)
Juveniles sin
lesiones (%)
Quelas
faltantes (%)
Alta
Media
4,93 ± 0,38
4,29 ± 0,41
31,71 ± 5,27
45,93 ± 5,33
72,65 ± 22,66
61,81 ± 8,20
14,29 ± 17,65
13,54 ± 10,42
Baja
4,28 ± 0,41
72,30 ± 8,90
60,06 ± 5,23
18,08 ± 5,07
6737
si, en las condiciones del presente trabajo, es prescindible la colocación de tubos de PVC que se utilizan
como rutina en el cultivo de esta especie (Jones,
1995). Entre tanto, se recomienda agregar a los
estanques la red cebollera como refugio para juveniles
ya que amplía la superficie del sustrato. Además, la
red se distribuye por todo el volumen del tanque
permitiendo la utilización completa de la columna de
agua (Parnes & Sagi, 2002).
Para disminuir la mortalidad y mejorar el crecimiento en la fase de pre-engorde, en condiciones de
alta densidad, este estudio determinó que el ordenamiento aleatorio de la red es la disposición más
adecuada y económica para los juveniles de C.
quadricarinatus. Sin embargo, su exceso, podría
perjudicar la sobrevivencia. Aún queda por evaluar
otros posibles factores como el tamaño de poro,
materiales/texturas de la red o la combinación entre
redes y disposiciones espaciales de tubos de PVC, así
como también las condiciones de cultivo en estanques
a cielo abierto, para mejorar la intensificación de su
cultivo.
AGRADECIMIENTOS
Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica (PICT 2007 Proyecto 01187), CONICET (PIP
129) y UBACYT (X458 y 20020100100003) por el
financiamiento del estudio, a la granja Las Golondrinas
y al Centro Nacional de Desarrollo Acuícola, Corrientes, Argentina (CENADAC) por el suministro de los
reproductores, y a Netting S.A. por la donación de las
redes utilizadas en el experimento.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 739-745, 2013Árboles de
clasificación en Potimirim mexicana
739
Research Article
Árboles de clasificación de Potimirim mexicana (Decapoda: Caridea),
organismo hermafrodita protándrico secuencial
José Luis Bortolini1, Pilar Alonso2 & Fernando Alvarez3
Departamento de Biología Comparada, Facultad de Ciencias
Universidad Nacional Autónoma de México, 04510 D.F., México
2
Departamento de Matemáticas, Facultad de Ciencias
Universidad Nacional Autónoma de México, 04510 D.F., México
3
Colección Nacional de Crustáceos, Instituto de Biología
Universidad Nacional Autónoma de México, 04510 D.F., México 1
RESUMEN. Se presenta un análisis estadístico de variables morfométricas del camarón de agua dulce
Potimirim mexicana, que ha sido descrito como hermafrodita protándrico secuencial. El objetivo es probar
estadísticamente, que los organismos pueden ser clasificados por sexo, analizando su longitud y otras variables
morfológicas. Un total de 191 organismos fueron capturados en el río Máquinas, Veracruz, México. La técnica
utilizada fue la de árboles de clasificación, que mediante probabilidades van determinando las variables
significativas en la variable "respuesta", así como las que son necesarias para la discriminación. Esta técnica
permitió corroborar la teoría que la longitud total del organismo es necesaria para la discriminación de la
variable sexo, pero también generó el resultado que, estadísticamente, dos variables más son importantes en
este proceso discriminatorio; el largo del segundo pleópodo y largo del carpo del tercer pereiópodo. La técnica
generó un clasificación correcta de 82% utilizando las tres variables mencionadas. Lo significativo del proceso
es que al generar los árboles de clasificación se muestran, de manera sencilla y práctica, las variables
necesarias en este proceso, así como su nivel discriminatorio individual.
Palabras clave: árboles de clasificación, Potimirim mexicana, Atyidae, Caridea.
Classification trees of Potimirim mexicana (Decapoda: Caridea),
a sequential protandrous hermaphrodite organism
ABSTRACT. A statistical analysis of several morphometric variables of the freshwater shrimp Potimiirim
mexicana, which has been described as a sequential protandrous hermaphrodite, is presented. The purpose of
the study is to test, statistically, that organisms can be classified by sex, analyzing their size and other
morphological variables. A total of 191 organisms were collected in the Máquinas River, Veracruz, Mexico.
The technique used was that of classification trees, through which will likely determines the significant
variables in the variable "response", as well as those required for discrimination. This technique corroborated
the theory that the total length of the body is necessary for discrimination of the sex variable, but also brought
the result that, statistically, two more variables are important in this discriminatory process, the length of the
second pleopod and length of the carpus of the third pereiopod. The technique resulted in a correct
classification of 82% using the three variables. What is significant is that the process generating the
classification tree shown, in a simple and practical manneer, the variables necessary for this process and their
individual discriminatory power.
Keywords: classification trees, Potimirim mexicana, Atyidae, Caridea.
___________________
Corresponding author: Fernando Alvarez ([email protected])
INTRODUCCIÓN
Los crustáceos presentan especies dioicas o de sexos
separados, pero también existen especies herma-
froditas simultáneas o secuenciales (Maynard, 1979;
De Almeida & Buckup, 2000). Los hermafroditas
secuenciales pueden, a su vez, ser protándricos, que es
la condición más común, o protogínicos (Warner,
740
1975; Heather et al., 1994). Entre los crustáceos el
hermafroditismo secuencial se observa en más de 30
especies de camarones carídeos (Bauer, 2000),
fenómeno que se explica por la teoría del modelo de
ventaja del tamaño (Ghiselin, 1969; Warner, 1975).
En los carídeos con hermafroditismo secuencial
protándrico los machos exhiben tallas pequeñas, un
par de appendix masculina en el segundo par de
pleópodos, y gónadas que producen espermatozoides,
que pasan a través de vasa defferentia terminando en
ductos eyaculatorios ubicados en la base del quinto
par de pereiópodos. Con el incremento de edad,
longitud y la presencia de algunos fenómenos fisiológicos como la falta de una glándula androgénica
(Charnov, 1982; Hasegawa et al., 2002), los caracteres
masculinos se atrofian hasta desaparecer totalmente.
En este punto, se manifiestan los caracteres femeninos
que consisten en longitudes mayores y un desarrollo
de la porción femenina de la gónada produciendo
ovocitos (Bauer, 2000; De Almeida & Buckup, 2000)
que, a primera vista, es más conspicua que la gónada
en su estadio masculino. Histológicamente, la gónada
comienza como un tejido indiferenciado ubicado a lo
largo del tracto digestivo, por encima del hepatopáncreas pero por debajo del sistema hemal, que
madura, en primera instancia, como testículo y posteriormente, como ovario.
De acuerdo con Barros & Fontoura (1996), el
género Potimirim está conformado por cinco especies:
P. americana (Guérin-Méneville, 1855), P. brasiliana
Villalobos, 1959, P. glabra (Kingsley, 1878), P.
mexicana De Saussure, 1857, y P. potimirim (Müller,
1881). En México se distribuyen solamente P. glabra
y P. mexicana (Villalobos, 1959). La primera se
encuentra en la vertiente del Pacífico mientras que P.
mexicana en la costa del Golfo de México (Villalobos,
1959), desde el norte de México hasta Panamá,
incluyendo Cuba, Jamaica y Puerto Rico (Abele &
Kim, 1989). Existen trabajos que aportan información
acerca de aspectos reproductivos, particularmente de
P. glabra, como los de Chace & Hobbs (1969), Abele
& Blum (1977) y Barnish (1984). P. glabra exhibe
dimorfismo sexual que se hace evidente conforme
aumenta la longitud del organismo, individuos sexualmente indiferenciados bajo 10 mm de longitud total
(Lto), los machos alcanzan longitudes entre 8,0 y 15,0
mm de Lto, con madurez sexual aproximadamente a
partir de 8,3 mm y las hembras oscilan entre 10 y 26
mm de Lto (Martínez et al., 2004), lo cual sugiere que
se trata de un hermafroditismo protándrico como lo
refiere Bauer (2004). En el caso de P. mexicana, se ha
registrado la madurez sexual en machos a 8,0 mm de
Lto y en hembras desde 11 mm de Lto. Mediante
análisis discriminante se demostró que P. mexicana
presenta un patrón de longitudes por sexo que la
describe como una especie protándrica secuencial,
comenzando con individuos sexualmente indiferenciados, que son los más pequeños; machos de longitud
inter-media, y organismos de mayor longitud de la
población que son las hembras (Alonso-Reyes et al.,
2010).
Es interesante notar que en el caso de las dos
especies de Potimirim de México, las diferentes fases
del hermafroditismo secuencial están fuertemente
asociadas al tamaño del organismo y a algunos
caracteres morfológicos que pueden ser estimados con
precisión (Martínez et al., 2004; Alonso-Reyes et al.,
2010). Por lo tanto, el objetivo de este estudio es
explorar si el estadio sexual de los organismos se
puede identificar con herramientas estadísticas que
puedan describir la composición y comportamiento de
las poblaciones. En este estudio se utiliza una nueva
técnica, que pertenece a la rama del análisis multivariado, que es la de árboles de clasificación (Breiman
et al., 1984; Covelo et al., 2008; Vega et al., 2009). La
técnica comienza suponiendo probabilidades a priori
de igual tamaño para, en el presente caso, las tres
clases de individuos (indiferenciados, machos y
hembras) y se calcula una probabilidad de resustitución para determinar, con cada variable, la
división binaria que puede establecerse primero en el
nodo raíz y subsecuentemente en los modos posteriores. El procedimiento continúa en las siguientes
divisiones, pero es necesario determinar si, en cada
paso, se puede detener la división binaria, y por tanto
generar un nodo terminal, por lo que se debe tener dos
reglas: una de división y otra de terminación, que se
verifican en cada paso. El algoritmo de la técnica se
repite con cada variable hasta cumplir las reglas
establecidas.
Los datos utilizados proceden de cinco colectas de P.
mexicana en el arroyo El Brujo en la región de Los
Tuxtlas, Veracruz, México, entre 2003 y 2004,
colectándose un total de 191 ejemplares. A partir de
un examen preliminar se determinó que los siguientes
caracteres podrían ser útiles para discriminar los
diferentes estadios de P. mexicana: diámetro del ojo
(DO), largo del carpo (LCa) y del mero (LMe) del
tercer pereiópodo, largo del caparazón (LC), largo del
telson (LT), largo total (Lto) y largo del segundo
segmento del primer (LP1) y segundo (LP2) pleópodo.
Para el caso de los machos, se consideró además, el
largo (LAM) y ancho (AAP) del appendix masculina.
Los valores de LC, LT, LTo, se juzgaron importantes
pues reflejan directamente la longitud del individuo
Árboles de clasificación en Potimirim mexicana
que, en este caso, se asocia al dimorfismo sexual que
exhibe la especie. La longitud del tercer pereiópodo,
aquí expresada como LCa y LMe, se utiliza puesto
que en los camarones atyidos es la pata más
desarrollada y puede reflejar también las diferencias
entre sexos. Las longitudes de los pleópodos y del
appendix masculina se incluyeron por ser estructuras
asociadas a los caracteres sexuales secundarios. El DO
se utiliza como una variable adicional correlacionada
con la longitud y es fácil de obtener.
Para el análisis estadístico se utilizó la técnica de
árboles de clasificación y, entre ellos, los estructurados binarios (Breiman et al., 1984; Covelo et al.,
2008; Vega et al., 2009), que son construidos por
divisiones repetidas de subconjuntos de X en dos
subconjuntos descendientes, comenzando con X
mismo (Fig. 1).
Construcción del árbol
Considerando que se tiene un problema con J clases,
se toma una muestra de aprendizaje L..Se considera
una muestra de aprendizaje que consiste de datos
( x1 , j1 ) , ( x2 , j2 ) ,..., ( xN , jN ) , sobre N casos, donde
xn ∈ X y jn ∈ {1, 2,..., J } n = 1, 2,…, N. El aprendizaje
de la muestra es denotado por L; es decir,
L = {( x1 , j1 ) , ( x2 , j2 ) ,..., ( xN , jN )} (Breiman et al.,
1984). Se considera N j como el número de casos en
la clase j. Sean {π ( j )} las probabilidades a priori
tomadas como las proporciones N j .
N
En un nodo t, comprendido como punto de
conexión entre dos o más elementos del árbol, sea
N ( t ) el número total de casos en L con x n ∈ t y
N j ( t ) el número de casos de la clase j en t. La
proporción de los casos de la clase j en L que caen
dentro de t es N j ( t ) .
Nj
Para un conjunto a priori dado, π ( j ) es
interpretado como la probabilidad de que un caso en la
clase j estará presente en el árbol. Se toma
N ( t ) como el estimador por rep ( j, t ) = π ( j ) j
Nj
sustitución para la probabilidad de que un caso estará
en la clase j y caiga dentro del nodo t.
El estimador por re-sustitución p (t) de la probabilidad de que cualquier caso caiga dentro del nodo t
es definido (Breiman et al., 1984; Covelo et al., 2008)
por:
741
p ( t ) = ∑ p ( j, t )
j
El estimador por re-sustitución de la probabilidad
de que un caso esté en la clase j, dado que se ubicó en
el nodo t, es definido (Breiman et al., 1984; Covelo et
al., 2008) por:
p( j | t) =
p ( j, t )
p (t )
y satisface:
∑ p ( j | t ) = 1.
j
Cuando π ( j ) =
Nj
N
, entonces p ( j | t ) =
N j (t )
; así,
Nj
p ( j | t ) son las proporciones relativas de los
casos en la clase j en el nodo t.
las
Para la construcción del árbol se siguieron los
siguientes pasos para obtener: (1) un conjunto Q de
preguntas binarias de la forma ¿ x ∈ A ? A ⊂ X ; (2)
φ ( s, t ) que
puede ser evaluado para cualquier división s de
un criterio de bondad de la división
cualquier nodo t ; (3) una regla de detención de
división; y (4) una regla de asignación para cada nodo
terminal a una clase.
El criterio de la bondad de división que se utilizó
es el índice de Gini (Breiman et al., 1984), que mide
la probabilidad estimada de clasificación errónea, y
tiene la forma:
i (t ) = ∑ p ( j t ) p (i t )
j ≠i
El análisis se efectuó con el Software Statistica v.
8, que genera el árbol de clasificación de la variable
sexo, a través del índice Gini. La probabilidad a priori
que se utilizó en cada caso fue de 0.333, considerando
que son iguales para cada clase (Tabla 1). Este método
no toma en cuenta la distribución de los individuos,
sino que asigna la misma probabilidad a cualquier
división o clase.
RESULTADOS
Los 191 ejemplares analizados se separaron por medio
de observación directa de los caracteres sexuales
secundarios y el aspecto de la gónada en: indeterminados (43), machos (64) y hembras (84), dado que
se desea determinar el sexo (variable dependiente), y
clasificar a los individuos por sexo (objetivos). Para
los individuos sexualmente indeterminados se asignó
un valor de 0, para los machos el valor 1, y para las
hembras el valor de 2; es decir, C = {0, 1, 2}.
742
Latin Ameriican Journal of Aquatic
A
Researchh
Figura 1. Árbol
Á
de clasificación hipotético de Potimirrim mexicana mostrando
m
noddos (círculos), donde la discrriminación
continúa y hojas
h
(cuadrado
os) donde se haa clasificado el total de la muestra.
Tabla 1. Muuestra de apren
ndizaje (N = 1991) de Potimirrim
mexicana. Índice
Í
de Gin
ni y probabillidades a prioori
iguales.
Clasee
Probabilid
dades
a priorri
Individuos en
cadaa clase
0
1
2
0.33333
33
0.33333
33
0.33333
33
43
64
84
dizaje consistiió de la muesttra
La muesstra de aprend
completa.
La Figurra 2 muestra el árbol de clasificación paara
la variable sexo y preseenta nueve noodos, la clasiifiminando la impportancia de las
l
cación se reealizó discrim
variables a través del índ
dice Gini. La primera
p
variabble
que hizo laa división fuee LP2, que prrodujo un noddo
final con loos organismos indiferenciaddos; la siguiennte
variable im
mportante fue Lto, que perm
mite diferenciiar
entre hembbras de una primera divissión y otra de
hembras y machos; desp
pués le siguieeron la variabble
vamente Lto que generó los
l
LCa, y porr último nuev
últimos noddos terminales.
Estructura del árbol de clasificación
Para conocer la partición de los noddos, los desceendientes y los terminales a partir del noddo raíz se utiliizó
la Taabla 2. El noddo raíz se dividió en los noddos 2 y 3.
El nodo
n
2 es terrminal, mienttras que el nodo 3 se
dividdió en los noddos 4 y 5. El nodo
n
5 es term
minal y el
nodoo 4 es divididdo en los nodoos 6 y 7. El nodo
n
7 es
term
minal y el nodoo 6 es divididdo en los noddos 8 y 9,
dondde ambos son terminales.
t
P
Para
compararr si los indiividuos de laa muestra
fueroon clasificaddos correctam
mente, fue necesario
conoocer la proporrción o la claase predicha para
p
cada
nodoo. Esto es paarticularmentee importante para los
nodoos terminales (Tabla 3). Como
C
se apreecia en el
nodoo 2, la clase predicha
p
es cerro y hay 41 inndividuos
clasiificados correcctamente y 111 no; para el nodo
n
5 la
clasee predicha ess la 2 y haay 55 individduos bien
clasiificados y 8 noo, el proceso continúa
c
de iguual forma
en loos siguientes nodos
n
terminalles.
Importancia de cada
c
variablee en la clasificcación de
ndividuos
los in
Para esta combinaación de mediddas y probabillidades se
m
clasificaa sea Lto,
obtieene que la vaariable que mejor
con la más alta importancia,
i
s
seguida
de LC
C con 84
punttos. LP2 está en tercer lugar con 76 punntos y en
cuartta posición LT
T, con 72 punttos (Fig. 3).
Classificación
La clasificación
c
d los individduos se muesstra en la
de
Tablla 4, donde la diagonal indica los elementos
e
Árbooles de clasificcación en Potim
mirim mexicanaa
743
Figura 2. Árbol
Á
de clasifiicación para ell sexo de Potiimirm mexicanna. Índice de Gini
G y probabillidades a priorri iguales.
LCa: largo del
d carpo, LP2: largo del seguundo segmentoo del segundo pleópodo,
p
Lto: largo total.
Tabla 2. Noodos descendien
ntes y nodos teerminales. Índice
de Gini y proobabilidades a priori iguales..
Nodo
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Rama izquierdaa
Rama derecha
2
3
D clasificadoss 52 individuos inndeterminados
Deja
5
4
7
6
D clasificadoss 63 individuos hembras
Deja
h
8
9
D clasificadoss 54 individuos machos
Deja
m
D clasificadoss 8 individuos machos
Deja
D clasificadoss 14 individuos hembras
Deja
h
correctamennte clasificad
dos. El núm
mero total de
individuos clasificados
c
errróneamente en
e la muestra de
191 ejempllares fue de 34 (17,8%) y se obtuvo un
u
82,2% de cllasificación co
orrecta en totaal, mientras que
q
por clase se tuvo 78,8%, 79%
7
y 87%, reespectivamentte.
DISC
CUSIÓN
Una de llas caracteríssticas del hermafroditism
h
mo
secuencial en los crustááceos, es la ddiferencia en el
tamaaño del cuerpoo entre los difeerentes subgruupos de la
población y que define en qué
q
etapa de madurez
2
En
sexuual se encuenttra un organissmo (Bauer, 2004).
este estudio, la primera
p
variabble en discrim
minar fue
LP2,, la cual deejó 52 indivviduos indeteerminados
sexuualmente (27,22% de la claasificación tottal). Despuéss, para discernnir entre hembbras, Lto resuultó ser la
variaable importannte y 63 hembras
h
fuerron bien
definnidas (33% dee la clasificación total); quedda nuevamentte un nodo terrminal y otro que
q se ramifica. En este
caso, la variable LCa
L discriminna y 54 machhos fueron
bien definidos (288,3% de la claasificación tottal); y por
mo, Lto deteerminó las últimas
ú
clasifficaciones
últim
(11,55%).
L técnica permite
La
p
encoontrar otras variables
impoortantes en la discriminacción, diferenttes de la
longitud total y del
d caparazón es decir, LP
P2 y LCa,
que no son considderadas en la literatura com
mo estrucd morfoturass importantess para realizaar estudios de
metrría. Se corroboora también que
q Lto es unaa variable
muy importante para
p
determinnar la madureez sexual,
mediida que ha sido utilizada anteriormentee en este
tipo de trabajos (C
Chow & Sanddifer, 1991; Sánchez et
2
Alonsoo-Reyes et al.,, 2010). Es innteresante
al., 2008;
notarr que LC, quee tradicionalm
mente se ha utiilizado en
744
Tabla 3. Clases predichas, nodos descendientes y número de individuos por clase observada y clase predicha por cada
nodo para Potimirim mexicana. Índice de Gini y probabilidades a priori iguales.
Nodo
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Rama
izquierda
2
Rama
derecha
3
4
6
5
7
8
9
Ind. en
Clase 0
43
41
2
2
0
0
2
0
0
Ind. en
Clase 1
64
5
59
51
8
8
43
6
2
Ind. en
Clase 2
84
6
78
23
55
14
9
2
12
Clase
predicha
0
0
2
1
2
2
1
1
2
Tabla 4. Número de individuos en clase observada por
clase predicha de Potimirim mexicana. Muestra de
aprendizaje (N = 191). Índice de Gini y probabilidades a
priori iguales.
Clase predicha
0
1
2
Figura 3. Grado de importancia de las variables predictoras en Potimirim mexicana. LC: largo del caparazón,
LP1 y LP2: largo del segundo segmento del primer y
segundo pleópodos, Lto: largo total, LCa: largo del carpo
del tercer pereiópodo, LMe: largo del mero del tercer
pereiópodo, DO: diámetro del ojo, LT: largo del telson.
Índice de Gini y probabilidades a priori iguales.
trabajos de morfometría, no interviene en la discriminación del sexo de los organismos. El significado
biológico de que LP2 discrimine los organismos sexualmente maduros de los indiferenciados, indica que
la estructura tiene un crecimiento significativo en la
etapa madura de los machos, cuando se desarrolla el
appendix masculina. Con respecto a LCa, se puede
interpretar que el dimorfismo sexual en esta especie se
manifiesta también en la longitud de los pereiópodos,
además de la talla total.
La técnica mostrada generó 82% de clasificación
correcta de los organismos a través de tres variables
(LP2, Lto y LCa), lo cual indica que sólo estas tres
variables, desde el punto de vista estadístico, son
necesarias para determinar la pertenencia a un grupo
sexual determinado. Es necesario señalar que, si bien
se corrobora que Lto es muy importante al interactuar
Clase observada
0
1
2
41
5
6
2
49
11
0
10
67
con otras medidas, la discriminación se hace más
potente con LP2 y LCa.
En un análisis previo del mismo problema, AlonsoReyes et al. (2010) encontraron que al usar el análisis
discriminante se obtiene entre 78 y 92% de clasificación correcta de P. mexicana en sus tres estadios
sexuales. Sin embargo, en este análisis la técnica no
mostró con claridad la participación de cada una de las
variables analizadas y su orden de entrada al modelo.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Programa de Apoyo a
Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica
(PAPIIT), de la Universidad Nacional Autónoma de
México por el financiamiento recibido al Proyecto
IN203906-3; a José Luis Villalobos y Carmen
Hernández por el apoyo en el trabajo de campo y a
Germán Hernández en el trabajo de laboratorio.
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Population size of Aegla paulensis
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 746-752, 2013
7461
Research Article
Population size of Aegla paulensis (Decapoda: Anomura: Aeglidae)
Felipe P.A. Cohen1, Bruno F. Takano1, Roberto M. Shimizu2 & Sérgio L.S. Bueno1
1
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo
Rua do Matão, travessa 14, Nº101, CEP 05508-900, São Paulo, Brazil
2
Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo
Rua do Matão, travessa 14, Nº101, CEP 05508-900, São Paulo, Brazil
ABSTRACT. We used the Schumacher-Eschmeyer method for closed populations to estimate and compare
the population size of adults of Aegla paulensis, from Jaraguá State Park (São Paulo, Brazil), in two periods of
the year with contrasting climatic conditions (late winter and late summer). The calculated density of adult
individuals was considerably higher in the summer (11.5 ind m-2) than in the winter (6.7 ind m-2). This density
difference of adult individuals was attributed to variation in the population structure of coexisting cohorts of
adults at each sampling season of the year, due to dissimilarities in the cumulative abundance of recruits that
effectively become adults after puberty molt, and difference in longevity between sexes.
Keywords: freshwater decapods, Aeglidae, population structure, mark and recapture, close population, Brazil.
Tamaño poblacional de Aegla paulensis (Decapoda: Anomura: Aeglidae)
RESUMEN. Se utilizó el método Schumacher-Eschmeyer para poblaciones cerradas, para estimar y comparar
el tamaño poblacional de adultos de Aegla paulensis, de Jaraguá State Park (São Paulo, Brasil), durante dos
períodos del año, con condiciones climáticas contrastantes (fines de invierno y fines de verano). La densidad
de adultos fue considerablemente más alta en verano (11,5 ind m-2) que en el invierno (6,7 ind m-2). Esta
diferencia en la densidad de individuos adultos fue atribuido a variaciones en la estructura poblacional de
cohortes coexistentes durante cada una de las estaciones del año. Estas variaciones fueron debido a
disimilaridades en la abundancia acumulativa de reclutas que efectivamente serán adultos, después de la muda
de pubertad, y a diferencias en la longevidad entre los sexos.
Palabras clave: decápodos de agua dulce, Aeglidae, estructura poblacional, marcaje y recaptura, población
cerrada, Brasil.
___________________
Corresponding author: Felipe P.A. Cohen ([email protected])
INTRODUCTION
Mark-recapture technique has been frequently used in
population studies of several freshwater decapods
species. This technique proved to be a convenient tool
for monitoring locomotor rhythm, use of space,
dispersal, growth, and estimation of population size of
several crayfish species (Acosta & Perry, 2000;
Gherardi et al., 2000; Robinson et al., 2000; Parkyn et
al., 2002; Silva & Bueno, 2005; Nowicki et al., 2008).
Mark-recapture technique has also been employed
to estimate the population size of two aeglid species,
Aegla platensis and A. franca (Bueno & Bond-
Buckup, 2000; Bueno et al., 2007). Regarding the
latter species, Bueno et al. (2007) estimated the
population size during two contrasting seasons of the
year (summer and winter), and reported similar
densities regardless of the season considered.
The freshwater anomuran decapod Aegla paulensis
Schmitt, 1942 is endemic to Brazil. Distributional
reports of the species include three distinct hydrographic basins (Bond-Buckup & Buckup, 1994).
Biological information concerning this species is
limited to two field studies (López, 1965; Cohen et al.,
2011). Both studies together provide a substantial
amount of biological information related to repro-
2
747
ductive period, fecundity and size of eggs, absolute
and temporal variation of sex ratio, temporal size-class
frequency distribution, growth, longevity, recruitment,
and migration. The present study used the SchumacherEschmeyer method for closed populations (see Krebs,
1999 for details) to estimate and compare the
population size of Aegla paulensis from a Conservation Unit (Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil)
sampled in two periods of the year with contrasting
climatic conditions (winter and summer) to verify
whether the results observed by Bueno et al. (2007)
can be extended to other aeglid species.
Field work
The study site is located at Pai Zé stream (23º27'
27.9”S, 46º45'32.3”W) in Jaraguá State Park, a
Conservation Unit Area near the city of São Paulo,
Brazil. Detailed description of the sampling site can be
found in Cohen et al. (2011).
The Schumacher-Eschmeyer estimation method for
closed populations was employed to estimate the
population size in two different occasions: September
2009 (late winter) and in March 2010 (late summer),
each one consisting of seven consecutive days of
fieldwork.
To ensure the required working condition of a
closed population, a section of the stream was isolated
with 4 mm mesh fishing nets, installed across opposite
margins in the upstream and downstream limits, thus
preventing migration of aeglids during the experiment.
The total length of the isolated working area was 77 m
in September 2009 and 68 m in March 2010. In both
periods, the stream had an average width of two
meters in the isolated working area.
All fieldwork procedures and techniques followed
those described by Bueno et al. (2007), and are here
briefly described. Aeglid specimens were sampled
with the aid of twenty baited plastic traps that were
randomly distributed in the isolated working area. Bait
consisted on fish flavored dried cat feed, placed inside
a small perforated plastic canister in each trap,
favoring dispersion of odor and preventing contact
with food (Bueno et al., 2007). To verify the integrity
of the isolated area during each 7-day estimation
period, additional traps were placed up and
downstream beyond the boundary of the working area;
the marked specimens caught by these traps would
indicate isolation breach in the net, which would
require immediate correction. All traps were set late in
the afternoon and checked for caught specimens in the
following morning. Used baits were discarded on dry
land and replaced by new ones for the following
sampling event. The total area required for the density
calculations of the delimited section of the stream, was
estimated as the sum of areas of successive contiguous
trapezoids (length of margins = sides; widths of the
stream = bases). These estimated areas were 141 m²
and 125 m² in September 2009 and March 2010,
respectively.
All captured aeglids were sexed according to the
presence (females) or absence (males) of pleopods,
and by the position of gonopores, located on the coxa
of the third pair of pereopods in females (Martin &
Abele, 1988). Carapace length (CL) of each specimen
was measured with the aid of a digital caliper to the
nearest 0.01 mm, from the orbital sinus to the midposterior border of the carapace.
The estimation of population size was based on
adult individuals only. For practical reasons during
field working conditions, the minimum size of adults
for both sexes was arbitrarily fixed as 9.00 mm CL,
based on the average size at the onset of morphometric
maturity (ASOMM) in females (9.08 mm CL), as
mentioned by Cohen et al. (2011). These specimens
were marked with a mixture of super glue (cyanoacrylate) and commercial dye (silver fine powder)
applied as a thin round spot on the dorsal region of the
carapace (see Bueno et al., 2007 for details). The use
of this non-permanent marking in preference to wound
inflicting semi-permanent ones, such as hot cauterization (Abrahamsson, 1965), or making incision or
punching holes on external structures (López, 1965;
Guan, 1997), is based on Bueno et al. (2007). These
authors demonstrated that the impact of losing marks
due to ecdysis may be considered negligible as long as
(1) the sequential period of samplings is kept short
(Seber, 1982), and (2) the calculation of population
size is restricted to adults, which molt less frequently
than juveniles. The population size estimation based
on adults is in accordance to one of the criteria for the
evaluation of the conservation status of endangered
species, recommended by the IUCN (2010).
Soon after all measurements and observations were
completed, all marked individuals were randomly, and
as evenly as possible, released back into the isolated
working area. A minimum time lapse of three hours
was maintained between the release of marked
animals and the installation of traps late in the
evening. Animals with CL <9.00 mm were not marked
and were released downstream and outside the
boundaries of the working area.
Data analysis
All terms used in the Schumacher-Eschmeyer method
are according to Krebs (1999). The estimation of
population size was calculated by the formula:
7483
s
Nˆ =
∑ (C M
2
t
)
∑ (R M
t
)
t =1
s
t =1
t
t
,
where N̂ is the estimated population size; Ct is the
total number of individuals captured in the t-th
sampling; Mt is the accumulated number of marked
animals by the time of the t-th sampling; Rt is the
number of marked individuals captured in the t-th
sampling; and s is the total number of samplings. The
adequacy of the Schumacher-Eschmeyer method for
each estimate was verified by applying through-theorigin regression (Zar, 1996) on the data points of the
proportion of marked animals in samples (Rt Ct-1 =
X), and the accumulated number of marked animals
(Mt = Y) (Krebs, 1999). A positive linear relationship
between these variables is expected when the
assumptions required to validate the method are met
(Seber, 1982; Krebs, 1999). The 95% confidence
limits were calculated from the normal approximation
by using the critical value of the t distribution for s -2
degrees of freedom (see Krebs, 1999 for details).
Since ASOMM differed between sexes (9.08 mm
of CL for females and 9.92 mm of CL for males;
Cohen et al., 2011), some individuals that could have
been considered as juveniles were marked as adults
and included in the calculations of the population size.
The corrected population size estimate was calculated
by deducting the total percentage of marked juveniles
individuals of both sexes altogether (9.0 mm ≤ CL <
ASOMM according to sex) from the general estimate
value (CL ≥ 9 mm).
Analysis of body size structure of males and
females were based on CL-class frequency distribution. For this purpose, all data were included, even
from those aeglids with CL <9 mm. Cohort identification was based on a previous growth study of this
population (see Cohen et al., 2011 for details). The
Bhattacharya-method routine of the FISAT II
computer program (Version 1.2.0, Gayanillo et al.,
2005) was used to separate the cohorts-related normal
components of the CL-class frequency distributions
and to estimate their respective means.
Sex-ratio deviation from 1:1 was checked with the
Yates-corrected goodness-of-fit chi-square test on data
from adult specimens (Zar, 1996). All statistical
analyses (α = 0.05) followed Zar (1996).
RESULTS
Field data for late winter (September 2009) and late
summer (March 2010) estimates are presented in
Table 1. A total of 552 and 842 adults were marked in
late winter and late summer, respectively. In late
winter, females were captured in higher numbers (1.44
females per male, χ2 = 17.76; P < 0.05), while in late
summer males and females were captured in similar
rates (χ2 = 1.81; P > 0.05). No ovigerous females were
sampled in both estimation periods. Only two marked
aeglids (less than 0.2% of the total sampled), for each
estimate period, were caught by the traps placed
outside the working area. No newly-molted aeglids
were captured. For both samplings, the Mt vs Rt Ct-1
regression analyses provided significant results (late
winter: y = 0.0009x, r2 = 0.692, P = 0.0002; late
summer: y = 0.0855x, r2 = 0.919, P = 0.000003).
Estimated population size and density for adults
can be found in Table 2. The highest density was
observed in late summer. Both sampling seasons
showed narrow confidence intervals around the
estimated population size.
Overall size-class frequency distributions of males
and females for both periods are shown in Figure 1. A
total of 1,321 and 887 aeglids were sampled in late
winter and late summer, respectively. In late winter,
the majority of aeglids were juveniles (58.2%),
whereas in late summer most sampled individuals
were adults (94.9%). Two cohorts for males and three
cohorts for females were distinguished in the late
winter sample (Fig. 1). Except for a small cohort
poorly represented (arrows; Fig. 1), the cohorts
sampled in late summer (March 2010) were the same
as those sampled in late winter (September 2009), but
six months older. The mean CL of cohort-related
normal components (CLnc) for males was 8.22 mm
and 12.50 mm in late winter, and 11.52 mm and 15.29
mm in late summer. The CLnc for females was 8.16
mm, 11.57 mm, and 14.48 mm in late winter; and
10.58 mm, 12.80 mm, and 15.07 mm in late summer.
DISCUSSION
The Schumacher-Eschmeyer mark-recapture method
for closed population is considered a very robust and
useful estimator when multiple sequential samplings
are involved (Krebs, 1999). In the present study, the
highly significant Mt vs Rt Ct-1 linear regression and
the narrow range of the 95% confidence interval
around the estimate obtained for each season studied
(Table 2) are strong indicators that the required
assumptions to validate the application of this method
were fulfilled (see Krebs, 1999, for list of assumptions).
This population size estimation method has been
previously employed to estimate the population size of
4749
Table 1. Field data for the estimation of population density of Aegla paulensis, during late winter (September 2009) and
late summer (March 2010). Ct: total number of aeglids caught in sample t; Rt: number of recaptures (previously marked
aeglids) when caught in sample t; Ut: number of marked aeglids in sample t; Mt: accumulated number of marked aeglids
before sample t is taken.
Sampling events
Late winter
August 31st
September 1st
September 2nd
September 3rd
September 4th
September 5th
September 6th
Sum
Late summer
March 13th
March 14th
March 15th
March 16th
March 17th
March 18th
March 19th
Sum
Ct
Rt
Ut
Mt
Rt/Ct
223
147
117
119
143
167
160
1076
0
32
62
56
55
75
82
362
223
115
55
63
88
92
636
0
223
338
393
456
544
636
0
0.22
0.53
0.47
0.38
0.45
0.51
165
235
251
201
202
174
163
1391
0
41
52
86
96
82
95
452
165
194
199
115
106
92
871
0
165
359
558
673
779
871
0
0.17
0.21
0.43
0.48
0.47
0.58
Table 2. Aegla paulensis population size and density in the isolated working area (Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil).
Estimations based on data of aeglids with CL ≥9 mm. (*) Estimated population size of adults calculated using their
proportions in the samples.
Season of
the year
Late winter
(Sept. 2009)
Late summer
(March 2010)
Estimated
population size
95% confidence
interval
Proportion
of adults (%)
Estimated population
size of adults*
Area of the stream
section (m2)
Density of
adults (ind.m-2)
1088
857-1490
86,66
943
141
6,7
1483
1314-1701
96,67
1434
125
11,5
Aegla franca from Claraval, state of Minas Gerais,
Brazil. The reported densities for that species in
summer and in winter were lower than those observed
for A. paulensis in this study. Most important,
however, is that the estimated densities showed a
small variation between seasons of the year for A.
franca (2.4 ind m-2 in the winter and 2.7 ind m-2 in the
summer) (Bueno et al., 2007), but nearly doubled for
A. paulensis (6.7 ind m-2 in late winter and 11.5 ind
m-2 in late summer). Differences in the life cycle
pattern and population structure between these species
may account for the variation in density, or lack of it,
as observed within a short lapse of time of
approximately six months.
Both species have a marked seasonal reproductive
period (austral autumn through mid- winter), that
yields a single brooding and, therefore, a single
recruitment pulse per year (Bueno & Shimizu, 2008;
Cohen et al., 2011). However, upon reaching
functional maturity, females of A. franca reproduce
only once during lifetime at 21 months of age, in an
estimated lifespan of less than 29 months (Bueno &
Shimizu, 2008), whereas A. paulensis outlives A.
franca by approximately one year. The estimated
longevity of approximately 40 months of A. paulensis
females secures that this species has full potential to
reproduce twice during its lifetime (Cohen et al.,
2011). Thus, the population structure of each species
Females - September 2009
N = 669
2008
2007
CL class (mm)
16|--17
17|--18
18|--19
17|--18
18|--19
15|--16
16|--17
14|--15
13|--14
N = 413
2008
2007
2009
15|--16
14|--15
13|--14
12|--13
11|--12
10|--11
9|--10
8|--9
7|--8
6|--7
2006
5|--6
18|--19
17|--18
16|--17
14|--15
13|--14
12|--13
11|--12
10|--11
9|--10
8|--9
7|--8
6|--7
15|--16
2007
2009
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
4|--5
Number of individuals
2008
5|--6
12|--13
Females - March 2010
N = 474
4|--5
11|--12
CL class (mm)
Males - March 2010
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
10|--11
8|--9
CL class (mm)
9|--10
7|--8
6|--7
2006
4|--5
18|--19
17|--18
16|--17
15|--16
14|--15
13|--14
12|--13
11|--12
10|--11
8|--9
9|--10
7|--8
6|--7
2007
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
5|--6
2008
N = 652
5|--6
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
4|--5
Males - September 2009
5
750
CL class (mm)
Figure 1. Size-class frequency distributions of males and females of Aegla paulensis sampled in Jaragua State Park, São
Paulo (Brazil). Shaded bars correspond to adult size classes. Depicted numbers indicate the hatching years for each cohort
sampled, and are placed above the size-class that contains the mean CL of the cohort-related normal components (Cohen
et al., 2011).
will also differ in terms of the number of coexisting
cohorts of adults, regardless of the season of the year
considered.
When the size-class frequency distribution of
Aegla franca (Fig. 5 in Bueno et al., 2007) is
analyzed, it becomes clear that only a single adult
cohort (males and females shown separately) is
distinguishable, and it may explain the narrow
temporal variation of adult densities. This variation
may be attributed to differences in the cumulative
abundance of recruits that effectively become adults
after puberty molt, when each season sampling was
carried out. The higher density value observed in the
summer season, results from the pronounced shift in
the proportion of adults in the population structure.
The size-class frequency distribution of Aegla
paulensis differs from that of A. franca because it
depicts two distinctly pronounced adult cohorts with a
difference of one year of age between them (Fig. 1).
Number of detected coexisting adult cohort at a given
month may vary as a result of differences in longevity
between sexes (Cohen et al., 2011 and Figure 4 in this
publication), which explains why females had an
additional adult cohort per season, when compared to
males (Fig. 1). Nevertheless, the same pattern
regarding cumulative life stage transition at puberty
molt described for A. franca (Bueno & Shimizu,
2009), can also be found in A. paulensis. In both
sexes, most of the juveniles that bulked the sampled
population in late winter 2009, presented itself as the
youngest as well as the second most conspicuous and
coexisting cohort of adults by late summer 2010.
Therefore, the doubling of density observed in late
summer of 2010 was caused by the sampling of
individuals of both sexes from two well-pronounced
coexisting adult cohorts, while only one conspicuous
adult cohort was present (males) or well represented
(females) previously in late winter of 2009.
Our results also suggest that adults of both sexes
had an equal chance of being captured. In September
(late winter), adult females were sampled in higher
number than adult males (1.44:1). This observed
predominance of females may be attributed to the
presence of an older cohort of females (2006 in Fig.
1). Although this cohort was still present in March
2010, it was mostly formed by few senescent
individuals belonging to a gradually dying off cohort
(Cohen et al., 2011), and had little or negligible effect
on sex-ratio that did not depart from 1:1 (Fig. 1).
Future evaluations regarding the conservation
status of aeglids should consider the temporal
fluctuations of coexisting cohorts of adults, especially
6751
for species that exhibit a well-marked seasonal
reproductive period, as has been demonstrated herein
for Aegla paulensis. Therefore, we strongly recommend that field studies aiming at the determination of
population size and density of aeglid populations
should be preceded by previous and solid knowledge
of the life cycle of the species, including patterns of
reproductive period, recruitment, temporal variations
in the population structure, observation of possible
coexisting cohorts during the adult phase, growth and
longevity, size at the onset of sexual maturity, and
detection of possible differential behavior between
sexes that might affect trap catchability (Cohen et al.,
2011). Previous knowledge of these pieces of
information is important for planning experimental
field studies and assisting data interpretations.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors would like to express their sincere
thankfulness to Vladimir A. de Almeida, Renata,
Raquel and Aloyso, from Jaraguá State Park, for their
friendly reception and support. To Nilse Yokomizo,
and all her team, from COTEC, for providing the
necessary license approval to our research team to
work within the Jaraguá State Park conservation area.
We are also very grateful for the financial support
provided to some of the authors (FPAC: PIBIC/CNPq
grant Nº2007.1.283.41.8; and SLSB: CNPq grant
Nº302663/2009-6). Finally, we would like to thank to
the Department of Zoology and the Department of
Ecology, Institute of Biosciences, University of São
Paulo for their continuous support to our research
program on aeglid biology.
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753
Research Article
Influencia de la alimentación sobre el ritmo circadiano de las enzimas
digestivas en el cultivo de juveniles de la langosta de agua dulce
Cherax quadricarinatus (Parastacidae)
Hernán J. Sacristán1, Luis M. Franco-Tadic1 & Laura S. López-Greco1
Laboratorio de la Reproducción y el Crecimiento de Crustáceos Decápodos. Depto. de Biodiversidad y
Biología Experimental, FCE y N. Universidad de Buenos Aires. Cdad. Universitaria. Intendente Güiraldes
2160, Ciudad Universitaria - C1428EGA. IBBEA, CONICET-UBA, Argentina
1
RESUMEN. Se analiza en juveniles en etapa de engorde (7 g) de Cherax quadricarinatus, el ritmo circadiano
de los niveles de proteínas totales, la actividad de las proteasas, lipasas y amilasas, y su posible modificación
en función del momento de alimentación matutino (8 h) y vespertino (17 h). En general, la actividad de las
enzimas digestivas de los juveniles de C. quadricarinatus no mostró un patrón circadiano de secreción, a
excepción de las lipasas, donde se observó un incremento de actividad hacia la tarde-noche y disminución
hacia las primeras horas de la mañana. Los niveles de proteína total, la actividad de proteinasas y amilasas
registradas en la glándula digestiva, permanecieron prácticamente inalterados en todos los experimentos. A
pesar de ello, se observó tendencia a que los niveles de actividad de proteinasas disminuyan luego del pulso de
alimentación, recuperando los niveles anteriores 3 h después, independientemente del horario de alimentación.
En cambio la actividad de amilasa no mostró ninguna tendencia por efecto del horario de alimentación. El
estudio de los patrones de secreción de las enzimas digestivas y sus posibles modificaciones, podría ser
utilizado como una herramienta para establecer los momentos del día más propicios para la alimentación de
los juveniles en cultivo.
Palabras clave: enzimas digestivas, glándula digestiva, ritmo circadiano, langostas, juveniles, Cherax
quadricarinatus.
Influence of feeding on the circadian rhythm of digestive enzymes in cultivated
juveniles of the freshwater crayfish Cherax quadricarinatus (Parastacidae)
ABSTRACT. We analyze in juvenile Cherax quadricarinatus fattening stage, the circadian rhythm of total protein levels,
activity of proteases, lipases and amylases, and their possible change as a function of morning (8 h) and evening (17 h) feeding.
In general, the activity of digestive enzymes of juvenile C. quadricarinatus showed no circadian pattern of secretion of lipases
except where there was an increase towards the evening-night and a decrease towards the early hours of the morning. The total
protein levels, the activity of proteinases and amylases of juveniles of C. quadricarinatus registered in the midgut gland
remained virtually unchanged in all experiments. However, a non-significant tendency to diminish the proteinase activity levels
after the feeding pulse was observed, with a return to previous enzymatic levels after 3 h. In contrast, the amylase activity did
not show an observable effect by the feeding schedule. The study of the patterns of the digestive enzyme secretion and their
possible changes, could be used as a tool to establish the most favorable times of the day for juveniles feeding.
Keywords: digestive enzymes, digestive gland, circadian rhythm, crayfish, juveniles, Cherax quadricarinatus.
___________________
Corresponding author: Laura S. López-Greco ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La langosta de agua dulce Cherax quadricarinatus es
una especie omnívora oportunista, nativa del norte de
Queensland (Australia) y Nueva Guinea, que posee un
gran potencial para la acuicultura debido a su alta tasa
de crecimiento, fácil manejo y alta productividad,
entre otras características (Villarreal & Peláez, 1999;
754
Cortés-Jacinto et al., 2003; Ghanawi & Saoud, 2012).
En la actualidad se cultiva en forma intensiva y semiintensiva en varios países incluyendo Australia,
Estados Unidos, China, Ecuador, México y Argentina
(Luchini, 2004; Rodgers et al., 2006).
El alimento es uno de los componentes principales
en los costos de operación de un emprendimiento
acuícola alcanzando, en muchos casos, niveles
superiores al 50% del total (Cortés-Jacinto et al.,
2003) por lo que su optimización es fundamental para
la viabilidad de un cultivo. C. quadricarinatus es una
especie de rápido crecimiento, donde el consumo
diario de alimento, en la etapa de engorde, es muy
significativo. Además de su costo, una forma inadecuada de alimentación en cantidad, calidad o momento
del día, implica una pérdida del mismo con la
concomitante disminución en la calidad de agua y
eliminación innecesaria de nutrientes al ambiente,
particularmente en sistemas semi-intensivos. Por lo
tanto, es importante analizar los procesos fisiológicos
que pueden afectar la capacidad de consumo y
digestión del alimento en los cuales la actividad
enzimática tiene significativa importancia (Dall, 1992;
Molina et al., 2000).
La actividad de las enzimas digestivas ha sido
estudiada en varias especies de crustáceos decápodos
y se ha demostrado que la actividad se ve afectada por
la ontogenia, estadio del ciclo de muda, composición
de la dieta, ritmos circadianos, fotoperíodo y calidad
de la luz, temperatura, hábitos alimentarios e incluso
el hábitat (Saoud et al., en prensa).
Seiffert (1997) y Nunes & Parsons (1999), observaron que los camarones Farfantepenaeus paulensis y
F. subtilis buscan activamente y consumen las
mayores cantidades de alimento a la misma hora cada
día, después del amanecer y al atardecer (CasillasHernández et al., 2006). Molina et al. (2000), hallaron
las mayores actividades de proteasas y lipasas en
camarones alimentados en el horario de 12 y 20 h,
mientras que la actividad de amilasa resultó mayor a
las 8 y 12 h. Estudios sobre la alimentación circadiana
de Litopenaeus schmitti (Díaz-Granda, 1997), demostraron que el mejor horario de alimentación para su
crecimiento es a las 10 h y, además, se detectaron
máximos de actividad enzimática proteolítica asociados al horario de alimentación.
En la especie C. quadricarinatus se utiliza como
protocolo habitual, el suministro diario de alimento
por la tarde (Jones, 1995), considerando el mayor
grado de actividad de los animales, pero ningún
estudio ha evaluado si se registran ciclos de actividad
de las enzimas digestivas asociados a esos momentos
de alimentación. Teniendo en cuenta estas consideraciones, el objetivo del presente estudio es analizar, en
juveniles de C. quadricarinatus en etapa de engorde,
el ritmo circadiano de los niveles de proteínas totales,
la actividad de las proteasas, lipasas y amilasas, y su
posible modificación en función del momento de
alimentación matutino y vespertino.
Obtención de los animales
Los juveniles de Cherax quadricarinatus se obtuvieron bajo condiciones de cultivo en laboratorio, a
partir de un plantel de reproductores suministrado por
el criadero Pinzas Rojas, Tucumán, Argentina. Cada
hembra ovígera, obtenida en laboratorio, fue mantenida en acuarios individuales de 60x40x30 cm
conteniendo 30 L de agua declorada y con aireación
continua. La temperatura se mantuvo constante a 27 ±
1°C por medio de calentadores Altman (100 W,
precisión 1°C), y fotoperiodo de 14:10 (L:O). Cada
acuario fue provisto de un tubo de PVC (10 cm de
diámetro y 25 cm de largo) como refugio (Jones,
1995). Las hembras fueron alimentadas diariamente
ad libitum con Elodea sp., y con el alimento comercial
Tetradiskus Tetracolor® (composición proximal:
47,5% proteína cruda mín.; 6,5% lípidos totales mín.;
6% humedad máx., 2,0% fibra cruda máx., 1,5%
fósforo mín. y 100 mg kg-1 ácido ascórbico mín.) de
acuerdo a estudios previos (Vázquez et al., 2008;
Stumpf et al., 2010; Tropea et al., 2010). Cuando los
juveniles se independizaron en el estadio III (Levi et
al., 1999), fueron separados de sus madres y
mantenidos hasta alcanzar el peso deseado para los
ensayos en las mismas condiciones anteriormente
descriptas. Se seleccionaron sólo individuos en estadio
de intermuda para cada ensayo.
Diseño experimental
Se realizaron dos ensayos: uno para caracterizar el
ciclo circadiano basal de actividad de las enzimas
digestivas (experimento 1: Ritmo circadiano) y otro,
para evaluar el efecto de la alimentación suministrada
por la mañana o por la tarde sobre la actividad de las
enzimas digestivas (experimento 2: Pulso de alimentación). Los parámetros de calidad del agua fueron
medidos una vez a la semana en el tanque de reserva
de agua del laboratorio (200 L), a partir del cual se
obtuvo el volumen de agua necesario para ambos
experimentos. Los parámetros físicos y químicos
estuvieron dentro de los rangos óptimos recomendados por Jones (1997) para C. quadricarinatus:
oxígeno disuelto (5,4-8,0 mg L-1), pH (7,3-8,4), dureza
(65-95 mg L-1 expresado como equivalentes de
CaCO3), nitritos (<0,05 mg L-1) y temperatura (2627°C).
Ritmo circadiano y enzimas digestivas en Cherax
Experimento 1: Ritmo circadiano
Se seleccionaron 48 juveniles en intermuda (6,67 ±
0,61 g de peso promedio) que fueron asignados al azar
en recipientes individuales de vidrio (13,5 cm
diámetro x 13,5 cm alto) conteniendo 1,5 L de agua
declorada, aireación continua y fotoperiodo 14:10
(L:O). Posteriormente, los envases conteniendo los
juveniles fueron distribuidos al azar en cuatro acuarios
de vidrio de 60×40×30 cm con agua mantenida a
temperatura constante de 27 ± 1°C (Altman 100 W,
precisión 1°C). Ese mismo día, los animales fueron
alimentados a las 15 h con Tetracolor® al 5% de su
peso. A las 8 h del día siguiente fueron alimentados al
mismo porcentaje, y 4 h después fueron colocados en
otros recipientes individuales de vidrio con agua
limpia y en las mismas condiciones anteriormente
descriptas. Bajo estas condiciones los animales fueron
mantenidos sin alimentación durante 24 h (desde las
12 h de un día hasta las 12 h del día siguiente). Al
cumplirse las 24 h de ayuno seis animales al azar
fueron anestesiados y sacrificados, cada 3 h durante
las siguientes 24 h (la cantidad total de tiempos
evaluados fue ocho) (Fig. 1a).
Experimento 2: Pulso de alimentación
Para este ensayo se seleccionaron 72 juveniles en
intermuda que fueron colocados al azar en recipientes
de vidrio (13,5 cm diámetro x 13,5 cm alto) y
asignados al azar a dos grupos: Grupo 1 (6,89 ± 0,52
g; n = 36) y Grupo 2 (6,67 ± 0,66 g; n = 36).
Figura 1. Esquema de los diseños experimentales luego
de 24 h de ayuno. a) Ritmo circadiano, b) pulso de alimentación matutino, c) Pulso de alimentación vespertino.
Los números corresponden a las horas del día, las flechas
indican el momento de alimentación y los asteriscos (*)
indican los tiempos a los cuales se sacrificaron los
animales en cada experimento.
755
Para cada grupo, se acondicionaron cuatro acuarios
de vidrio para colocar los envases individuales de la
misma manera que en el Experimento 1. En estas
condiciones los animales fueron privados de alimento
por 24 h. Luego de este periodo, a cada grupo se les
suministró “un pulso de alimento” Tetradiskus
Tetracolor® al 5% de su peso por 1 h: a las 8 h para el
Grupo 1 (alimentación matutina) y a las 17 h para el
Grupo 2 (alimentación vespertina). Se utilizaron como
control de la condición enzimática inicial (antes del
pulso de alimento) seis animales de cada grupo que
fueron sacrificados.
A las 9 h para el Grupo 1 y a las 18 h para el
Grupo 2, seis animales al azar fueron anestesiados y
sacrificados cada 3 h durante las siguientes 12 h (la
cantidad total de tiempos evaluados fue cinco) (Figs.
2b-2c).
Extracción de la glándula digestiva y preparación
enzimática
Al finalizar los experimentos, los animales fueron
anestesiados en agua fría, se disecó la glándula
digestiva, se pesó (precisión 0,01 mg) y rápidamente
fue congelada a -80°C hasta su posterior uso. La
preparación enzimática consistió en homogeneizar la
glándula digestiva en un buffer Tris HCl (50 mM, pH
7,5) en una proporción 1:4 (1 g de glándula digestiva y
4 volúmenes de Tris-HCl), y posteriormente se
centrifugaron a 10.000X g por 30 min a 4°C
(Fernández-Giménez et al., 2008, 2009). La capa de
lípidos fue removida y los sobrenadantes (extractos
enzimáticos) fueron almacenados a -20°C hasta su
posterior análisis.
Ensayos de actividad enzimática
Proteínas totales: la determinación de proteínas de los
extractos enzimáticos de la glándula digestiva se
realizó mediante el método de Bradford (1976),
utilizando albúmina sérica bovina como estándar.
Actividad de proteinasas: la actividad proteolítica
de las muestras fue determinada, de acuerdo a GarcíaCarreño (1992), usando azocaseína como sustrato. La
mezcla de reacción consistió en 20 µL de extracto,
añadiendo 230 µL de Tris-HCl (50 mM, pH 7,2) y 500
µL de azocaseína (0,5% en Tris-HCl). La mezcla se
incubó a temperatura ambiente durante 30 min. Luego,
se detuvo la reacción con 500 µL de ácido
tricloroacético al 20% (TCA) y se clarificó por
centrifugación (8500 rpm por 10 min). Se registró la
absorbancia a 440 nm.
Actividad de lipasas: la actividad de lipasas de
cada extracto crudo fue determinada de acuerdo a
Versaw et al. (1989). La mezcla de reacción consistió
756
Actividad de amilasas: la actividad de amilasas de
cada extracto crudo fue determinada de acuerdo a
Vega-Villasante et al. (1993), con modificaciones. La
mezcla de reacción consistió en agregar 500 µL TRIS
HCl (50 mM, pH 7,5), 5 µL extracto enzimático, y
500 µL de una solución de almidón (1% en TRIS HCl,
50 mM, pH 7,5). Se incubó a temperatura ambiente
por 10 min. La actividad de amilasa se determinó
cuantificando de la producción de azúcares reductores
resultante de la hidrólisis del almidón; inmediatamente
después de la incubación, se agregaron a la mezcla de
reacción 200 µL de Na CO3 (2 N) y 1,5 mL del
reactivo ácido dinitrosalicílico (DNS) y se hirvió a
baño María por 15 min. Se ajustó el volumen a 10 mL
con agua destilada y la solución coloreada se leyó a
550 nm. Los tubos de referencia fueron preparados de
manera similar pero el extracto crudo fue agregado
posteriormente a la solución del reactivo DNS.
La actividad específica de proteinasas, lipasas y
amilasas se expresó como el número de unidades de
enzima por miligramo de proteína por minuto (U mg
proteína-1 min-1). Una unidad de actividad enzimática
se definió como la cantidad de enzima requerida para
incrementar por minuto 0,01 unidades de densidad
óptica a 440 nm (López-López et al., 2005). Todas las
determinaciones fueron realizadas por triplicado.
Figura 2. Niveles de proteína total en la glándula
digestiva de los juveniles de C. quadricarinatus. a)
Ritmo circadiano, b) Pulso de alimentación matutino, c)
Pulso de alimentación vespertino. Las diferentes letras
indican diferencias significativas (P < 0,05) entre las
horas de cada experimento. Los resultados se expresan
como media ± desviación estándar.
en 100 µL de taurocolato de sodio (100 mM), 920 µL
TRIS HCl (50 mM, pH 8), 10 µL del extracto
enzimático y 10 µL β-naftil caprilato como sustrato
(100 mM en dimetil sulfoxide (DMSO)). La mezcla se
incubó a 25°C por 30 min. Luego, se agregó 10 µL
Fast Blue BB (100 mM en DMSO) y la mezcla se
incubó a la misma temperatura por 5 min. Se detuvo la
reacción con 100 µL TCA (0,73 N), se clarificó con
1,350 mL de acetato de etilo: etanol (1:1 V/V) y se
registró la absorbancia a 540 nm. Los tubos de
referencia fueron preparados de manera similar, pero
el extracto crudo fue agregado posteriormente a la
solución de TCA.
Análisis estadístico
Los datos se analizaron utilizando el programa
estadístico InfoStat versión 2011 a través del análisis
de la varianza (ANOVA de un factor), seguido de
comparaciones a posteriori de medias entre los
diferentes tiempos para un mismo grupo (test de
Tukey). Además, para los dos experimentos se
comparó el estado inicial (24 h de ayuno) y se
analizaron los resultados del Grupo 1 y Grupo 2 en
función a las horas de post- alimentación. Previamente, se verificaron los supuestos del ANOVA y se
aplicaron transformaciones de datos cuando fue
necesario (Sokal & Rohlf, 1995). El nivel de
significancia en todos los análisis fue de 0,05.
RESULTADOS
Los niveles de proteínas totales de la glándula
digestiva de los juveniles del experimento de ritmo
circadiano no variaron significativamente (P > 0,05) a
lo largo de 24 h (Fig. 2a). Del mismo modo, tampoco
se registraron diferencias significativas (P > 0,05) en
los animales pertenecientes al Grupo 2 (pulso de
alimentación vespertino) (Fig. 2c). En cambio en el
Grupo 1 (pulso de alimentación matutino) se registró
un incremento significativo entre las 9 y 18 h (Fig.
2b).
757
Los niveles de actividad de proteinasas registradas
en los extractos enzimáticos para el Grupo 1, Grupo 2
y ritmo circadiano, no mostraron diferencias significativas (P > 0,05) entre los distintos horarios
ensayados. Dichos niveles fluctuaron entre 0,57 y 2,74
U mg proteína-1 min-1; 0,72 y 3,06 U mg proteína-1
min-1; y 0,77 y 2,90 U mg proteína-1 min-1 respectivamente (Fig. 3). Tampoco se detectaron diferencias
significativas (P > 0,05) entre el Grupo 1 y Grupo 2 en
función de las horas de post-alimentación, ni entre la
actividad enzimática inicial (24 h de ayuno) para los
tres experimentos.
La actividad de lipasas en el experimento de ritmo
circadiano mostró diferencias significativas (P < 0,05)
a las 15 y 18 h donde se alcanzan los máximos valores
de actividad (155,03 y 150,74 U mg proteína-1 min-1
respectivamente) con respecto al tiempo de 12 h
(78,53 U mg proteína-1 min-1), mientras que no hubo
diferencias significativas (P > 0,05) entre los otros
horarios (Fig. 4a).
En los animales a los que se les suministró el pulso
de alimentación matutino, se registraron diferencias
significativas (P < 0,05) entre la hora final de
alimentación y el resto de los tiempos (Fig. 4b)
alcanzando a las 9 h un valor promedio de 142,64 U
mg proteína-1 min-1. Los niveles de actividad en este
tratamiento fluctuaron entre un mínimo de 16,67 y un
máximo de 186,68 U mg proteína-1 min-1. Se observó
una tendencia al aumento de la actividad de lipasas
hacia la 21 h, aunque no fue significativa (P > 0,05).
Figura 3. Niveles de actividad de proteinasas en la
glándula digestiva de los juveniles de C. quadricarinatus.
a) Ritmo circadiano, b) pulso de alimentación matutino,
c) pulso de alimentación vespertino. Las diferentes letras
indican diferencias significativas entre las horas de cada
experimento (P < 0,05). Los resultados se expresan como
media ± desviación estándar.
Figura 4. Niveles de actividad de lipasas en la glándula
digestiva de los juveniles de C. quadricarinatus. a) Ritmo
circadiano, b) pulso de alimentación matutino, c) pulso
de alimentación vespertino. Las diferentes letras indican
diferencias significativas entre las horas de cada
758
En los juveniles alimentados con el pulso de
alimento vespertino, la actividad de lipasa fue
significativamente mayor a las 18 h (138,50 U mg
proteína-1 min-1) con respecto a las 18, 24, 3 y 6 h (Fig.
4c). Los niveles de actividad en este experimento
variaron entre un mínimo de 51,35 y un máximo de
250,25 U mg proteína-1 min-1. También se observó una
tendencia a que la actividad de lipasas disminuya
hacia las 6 h.
Al analizar los niveles de actividad de lipasas del
Grupo 1 y del Grupo 2, en función de las horas de
post-alimentación, sólo se registraron diferencias
significativas (P < 0,05) a las 3 h (12 y 21 h respectivamente), siendo mayor la actividad registrada para
el Grupo 2. A su vez, no se observaron diferencias
significativas (P > 0,05) en la actividad enzimática
inicial entre los tres experimentos.
Por otro lado, los niveles de actividad de amilasas
de la glándula digestiva en los juveniles de C.
quadricarinatus, no mostraron diferencias significativas (P > 0,05) en los experimentos de ritmo
circadiano, pulso de alimentación matutino y
vespertino entre los diferentes tiempos ensayados (Fig.
5). En cambio, la actividad de amilasa, luego de 24 h
de ayuno en el Grupo 1, fue significativamente mayor
(P < 0,05) que en el Grupo 2. Esta diferencia entre
ambos grupos, también fue significativa una hora
post-alimentación (9 h para el Grupo 1 y 18 h para el
Grupo 2).
DISCUSIÓN
La actividad de las enzimas digestivas de los juveniles
en etapa de engorde de C. quadricarinatus no
mostraron un patrón circadiano de secreción a
excepción de las lipasas, donde se observó un
incremento de actividad hacia la tarde-noche. La
ausencia de un patrón bifásico de las enzimas
digestivas se contrapone con Vega-Villasante et al.
(1999), en Callinectes arcuatus, que observaron un
ritmo bifásico de la actividad de proteasas, lipasas y
amilasas durante las primeras horas de la noche y
después del amanecer.
Al analizar la actividad de proteinasas en presente
estudio, los niveles fueron similares tanto en los
animales alimentados con el pulso de alimento
matutino como vespertino, es decir, independiente del
horario de alimentación.
También se observó que el pulso de alimentación
provoca, 1 h después del período de alimentación, un
máximo de la actividad de lipasas, independiente que
el pulso sea matutino o vespertino. Mientras que en
los animales alimentados con el pulso de alimentación
Figura 5. Niveles de actividad de amilasas en la glándula
digestiva de los juveniles de C. quadricarinatus. a)
Ritmo circadiano, b) pulso de alimentación matutino, c)
pulso de alimentación vespertino. Las diferentes letras
indican diferencias significativas entre las horas de cada
matutino se observó una recuperación de los niveles
de actividad hacia valores iniciales, y su posterior
aumento hacia las horas nocturnas con el pulso de
alimentación vespertino, la tendencia fue disminuir
dicha actividad hacia las primeras horas de la mañana.
Ambas tendencias también fueron observadas en el
ritmo circadiano. De esta manera, los picos máximos
de actividad post-alimentación son una clara respuesta
al estimulo alimenticio. En términos de valores
absolutos, el presente análisis mostró que la actividad
de lipasas fue mucho mayor que la de proteinasas y
amilasas, en los tres experimentos. En este sentido,
estos resultados concuerdan con los trabajos anteriores
realizados en C. quadricarinatus (López-López et al.,
2005; Pavasovic, 2008). A su vez, al analizar la
actividad de amilasas los juveniles presentaron
mayores niveles de actividad por la mañana que por la
tarde.
Por otro lado, los niveles de proteína total
registrada en la glándula digestiva, permanecieron
prácticamente inalterados en los tres experimentos por
lo que se puede concluir que, un período de ayuno de
24 h y un pulso de alimentación de 1 h no modifica el
contenido de proteína total dentro de dicha glándula.
La ausencia de modificaciones significativas en el
nivel de proteínas, sugeriría que las proteínas no son
las primeras moléculas utilizadas durante las etapas de
ayuno. Barclay et al. (1983), trabajando con el
camarón tigre Penaeus esculentus, propone que son
los lípidos la fuente principal de energía utilizada
durante el ayuno y la muda; la rápida respuesta de las
lipasas al pulso de alimentación apoyaría también esta
hipótesis para los juveniles de C. quadricarinatus.
Los resultados sobre crecimiento en Litopenaeus
vannamei realizados por Robertson et al. (1993)
sugieren que la alimentación durante las horas de luz,
sería mejor que la alimentación nocturna. A su vez,
Pontes & Arruda (2005) demostraron que L. vannamei
accede a las bandejas de alimento e inicia un consumo
rápido mostrando un mayor contenido en el tracto
digestivo durante las horas de luz, por lo tanto estos
resultados indican que el alimento debe ser ofrecido
en la fase de luz, y en mayor proporción 7 h después
del amanecer (Pontes et al., 2006).
A su vez, Casillas-Hernández et al. (2006)
analizando los horarios de alimentación y variación
circadiana de las enzimas proteolíticas en L.
vannamei, proponen que el alimento debe ser ofrecido
2 h antes del máximo de actividad, ya que genera
mayores tasas de crecimiento, biomasa y sobrevivencia. Estos mismos autores analizaron la variación
circadiana de la actividad proteolítica en camarones de
diferentes tallas (5, 10, 25 y 30 g), en condiciones de
fotoperiodo natural y ayuno (24 h), y observaron que
el patrón de actividad de los ejemplares de 5 y 10 g
fue muy similar, del mismo modo que entre los
individuos de 25 y 30 g.
Nolasco-Soria & Vega-Villasante (2000), demostraron que en camarones peneidos, a pesar de contar
con un ritmo de actividad enzimática, generalmente
bifásico, es posible ejercer una estimulación exógena a
través de los diferentes horarios de alimentación y, de
esta manera, ajustar tales actividades a la programación de la alimentación del estanque. Sin embargo,
no está claro si la modificación de los ritmos fisio-
759
lógicos de alimentación puede influenciar negativamente en el crecimiento o salud de los organismos
(Casillas-Hernández et al., 2006).
En función de la actividad enzimática de las lipasas
determinada en este estudio, se podría sugerir que lo
más conveniente para C. quadricarinatus sería alimentarles por la tarde-noche. De todas formas, más
estudios de esta índole se requerirán para corroborar
estas observaciones. Analizando los trabajos de
alimentación en C. quadricariantus, sobre nutrición de
juveniles, Jones (1995), utilizó en su protocolo de
experimentación la alimentación por la tarde,
basándose exclusivamente en su mayor actividad
locomotora. A su vez, Cortés-Jacinto et al. (2003), en
su estudio del efecto de la frecuencia alimenticia en el
crecimiento y sobrevivencia de juveniles tempranos de
C. quadricarinatus, recomienda alimentar con una
frecuencia de cuatro veces al día, aunque estos
estudios no se basan en el análisis de la actividad
enzimática digestiva.
Considerando los antecedentes señalados, el
siguiente paso sería evaluar, en función del patrón de
actividad enzimática digestiva caracterizado para los
juveniles en etapa de engorde, si lo más conveniente
es suministrar el alimento en el horario donde se
evidencia el máximo de actividad de lipasas o
momentos antes o después de dicho máximo, para
mejorar la eficiencia alimentaria de C. quadricarinatus. También se requieren otros estudios para
ampliar el conocimiento sobre el ritmo circadiano y su
posible modificación, de acuerdo a diferentes horarios
de alimentación. En particular, trabajos con tiempos
más cortos a los ensayados en el presente análisis
serán necesarios, para detectar la presencia de
pequeñas fluctuaciones intermedias que podrían ser
claves para mejorar la eficiencia en el uso de alimento
en juveniles, para su producción sustentable.
Finalmente, es importante destacar que C. quadricarinatus es de tipo omnívoro-oportunista y proviene
de ambientes de agua dulce, donde la disponibilidad
de alimento puede ser fluctuante y escasa (Jones,
1995; Calvo et al., 2012). Por esta razón, no puede
descartarse que la ausencia de ritmos circadianos de
actividad enzimática digestiva se vincule con una
fisiología enzimática diferente a la observada en
camarones.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a la Agencia Nacional de Promoción
Científica y Tecnológica (PICT 2007, proyecto
01187), CONICET (PIP 2009-2011, proyecto 129) y
UBACYT (proyectos X458 y 20020100100003) que
financiaron esta investigación.
760
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Procambarus llamasi en la península de Yucatán
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 762-772, 2013
Research Article
Variación genética de Procambarus llamasi (Decapoda: Cambaridae) en la
península de Yucatán: evidencia de conectividad en un paisaje fragmentado
Eduardo Torres1, Fernando Alvarez1 & Alejandro Botello1
1
Colección Nacional de Crustáceos, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México
Apartado Postal 70-153, México 04510, D.F., México
RESUMEN. Dentro de la familia Cambaridae el género Procambarus es especialmente importante debido al
número de especies que contiene y a su amplia distribución en el continente americano. Procambarus
(Austrocambarus) llamasi es una especie endémica de la península de Yucatán, distribuyéndose en cuerpos de
agua epicontinentales, incluyendo lagos, pantanos y planicies de inundación, que pueden estar relativamente
aislados. Debido a la naturaleza fragmentada de su hábitat se esperaría encontrar poblaciones muy
estructuradas con haplotipos únicos. Para describir la variación genética de las diferentes poblaciones de P.
llamasi y su patrón de distribución se realizó un análisis filogeográfico usando el gen mitocondrial COI. Se
secuenció un fragmento de 643 pares de bases de 53 organismos en diez poblaciones. Se identificaron los
diferentes haplotipos y se construyó una red usando parsimonia estadística para realizar un análisis de clados
anidados. Se encontró un total de 14 sitios variables, de los cuales 12 fueron informativos; todos los cambios
nucleotídicos fueron transiciones y la diversidad nucleotídica fue de π = 0,0045. Se encontraron 10 haplotipos
con una diversidad haplotípica de HD = 0,532, con uno de ellos ampliamente distribuido. El análisis de clados
anidados muestra que los haplotipos actuales son el resultado de una expansión contigua del intervalo de
distribución, sugiriendo que el origen de la expansión se ubicó en el sector sur de la península. Esto puede
ocurrir debido a las inundaciones estacionales en la región, que pueden crear conexiones temporales entre
poblaciones.
Palabras clave: Procambarus llamasi, variación poblacional, COI, dispersión, península de Yucatán, México.
Genetic variation in Procambarus llamasi (Crustacea: Decapoda: Cambaridae)
from the Yucatan Peninsula: evidence of connectivity in a fragmented landscape
ABSTRACT. Within the family Cambaridae, the genus Procambarus is especially important due to the
number of species it contains and its wide distribution in the American Continent. Procambarus
(Austrocambarus) llamasi is endemic to the Yucatan Peninsula, distributed in epicontinental water bodies,
including lakes, marshes and flood plains, which may be relatively isolated. Due to the fragmented nature of
its habitat, it might be expected to find highly structured populations with unique haplotypes. To describe the
genetic variation of the different populations of P. llamasi and their distribution pattern, a phylogeographic
analysis was performed using the mitochondrial COI gene. A 643 base pair fragment was sequenced from 53
individuals of ten populations. Different haplotypes were identified and a haplotype network was built using
statistical parsimony for nested clade analysis. A total of 14 variable sites were found, 12 of which were
informative; all nucleotide changes were transitions and nucleotide diversity was π = 0.0045. Ten haplotypes
were found with a diversity of HD = 0.532, with one of them widely distributed. The nested clade analysis
shows that current haplotypes are the result of a contiguous range expansion, suggesting that the source of the
expansion was at the southern portion of the peninsula. This may occur due to the seasonal floodings in the
region, which can create temporary connections between populations.
Keywords: Procambarus llamasi, population change, COI, dispersal, Yucatan Peninsula, Mexico.
___________________
7621
2
763
INTRODUCCIÓN
Procambarus (Austrocambarus) llamasi Villalobos,
1954, es una especie endémica de la península de
Yucatán que habita ríos, lagos, zonas de inundación
estacional, pantanos costeros, arroyos, canales en
campos agrícolas, cenotes, aguadas y marismas en
gran parte de la península (Rodríguez, 1999). Algunas
de las características de P. (A.) llamasi es que son
omnívoros, su alimentación preferente en el estado
juvenil es de insectos, moluscos y peces, en su fase
adulta prefieren la materia en descomposición, raíces
y organismos muertos. Presentan un ciclo de vida
corto y directo, su edad máxima observada es de dos
años y comienzan a reproducirse a partir de los 40 mm
de longitud total (Rodríguez, 1999). La característica
morfológica más prominente de P. llamasi es que los
dedos de los quelípedos están cubiertos con cerdas
(Villalobos, 1954).
Considerando que P. llamasi habita en diferentes
tipos de cuerpos de agua que no están conectados,
ocupando la mayor parte de la península de Yucatán,
se planteó un estudio para efectuar comparaciones
entre poblaciones. Debido a la variedad de hábitats y a
la extensión de la distribución de P. llamasi, se
esperaría encontrar una estructura genética evidente
(Fig. 1). Se utilizó un fragmento del gen mitocondrial
COI para examinar la relación entre la variación
genética y la distribución geográfica de cada
población, para investigar si existen especies crípticas
o niveles bajos de diferenciación, así como para
explorar los posibles mecanismos que expliquen ese
patrón y la distribución actual (Buhay & Crandall,
2008; Torres & Alvarez, 2012).
Un estudio previo sobre la variación genética del
camarón palaemónido Creaseria morleyi (Creaser,
1936), endémico de la península de Yucatán, pero
habitante de aguas subterráneas, mostró que la falta de
diferenciación genética entre poblaciones aisladas
puede explicarse por medio de la ocurrencia de cuellos
de botella periódicos debidos a los cambios en el nivel
del mar (Botello & Alvarez, 2010). La hidrología de la
península de Yucatán, al ser una placa calcárea plana
y sin relieve, ha sido afectada directamente por los
cambios en el nivel del mar durante el último millón
de años, reduciéndose y expandiéndose periódicamente las áreas habitables por organismos dulceacuícolas (Wilkens, 1982; Beddows, 2003).
Ya que P. llamasi presenta un patrón de distribución fragmentado en diferentes regiones y habita en
ambientes contrastantes de la península de Yucatán, se
esperaría encontrar poblaciones genéticamente estructuradas con haplotipos propios de cada población.
Trabajo de campo
Las colectas se realizaron en diez poblaciones de P.
llamasi en la península de Yucatán, cubriendo los
estados de Campeche, Yucatán y Quintana Roo (Tabla
1). Se recolectaron 53 organismos que se identificaron
mediante Hobbs (1972) y Villalobos (1955). Los
organismos se preservaron en alcohol al 96% (Dessauer
et al., 1996) y se depositaron en la Colección Nacional
de Crustáceos (CNCR) del Instituto de Biología,
UNAM. Los siguientes caracteres morfológicos
fueron examinados en todos los ejemplares: caparazón, rostro, dedos de la quela mayor cubiertos con
cerdas, primer par de pleópodos del macho forma I y
annulus ventralis de la hembra.
Trabajo de laboratorio
Se realizaron disecciones en el abdomen para obtener
tejido muscular. Se siguió el protocolo de extracción
fenol-cloroformo para la obtención de ADN total,
cuyo último paso es suspenderlo en 100 µL de agua
bidestilada y almacenar a -20°C (Hillis et al., 1996).
Posteriormente, se amplificó mediante PCR (Saiki et
al., 1988) un fragmento del gen COI mitocondrial
utilizando los oligonucleótidos LCO1490 (5’-GGTCA
ACAAATCATAAAGATATTGG-3’) y HCO2198 (5’TAAACTTCAGGGTGACCAAAAAATCA-3’)
(Folmer et al., 1994). La PCR se realizó en un Bio
Rad MJ Mini Personal Thermal Cycler, con un
volumen final de 25 µL que contenían 1,5 µL de cada
oligonucleótido, 2,5 µL de buffer, 2,5 µL de dNTP´s,
1,25 µL de MgCl2, 0,125 µL de Taq polimerasa y 1 µL
de ADN, lo restante fue de ddH2O. Las condiciones
del tremociclador fueron: 94°C por 1 min, seguidas de
35 ciclos de desnaturalización a 94°C por 30 s,
alineamiento a 48°C por 30 s y extensión a 72°C por
1,5 min, seguida de una extensión final a 72°C por 1,5
min. Los productos de la PCR se purificaron con
columnas MontageTM PCR (Millipore, Bedford USA),
resuspendiendo en 20 µL de ddH2O. El paso siguiente
fue la secuenciación cíclica en ambas direcciones
(Hillis et al., 1996) utilizando el kit BigDye
Terminator y los mismos oligonucleótidos. Para
recobrar el ADN se utilizó Sephadex y las columnas
Centri Sep Spin Columns (Princeton Separations,
Adelphia N.J.). Los productos fueron procesados en
un secuenciador automático 3100 Genetic Analyzer
ABI Prism.
Análisis de datos
Las secuencias se visualizaron y corrigieron con el
programa Chromas 2 y se alinearon manualmente con
7643
Figura 1. Distribución de Procambarus (A.) llamasi en la península de Yucatán de acuerdo a los registros de ejemplares
depositados en la Colección Nacional de Crustáceos (●) y puntos de colecta (○). Sabancuy (Sa), Blanca Flor (Bl), Cacao
(Ca), Chichankaanab (Ch), González Ortega (Go), Mahahual (Ma), Nueva Jerusalém (Nu), Río Hondo (Rí), Xpujil (Xp) y
Sisal (Si).
Tabla 1. Ubicación de las localidades muestreadas de Procambarus (A.) llamasi en la península de Yucatán, abreviación
en los mapas y número de organismos para el análisis.
Estado
Localidad
Latitud (N)
Campeche
Sabancuy
18º53'21,9''
Blanca Flor
Cacao
Chichankaanab
González Ortega
Quintana Roo
Mahahual
Nueva Jerusalém
Río Hondo
Xpujil
Yucatán
Sisal
18º54'43,0''
18º12'03,3''
19º49'12,0''
18º29'15,1''
18º58'17,9''
18º59'20,5''
18º11'12,3''
18º29'22,3''
21º10'17,9''
el programa BioEdit 7 (Hall, 1999). Al tener todas las
secuencias alineadas, se calculó la frecuencia de
nucleótidos con el programa PAUP (Swofford, 2002)
y la diversidad nucleotídica “π” con el programa
DnaSP v5 (Librado & Rozas, 2009) la cual permite
determinar el grado de variación entre las diferentes
secuencias (Avise, 1999). Con el programa jModelTest
Longitud (W) No. Catálogo CNCR
24892, 24889,
91º02'21,9''
7
24893
88º28'39,5''
3
24897
88º45'17,0''
5
24896
88º46'48,0''
7
24883
88º38'25,8''
6
24900
87º57'25,9''
5
24902
88º33'33,6''
3
24898
88º41'40,4''
9
24903
89º15'46,1''
5
24885
89º59'50,5''
3
24895
(Posada & Crandall, 1998) se obtuvo el modelo
nucleotídico que mejor se ajuste a las secuencias. Se
calculó la distancia P y chi cuadrado (χ2) para saber si
existen diferencias significativas entre las secuencias
con el programa PAUP (Swofford, 2002). Con este
mismo programa se elaboró un dendrograma de
distancia sin corregir con el método de agrupamiento
4
765
del vecino más cercano (NJ) y el modelo sugerido por
el programa jModelTest (Posada & Crandall, 1998).
Para probar el soporte de las ramas se efectuó el
remuestreo de los caracteres con el método de
“bootstrap” con 1.000 réplicas. Como grupo externo
se utilizaron dos secuencias de Procambarus (A.)
mirandai colectados en San Antonio Tzujulá y Las
Rosas, Chiapas, con número de acceso de GenBank:
JQ973662. Se identificaron los diferentes haplotipos y
se obtuvo su diversidad “HD” con el programa DnaSP
v5 (Librado & Rozas, 2009).
Para probar la posible estructura jerárquica entre
las poblaciones se realizó un AMOVA con el
programa ARLEQUIN (Schneider et al., 2000). Se
elaboró un análisis de clados anidados (NCA;
Templeton et al., 1995) donde, como primer paso, se
obtuvo una red de haplotipos utilizando el método de
parsimonia estadística con el programa TCS 1.21
(Clement et al., 2000), para saber el grado de relación
entre las poblaciones. La red de haplotipos se utiliza
como base para definir una serie jerárquica de clados
anidados. El anidamiento se elaboró manualmente, de
acuerdo a los criterios propuestos por Templeton et al.
(1995). Para realizar el análisis cladístico anidado se
utilizó el programa GEODIS 2.6 (Posada et al., 2000),
donde se introducen las coordenadas geográficas de
las poblaciones. En los clados anidados se calculan
dos distancias: la distancia al clado (Dc), que mide la
dispersión geográfica de cada uno de los clados, y la
distancia al clado anidado (Dn), que mide cómo está
distribuido geográficamente el clado con relación a
otros clados en el mismo nivel de categoría anidada
(Hernández et al., 2007). Las distancias y sus valores
de significancia fueron revisados en los diferentes
clados y se buscaron los patrones de distribución entre
haplotipos como fragmentación, expansión de la
distribución, aislamiento por distancia u otros,
empleando la clave de inferencia revisada por Posada
& Templeton (2011). Para calcular el tiempo de
divergencia de las secuencias se utilizaron dos tasas de
mutación del COI, la que presentan especies hermanas
de camarones chasqueadores del istmo de Panamá
Alpheus spp. de 1,2% por millón de años (Knowlton et
al., 1993), y la que presentan los grápsidos del género
Sesarma en la isla de Jamaica, de 2,3% por millón de
años (Schubart et al., 1998).
RESULTADOS
Se analizaron 53 secuencias de 10 poblaciones. La
longitud de la región amplificada fue de 643 pb. Con
el fin de saber en que posición se encuentra este
fragmento en el gen COI, se alineó con el gen
completo (1534 pb) de la jaiba Callinectes sapidus
(GenBank número de acceso AY682075) y
corresponde al intervalo entre los sitios 40 y 682. La
frecuencia de nucleótidos en el alineamiento fue de A
= 0,26; C = 0,1369; G = 0,2035; T = 0,3996, no
existiendo diferencias significativas entre los
nucleótidos de las secuencias (χ2 = 0,295, gl = 156,
P = 1). La diversidad nucleotídica total de la especie
con este gen fue de π = 0,0045 (Tabla 2). Las
secuencias muestran 14 sitios variables de los cuales
12 son informativos. Las distancias genéticas sin
corregir entre secuencias van de P = 0 a 0,01711, lo
que equivale de 0 a 11 sitios variables. Todos los
cambios encontrados entre las bases son transiciones
en la tercera posición del codón. Existen 10 haplotipos
(Tabla 3) con una diversidad total de HD = 0,532
(Tabla 2). Con respecto a la diversidad nucleotídica y
a la diversidad de haplotipos por población, se puede
observar que Cacao, Río Hondo y Sabancuy son las
únicas localidades que presentan π y HD diferente de
cero (Tabla 2).
La distribución de haplotipos en la península de
Yucatán muestra que el haplotipo C es el más
ampliamente distribuido (Fig. 2). Los haplotipos D, E,
F y G se encuentran en una sola localidad, Río Hondo;
Sisal muestra un haplotipo exclusivo J, mientras que
en la localidad de Sabancuy se presentan los
haplotipos H, I y C.
El análisis de distancia NJ se realizó utilizando el
modelo sugerido por el programa jModelTest (Posada
& Crandall, 1998): HKY, el dendrograma muestra la
existencia de dos grupos: el primero formado por los
haplotipos encontrados en Río Hondo y el segundo
por las restantes nueve localidades con muy baja
variación en Sabancuy, Sisal y Cacao (Fig. 3).
Con los dos grupos sugeridos antes, se corrió el
AMOVA cuyos resultados muestran que la mayor
proporción de la varianza se explica por la diferencia
entre los grupos propuestos (94,3%), además de ser
significativa (P < 0,005). En contraste, en los otros
niveles jerárquicos la diferencia entre las poblaciones
dentro de los grupos y dentro de las poblaciones,
aportaron un bajo valor de la explicación de la
varianza (1,67 y 3,99% respectivamente). De este
análisis también se obtuvo una red de expansión
mínima (MSN por sus siglas en inglés) cuya estructura
y relación entre grupos es igual a la obtenida con el
análisis de NJ y el programa TCS.
En la red de haplotipos, el haplotipo C, que fue el
más distribuido, mostró una variación de una
transición con los haplotipos A (Cacao), B (Cacao), H
(Sabancuy) y J (Sisal); dos transiciones con el
haplotipo I (Sabancuy); y una distancia genética más
grande con respecto a los haplotipos D, E, F y G de
Río Hondo, que se separan por siete sustituciones
Tabla 2. Diversidad nucleotídica (π) y diversidad de
haplotipos (HD) por población y total.
Población
Sabancuy
Blanca Flor
Cacao
Chichankanab
González Ortega
Mahahual
Nueva Jerusalém
Río Hondo
Xpujil
Sisal
Total
π
0,00118
0
0,00156
0
0
0
0
0,00130
0
0
0,00445
HD
0,524
0
0,800
0
0
0
0
0,694
0
0
0,532
hipotéticas (Fig. 4). El anidamiento de los clados en la
red de haplotipos, resultó en tres clados de primer
nivel, dos de segundo y el clado general (Fig. 5). El
análisis de clados anidados del clado 1-2, que incluye
al haplotipo más distribuido, y que podría ser el
ancestral, se interpreta como una expansión del área
de distribución contigua, de acuerdo a la tabla de
inferencia disponible en http://darwin.uvigo.es/
download/geodisKey_06Jan11.pdf (Tabla 4; Posada &
Templeton, 2011). Los clados 2-2 y 3-1 dieron
resultados no concluyentes pues sus Dc y Dn no son
significativas, el resto de los clados se excluyen del
análisis ya que sus haplotipos no presentan variación
geográfica.
Los tiempos de divergencia entre los haplotipos C
y J fueron de 65.000 a 125.000 años. Se tomaron estos
dos haplotipos porque C es el más distribuido y J es
exclusivo de la población geográficamente más
distante, Sisal, mientras que A y B sólo están en
Cacao y H e I sólo están en Sabancuy, ambas
poblaciones también presentan el haplotipo C (Fig. 5).
El tiempo de divergencia promedio entre el nodo de
los haplotipos de Río Hondo y el resto de los
haplotipos fue de 637.700 a 1,200.000 años.
7665
de Procambarus clarkii, en México y Costa Rica, con
una divergencia entre las secuencias del gen COI que
va de 0 a 2%. Fetzner & Crandall (2003), encontraron
para el acocil Orconectes luteus valores más altos, que
fluctuaron entre 0,002 y 4,2%. De manera que los
valores encontrados para P. llamasi se encuentran
dentro del intervalo de variación que pueden mostrar
las poblaciones de una misma especie.
Los tiempos de divergencia que se estimaron para
los haplotipos C y J de P. llamasi, divergieron hace
relativamente poco, entre 125.000 y 65.000 años,
ambos tiempos estimados con el mismo marcador
genético. El tiempo de divergencia entre estos dos
haplotipos coincide con un periodo de cambios
constantes en el nivel del mar ya que hace 125.000
años el nivel del mar era 7 m más y hace 18.000 de
100 m menos con respecto al nivel actual (Beddows,
2003). Estas fluctuaciones debieron ocasionar grandes
cambios en el acuífero de la península de Yucatán
que, en el caso de la disminución del nivel mar, debió
haber perdido la mayoría de los cuerpos de agua
superficiales como lo describe Covich & Stuiver
(1974). En este escenario, las poblaciones de P.
llamasi debieron haberse contraído a refugios en los
que el tamaño poblacional y la variación genética
disminuyeron generando cuellos de botella. La
expansión posterior, una vez que se recuperaba el
nivel del mar, el acuífero y los cuerpos de agua
superficiales de la península de Yucatán, explicaría la
baja variación encontrada entre poblaciones geográficamente distantes.
El tiempo de divergencia entre los haplotipos de P.
llamasi de Río Hondo y los del resto de la península
indica que se separaron durante el Pleistoceno, tiempo
en el cual estaban emergiendo la parte norte y periferia
de la península y, a su vez, sucedían las grandes
glaciaciones. A pesar de la divergencia entre estos
haplotipos no existen diferencias morfológicas en el
caparazón, rostro, dedos de la quela mayor cubiertos
con cerdas, primer par de pleópodos del macho forma
I y annulus ventralis, que sugieran que la población de
Río Hondo representa una especie diferente.
DISCUSIÓN
Variación genética y tiempo de divergencia
El análisis muestra que sólo en tres de las diez
poblaciones estudiadas existe un cierto grado de
diferenciación genética, siendo éstas Cacao, Sabancuy
y Río Hondo, con valores de HD entre 0,52 y 0,8.
Procambarus llamasi mostró valores bajos de
divergencia genética entre secuencias, que van de 0,15
a 1,71%. Torres & Álvarez (2012) reportaron valores
similares para las poblaciones nativas e introducidas
Análisis de clados anidados
Los bajos niveles de diferenciación genética entre
poblaciones de P. llamasi distantes geográficamente
podría deberse a procesos de aislamiento que han
ocurrido recientemente. Buhay & Crandall (2005),
mencionan que una expansión de rango contiguo
seguido de periodos de aislamiento es el principal
mecanismo que provoca una variación genética baja,
aunque mayor de lo que ellos esperaban para las
especies de acociles de cavernas, siendo esta π =
767
6
Tabla 3. Secuencias y haplotipos del gen mitocondrial COI, por población de Procambarus (A.) llamasi. Los nucleótidos
marcados en oscuro corresponden a las bases que difieren del haplotipo más distribuido (haplotipo C). Los números entre
paréntesis indican los individuos que presentan el mismo haplotipo.
Población y
ejemplares
Cacao
Mahahual
Río Hondo
Sabancuy
Blanca Flor
González Ortega
Nueva Jerusalém
Xpujil
Sisal
Chichankanab
Haplotipo
C (2)
A
B (2)
C (5)
D
E (2)
F
G (5)
C (5)
H
I
C (3)
C (6)
C (3)
C (5)
J (3)
C (7)
Sitio
101
104
185
213
266
302
332
344
404
413
509
536
542
632
C
•
•
•
T
T
T
T
•
•
T
•
•
•
•
•
•
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Número
GenBank
JN000909
JQ913002
JQ913003
JQ913004
JQ913005
JQ913006
JQ913007
JQ913008
JQ913009
JQ913010
0,0023 a 0,0089 en el gen COI mitocondrial. A pesar
de la creencia sobre el estado en riesgo de las especies
estigobíticas, sus resultados muestran que las especies
de acociles subterráneos han alcanzado niveles de
diversidad genética que va de moderada a alta, con
tamaños poblacionales más altos de lo esperado,
además el análisis de clados anidados muestra un
extenso flujo génico dentro del sistema cárstico.
Para explicar el resultado del clado 1-1, donde se
propone una expansión contigua de la distribución
entre estas poblaciones, se considera que algunas
zonas de la península de Yucatán se han encontrado
bajo la influencia de inundaciones estacionales que,
por temporadas, comunican cuerpos de agua que se
encuentran adyacentes. Buhay & Crandall (2005)
reportan que los acociles estigobíticos son severamente limitados en sus habilidades para dispersarse a
través de barreras superficiales y subterráneas, excepto
cuando los niveles de agua son altos y los acociles
pueden migrar fuera de sus cavernas y recorrer
distancias cortas, lo que ocasiona una expansión del
rango por zonas contiguas.
Otros organismos acuáticos de la península de
Yucatán presentan patrones similares respecto a la
distribución de sus haplotipos, como el que presenta
P. llamasi donde las poblaciones se reducen cuando el
nivel del mar ha descendido ocasionando cuellos de
botella. Al subir nuevamente el nivel del mar, y
crearse más hábitats disponibles, se realiza una
recolonización que expande el área de distribución de
las especies. Como consecuencia de este proceso se
tendría que la variabilidad genética se reduce en el
cuello de botella y después los haplotipos sobrevivientes se distribuyen ampliamente durante la recolónización. Por ejemplo, el análisis de la región control
del ADN mitocondrial en el pez Poecilia orri (Fowler,
1943), colectado en tres humedales y tres cenotes de la
zona central de la Reserva de la Biósfera de Sian
Kaán, presenta aislamiento por distancia (Rojas,
2008); mientras que el camarón palaemónido
estigobítico Creaseria morleyi colectado en 14
cenotes al norte de la península presenta un flujo
génico restringido con aislamiento por distancia,
análisis hecho con una región del gen COI
mitocondrial (Botello, 2008; Botello & Alvarez,
2010). En cada uno de estos estudios se muestra una
zona a partir de la cual el haplotipo propuesto como
ancestral comienza a diversificarse. Se ha sugerido
que para Creaseria morleyi la región de origen se
ubica en la parte noreste de la península, mientras que
para el pez Poecilia orri se ubica en la zona centroeste. Para P. llamasi pudo haber sido el sur de la
península de Yucatán la zona a partir de la cual
ocurrió la última diversificación, ahí se distribuye
ampliamente un haplotipo que podría considerarse
como ancestral y el número de cuerpos de agua
superficiales es mayor que en el norte de la península.
7687
Figura 2. Mapa de las localidades de Procambarus (A.) llamasi con la frecuencia de los haplotipos del gen COI propios
de cada población en la península de Yucatán. Sabancuy (Sa), Blanca Flor (Bl), Cacao (Ca), Chichankaanab (Ch),
González Ortega (Go), Mahahual (Ma), Nueva Jerusalém (Nu), Río Hondo (Rí), Xpujil (Xp) y Sisal (Si).
Tabla 4. Tabla de contingencia del análisis de relación geográfica de la red de haplotipos e interpretación de resultados
según la clave de Posada & Templeton (2011).
Clados
1-2
2-2
3-1
Chi-cuadrado
P
Cadena de inferencias
65,800
11,074
53,000
0,000
0,108
0,000
1-2-11-12 Expansión del área de distribución contigua
1-2-11-17 Resultado no concluyente
1-2-11-17 Resultado no concluyente
¿Constituye Procambarus (A.) llamasi un complejo
de especies?
La baja variación genética encontrada entre las
localidades muestreadas sugiere que P. llamasi es una
sola especie ampliamente distribuida en la península
de Yucatán. Una revisión morfológica de caracteres
diagnósticos como: caparazón con dos espinas
laterales y normalmente tres espinas branquiostegales
en cada lado, rostro ancho en su base con espinas
laterales y una espina acuminal larga y puntiaguda, el
primer par de pleópodos en el macho forma I con el
proceso mesial aplanado en sentido cefalocaudal, entre
otras, indica también que no existen diferencias que
pudieran sustentar la idea de que se trate de un
complejo de especies. Lo que sí existe es un cierto
grado de adaptación fisiológica local, ya que las
diferentes poblaciones de P. llamasi pueden adaptarse
a condiciones particulares de salinidad (Muñoz, 2009)
y pueden mostrar variaciones en algunas relaciones
alométricas.
Resulta interesante que los organismos de Río
Hondo muestren una alta diferenciación genética con
respecto a las demás poblaciones estudiadas, de las
que no difieren morfológicamente. La falla de Río
Hondo podría estar ocasionando la variación genética
encontrada, ya que podría ser una barrera física que
impide el flujo genético entre ellas. Esta falla provoca
condiciones contrastantes entre poblaciones muy
769
8
Figura 3. Árbol de distancia (Neighbor Joining) de 53 secuencias con distribución, haplotipos y grupo externo, basado en
el modelo nucleotídico: HKY. Valores de bootstrap en la parte superior de las ramas. ● indican los nodos para los que
fueron estimados los tiempos de divergencia en años.
Figura 4. Red de haplotipos del COI mitocondrial en
Procambarus (A.) llamasi de la península de Yucatán.
Los rectángulos grises indican transiciones, los rombos
indican haplotipos intermedios no encontrados en la
muestra. Las letras indican los diferentes haplotipos.
cercanas. La localidad de Cacao se encuentra a 6 km
de la de Río Hondo; sin embargo, hay una diferencia
altitudinal de 10 m entre ambas localidades y en Río
Hondo el flujo del río va hacia el este, mientras que en
Cacao el agua drena hacia el oeste. Este escenario
sugiere que dos poblaciones que están geográficamente muy cerca en realidad están completamente
aisladas una de otra.
AGRADECIMIENTOS
Expresamos nuestro agradecimiento al programa
PAPIIT-DGAPA de la UNAM que financió el
presente estudio mediante el proyecto IN214910-3
otorgado a Fernando Álvarez. Agradecemos también a
Laura Márquez que ofreció amablemente su
experiencia técnica para obtener las secuencias de
ADN.
770
9
Figura 5. Clados anidados de la red de haplotipos.
Dentro de cada óvalo se encuentra el haplotipo y las
iniciales de las localidades donde se distribuye. Los
números dentro de cada rectángulo indican el nivel de
anidamiento. Sabancuy (Sa), Blanca Flor (Bl), Cacao
(Ca), Chichankaanab (Ch), González Ortega (Go),
Mahahual (Ma), Nueva Jerusalém (Nu), Río Hondo (Rí),
Xpujil (Xp), Sisal (Si).
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773
Research Article
Phylogenetic relationships among the freshwater genera of palaemonid shrimps
(Crustacea: Decapoda) from Mexico: evidence of multiple invasions?
Alejandro Botello1 & Fernando Alvarez1
1
Colección Nacional de Crustáceos, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México
Apartado Postal 70-153, México 04510, D.F., México
ABSTRACT. Palaemonid shrimps form a large and diversified group distributed primarily in marine waters.
Within the family Palaemonidae the subfamily Palaemoninae is composed of 26 genera and more than 370
species inhabiting marine and fresh waters in epigean and hypogean habitats. One of the relevant questions
that have emerged in relation to the subfamily is how the invasion to freshwater has occurred in Mexico,
where six freshwater genera belonging to the Palaemoninae (Creaseria, Cryphiops, Macrobrachium,
Palaemonetes, Neopalaemon and Troglomexicanus), are present. The purpose of this study was to explore the
relationships among these freshwater lineages through a phylogenetic analysis based on partial sequences of
the 16S mitochondrial gene to elucidate if these genera are closely related and derived from a common
ancestor or if each lineage has invaded the freshwater habitat independently. The analysis included species
representing monotypic and diversified genera, from epigean and hypogean habitats and with complete and
abbreviated larval development. The results suggest that the invasion of freshwater occurred on four different
occasions and that the different lineages originated before the invasions of freshwater occurred.
Keywords: Palaemoninae, freshwater invasion, 16S mtDNA, phylogeny, Mexico.
Relaciones filogenéticas entre los géneros de camarones palaemónidos de agua dulce
(Crustacea: Decapoda) de México: ¿evidencia de invasiones múltiples?
RESUMEN. Los camarones palaemónidos forman un grupo grande y diversificado distribuido principalmente
en el ambiente marino. Dentro de la familia Palaemonidae la subfamilia Palaemoninae está formada por 26
géneros y más de 370 especies que habitan aguas marinas y dulces en hábitats epigeos e hipogeos. Una de las
preguntas relevantes que ha emergido en relación a la subfamilia Palaemoninae es cómo ha ocurrido la
invasión de especies en agua dulce, que en México, está representada por seis géneros dulceacuícolas
(Creaseria, Cryphiops, Macrobrachium, Palaemonetes, Neopalaemon y Troglomexicanus). El propósito de
este estudio es explorar las relaciones entre estos linajes dulceacuícolas mediante un análisis filogenético
basado en secuencias parciales del gen 16S mitocondrial para determinar si estos géneros están cercanamente
relacionados y derivan de un ancestro común o si cada linaje ha invadido el agua dulce independientemente.
El análisis incluye especies que representan un género diversificado y monotípico, de hábitats epigeos e
hipogeos, con desarrollo larval extendido y abreviado. Los resultados sugieren que la invasión del agua dulce
ocurrió en por lo menos cuatro ocasiones diferentes y que los diferentes linajes se originaron antes de que la
invasión del agua dulce ocurriera.
Palabras clave: Palaemoninae, invasión del agua dulce, 16S mtADN, filogenia, México.
___________________
INTRODUCTION
The crustacean family Palaemonidae with more than
930 species is predominantly marine, but includes
several important freshwater genera such as
Macrobrachium Bate, 1868 (De Grave et al., 2009).
The family is divided into the subfamilies Pontoniinae
and Palaemoninae, the latter composed by 26 genera
and more than 370 species, present in marine and
freshwater environments, and inhabiting both epigean
and hypogean water bodies (Jayachandran, 2001; De
Grave et al., 2009).
774
A relevant topic in the evolution of this group is the
invasion of freshwater (Ashelby et al., 2012), since
typically freshwater epigean palaemonids, such as
Macrobrachium, are dependent to a certain degree of
marine or brackish waters to complete their larval
development. However, a number of species in the
subfamily are strictly freshwater inhabitants with
populations completely isolated from brackish or
marine waters, with reduced dispersal capabilities and
often spatially constrained by geographic barriers. The
strictly freshwater species have an abbreviated or
partially abbreviated larval development with a
reduced number of larval stages and fewer and
relatively large eggs, allowing for the entire life cycle
to take place in freshwater (Alvarez et al., 2002; Mejía
et al., 2003).
In Mexico six genera of freshwater shrimps
belonging to the subfamily Palaemoninae are
distributed, creating a unique area of diversification
along the Gulf of Mexico slope. These genera include
endemic species with distribution ranges restricted to
one or few sites (Fig. 1).
1. Creaseria Holthuis, 1950. Monotypic genus that
includes Creaseria morleyi Creaser, 1936, with a
wide-ranging distribution in the Yucatan Peninsula, inhabiting caves and sinkholes. C. morleyi is
a strictly freshwater species with abbreviated
development; it co-occurs with other cave crustaceans in the freshwater part of anchialine habitats.
Creaseria is morphologically close to Palaemon
(Iliffe, 1993).
2. Cryphiops Dana, 1852. Constitutes a freshwater
genus that includes five hypogean species. The
Mexican species are C. (Bithynops) luscus
Holthuis, 1973 (Gruta del Arco, Rancho de San
Rafael del Arco, La Trinitaria, Chiapas), C. (B.)
perspicax Holthuis, 1977 (Cenote La Cueva,
Chincultik ruins, Montebello lake district, La
Trinitaria, Chiapas) and C. (B.) villalobosi
Villalobos, Nates & Cantú, 1989, from rivers and
streams in the Ocosingo valley, Chiapas
(Villalobos et al., 1989). Cryphiops is morphologically related to Macrobrachium (Holthuis,
1952).
3. Neopalaemon Hobbs, 1973. A monotypic genus
morphologically close to Macrobrachium, whose
single described species N. nahuatlus Hobbs, 1973,
is known only from the type locality in the
Mexican state of Oaxaca (Cueva del Guano); it is a
stygobitic population (Hobbs et al., 1977).
4. Troglomexicanus Villalobos, Alvarez & Iliffe,
1999. This genus comprises three freshwater
hypogean species distributed in Mexican caves. It
is closely related to Troglocubanus Villalobos,
1971, but the main difference resides in the lack of
dorsal spines in the rostrum of the Mexican
species. The species of Troglomexicanus are T.
perezfarfantae Villalobos, 1971 (Sótano de la
Tinaja, San Luis Potosí), T. tamaulipasensis
Villalobos, Alvarez & Iliffe, 1999 (Cueva del
Nacimiento del Río Frío, Tamaulipas) and T.
huastecae Villalobos, Alvarez & Iliffe, 1999
(Manantial de San Rafael, San Luis Potosí)
(Villalobos et al., 1999).
5. Macrobrachium. Represents the most species-rich
genus in the subfamily with more than 240
described species (De Grave & Fransen, 2011),
mainly distributed in tropical and subtropical
waters. Most of the species have an extended larval
development dependent on estuarine or brackish
waters to be completed (Jayachandran, 2001). The
Mexican strictly freshwater species from hypogean
waters are M. villalobosi Hobbs, 1973 (Río San
Antonio, Oaxaca) and M. acherontium Holthuis,
1977 (Grutas de Coconá, Tabasco); while M.
tuxtlaense Villalobos & Alvarez, 1999 (streams of
Laguna de Catemaco, Veracruz); M. vicconi
Román, Ortega & Mejia, 2000 (Río Perlas,
Chiapas); and M. totonacum Mejía, Alvarez &
Hartnoll, 2003 (Río San Antonio, Oaxaca) are
epigean species (Villalobos & Alvarez, 1999;
Mejía et al., 2003).
6. Palaemonetes Heller, 1869. This genus groups
around 30 species of brackish and freshwater
shrimps distributed in tropical and subtropical
waters around the world. Palaemonetes is
morphologically close to Calathaemon (Bruce &
Short, 1993). In Mexico five epigean freshwater
species occur: P. suttkusi Smalley, 1964 (Cuatro
Ciénegas, Coahuila); P. mexicanus Strenth, 1976
(Río Coy, San Luis Potosí; Rodríguez-Almaraz et
al., 2010); P. hobbsi Strenth, 1994 (Río Mante,
San Luis Potosí); P. lindsayi Villalobos & Hobbs,
1974 (La Media Luna, San Luis Potosí) and P.
kadiakensis Rathbun, 1902, from Tamaulipas,
Nuevo León and Veracruz (Strenth, 1994;
Rodríguez-Almaraz & Muñiz-Martínez, 2008)
(Fig. 1).
The purpose of this study was to explore the origin
and evolution of the strictly freshwater shrimps in the
subfamily Palaemoninae, which represent six genera
occurring in Mexico, using a phylogenetic analysis
based on partial sequences of the 16S mtDNA gene.
The main question to be addressed is if the invasion of
freshwater occurred once and then a secondary
radiation, already in freshwater, produced the different
genera that are distributed in Mexico or if several
Invasion of freshwater by palaemonid shrimps
775
Figure 1. Distribution ranges of the strictly freshwater genera of the subfamily Palaemoninae in Mexico. circles
correspond to the collection sites.
different invasions, from different lineages, have
occurred producing a wide an interesting convergence.
Samples and sequences
Twenty-two species belonging to ten genera from the
subfamily Palaemoninae, including monotypic and
specious genera, epigean and hypogean species, as
well as species with extended and abbreviated
development were selected. Euryrhynchus wrzesniowskii Miers, 1877, family Euryrhynchidae and
Gnathophylloides mineri Schmitt, 1933, family
Gnathophyllidae, were chosen as out-group's. The
tissue samples used for sequencing for the following
species were obtained from specimens deposited in the
National Crustacean Collection (CNCR) of the
Institute of Biology, National Autonomous University
of Mexico: Creaseria morleyi, Cryphiops luscus, C.
villalobosi, Macrobrachium acanthurus (Wiegmann,
1836), M. tenellum (Smith, 1871), M. tuxtlaense,
Neopalaemon nahuatlus, Palaemon northropi
(Rankin, 1898), P. ritteri Holmes, 1895, Palaemonetes
suttkusi and Troglomexicanus tamaulipasensis. The
sequences for the following species were obtained
from the GenBank: Macrobrachium rosenbergii (De
Man, 1879) (Australia); M. rosenbergii (Thailand);
Palaemon longirostris H. Milne-Edwards, 1837; P.
pandaliformis (Stimpson, 1871); P. serenus Heller,
1868; P. intermedius (Stimpson, 1860); Palaemonetes
atrinubes (Dakin, 1915); P. australis (Bray, 1976);
Periclimenaeus wilsoni (Hay, 1917); Pontonia
manningi Fransen, 2000; Pseudopalaemon chryseus
Kensley & Walker, 1982, Euryrhynchus wrzesniowskii
and Gnathophylloides mineri (Table 1). Total DNA
was extracted from the abdominal muscular tissue
following the standard phenol-chloroform method
(Hillis et al., 1996). A polymerase chain reaction
(PCR) (Saiki et al., 1988), was performed to amplify
one fragment of the ribosomal mitochondrial gene 16S
rRNA. The primers used were 16Sar (5′-CGC CTG
TTT ATC AAA AAC AT-3′) and 16Sbr (5′-CCG
GTT TGA ACT CAG ATC ATG-3′) (Schubart et al.,
2000). PCR amplification was carried out with an
initial denaturation step at 92°C for 90 s, followed by
35 cycles at 92°C for 60 s, annealing temperature of
50°C for 60 s, and extension temperature of 72°C for
776
Table 1. Species included in the phylogenetic study, with their: distribution, type of larval development, habitat and
CNCR/GenBank accession number.
Species
Creaseria
C. morleyi
Cryphiops
C. luscus
C. villalobosi
Euryrhynchus
E. wrzesniowskii
Gnathophylloides
G. mineri
Macrobrachium
M. acanthurus
M. tenellum
M. tuxtlaense
M. rosenbergii Australia
M. rosenbergii Thailand
Neopalaemon
N. nahuatlus
Palaemon
P. northropi
P. longirostris
P. pandaliformis
P. ritteri
P. serenus
P. intermedius
Palaemonetes
P. atrinubes
P. australis
P. suttkusi
Periclimenaeus
P. wilsoni
Pontonia
P. manningi
Pseudopalaemon
P. chryseus
Troglomexicanus
T. tamaulipasensis
Distribution
Larval development
Habitat
Accession number
Yucatan Peninsula, Mexico
Abbreviated
Stygobitic
CNCR 22723 / JF491337
Chiapas, Mexico
Chiapas, Mexico
Abbreviated
Abbreviated
Stygobitic
Freshwater
CNCR 5759 / JF491343
CNCR 5760 / JF491348
Guyana, Surinam and Brazil
Abbreviated
Freshwater
EU868654
Circumtropical
Extended
Marine
EU868659
Georgia, U.S.A. to Brazil
Baja California to Peru
Veracruz, Mexico
Indo-Pacific
Indo-Pacific
Extended
Extended
Abbreviated
Extended
Extended
Estuarine
Brackish
Freshwater
Brackish
Brackish
CNCR 21758 / JF491345
CNCR 22025 / JF491347
CNCR 13175 / JF491346
AY203920
AY203911
Oaxaca, Mexico
Abbreviated
Stygobitic
CNCR 4396 / JF491338
Atlantic
Europe
Guatemala to Brazil
California, U.S.A. to Peru
Australia
Australia
Extended
Extended
Extended
Extended
Extended
Extended
Coastal
Estuarine
Estuarine
Estuarine
Coastal
Marine
CNCR 20747 / JF491339
AJ640129
JF491340
CNCR 21015 / JF491341
AF439518
AF439516
Australia
Australia
Coahuila, Mexico
Extended
Extended
Abbreviated
Brackish
Brackish
Freshwater
AF439520
AF439517
CNCR 326 / JF491336
Gulf of Mexico
Extended
Marine
EU868702
East and West Atlantic
Extended
Marine
EU868705
Brazil
Abbreviated
Freshwater
JF491342
Tamaulipas, Mexico
Abbreviated
Stygobitic
CNCR 17030 / JF491344
90 s. This was followed by an additional extension for
180 s at 72°C. PCR products were purified using a
Qiagen QIAquick PCR Purification Kit, and cyclesequencing reactions were run with purified PCR
products and the BigDye Terminator Kit on a
Millipore Thermocycler. Reactions were cleaned
using Sephadex columns and then sequenced using an
ABI Prism 3100 automated DNA sequencer (Hillis et
al., 1996).
Sequences were aligned using MAFFT software
(Katoh et al., 2005), and visualized with BioEdit
(Hall, 1999). The best evolutionary model for the
nucleotide alignment was estimated using jModel Test
assuming the Bayesian Information Criterion (BIC), in
order to obtain the appropriate parameters to be
considered in further analyses (Posada, 2008).
Phylogenetic analysis
The phylogenetic reconstruction involved the use of
several approaches: maximum parsimony (MP),
distance (neighbour joining NJ), maximum likelihood
(ML) and Bayesian inference. The first three methods
were run in PAUP version 4 (Swofford, 2002). For
MP and ML we used a heuristic search adding
sequences randomly and testing branch support with a
1000 resampling bootstrap. Bayesian analyses were
run with MrBayes 3.2 (Ronquist et al., 2012). Each
Bayesian search performed two independent runs
starting with default prior values, random trees and
three heated and one cold Markov chains that run for a
million generations and sampled every 1000
generations to yield a posterior probability distribution
of 1000 trees. After eliminating the first 250 trees as
“burn-in”, we constructed a 50% majority-rule
consensus tree with nodal values representing the
posterior probability of every recovered clade. The
convergence of all parameters of the two independent
runs was also assessed using the program Tracer 1.5
(Rambaut & Drummond, 2007). The different
topologies were compared and a 50% consensus tree
using PAUP was obtained.
RESULTS
Sequences
A total of 24 sequences were analyzed, including outgroup, resulting in an alignment of 445 base pairs
showing 227 variable sites. Nucleotide frequencies in
the data matrix were A = 0.3246, G = 0.1841, C =
0.0812, and T = 0.4102. The evolutionary model that
best fit the 16S sequences according to jModel Test
with the BIC, was GTR+G+I (General Time
Reversible plus gamma parameter γ = 0.39 plus
invariable proportion sites I = 0.258) (Tavaré, 1986).
Phylogenetic analysis
The Bayesian consensus topology represented the
phylogenetic relationships among members of the
subfamily Palaemoninae. In this representation a basal
clade grouping Creaseria and Neopalaemon is
formed. Another two clearly separated clades result:
the first one composed by Palaemon and
Palaemonetes, and the second one divided in three
groups: one includes the species of Macrobrachium
with extended larval development, a second one
comprises Cryphiops, Macrobrachium species with
abbreviated larval development and Pseudopalaemon,
and the third one corresponded to Troglomexicanus
(Fig. 2).
DISCUSSION
The present study analyses the relationships among
the strictly freshwater shrimps of the subfamily
Palaemoninae distributed in Mexico considering also
species of Macrobrachium with extended larval
development, Palaemonetes from estuarine habitats,
and the related genera Palaemon and Pseudopalaemon.
The taxon sampling for this analysis was based on the
777
close morphological and genetic relationships among
these genera (Boulton & Knott, 1984; Murphy &
Austin, 2003).
The obtained topology shows a basal group formed
by Creaseria and Neopalaemon, both genera are
monotypic and stygobitic, occurring throughout the
Yucatan Peninsula and in northern Oaxaca,
respectively (Hobbs et al., 1977; Alvarez & Iliffe,
2008). Similar to our result, Porter et al. (2005)
obtained also a very early split of the ancestors of
Creaseria from the Macrobrachium/Cryphiops and
the Palaemon/Palaemonetes groups. Although the
lineage from which Creaseria derives may be very old
(Porter et al., 2005), C. morleyi probably evolved in
the last 1-5 million years in which time the Yucatan
Peninsula emerged and the first caves composing the
current anchialine systems were formed (Beddows,
2003; Botello & Alvarez, 2010). Morphologically,
Creaseria and Neopalaemon are very similar,
differing in a few characters such as the hepatic and
branchiostegal spines on the carapace, the setation of
the fifth pereiopod and the shape of the telson and
uropods (Hobbs et al., 1977).
The next division shows the separation of the
Macrobrachium/Cryphiops and the Palaemon/
Palaemonetes lines. In the former group Troglomexicanus tamaulipasensis clearly stands apart from
the rest of the species. Troglomexicanus is closely
related to Troglocubanus, which occurs in Cuba with
four species and in Jamaica with a single species
(Villalobos et al., 1999). Several authors agree in that
both genera probably had the same marine ancestor
(Villalobos, 1971; Hobbs et al., 1977; Villalobos et
al., 1999). Villalobos (1971) proposed a Cretaceous
origin for Troglomexicanus considering the probable
time of formation of the Sierra del Abra in
Tamaulipas, Mexico, where it occurs, while Chace &
Hobbs (1969) proposed a Miocene origin for
Troglocubanus with separate invasions of Cuba and
Jamaica.
In the other section of the clade, M. tuxtlaense
appears closely related to Cryphiops villalobosi, C.
luscus and Pseudopalaemon chryseus, all of which are
strictly freshwater species with abbreviated development. The close relationship between Macrobrachium
and Cryphiops has already been described by Pileggi
& Mantelatto (2010), whose results of a phylogenetic
analysis show C. brasiliensis and C. caementarius
completely nested within the diversity of species of
Macrobrachium. However, it is interesting to note that
M. tuxtlaense appears in our analysis more closely
related to P. chryseus than to Cryphiops spp., even
when important morphological differences, such as the
presence of a mandibular palp in Macrobrachium and
778
Figure 2. Consensus topology from the Bayesian analysis. Bootstrap values in the superior part of the branches. Posterior
probabilities expressed as percentages in the inferior part; only values above 50% are included. The strictly freshwater
species from Mexico appear in bold.
its absence in Pseudopalaemon, clearly separate them.
Macrobrachium acanthurus, M. tenellum and M.
rosenbergii, all with extended larval development for
a different grouping.
The Palaemon/Palaemonetes clade confirms their
morphological similarity showing the mixing of
species of both genera (Walker & Poore, 2003). Porter
et al. (2005) hypothesized that the split of the
Palaemon/Palaemonetes lineage from the Macrobrachium/Cryphiops line occurred in early Cretaceous
times. Both genera are cosmopolitan with brackish
and fresh water species (Jayachandran, 2001). It is
noteworthy that even within this clade, the two strictly
freshwater species, P. australis and P. suttkusi, are
situated in different branches, the former one grouped
with the Australian species and the latter one with a
European and the American species. Palaemonetes
suttkusi, and the rest of the Mexican freshwater
Palaemonetes, inhabits rivers that flow into the Gulf
of Mexico. For this reason it is possible that the
ancestor of these species belonged to the coastal
Cretaceous fauna, and that its diversification was
related to the uprising of the Sierra Madre Oriental
that began about 70 mya (Cevallos-Ferriz &
González-Torres, 2006).
The placement of the Mexican freshwater
palaemonid shrimps in different branches of the
obtained phylogeny and the proposed times of
separation of the different lineages involved, suggest
that the invasion of freshwater occurred at least four
times corresponding to the ancestors of: (1) Creaseria
and Neopalaemon; (2) Troglomexicanus; (3)
Macrobrachium and Cryphiops; and (4) Palaemonetes. Murphy & Austin (2005) found that the
presence of abbreviated development in a large set of
Macrobrachium species did not have any relation to
the phylogeny of the group, indicating a widespread
convergence to solve the problems imposed by the
freshwater habitat. In the present contribution this
widespread convergence is extended to include
species from another five genera, all of which display
large eggs and abbreviated development. Thus the
initial capability to invade the freshwater habitat must
have been present in the ancestor of all of these
different lineages, which Porter et al. (2005)
hypothetically situate in early Cretaceous times.
ACKNOWLEDGEMENTS
A. Botello acknowledges the support received via a
postgraduate scholarship from Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnología (CONACYT-167144) and from
Dirección General de Estudios de Posgrado (DGEP),
UNAM. Fernando Alvarez acknowledges the support
obtained through grant IN214910-3 from PAPIITDGAPA, UNAM. We gratefully acknowledge L.
Márquez for nucleotide processing and J.L. Villalobos
for his advice and assistance throughout this project.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 781-792, 2013Trophic ecology of Trichodactylus borellianus
781
Research Article
Feeding ecology of the freshwater crab Trichodactylus borellianus
(Decapoda: Trichodactylidae) in the floodplain of the
Paraná River, southern South America
Verónica Williner1,2 & Pablo A. Collins1,3
Instituto Nacional de Limnología, Universidad Nacional del Litoral (CONICET-UNL)
Ciudad Universitaria, Pasaje El Pozo s/n, 3000, Santa Fe, Argentina
2
Facultad de Humanidades y Ciencias, Universidad Nacional del Litoral (FHUC-UNL)
3
Facultad de Bioquímica y Ciencias Biológicas, Universidad Nacional del Litoral (FBCB-UNL)
1
ABSTRACT. Freshwater crabs are not commonly considered to be an important group in trophic webs, and
this might be due to a lack of knowledge about their trophic roles in aquatic ecosystems. Trichodactylus
borellianus is one of the most common and widely distributed freshwater crabs in the floodplains of the
southern South American rivers. The main objective of the present study was to examine the trophic role of T.
borellianus, in the floodplain of the Paraná River, and its relationships with the freshwater littoral community.
The trophic spectrum of this species was characterized for both sexes and individuals of different sizes (adults
and juveniles), throughout daily and seasonal cycles. Samples were collected from the aquatic vegetation of
three shallow lakes. The diet composition and the feeding activity of T. borellianus were evaluated through the
examination of the stomach contents and their degree of emptiness. This crab species consumed several plant
and animal items, including amoebas, rotifers, oligochaetes, copepods, cladocerans, and insect larvae.
Moreover, this species consumes filamentous and unicellular algae, diatoms, fungi, and macrophytic remains.
The predatory habits varied with the season and time of day, and variations in the feeding activity of the
juveniles and adults were detected and documented. The diversity of food items eaten by this crab suggests
that its trophic role in the community as an omnivore and opportunistic predator provides a connection among
several trophic levels from both aquatic and terrestrial communities.
Keywords: omnivore, trophic habits, stomach contents, detritus, macro-invertebrates.
Ecología trófica del cangrejo dulceacuícola Trichodactylus borellianus (Decapoda:
Trichodactylidae) en el valle de inundación del río Paraná, sur de Sudamérica
RESUMEN. Los cangrejos de agua dulce no son comúnmente considerados como un grupo importante en las
redes tróficas, y esto podría ser debido a falta de conocimiento acerca de sus funciones tróficas en los
ecosistemas acuáticos. Trichodactylus borellianus es uno de los cangrejos de agua dulce más comunes y
ampliamente distribuido en llanuras de inundación del los ríos del sur de Sudamérica. El objetivo principal del
presente estudio fue examinar el rol trófico de T. borellianus en la llanura de inundación del río de Paraná, y
sus relaciones con la comunidad litoral de agua dulce. El espectro trófico de esta especie se caracterizó en
ambos sexos e individuos de diferentes tamaños (adultos y juveniles), a través de los ciclos diarios y
estacionales. Se tomaron muestras en la vegetación acuática de tres lagunas diferentes. La composición de la
dieta y la actividad de alimentación de T. borellianus fueron evaluados mediante la observación de contenidos
estomacales y grado de repleción. Esta especie consume plantas y animales, incluyendo amebas, rotíferos,
oligoquetos, copépodos, cladóceros y larvas de insectos. Además, consume algas filamentosas y unicelulares,
diatomeas, hongos y restos de macrófitas. Los hábitos de consumo variaron entre estaciones del año y según la
hora del día. Las variaciones en la actividad trófica de juveniles y adultos fueron documentadas y analizadas.
La diversidad de alimentos consumidos por este cangrejo sugiere que su rol trófico en la comunidad como un
omnívoro y depredador oportunista, provee una conexión entre varios niveles tróficos de ambas comunidades,
acuáticas y terrestres.
782
Palabras clave: omnivoría, hábitos tróficos, contenido estomacal, detrito, macroinvertebrados.
___________________
Corresponding author: Pablo A. Collins ([email protected])
INTRODUCTION
Trophic webs are considered some of the main forces
that structure aquatic communities (Pascual & Dunne,
2006). Moreover, studies of the feeding ecology of
animals contribute to the knowledge of the nutritional
requirements of species, interactions with other
organisms, and community organization patterns over
evolutionary time (Lampert et al., 1992). According to
previous studies, freshwater communities are complex
assemblages influenced by the interactions and
dynamics among the food web components (Kerfoot
& DeMott, 1984). In such an habitat, assessing
diversity is one possible way to analyze the condition
of an environment. However, recent studies have
utilized another method to evaluate this. Indeed, data
on ecological interactions and functions of the species
are considered as an alternative measurement for
ecosystem studies (Woodward et al., 2005; Woodward,
2009). Fulton et al. (2003), noted that information on
predation is a crucial tool for modelling an ecosystemlevel analysis because this parameter shows the
direction of the flow of matter and energy that
determines the organization of communities.
In the floodplain of the Paraná River, South
America, aquatic vegetation is generally responsible
for the coverage in shallow-lakes, and it is an
important determinant of the physical and chemical
properties of the water as well as the structuring of the
littoral communities, providing potential food sites
and shelter for organisms (Chen & Barko, 1988;
Jeppesen et al., 1998; Poi de Neiff & Neiff, 2006).
Due to their abundance, freshwater decapods are an
important zoological group in these littoral environments (Collins et al., 2007); knowledge of the natural
diet of macro crustaceans is one of the necessary
factors for the understanding of trophic interactions.
Trichodactylus borellianus is common in
freshwater littoral communities and has a wide
latitudinal distribution; this species extends from the
Amazonas to Paraguay and the Paraná Basins in the
south (0°-35°S) (Lopretto, 1995; Magalhães &
Türkay, 1996; Magalhães, 2003, Collins et al., 2006a).
In addition, T. borellianus is part of the diet of many
fish, amphibians, birds, and mammals (Bonetto et al.,
1963; Cabrera et al., 1973; Massoia, 1976; Oliva et
al., 1981; Beltzer, 1983, 1984; Beltzer & Paporello,
1984; Bianchini & Delupi, 1987; Lajmanovich &
Beltzer, 1993; Lajmanovich et al., 2005). Based on
this information, the macro crustacean fauna can be
considered as an important connector of matter and
energy of the aquatic environment, aquatic-terrestrial
transition zone (ATTZ) and terrestrial environment.
Accordingly, it is necessary to generate information
describing the early stage of these trophic connections,
with one option being an analysis of the diet of this
species.
However, information on the biology and ecology
of T. borellianus remains scarce (Magalhães, 2003).
Therefore, this study focused on both the natural diet
of T. borellianus with regard to variations over time,
and the role of this crab in littoral freshwater
communities. The main objective of this study was to
evaluate the feeding activity of male and female and
different-sized (adults and juveniles) T. borellianus,
both daily and seasonally.
Study area
This study was conducted in the Paraná River and its
floodplain. This river is the largest channel of the La
Plata Basin and southern South America, and contains
85% of the total freshwater in Argentina. The river is
located within an alluvial valley that ranges from
approximately 13 to 56 km in width, with a slope of
0.036 m km-1. In the study area, the main channel is
located on the eastern margin and varies in width
between 2 and 4.2 km (Paoli et al., 2000). The western
area of the river has several islands, secondary rivers,
streams, and shallow lakes (Fig. 1).
Water runoff causes annual flooding during the
spring and summer, whereas low flow occurs in the
autumn and winter (Bonetto & Wais, 1995). The flood
pulse of the Paraná River is one of the most dominant
environmental factors which can change the chemical
and physical conditions of the floodplain, and affect
the crustacean populations (Collins et al., 2006a,
2006b; Depetris & Pasquini, 2007). The littoral zones
have free-floating and emergent macrophytes
(Eichhornia crassipes) covering extensive areas.
Other abundant aquatic plants are floating or emerging
species, such as Ludwigia peploides, Paspalum
repens, and Salvinia herzogii (Sabattini & Lallana,
2007).
Trophic ecology of Trichodactylus borellianus
Figure 1. Study area floodplain of Paraná River
(Argentina) with the sites for seasonal (■) and circadian
analyses (●).
Crab collection and gut content analysis
To analyse the trophic spectrum of Trichodactylus
borellianus, three selected ponds were sampled in four
seasons (Fig. 1). Using a hand net (area of 0.9 m2,
with a mesh size of 1 mm), three random points were
sampled below the aquatic vegetation at each site
(Williner & Collins, 2002). The assembly of
macrophytes was the same at all sampling sites, and
were mainly characterized by floating vegetation. The
temperature, pH, conductivity, and dissolved oxygen
were measured at each site. The river level was
registered using a limnigraph in the Santa Fe Port.
A circadian activity analysis was conducted at a
single sampling point in autumn. Specimens of T.
borellianus were collected under the shoreline littoral
vegetation. The crabs were collected using a 2 m2
mouthed trawl, with a 1 mm mesh size net, on three
days in the morning (9-10 am) and evening (6-7 pm),
and the capture effort was kept constant. Immediately
after being captured, the crabs were anesthetized by
cooling, and preserved in 75% ethanol. This method
of preserving the stomach contents has been used in
previous studies (Abelló, 1989; Chande & Mgaya,
2004; Collins et al., 2006b). The stomach contents
were quickly removed, fixed, and stained with
erythrosine to avoid the negative effect of digestion
after the death of the organism.
The specimens of T. borellianus were classified as
adult male, adult female, or juvenile according to their
abdominal characteristics (Lopretto, 1976). The
carapace width (CW), the distance between the two
first spines next to the eyes, was measured to the
783
nearest 0.1 mm using a calliper under a stereomicroscope.
The relative degree of stomach fullness was
determined immediately after removing the stomach
from the crabs. Each foregut was visually assessed by
a subjective scale ranked from 0 (empty) to 5 (full)
(Collins & Paggi, 1998); this visual assessment was
possible because the stomach of T. borellianus is a
thin-walled, translucent organ. After this analysis, the
entire stomach content was mounted on a slide on a
drop of glycerol (50%). The stomach contents were
then examined, using a stereomicroscope, and the food
items were measured, counted at 150x-600x resolution
power, and classified into the lowest possible
taxonomic group. We searched for the presence of
intact or empty filaments and for isolated cells to
identify different groups of algae. Diatoms were
recognised by their frustules, whereas the presence of
small fragments of leaves was useful in detecting
macrophytic remains. Fungi were recognised by the
presence of hyphae, and amoebas were determined by
shells or shell fragments. Oligochaetes were
recognised by their setae. Cladocerans were identified
by their carapace remains, post abdomens, antennae,
and spines; copepods were recognised by their
appendages. Chironomids were identified by their
head capsules, antennae, mandibles, ligula, paraglossa,
and posterior regions. Material in decomposition was
included in a category entitled "detritus," but this
material was not quantified.
The minimum number of crab stomachs needed for
the analysis of the trophic diversity for each sampling
period was determined by the Chao estimation of
species richness (Colwell, 2006), and the means of the
accumulative Shannon-Weaver function (Krebs,
1996). The diversity index was calculated after
observing the contents of each stomach. Thus, a
cumulative diversity curve was constructed to
determine the minimum number of stomachs required
to ensure the representativeness of the sample.
The dietary patterns of T. borellianus were
analysed using the Weighted Result Index (Rw)
(Mohan & Sankaran, 1988), applying the following
formula:
Q
ΦQ
i
i
i
i
· 100
where v is the volume percentage of food items and o
is the percentage of occurrence in the stomach
contents of each crab. Q takes into account the
deviation of Φ from the mean. The food items were
ranked in their order of importance using the
following formula:
784
45
|Φ
45
The value Φ was calculated as tan
45|
.
The volume of the food items was calculated by an
approximation to geometrical shapes using the size of
the items preyed upon from direct measurements
and/or data in the literature (Edmonson & Weinberg,
1971; Dumont et al., 1975; Ruttner-Kolisko, 1977). A
graphical representation of Rw index helped to
elucidate the relative contribution of the occurrence or
volume of every food item present in the stomach
contents. The index values allow comparisons among
the items following their order of importance (Mohan
& Sankaran, 1988). When the value of Φ ranged from
0 to 45, the food item comprised much of the volume
of the sample; in contrast, when the value of Φ ranged
from 45 to 90, the food item occurred more frequently
in the sample.
Statistical analysis
The normality and homoscedasticity of the data were
examined prior to performing statistical tests. The
differences in the crab size among the seasons were
analysed using a one-way analysis of variance
(ANOVA) test, and the circadian samples were
analysed using Student’s t-test. The detected differences were tested using the post-hoc Bonferroni test.
Comparisons of sex ratio deviations from the expected
1:1 rate were determined using the Chi-square test at a
95% significance level (Zar, 1996).
The distribution resulting from the degree of
stomach fullness was compared between juveniles and
adults; the degree of stomach fullness was also
compared between seasons and circadian samples,
using the Wilcoxon and Kruskal-Wallis test. The
coefficient of correlation was applied to evaluate the
feeding differences among size classes. The significance of the Weighted Result Index was tested among
samples, using an adaptation of the Student t-test, with
the value of the tangent used for the comparison (Zar,
1996).
RESULTS
Environmental conditions
All of the sampling sites showed aquatic vegetation,
including Eichhornia crassipes, E. azurea (85%
approximately), and Salvinia sp. (7%), with the
remainder represented by Limnobium sp., Azzolla sp.,
Pistia sp., Ludwigia sp., Paspalum repens, and
Hydrocotyle ranunculoides. The observed seasonal
fluctuations in the floodplain water level (1.3 to 4.4 m)
and temperature (4°C to 43.4°C) corresponded to the
natural cycle. The conductivity oscillated between 90
µS cm-1 (e.g., the environments of the Paraná River
floodplain) and 3,000 µS cm-1 (e.g., the environments
near the Salado River). The pH (7.4 ± 0.102 SD) and
dissolved oxygen (7.23 ± 0.544 mg L-1SD) showed
relatively constant values over time and were similar
among the sites.
Characterization of crab populations
Of the 695 crabs sampled during the study, 142
random specimens (55 males, 59 females, and 28
juveniles), were used to analyze the feeding habits. A
total of 80 crabs were subsampled to observe the
stomach contents for each season (20 for each one),
and 62 crabs were evaluated to reveal the circadian
differences in the diet (27 in the morning and 35 in the
evening). These numbers were derived from the
implementation of the diversity index for each
stomach, and a cumulative diversity curve was
generated to determine the minimum number
necessary to analyze. To ensure the representativeness
of the results, the quantity of observed stomachs was
two times more than those given by the cumulative
diversity curve. The carapace width of all of the
organisms collected ranged from 2.5-11.3 mm (Fig.
2). The size of the crabs differed between autumn and
the other seasons (one-way ANOVA(3; 79): 3.13; P =
0.036) in that smaller specimens were common in
autumn. However, the size of the specimen did not
differ according to the time of day (Test t(2; 61): 0.47; P
= 0.496) or sex (Test t(2; 113): 0.15; P = 0.700).
Moreover, the number of males and females was
similar during the day (Chi-square test χ2(2; 2): 1, P = 1)
and throughout the seasons (Chi-square test χ2(2; 4):
1.3, P = 0.779).
Trophic spectrum
The spectrum of food items consumed by T.
borellianus was wide, consisting of many plant and
animal items (Table 1), and with high Rw values for
oligochaetes, insects, and chironomid larvae (Fig. 3).
For certain food items (e.g., plant remains, cladocerans, copepods, amoebas) the Rw index indicated
significant differences across the seasons and times of
day (morning and evening) (Fig. 3). However,
differences between males and females were not
observed.
When the food items were correlated with the size
of the crabs (adults and juveniles), a trend in the
feeding behaviour was observed (Fig. 4). Plant
remains, amoebas, and insect larvae were mainly
preyed upon by larger individuals (6 to 10 mm of
carapace width), whereas filamentous algae, unice-
785
Figure 2. a) Size frequency of Trichodactylus borellianus samples from seasonal, and b) circadian analyses.
llular algae, chironomid larvae, and fungi were mostly
consumed by the small individuals (less than 6 mm of
carapace width). Other items, such as allochthonous
arachnids and ants, occurred sporadically along the
food spectrum of T. borellianus.
Feeding activity
The stomachs were analysed according to a fullness
index, which indicated variations in the feeding
activity of the crabs throughout the year (Fig. 5).
Lower values were recorded in winter, and higher
values were found in spring (Kruskal-Wallis test, H =
8.30; P = 0.0403). Moreover, differences existed
between morning and evening periods (Wilcoxon test,
W = 2.20; P = 0.0001) (Fig. 5): in the evening, adult
crabs had higher values of stomach fullness than
juveniles. In addition, the stomach fullness of adults
differed significantly between morning and evening
(Wilcoxon test W = 2.02; P = 0.0005), whereas the
stomach fullness of juveniles did not (Wilcoxon test,
W = 1.15; P = 0.1390).
The minimum number of stomachs necessary for
the analysis was different throughout the seasons and
the two daily sampling times: more stomachs needed
to be collected in the spring and evening than in the
winter and morning (Fig. 6). According to the
Shannon-Weaver function (H'), the trophic diversity of
the stomach contents was higher in the evening (H =
0.93) than in the morning (H' = 0.76). However, there
were no significant differences (Test t (2; 258): 0.15, P =
0.8822) between the index values among the stomachs
sampled in the morning and evening. According to the
Shannon index, it was necessary to analyze at least
eight stomachs from the morning collection, whereas a
minimum of twelve was required for the evening. The
Chao estimate indicated that between 9 and 13
stomach observations were required for the seasonal
samples (Fig. 6).
DISCUSSION
The wide spectrum of food items found in the stomach
of T. borellianus indicates that this crab acts as an
omnivorous and opportunistic predator. Crabs of both
sexes prey mainly upon animals that move slowly,
such as oligochaetes, chironomids, and other insect
larvae. Indeed, preying on evasive, slow-moving prey
could be a way to optimise the energy expended in
capturing food (Collins & Paggi, 1998). Among these
prey, the oligochaete plays an important role in the
diet of crabs, as it does in others animals, due to its
high protein content (50% of their dry weight)
(Popchenko, 1971; Ciancio et al., 2007).
We were interested in the nutritional value of the
macrophytic remains, which are an important item in
the floodplains of large rivers. Mattson (1980) stated
that energy would be more readily available from
plant matter than from animal matter, even though the
former has a lower content of nitrogen (e.g., aquatic
macrophytes may contain 0.9-4% of their dry weight)
(Karasov & Martinez del Rio, 2007). The nitrogen
content can vary among the plant species throughout
seasons and ontogenetic development. The high value
of the Weighted Result Index might indicate that T.
borellianus eats much volume of macrophytes to
obtain a sufficient nutritional quality. From an
evolutionary viewpoint, plant consumers have
developed many solutions to the problem of nitrogen
shortage. Crustaceans have evolved to host certain
endosymbiotic organisms in their digestive tracts
(Zimmer et al., 2001). Additionally, some crabs could
have consumed individuals capable of metabolising
cellulose, as reported for the shrimp Palaemonetes
pugio and freshwater crab Aegla uruguayana, which
assimilates cellulose from plant stems and algae
(Devercelli & Williner, 2006). Nevertheless, the
energy from plant consumption can vary according to
786
Table 1. List of food items recorded in the stomach contents of Trichodactylus borellianus from the floodplain of Paraná
River, Argentina, with a comparison of the Weighted Result index calculated on the elements eaten by specimens
sampled in the morning and evening. S = RWmorning–RWevening; df = degrees of freedom; T’S= RWmorning-RWevening; *
statistical difference between Weighted Result Index from morning and evening samples; + not quantified.
Food Items
Algae
Unicellular algae
Desmidiaceae
Triploceras sp.
Desmidium sp.
Closterium sp.
S
df
T’S
P
0.002
62
-0.58
0.21
Filamentous algae
Nostocaceae
Nodularia sp.
Nostoc sp.
Charaphyceae
Chaetophora sp.
Ulotricophyceae
Basicladia sp.
Oedogonium sp.
Bulbochaeta sp.
Xantophyceae
Tribonema sp.
Rivulariaceae
Rivularia sp.
Euchlorophyceae
Cladophora sp.
Rizoclonium sp.
0.015
Bacillariophyceae
Cyclotella sp.
Bacillaria sp.
Nitschia sp.
Navicula sp.
Chaetoceros sp.
0.006
Macrophyte Remains
Fungi
0.286
51
39
1.20
-6.36*
0,09
0.008
Food Items
Protozoa
Rhizopoda
Centropyxis sp.
Difflugia sp.
S
0.047
df
51
T’S
3.75*
P
0.01
Rotifera
Ord. Ploima
Brachionidae
Brachionus sp.
Notommatidae
Cephalodella sp.
Ord. Bdelloideo
Not identified
0.015
56
-0.62
0.32
Oligochaeta
Not identified
Hirudinea
Helobdella sp.
0.164
54
-130.64*
0.00000006
Copepoda
Calanoida
Cyclopoida
Macrocyclops sp.
0.121
62
-47.03*
0.0003
Cladocera
Chydoridae
Moina sp.
0.138
56
-8.18*
0.005
0.197
40
70.59*
0.000005
0.154
59
-23,91*
0.0047
Arachnida (terrestrial)+
47
62.63*
0.0000001
Insecta (aquatic larvae)
Diptera
Chironomidae
Chironomus sp.
Larissa sp.
Hyphomycetes
Ditritus +
the presence of bacteria in the gut (Foulds & Mann,
1978; Morgan, 1980; Fleeger et al., 1999). However,
decapods might also decompose cellulose in their
hepatopancreatic cells, similar to the process in
crayfish (Brown, 1995). In Cherax quadricarinatus, a
functional endoglucanase indicates that cellulose
substrates can be a source of energy for this species
(Crawford et al., 2004). In addition, as plant debris
Other insects (not
identified)
Ephemeroptera
Tricoptera
ANTS +
decomposes, the material contains greater amounts of
associated microorganisms, such as bacteria and fungi,
providing improved nutritional quality (Nordhaus et
al., 2006; Linton & Greenaway, 2007).
The microalgae ingested by T. borellianus may be
associated with sediment or other substrates because
the algae identified were mainly periphytic and
benthic algae (Vélez & Maidana, 1995). Their
787
Figure 3. Weighted result index (RW) of food items from the stomach content of Trichodactylus borellianus according to
the angle of preponderance from season and circadian samples. 1. Plant Remains, 2. Oligochaetes, 3. Chironomid larvae,
4. Insect larvae, 5. Cladocerans, 6. Copepods, 7. Amoebas, 8 Rotifers, 9. Filamentous algae, 10. Unicellular algae, 11.
Diatoms, 12. Fungi. ● Morning, ○ Evening.
ingestion might indirectly occur while the crabs are
cropping plant remains or other items. Furthermore,
the zooplankton consumed by T. borellianus confirms
that the studied community belongs to the littoralbenthic community. Chidorid cladocerans are
organisms that climb on the substrate or riparian
vegetation. Within the rotifer population, Brachionus
spp. comprises some species occupying littoral habits,
whereas Cephalodella sp. is a benthic species (José de
Paggi & Paggi, 2007).
Although our results could be masked by the
residence time of the food items in the stomach, it is
possible to assume that the diet composition could not
be influenced by this phenomenon. In the shrimp
Palaemonetes argentinus, another member of the
fauna of the Parana River, the mean residence time of
the stomach contents was 9 h (Giri et al., 2002), and
the total time required for the stomach of Jasus
edwardsii to empty was 10 h (Simon & Jeffs, 2008).
The time required in crabs might be less due to the
higher number of sclerotic structures in the stomach
(Icely & Nott, 1992).
Feeding activity
Differences in the trophic activity between juvenile
and adult crabs would indicate some type of temporal
segregation brought about to avoid competition; this is
caused by aggressive interactions in other decapods,
particularly when food or shelter is scarce or
unavailable (Lodge & Hill, 1994). These patterns
could suggest that T. borellianus adults feed on the
surface of macrophytes, whereas the juveniles prey
mainly at the bottom of the shoreline. Smaller
specimens search for food at the bottom of the littoral
zone. This pattern was evident in the differences in the
diet spectrum (Fig. 4). Other authors have similarly
suggested that the trophic habits of decapods change
with the ontogenetic stages. In marine crabs, adults of
Callinectes ornatus consumed more plants,
crustaceans, and fish than juveniles (Mantelatto &
Christofoletti, 2001). In the floodplain of the Paraná
River, juveniles of Palaemonetes argentinus feed only
on algae and plant remains, whereas adults have a
greater feeding item diversity (Collins, 1999).
788
Figure 4. Variations in frequency percentage of main preyed items as a function of size of Trichodactylus borellianus (r:
correlation coefficient, n: 462). ◊ Plant remains, * Amoebas, ♦ Insect larvae, ■ Filamentous Algae, ● Unicellular algae, □
Chironomid larvae, ○ Fungi).
Fungal consumption was mainly associated with
small crabs, and less consumption was observed in
large individuals. However, the incorporation of
detritus may be due to the inability of small crabs to
crush their prey, possibly as a result of less mouthpart
calcification, thus restricting their ability to capture,
cut, manipulate, and digest food. Furthermore, crabs
that were larger in size were found to have a greater
quantity of plant remains in their stomachs. Therefore,
it appears that adult specimens may eat macrophytes
more frequently than young crabs (Collins, 1999).
Similar ontogenetic differences in dietary habits have
been found in species with larval stages, and the
morphological changes during ontogeny lead to the
differential exploration of habitats and food sources
(Lumasag et al., 2007).
Differences in the diet composition among the size
classes of T. borellianus might be explained by
changes in the hardening and degree of calcification of
the gastric mills, feeding appendages, endosymbiotic
diversity, and/or time of endosymbiotic development
in the stomach and gut (Caine, 1975; Kunze &
Anderson, 1979; Factor, 1989; Zimmer & Topp, 1997,
1998). Although larger crabs tended to consume less
algae, this behaviour was not shown to be significant
in this study; however, this behaviour may reflect
some differences among size classes in their
preference for certain foods and their ability to detect
and capture these foods.
Trichodactylus borellianus consumed autochthonous and allochthonous material from the aquatic
environment. Terrestrial ants and arachnids may be
789
Figure 5. a) Degree of stomach repletion of stomachs of Trichodactylus borellianus from seasonal samples (means and
standard deviation), b) Fullness index (%) values of juveniles (black columns) and adults (white columns) from morning
and evening samples. Bars represent standard deviation.
Figure 6. a) Chao estimation of species richness to determine the minimum number of stomach observations of
Trichodactylus borellianus in each season, b) Shannon-Weaver trophic diversity index from morning and evening
samples.
considered an important material from neighbouring
habitats because they were consumed and, thereby,
incorporated into the food web. Woodward & Hildrew
(2002) suggested that the magnitude of external
contributions to the feeding preferences of the
consumers may influence the stability of food webs.
Because of its polytrophic habits, T. borellianus could
function as an energetic transformer at several trophic
levels throughout the year.
Our results were similar to those obtained from the
analysis of the natural diets of the sympatric
Neotropical crab, Dilocarcinus pagei (Williner &
Collins, 2002). Other decapods, such as Macrobrachium borellii and Palaemonetes argentinus, have
demonstrated similar roles in the trophic web of the
Río de La Plata system, by being important energy
carriers from the bottom to the top levels of the web
(Collins & Paggi, 1998; Collins, 1999; Collins et al.,
2007). As generalists, decapods can increase the
pathways within the food web, improving their
stability (Woodward & Hildrew, 2002) and the
connections between different communities (Collins et
al., 2006b). Moreover, similar to other decapods in the
floodplains of rivers with abundant aquatic vegetation,
this species could be the transformer of the abundant
vegetation that develops in these environments because T. borellianus consumes this production using
alternative methods. Based on this characterisation of
omnivory, it must be emphasised that these crabs
would cross the trophic relationships, thus promoting
the stability and complexity of the system (Diehl,
2003; Eubanks et al., 2003; Krivan & Diehl, 2005;
Thompson et al., 2009).
Although there are still large gaps in our
knowledge of many aspects of the Neotropical decapod
fauna, such as the predator-prey relationships,
digestion mechanisms, and nutrient absorption, this
study constitutes a step toward a better understanding
790
of the trophic relationships of the littoral aquatic
communities in the Río de La Plata System.
ACKNOWLEDGEMENTS
This work was supported by the grants of National
Agency for Science and Technology, through the
Fund for Scientific and Technological Research
(FONCYT) PICT 0136, PICT bicentenario 2159,
National Council of Scientific and Technical Research
(CONICET) PIP 2011-2013 052, and Universidad
Nacional del Litoral Caid 2009 PJ1482.
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793
Research Article
Experimental culture of the river prawn Macrobrachium americanum larvae
(Bate, 1868), with emphasis on feeding and stocking density effect on survival
Stig Yamasaki-Granados1, Marcelo García-Guerrero2, Fernando Vega-Villasante3
Francisco Castellanos-León2, Ronaldo O. Cavalli4 & Edilmar Cortés-Jacinto5
1
Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara
San Patricio de Melaque, Jalisco, México
2
Laboratorio de Acuicultura, Instituto Politécnico Nacional, CIIDIR Oaxaca, Calle Hornos 1003
Col. Noche Buena Santa Cruz Xoxocotlán, Oaxaca 71230, México
3
Laboratorio de Acuicultura Experimental, Centro de Investigaciones Costeras
Universidad de Guadalajara, Puerto Vallarta, Jalisco, México
4
Departamento de Pesca e Aquicultura, Universidade Federal Rural de Pernambuco
Av. Dom Manoel Medeiros s/n, Recife, PE 52171-900, Brazil
5
Programa de Acuicultura, Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste
S.C. Av. Mar Bermejo 195, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, B.C.S. 23090, México
ABSTRACT. The cauque river prawn Macrobrachium americanum occurs along the Pacific coast of
America. This prawn can grow to a large size, making it an interesting option for aquaculture production.
Currently, supplies of juveniles are limited because hatchery and laboratory-reared larvae are difficult to raise.
This study assesses larval survival for different combinations of stocking density and feeding from larvae
cultivated in green water. From these combinations, larvae fed with Artemia nauplii and maintained at a
density of 50 larvae L–1 had the highest survival.
Keywords: Macrobrachium americanum, larval development, feeding, survival, prawn.
Cultivo experimental de larvas de langostino Macrobrachium americanum (Bate, 1868),
con énfasis en alimentación y efecto de la densidad sobre la supervivencia
RESUMEN. El langostino de río Macrobrachium americanum, ocurre a lo largo de la costa Pacífica de
América. Este langostino puede alcanzar grandes tallas lo que lo convierte en una opción interesante para la
acuicultura. En la actualidad, el abastecimiento de juveniles a partir del cultivo de sus larvas en hatchery y en
laboratorio son difíciles de criar. Este estudio evalúa la supervivencia de las larvas con diferentes
combinaciones de alimento y densidades de población cultivadas en agua verde. A partir de estas
combinaciones, las larvas alimentadas con nauplios de Artemia salina, mantenidas a una densidad de 50
larvas L–1, tuvieron la mayor supervivencia.
Palabras clave: Macrobrachium americanum, desarrollo larvario, alimentación, supervivencia, langostino.
___________________
Corresponding author: Edilmar Cortés-Jacinto ([email protected])
INTRODUCTION
There are more than 220 species of freshwater prawns
in the genus Macrobrachium (Bate, 1868) (New,
2002). Some species, such as M. americanum or M.
carcinus, reach large sizes, which make them
attractive to fisheries. Because of overexploitation,
pollution, and human impact on rivers and shorelines,
their populations have declined in Latin America
(Mantellato & Barbosa, 2005). In Mexico, protective
regulations have been developed (NOM-009-PESC1993; Diario Oficial de la Federación, Mexico City,
August 2006). Exotic species, such as M. rosenbergii,
the only species of this genus whose production relies
794
on aquaculture, may cause ecological problems (Yan
et al., 2001). Cultivation of native species may
provide good yields when grown in their place of
origin, and production does not affect habitat
conservation. For example, repopulation or insertion
of laboratory-reared juveniles can be placed in
locations where prawns are disappearing because of
overfishing, pollution, or habitat destruction. Additionally, diversification of fisheries products, based on
farming of native species could reduce the environmental impact of crustacean cultivation and could
better fit with local markets (Vega-Villasante et al.,
2011). Macrobrachium americanum is one species
that has potential for aquaculture, yet has not been
sufficiently studied.
This prawn is found in rivers of the Pacific coast of
the Americas, from Isla Cedros (Baja California,
Mexico) to Paita, Perú (Hendrickx, 1995). Local
fisheries have severely diminished the natural
populations, yet there is a lack of field studies that
may provide information about the current status of its
populations. Local fishermen observed that with each
passing year, fewer prawns appeared in traps and nets.
Some studies suggested its productive potential
(García-Guerrero, 2009, 2010; García-Guerrero et al.,
2011), because M. americanum is similar to prawns
that are currently cultivated. Unfortunately, production
of larvae is a major bottleneck because appropriate
larval production techniques have not been developed.
Success in larval production in the laboratory is the
main goal before production or conservation purposes
can be seriously pursued. Field and laboratory studies
are needed to identify ideal larval conditions,
specifically nutritional and water quality requirements.
Previous studies found that Macrobrachium larvae
need live and fresh food to survive, mainly Artemia
nauplii or fresh ingredients, such as fish meet or egg
custard (Araujo & Valenti, 2007). For M. americanum,
Monaco (1975) is the only study offering preliminary
results on larval rearing, suggesting the utilization of
fresh food in low salinity water. The purpose of the
present study is to determine whether some low
stocking densities in combination with food and water
quality may result in higher survival rates for larvae
cultivation.
General procedure
M. americanum (Bate, 1868) adults were caught in
Río Coyuca (17º03′36.14”N, 108º27′42.78”W) in
Coyuca de Benítez, Guerrero, Mexico, with traps, by
net, and by hand. Only specimens with all legs,
including berried females, were collected. They were
transported and cultivated as described by GarcíaGuerrero & Apún-Molina (2008). Berried females
were placed in individual 50 L plastic tray tanks and
eggs were monitored. Hatching was verified as
described by García-Guerrero & Hendrickx (2009). At
48 h before hatching, females were transferred into
150 L plastic tanks filled with freshwater at 28°C and
continuous aeration to maintain dissolved oxygen
levels >6 mg L-1. Most larvae hatched at night; the
next morning, they were collected with a siphon, aided
by their positive response to light, and transferred to
50 L experimental replica tanks with continuous
aeration. Larvae were counted after mixing the water
by gentle movement with a paddle. Then a 50 mL
sample was taken and all larvae from this sample were
counted five times to determine density. Water in
experimental tanks was filtered (5 μm) and passed
through a UV lamp. To prevent diseases, parasites or
bad water quality, water was treated with the
following chemicals: EDTA (0.5 mg L–1; Scelzo,
1998), iodine (dissolved at 1.75%), calcium hydroxide
(20 mg L–1; Mallo & Fenucci, 2004), copper sulfate
(125 mg L–1; Scelzo, 1997), formaldehyde (1×10–5
ppt; Hernández-Valencia, 2010) and sulfamethoxazoletrimethoprim (4×10–2 ppt; 23,750 mg +1,250 mg;
Laganà et al., 2011). A 5 hp blower (Sweetwater®,
Apopka, FL, USA) and diffusers were used to
maintain continuous aeration. Temperature was
monitored daily and maintained at 28 ± 0.5°C; pH was
measured weekly with a pH meter (American
Marine®, Ridgefield, CT, USA), and maintained at
8.2 ± 0.1. Daily water changes consisted in 20% water
volume in each tank. Hypersaline water was used to
raise salinity, which was set at 6 ppt during the first 24
h and then varied in agreement with Table 1
(Hernández-Valencia, 2010). Dissolved oxygen was
monitored daily (YSI 55 oxymeter, YSI, Yellow
Spring, OH) and maintained at levels above 7.0 mg
L–1. Natural photoperiod was 14 light and 10 dark,
without direct sunlight. Green water was prepared in a
16 m3 concrete outdoor tank filled with fresh water.
This was a mixture of Chaetoceros spp. (Ehrenberg),
Chlorella sp. (Beijerinck), and Isochrysis galbana
(Parke). This culture was managed as described by
Chu (1989) and Bray et al. (1990), and maintained at a
concentration of 4×105 cells mL–1 (HernándezValencia, 2010). The concentration of the culture was
measured daily. Larval stages were determined
following the criteria of Choudhury (1970, 1971).
Before starting an experiment, some assays were
performed. Those assays were made in succession, so
the positive results in one influenced the next one. The
first assay determined if females should be collected
from the wild with recently-produced eggs or eggs
close to hatching, based on egg clutch appearance and
Experimental culture of Macrobrachium americanum larvae
Table 1. Relationship between cultivation day and
salinity utilized during the larval culture of river prawn
Macrobrachuim americanum.
Day
0
1-2
3-4-5
6-8
9-10
11-13
14-15
16
17-18
19-20
21-22
23-24
25-28
29-30
31-32
33
34-37
38-44
45-84
49-84
Salinity
6
8 -10
12, 14, 16
17, 18, 18
19-20
20
21
23
25
25
26
27
28
28
27
26
25
25
25
25
hatching rate. Several females were captured with
eggs at initial or late developmental stages, as
described by García-Guerrero & Hendrickx (2009).
Only larvae coming from females collected with eggs
close to hatching were included in subsequent assays,
because females with recently-produced eggs developped infections. This problem was mostly caused by
fungi and partial infections of egg masses, so the
hatching rate was lower.
The second assay was designed to determine the
proper food. Four different meals were prepared,
similar to what is normally used for other
Macrobrachium larvae (Monaco, 1975; Daniels et al.,
1992; New, 2002; Araujo & Valenti, 2007). Larvae
were stocked at a density of 50 L–1 in water with
microalgae maintained at a concentration of 4×105
cells mL–1. The following diets were used: D1 (dry and
pulverized white fish Chirostoma sp. of Mexico); D2
(recently- hatched Artemia nauplii; D3 (live
zooplankton (several live copepods, mixed, and
unidentified) collected in a shrimp farm at Coyuca de
Benitez, Gro., Mexico); D4 (fresh bonito Sarda sp.
meat. Larvae and microalgae density were measured
every day. Food was given at fixed times and rations:
07:00 (30%), 10:00 (20%), 12:00 (20%), 14:00 (15%),
and 18:00 (15%). Since Artemia nauplii were easier to
795
manage, larvae were fed with recently-hatched and
refrigerated Artemia nauplii in further assays.
The third assay was based on microalgae
combinations (green water) in the experimental units.
Chaetoceros sp. and green water treatments were
prepared and maintained at 12 ppt. Chaetoceros sp.
was grown in 200 L fiberglass indoor columns, while
green water was prepared in a 16 m3 outdoor tank.
Larvae were stocked at a density of 50 L–1. After
hatching, Artemia nauplii were refrigerated for one
hour; then fed to the larvae (three nauplii per mL
every day starting with the second day). Nauplii (were
previously disinfected according to the instructions
provided by the supplier MS-222, Argent Chemical
Laboratories, Redmond, WA). In the green water
culture, larvae survived three days more in comparison with Chaetoceros water; therefore, green water
was used in further experiments.
Based on these results, an experiment was
designed to test larval stocking densities among
treatments. Low densities were chosen to avoid
cannibalism, which is common in this genus (Barros
& Valenti, 2003). Densities were: 10 (T1), 20 (T2), 30
(T3), 40 (T4), and 50 (T5) larvae per liter. Nauplii were
provided at 07:00, 10:00, 13:00 and 16:00 h, and the
water tested to maintain a concentration of 3 nauplii
per mL. Green water was maintained in all treatments
at a concentration of 4×105 cells L–1. Salinity in the
tanks was adjusted as presented in Table 1.
Statistical analysis
The means for survival were calculated for all
treatments. Subsequently, means were compared by
ANOVA and when differences were present, a further
comparison was made with Fisher’s Least Significant
Difference (LSD test, P < 0.05). The means of ∞
survival (%) over time showed two trends; therefore
two models were used to describe them. The first
model (-µt + 100) was defined as mortality index (µ).
This linear model was valid from 0 …t0, in which the
last value corresponds to the intersection point. The
second model was described as an exponential model:
Ae-(t-t0) in which A is survival estimated at time t0, e
is the base log and ∝ is the exponential decay rate and
is defined as morbidity. The criteria used to determine
the parameters of the models imply that the area below
the curve described by the mean of survival of each
treatment is equal to the area below the curve of the
model. Linear trends in survival, which depends on
different densities during the first week (acclimation
time), was analyzed with a quadra-tic model (Shearer,
2000). Percentage of survival for this time period was
calculated as:
796
# LPA( 01)  100% L# Lini1
in which 100% L is the percentage of larvae at
stocking; #L PA (0-1) is the amount of larvae at the end
of the first week and #Lini is the amount of larvae at
stocking. Differences in survival between treatments
were determined at the end of the trial.
RESULTS
No differences in larval survival were observed among
the experiments with different food types (Fig. 1).
However, Artemia nauplii were better in terms of
water transparency and odor. This diet was easier to
manage and had better acceptance by the larvae,
which was determined by the existence of nauplii
traces in larval digestive tracts.
The formal experiment lasted 12 weeks, at the end
of which at least 100 postlarvae were obtained.
Duration and day of appearance of larval stages are
presented in Table 2. In agreement with the regression
formulae of mortality per treatment, differences in
survival denote that the lowest survival rate was
obtained in T2 (Fig. 2); however, there were no
statistical differences when comparing the slopes
between treatments for the entire trial (P < 0.05). The
highest correlation with mortality was between T2 and
T3 (r2 = 0.999), while the lowest correlation was
between T1 and T5 (r2 = 0.840). Treatment T1 had
higher mortality compared to the others, at least until
week 6 ((0-12) = 0.35), followed by T3 and T4 (both
with (7-12) = 0.70). Treatment T2 and T5 had mortality
slopes of ((7-12) = 0.87) and ((7-12) = 0.71),
respectively. Mean survival during acclimation
(morbidity) between treatments was compared (P <
0.05), and statistical differences are presented in
Figure 3, which shows that survival directly increases
with density.
DISCUSSION
During egg development, the egg mass on berried
females of M. americanum could get infected by fungi
or parasites (García-Guerrero, 2009; García-Guerrero
& Hendrickx, 2009). In the wild, females clean and
groom the eggs and remove those which are dead or
infected (García-Guerrero, 2009). The stress from
captivity may inhibit this behavior (Graziani et al.,
1993), and this could be a cause for egg mortality. The
green water technique is often used for marine shrimp
larval culture because it provides less direct light and
nitrogen waste (Nunes et al., 2011).
Figure 1. Survival during experimental culture of river
prawn Macrobrachium americanum larvae fed with
different types of food.
Table 2. Days of apparition of developmental stages
during the larval development of river prawn Macrobrachuim americanum during the culture.
Day
Stage
0
1-2
3-4-5
6-8
9-10
11-18
17-18
19-23
24-28
29-37
38-44
45-84
49-84
I
II
III
IV
V
VI
VI, Vl
VII
VIII
IX
X
XI
I, PL
Some food treatments do not seem suitable for
larval culture since most of the dead larvae had empty
or almost empty digestive tracts. Fresh fish utilized as
food in the feeding trials was rarely eaten by the
larvae. Such meals are hard to turn into particles that
are less than 100 μm. The larger particles quickly
loose freshness and contaminate the water (Monaco,
1975). Additionally, there is no evidence that dried
and pulverized fish was eaten by larvae in the Monaco
study. Copepods seem to be the food which less
deteriorates water quality, but were hard to obtain and
have no proven nutritional value. Artemia nauplii were
too large for early larval stages. We refrigerated
Artemia nauplii to reduce movement, but early larvae
did not have the capacity to catch them. Monaco
797
Figure 2. Survival during experimental culture of river prawn Macrobrachium americanum larvae stocked at different
densities. Bilinear adjustments of the five treatments, where: wide line: Mortality, slim line: Morbidity (big loss of life),
black spots: original values (means) of percentage of survival. T 1 = 10 larvae L–1; T2 = 20 larvae L–1; T3 = 30 larvae L–1;
T4 = 40 larvae L–1; T5 = 10 larvae L–1.
(1975), used Artemia nauplii together with Chlamydomonas to feed larvae of this species, but with little
success. It is unknown if a diet of Artemia nauplii
meets the nutritional requirements for these larvae.
The use of Artemia is common in the larval culture of
M .rosenbergii (Barros & Valenti, 2003; Velu &
Munuswamy, 2008), but these larvae are larger than
M. americanum larvae. In general, feeding problems
were the main cause for low survival. We assume that
larvae in our experiment did not have sufficient
energy to successfully molt to the next stage due to a
lack of nutrition. Although the results of our
experiments does not offer conclusions about proper
nutrition, previous studies showed that feeding is one
of the main keys to larval survival (García-Guerrero &
Apún-Molina, 2008; García-Guerrero, 2010), which in
fact is defined as the principal index to determine
success or failure of larval cultivation (Daniels et al.,
1992).
From previous research with prawn larvae (Anger,
2001; Anger et al., 2009), it is known that physiological and anatomical differences between stages
798
Figure 3. Percent of survival (± standard error) at the end
of the acclimation week (first week) for river prawn
Macrobrachium americanum larvae stocked at different
densities. There were no statistical differences (P > 0.05)
when comparing the survival percentages among
treatments for the acclimatization week. (*) This symbol
indicates the existence of correlations (P > 0.05) among
treatment values.
affect survival, particularly their ability to eat during
the first three stages, when physiological
readjustments require additional energy (Agard,
1999). Recently-hatched larvae still have yolk, which
enables them to survive one or two molts without
feeding (García-Guerrero & Hendrick, 2009).
Afterwards, larvae must feed (Choudhury, 1970;
Monaco, 1975), and actively search for food particles
that are suitable and easy to catch (Persoone &
Sorgeloos, 1980). Correia et al. (2000), showed that
M. rosenbergii larvae become more voracious from
Stage VII onwards and Artemia nauplii is routinely
used as a food source for larvae. However, if larvae
did not feed properly in previous stages, they
ultimately die since they are too weak to pursue any
kind of prey. This is a point-of-no-return, the moment
when larvae had lost their chance for survival (see
Anger, 2001).
Our results also showed that density is the second
most important cause of larval death. Differences in µ
values after the first week indicated that higher
densities provided better survival during cultivation. It
seems that mortality during the first week is related to
low stocking density because the highest mortality
occurred at the lowest stocking density, 10 larvae L–1
(29.7%, µPA(week 0-1) = –29.744). The highest survival
occurred at 50 larvae L–1 8.4%, µPA(week. 0-1) =
–8.4013). Morbidity occurred after the first week.
Studies using different stocking densities showed
significant differences in survival; higher survival
occurred at lower stocking density, but those studies
used M. rosenbergii, which has larger larvae at
hatching and has well established larval cultivation
techniques (100 larvae L–1 Macrobrachium rosenbergii;
Nhan et al., 2009), showing that density heavily
affects larval survival at high stockings (Graçá-Melo
& Brossi-Garcia, 2005). Nhan et al. (2009), found that
densities over 200 are critical since tolerance to stress
and starvation decreases at higher densities. According
to these authors, recommendable densities are about
100 larvae L–1; low densities imply more available
nauplii per larvae, but also more surplus nauplii in the
culture which negatively affects water quality and has
a negative effect on survival (Lavens et al., 2000).
Barros & Valenti (2003), noticed that high densities of
nauplii encouraged larvae to consume more food.
Prawn hatcheries commonly use larval-rearing
densities ranging from 40-60 larvae L–1 in green water
systems and 80-100 larvae L–1 in open and
recirculation systems (Phuong et al., 2006). All these
findings apply to M. rosenbergii, where welldeveloped production techniques exist.
In conclusion, suitable, small live food is one of
the main concerns for raising M. americanum larvae.
To improve survival, and considering the results of
our study, a density of 50-200 larvae L–1 is
recommended, together with live food smaller than
Artemia nauplii, such as some freshwater rotifers,
which has been suggested by several authors (Lovett
& Felder, 1988; Lubzens et al., 1989).
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank Sergio Hernández and Ahiezer Hernández
for their hard work and support to complete this study.
The authors thank Rick Straube for help with the early
draft of this manuscript. Ira Fogel of CIBNOR
provided the final editorial improvements. The project
was supported by CONACYT research grant 156252/
060C, REMAS 034, 057, and CIBNOR project
AC0.8. S.Y.G is a recipient of a CONACYT
fellowship (77608).
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Portada LAJAR-2013 (2).psd - Latin American Journal of Aquatic

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