Vanessa Valdés - Doctorado en Ciencias Naturales para el Desarrollo
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Vanessa Valdés - Doctorado en Ciencias Naturales para el Desarrollo
Universidad Nacional Instituto Tecnológico de Costa Rica Universidad Estatal a Distancia de Costa Rica Programa Mesoamericano de Doctorado en Ciencias Naturales para el Desarrollo Prevalencia de la parasitosis gastrointestinal de artiodáctilos y primates de los zoológicos de Panamá. Vanessa V. Valdés S. M.Sc. Becaria IFARHU-SENACYT-Panamá Director de Tesis: Dr. Tonatiuh A. Cruz Sánchez Trabajo sometido a consideración del Tribunal Evaluador como requisito para optar al Grado de Doctora en Ciencias Naturales para el Desarrollo con énfasis en Manejo de los Recursos Naturales. Costa Rica, marzo 2011 TRIBUNAL EXAMINADOR Esta Tesis fue revisada por el Tribunal Examinador del Programa de Doctorado en Ciencias Naturales para el Desarrollo _____________________________________ Director de Tesis Doctoral: Dr. Tonatiuh A. Cruz Sánchez Universidad Autónoma de México-Cuautitlán _______________________________ Dra. Claudia Charpentier Universidad de Costa Rica Asesora _______________________________ Dr. Jorge Camacho Instituto Tecnológico de Costa Rica Asesor ___________________________________ Vanessa V. Valdés S. M.Sc. Estudiante 2011 ii AGRADECIMIENTO Durante los años de realización de esta Tesis Doctoral, muchas personas me han apoyado y a todas ellas quiero expresarles mi gratitud. Un eterno agradecimiento a Dios por darme la salud y energía necesaria para culminar con éxito este gran proyecto de mi vida. En primer lugar, quisiera expresar mi más sincero agradecimiento a mi director de tesis y mis asesores. Al Dr. Tonatiuh Cruz, quien me ha dado la oportunidad y la confianza en el decurso de esta tesis. Sus consejos, calidad científica y dedicación han sido fundamentales para dar forma a este trabajo. Mi agradecimiento a la Dra. Claudia Charpentier quien en todo momento estuvo allí dándome sus atinadas críticas y sugerencias, sin las cuales no hubiera sido posible alcanzar este proyecto. Al Dr. Jorge Camacho, quien con su alta calidad científica, me orientó en cada uno de los momentos solicitados. Mi agradecimiento al Dr. Tomás de Jesús Guzmán, Coordinador General del Doctorado y al Dr. Ruperto Quesada Monge, Coordinador del énfasis en Manejo de los Recursos Naturales, quienes siempre me dieron aliento y estímulo para alcanzar esta anhelada meta: Mi formación profesional. También, quiero darle mi más sincera gratitud a la Dra. María de los Ángeles Álvarez y a la Dra. Zaira Munguía, quienes docentes del doctorado, fueron y son grandes más que orientadoras y amigas. iii Deseo hacer extensivo este agradecimiento al Dr. Azael Saldaña, al Dr. José Calzada y a la Lic. Vanessa Pineda, investigadores del Instituto Conmemorativo Gorgas de Estudios de la Salud (Panamá), quienes me brindaron su apoyo técnico y especializado durante los dos meses de estancia que estuve con ellos. Al Dr. Jorge Castrellón Montelongo, a la Dra. Elvia López Pérez y al Dr. Adolfo Palma Trujano, quienes durante mi estancia en la Universidad Autónoma de Chapingo (México), me brindaron en todo momento su apoyo incondicional en la transmisión de conocimientos, revisión de técnicas y resultados. Expreso mi más sincera gratitud al Dr. Carlos Caballero, Médico Veterinario del Zoológico El Níspero, y a la Dra. Diorene Smith veterinaria del Zoológico Municipal Summit, quienes con gran entusiasmo apoyaron, constantemente, mi proyecto de investigación. Al Lic. Adrián Benedetti, Director del Zoológico Municipal Summit, por abrirme las puertas del Zoológico de forma incondicional. No es fácil llegar, se necesita ahínco y deseo; pero, sobre todo, apoyo como el que he recibido durante este tiempo. Ahora más que nunca agradezco a todas aquellas personas que de una u otra forma colaboraron para la culminación de este trabajo. A todos ellos muchas gracias... Vanessa iv DEDICATORIA A Dios por darme salud y energía para seguir adelante, a mi esposo José, mis hijos José Longino y Diego Andrés, quienes son la razón de mi vida, y a mi madre Flora Sánchez quien es más que una madre, es una gran amiga Con amor... Vanessa v ÍNDICE GENERAL Página AGRADECIMIENTO ........................................................................................................ iii DEDICATORIA ................................................................................................................. v ÍNDICE GENERAL .......................................................................................................... vi ÍNDICE DE CUADROS ..................................................................................................... x ÍNDICE DE FIGURAS ..................................................................................................... xii ÍNDICE DE ANEXOS ..................................................................................................... xiii RESUMEN ..................................................................................................................... xiv SUMMARY ................................................................................................................... xviii INTRODUCCIÓN .......................................................................................................... xxii CAPÍTULO I INTRODUCCIÓN AL ESTUDIO ....................................................................................... 1 1.1. Antecedentes ................................................................................................... 2 1.2. Planteamiento y definición del problema...................................................... 7 1.3. Alcances y Limitaciones ............................................................................... 11 1.3.1. Alcances o proyecciones ............................................................................. 11 1.3.2. Limitaciones ................................................................................................. 11 1.4. Objetivos ........................................................................................................ 12 1.4.1. Objetivo General .......................................................................................... 12 1.4.2. Objetivos Específicos .................................................................................. 12 1.5. Supuestos o Hipótesis .................................................................................. 12 1.6. Justificación................................................................................................... 14 CAPÍTULO II MARCO TEÓRICO ......................................................................................................... 18 vi 2.1. Influencia de los factores ambientales y del factor humano en la existencia de focos de parásitos ................................................................................. 19 2.1.1. Factores abióticos ....................................................................................... 19 2.1.2. Factores bióticos ......................................................................................... 20 2.2. Ecología de los parásitos ............................................................................. 21 2.2.1. Actuación de los factores ecológicos sobre los seres vivos ........................ 23 2.2.2. Factores ecológicos que influyen en la producción de enfermedades parasitarias .............................................................................................................. 24 2.2.3. Factores que influyen en la densidad del parásito y su distribución ........... 25 2.3. Mecanismos de Transmisión ....................................................................... 28 2.4. Parásitos, biodiversidad y conservación .................................................... 29 2.5. Distribución de los Parásitos ....................................................................... 31 2.5.1. Factores que dependen del parásito ........................................................... 31 2.5.2. Factores que dependen del medio ambiente ............................................. 32 2.6. Impacto económico de la parasitosis en animales .................................... 32 2.7. Comportamiento ambiental: actitud, valores y conocimientos en conservación ambiental ............................................................................................... 33 2.7.1. Actitud Ambiental ......................................................................................... 34 2.7.2. Valores ambientales .................................................................................... 36 2.7.3. Conocimientos en Conservación Ambiental ................................................ 38 CAPÍTULO III DISEÑO METODOLÓGICO ........................................................................................... 41 3.1. Tipo de estudio .............................................................................................. 42 3.2. Área de Estudio ............................................................................................. 44 3.2.1. Condiciones climáticas del área de estudio. ............................................... 46 3.3. Materiales y Métodos .................................................................................... 47 3.3.1. Unidades de muestreo ................................................................................ 47 3.3.2. Unidades de análisis ................................................................................... 47 3.3.2.1. Muestreo de heces en terreno ................................................................. 51 3.3.2.2. Muestra de los visitantes y de los trabajadores de los Zoológicos .......... 51 vii 3.4. Variables generales del estudio y su modelo ............................................. 53 3.4.1. Variable independiente: Factores del medio ambiente ............................... 54 3.4.2. Variable Dependiente: Prevalencia de la parasitosis gastrointestinal ......... 58 3.5. Técnicas e instrumentos de recolección de datos .................................... 59 3.5.1. Análisis documental ..................................................................................... 59 3.5.2. Técnica de observación directa ................................................................... 59 3.5.3. Técnica de Cuestionario .............................................................................. 62 3.6. Plan de análisis estadístico de resultados ................................................. 64 3.6.1. Prevalencia de parasitosis ........................................................................... 64 3.6.2. Análisis de la escala estimativa ................................................................... 64 CAPÍTULO IV ANÁLISIS Y DISCUSIÓN DE RESULTADOS .............................................................. 66 4.1. Análisis y discusión de resultados.............................................................. 67 4.2. Prevalencia de parásitos gastrointestinales de cinco especies de primates silvestres en cautiverio ................................................................................ 67 4.3. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en venados cola blanca (Odocoileus virginianus) y saínos (Tayassu tajacu) silvestres en cautiverio ....... 79 4.4. Factores bióticos que pueden influir en la prevalencia de parasitosis gastrointestinal de animales silvestres en cautiverio ............................................... 85 4.4.1. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico Summit ....................................................................... 85 4.4.2. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico El Níspero .................................................................. 87 4.4.3. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico Summit…………….. ....................................................................... 88 4.4.4. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico El Níspero ...................................................................................... 89 4.4.5. Resultados sobre la limpieza de las jaulas, la atención veterinaria y la alimentación. ........................................................................................................... 90 viii 4.4.6. Actitud ambiental que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. .............................................................................................................. 96 4.4.6.1. Respuestas relacionadas con la actitud ambiental facilitadas por los trabajadores y visitantes de los zoológicos ............................................................. 96 4.4.7. Valores ambientales que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. ............................................................................................................ 104 4.4.7.1. Respuestas relacionadas con los valores ambientales que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. ............................................... 104 4.4.8. Conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. ............................................... 112 4.4.8.1. Respuestas relacionadas con el conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. ..... 112 CONCLUSIONES............................................................................................. 122 RECOMENDACIONES .................................................................................... 127 BIBLIOGRAFÍA................................................................................................ 129 ANEXOS .......................................................................................................... 139 ix ÍNDICE DE CUADROS Página Cuadro 1. Condiciones climáticas del Zoológico Municipal Summit y del Zoológico El Níspero durante el año 2008 ................................................................................... 46 Cuadro 2. Número de artiodáctilos y primates en los Zoológicos Summit y El Níspero . 47 Cuadro 3. Artiodáctilos y primates del Zoológico Municipal Summit............................... 48 Cuadro 4. Artiodáctilos y primates del Zoológico El Níspero .......................................... 49 Cuadro 5. Operacionalización de la subvariable factores climáticos. ............................ 55 Cuadro 6. Operacionalización de la subvariable factores bióticos no humanos. ............ 55 Cuadro 7. Operacionalización de la subvariable factores bióticos humanos. ................ 56 Cuadro 8. Operacionalización de la subvariable comportamiento ambiental. ................ 56 Cuadro 9. Operacionalización de la variable perfil coproparasitológico.......................... 58 Cuadro 10. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en primates silvestres en dos Zoológicos de Panamá, en el año 2008. ................................................................. 69 Cuadro 11. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en primates silvestres en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 .................................... 71 Cuadro 12. Distribución estacional de la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en primates silvestres en dos Zoológicos de Panamá, 2008. ...................................... 74 Cuadro 13. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en Odocoileus virginianus y Tayassu tajacu en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 81 Cuadro 14. Distribución estacional de la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en O. virginianus y T. tajacu en dos Zoológicos de Panamá, 2008 ........................... 83 Cuadro 15. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico Summit ....................................................................... 87 Cuadro 16. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico El Níspero ................................................................. 88 Cuadro 17. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico Summit ........................................................................................... 89 Cuadro 18. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico El Níspero ..................................................................................... 90 x Cuadro 19. Resumen de los resultados sobre los factores bióticos humanos que pueden incidir en la parasitosis gastrointestinal de mamíferos silvestres en cautiverio en la República de Panamá .................................................................... 94 Cuadro 20. Estadística descriptiva y significancia estadística de la diferencia de cada uno de los ítems utilizados para determinar la actitud ambiental que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. .......................................................... 102 Cuadro 21. Frecuencias relativas, en porcentajes, de cada uno de los ítems utilizados para determinar la actitud ambiental de los trabajadores y visitantes de los zoológicos. ............................................................................................................ 103 Cuadro 22. Estadística descriptiva y significancia estadística de la diferencia de cada uno de los ítems utilizados para determinar los valores ambientales que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. .......................................................... 110 Cuadro 23. Frecuencias relativas, en porcentajes, de cada uno de los ítems utilizados para determinar el valor ambiental de los trabajadores y visitantes de los zoológicos. ............................................................................................................ 111 Cuadro 24. Estadística descriptiva y significancia estadística de la diferencia para cada uno de los ítems utilizados para determinar el conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. ........... 120 Cuadro 25. Frecuencias relativas, en porcentajes, de cada uno de los ítems utilizados para determinar el conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. .................................................... 121 xi ÍNDICE DE FIGURAS Página Figura 1. Fragmentación de la selva y su relación con el incremento en el riesgo de infecciones parasitarias. Fuente: Estrada, 2006. ................................................... 30 Figura 2. Diseño experimental ........................................................................................ 43 Figura 3. Localización del Zoológico El Níspero y el Zoológico Summit en la República de Panamá .............................................................................................................. 45 Figura 4. Especies de mamíferos estudiados en el Zoológico Municipal Summit y el Zoológico El Níspero de la República de Panamá. a. Mono Tití (Saguinus geoffroyi), b. Mono Cariblanco (Cebus capucinus), c. Mono Araña Negro (Ateles fusciceps), d. Mono Araña Colorado (Ateles geoffroyi), e. Mono Nocturno (Aotus lemurinus) (Falleció para la toma de las segundas muestras), f. Venado Cola Blanca (Odocoileus virginianus), g. Saíno (Tayassu tajacu). ......................... 50 Figura 5. Modelo de relación de las variables factores del medio ambiente y el perfil coproparasitológico. ................................................................................................ 54 Figura 6. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en primates silvestres en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 .................................... 72 Figura 7. Especies de parásitos gastrointestinales identificados en primates y artiodáctilos silvestres en cautiverio en la República de Panamá. a. Cryptosporidium sp, b. Trofozoitos de Enteromonas hominis, c. Entamoeba coli, d. Paramphistomum sp, e. Oesophagostomun sp., f. Endolimax nana, g. Necator americanus, h. Giardia sp., i. Strongyloides sp., j. Entamoeba sp. ......................... 75 Figura 8. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en O. virginianus y T. tajacu en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 .................................... 81 xii ÍNDICE DE ANEXOS Página Anexo 1. Encuesta aplicadas a los trabajadores del zoológico ............................... 140 Anexo 2. Encuesta aplicadas a los visitantes del zoológico .................................... 143 Anexo 3. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre actitud ambiental dirigidas al personal que trabaja en los zoológicos. ........ 146 Anexo 4. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre valores ambientales dirigidas al personal que trabaja en los zoológicos. .. 147 Anexo 5. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre conocimientos en conservación dirigida al personal que trabaja en los zoológicos ............................................................................................................. 148 Anexo 6. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre actitud ambiental dirigida a los visitantes de los zoológicos. ..................... 149 Anexo 7. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre valores ambientales dirigidas a visitantes de los zoológicos. .................... 150 Anexo 8. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre los conocimientos en conservación dirigidas a los visitantes de los zoológicos. ............................................................................................................ 151 Anexo 9. Prevalence of gastrointestinal parasites among captive primates in Panama. (Artículo 1) ............................................................................................................. 152 Anexo 10. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en Odocoileus virginianus y Tayassu tajacu en cautiverio de la república de Panamá. (Artículo 2) ............. 166 xiii RESUMEN En Panamá, la fauna silvestre es abundante y variada, por lo que, actualmente se realizan esfuerzos para su conservación. La conservación de la vida silvestre se lleva a cabo, a través de dos estrategias: la conservación in situ y la conservación ex situ. La conservación in situ se basa en acciones conservacionistas dentro de la naturaleza, en tanto que la conservación ex situ son las acciones que se pueden desarrollar fuera del área de origen, principalmente, a través de criaderos y zoológicos. Por lo tanto, debido a la importancia de la conservación ex situ, para la supervivencia de las especies silvestres, se debe prestar delicada atención a su estado de salud. Se debe comprender que son numerosos los problemas de salud que afectan a los mamíferos silvestres, en donde las enfermedades parasitarias se destacan como una de las más frecuentes, y los efectos que producen pueden ser de consideración. Estas infecciones interfieren en el comportamiento y en el desempeño reproductivo de estos mamíferos. Los mamíferos silvestres son hospederos de una gran variedad de parásitos; pero existen pocos trabajos sobre las especies que atacan estos animales en cautiverio. De allí, que el objetivo fundamental de este estudio fue “Investigar la Influencia que tienen los Factores del Medio Ambiente en el Perfil Coproparasitológico de Artiodáctilos y Primates Silvestres en Cautiverio en la República de Panamá”. xiv Se recolectaron muestras fecales pertenecientes a individuos no humanos, clínicamente, sanos de las especies Ateles geoffroyi, Ateles fusciceps, Cebus capucinus, Saguinus geoffroyi, Aotus lemurinus, Tayasu tajacu y Odocoileus virginuanus, durante el año 2008 en dos zoológicos, el Zoológico Municipal Summit y el Zoológico El Níspero. Las muestras fueron procesadas mediante el análisis cualitativo de concentración por sedimentación utilizando el protocolo formol-acetato de etilo y la tinción de Ziehl-Neelsen modificada. Se identificaron cuatro géneros de parásitos gastrointestinales (PGI) de mayor prevalencia en primates, siendo éstos: Cryptosporidium sp, Endolimax nana, Estrongiloides sp. y Entamoeba sp. El parásito de mayor prevalencia en Primates fue Criptosporidium sp en Ateles fusciceps. Es importante mencionar que se reportan dos nuevos parásitos gastrointestinales en primates para Panamá, siendo éstos, el Oesophagostomun sp. y Enteromonas hominis. Por otro lado, los parásitos intestinales de mayor prevalencia en saínos y venados fueron: Entamoeba coli, Entamoeba sp. Cryptosporidium sp., Endolimax nana y Strongyloides sp. El parásito de mayor prevalencia fue Entamoeba coli infectando a Tayassu tajacu (Saíno o Pecarí de collar) y Strongyloides sp. en Odocoileus virginianus (Venado cola blanca). La prueba exacta de Fisher evaluó la asociación entre los niveles de parásitos gastrointestinales en los zoológicos estudiados y las estaciones del año, en xv donde los resultados indicaron que la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en primates aumenta durante la estación lluviosa y la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en venados y saínos se mantuvo alta durante todo el año. Aunque no es evidente el hacinamiento en los zoológicos estudiados, el cautiverio diario influye en la permanencia cíclica de los parásitos gastrointestinales. La limpieza de las jaulas es una vez al día, lo que reduce la reinfección por parasitosis gastrointestinal; pero aún así, el cautiverio provoca que los animales mantengan un contacto directo con los desperdicios durante todo el día. Los programas de medicina preventiva no se realizan de forma regular por la falta del personal de apoyo en las labores de veterinaria. Esto influye en el estado de salud de los animales. La alimentación que reciben los animales en los zoológicos es la adecuada, pero los visitantes les proveen de alimentos indebidos los cuales pueden ocasionar serios trastornos digestivos a los animales. En consecuencia, se procedió a considerar la importancia del comportamiento ambiental en la conservación ex situ, tanto de los empleados de los zoológicos como de las personas que lo visitan y, por lo tanto, al analizar las actitudes, los xvi valores y el comportamiento ambiental, que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos se obtuvieron los siguientes resultados: Los trabajadores de los zoológicos presentan una actitud ambiental y valores ambientales más elevada que los visitantes; pero, en cambio, los resultados que presentan sobre el conocimiento sobre la conservación del ambiente que muestran los trabajadores de los zoológicos y los visitantes es muy deficiente, demostrando una frecuencia de 62.8 y 56.8, respectivamente. Durante el desarrollo de esta investigación, se pudo advertir la importancia de la relación que debe existir entre la conservación ex situ de animales y el conocimiento ambiental, no sólo de su biología o la interrelación de éstos con otros organismos, sino también en la relación que mantienen éstos con los seres humanos como principales responsables de su desequilibrio ecológico. De allí, que se destacó la necesidad de priorizar la educación ambiental y los programas de medicina preventiva, como recursos de capacitación, para conservar de manera adecuada los recursos naturales. xvii SUMMARY In Panama, the wildlife is very vary and abundant; that´s why now a day, there are a lot of people and institutions trying to preserve it. The preservation of the wildlife is carried out through two strategies which are: The “in situ” preservation, which is based on nature preservation actions; the “ex situ” preservation, which is based on different actions that can be developed out of the exact origin; especially, through zoos and preservation areas like farms and parks. Besides that, in order to preserve the “ex situ” preservation of the wildlife and wild species; experts need to pay special attention to the health of them. It must be understood that there are a lot of health problems that can affect wild mammals, where parasite diseases are the most common ones, and the effects they caused by them; may be very dangerous. These diseases affect the behavior and reproduction of these mammals. The wild mammals can host a variety of these parasites, but there is not enough information about the parasites that affect these mammals in captivity; finding just a couple of studies releated to this topic. Hence, the main objective of this research was to “Investigate the influence of Environmental Factors on the profile coproparasitologic of Wild Artiodactyla and wild Primates in Captivity in the Republic of Panama." Some fecal samples were collected from no human individuals belonging to the Ateles geoffroyi, Ateles fusciceps, Cebus capucinus, Saguinus geoffroyi, Aotus lemurinus, Tayassu tajacu and Odocoileus virginuanus in two different zoos, xviii during 2008, the “Summit” Zoo and the “Nispero” Zoo. These samples were analyzed qualitatively through sediment concentration and applying the formalinethyl acetate and the Ziehl-Neelsen protocol. Four different kinds of gastrointestinal parasites (The PGI) were identified; which was more common in primates like: Cryptosporidium sp, Endolimax nana, Strongyloides sp. and Entamoeba sp. The most prevalent parasite in Primates was the Cryptosporidium sp in Ateles fusciceps. It is important to mention that, two new kinds of gastrointestinal parasites were found in primates in Panama, the Oesophagostomun sp. and Enteromonas hominis. On the other hand, the most common prevalent intestinal parasites found in wild peccaries and deer were: Entamoeba coli, Entamoeba sp. Cryptosporidium sp. Endolimax nana and Strongyloides sp. The most prevalent parasite was Entamoeba coli infecting Tayassu tajacu (wild pigs or peccaries) and Strongyloides sp. in Odocoileus virginianus (white-tailed deer). Fisher's exact test, analyzed the association among the different levels of gastrointestinal parasites in zoos and seasons of the year already studied. Where the results indicated that the prevalence of gastrointestinal parasites in primates were more common at the rainy season and the prevalence of gastrointestinal parasites in deer and wild peccaries kept high throughout the year. xix Even though there is no proof of the overpopulation of the studied zoos, the captivity influences the permanence cycle of the gastrointestinal parasites. The cage cleaning is once a day, reducing the possibilities of being affected over and over by gastrointestinal parasites, however, captivity keeps the animal in direct contact with the wastes during the day. Preventive medicine programs are not developed in a regular way because of the lack of support from the veterinary group, affecting the health of the animals. The feeding that the animals receives at the zoos is the right one, but the visitors feed them with other kinds of food; affecting them which serious digestive problems. Due to this, some important considerations were taken into account in order to preserve the environmental performance of the “ex situ” conservation, from both zoos´ employees and visitors, and therefore, to analyze the attitudes, values, and the environmental performance that have the people that visit and work at the zoos; getting some results: zoo workers have a high sense of the importance of topic releated to the environment more than the visitors, but at the contrary; they have (zoo workers and visitors) a low knowledge about the preservation of our environment and our natural resources, showing a frequency of 62.8 and 56.8 respectively. xx During the development of this research, it was noted the importance of the relationship that must exist between the “ex situ” preservation of the animals and the knowledge about the environment, not only of their biology system or the relationship of these with other organisms, but also with the relationship that these keep with the human beings which are the primarily responsible of their ecological imbalance. Hence, it was established the importance of the implementation of environmental education and the preventive medicine programs as training resources in order to preserve adequately; our necessary and important natural resources. xxi INTRODUCCIÓN La naturaleza ha enfrentado y continúa enfrentando numerosas amenazas causadas por los seres humanos, incluyendo la caza directa, la destrucción del hábitat y la introducción de especies exóticas. Todo esto ha provocado que se necesiten establecer disposiciones para la conservación de los animales silvestres, por lo que una medida rápida es mantener a éstos animales en cautiverio. Las enfermedades que aparecen, esporádicamente, en los animales mantenidos en cautiverio demuestran que se debe mantener una vigilancia sanitaria constante y, así, lograr identificar y describir los parásitos presentes en mamíferos silvestres en cautiverio en Panamá; ya que los mismos pueden albergar enfermedades zoonóticas con repercusiones difíciles de determinar. En el capítulo I, se presentan los aspectos generales del problema, planteándose que la parasitosis se constituye en el principal grupo de enfermedades de los animales silvestres mantenidos en cautiverio. Sin embargo, pocos son los estudios realizados en Panamá para conocer los principales parásitos y sus mecanismos de acción en la población de animales silvestres en cautiverio. Dada esta problemática, se plantea la siguiente pregunta: ¿Cuál es la Influencia de los factores del medio ambiente en la prevalencia de la parasitosis gastrointestinal de Mamíferos Silvestres en Cautiverio en la República de Panamá? xxii Con base a la problemática presentada, se propuso el siguiente objetivo General: “Investigar la Influencia que tienen los factores del medio ambiente en el perfil Coproparasitológico de artiodáctilos y primates silvestres en cautiverio en la República de Panamá”. Al considerar, lo anteriormente expuesto, esta investigación propone cuatro hipótesis de trabajo orientadas a verificar la posible relación entre los factores climáticos y los factores bióticos en la prevalencia de la parasitosis gastrointestinal de artiodáctilos y primates silvestres en cautiverio en la República de Panamá. En el capítulo II, se presenta el marco teórico con resultados de investigaciones, en donde se explica el impacto que tiene la separación de un animal de su entorno natural y familiar; por lo que surgen individuos estresados y con problemas de salud, en donde, una parasitosis puede terminar con resultados no esperados. Por otro lado, se presenta la importancia de variables como actitudes y valores ambientales en el comportamiento ambiental de las personas que pueden ayudar a lograr la conservación adecuada del recurso fauna. En el Capítulo III, se presenta el diseño metodológico del estudio, que, es de tipo transversal y correlacional. En donde, se seleccionaron los procedimientos adecuados para la recolecta de datos, así como su análisis posterior. xxiii En el Capítulo IV, se presenta un análisis de los resultados obtenidos mediante el uso de estadística descriptiva como la media, la mediana y la moda; además, de la prueba F de Fischer para verificar la relación de los factores del medio ambiente en el perfil coproparasitológico de artiodáctilos y primates silvestres en cautiverio en la República de Panamá, así como la prueba U de Mann Withney para determinar la significancia estadística de las diferencias en las respuestas brindadas por los trabajadores de los zoológicos y los visitantes. Se finaliza con algunas conclusiones y recomendaciones basadas en las necesidades reales detectadas a través de la investigación; esperando, en todo momento, que esta investigación constituya un aporte valioso para la presentación de programas que contribuyan, positivamente, en la conservación ex situ de animales silvestres. xxiv CAPÍTULO I INTRODUCCIÓN AL ESTUDIO 1.1. Antecedentes La Autoridad Nacional del Ambiente (ANAM) de Panamá promueve la integración de las medidas ex situ para la conservación de especies en peligro de extinción, particularmente, a través de la investigación y el desarrollo de estrategias de recuperación, rehabilitación y reintroducción en su hábitat natural. Según Baschetto (2000), la conservación ex situ es una herramienta, sumamente importante para tener en cuenta; porque, en algunas oportunidades, se debe recurrir a estos organismos para aumentar la diversidad genética de la especie. La conservación ex situ, es esencial en aquellos países donde la fragmentación del hábitat imposibilita la conservación in situ por la homogenización genética de la población presente en esos fragmentos. Esto se debe, principalmente, a la ausencia de corredores biológicos que impide la movilidad de las poblaciones. Según Martínez (2006), las poblaciones cautivas y pequeñas son, particularmente, susceptibles a procesos estocásticos, incluyendo brotes de enfermedades que pueden llegar a causarles la muerte. En los estudios realizados por Arrojo (2002), se indica que: “La fauna de vida silvestre es abundante y variada, y cuando los animales que la conforman se mantienen en cautiverio, generalmente, conservan sus parásitos, los que, bajo ciertas condiciones pueden volverse patógenos y ocasionar la muerte del huésped; por este motivo, es importante conocer las especies de parásitos presentes en los animales en cautiverio que pueden producir enfermedades, incluso que infectan al ser humano para poder tomar las medidas correspondientes”. 2 En Panamá, la fauna silvestre es abundante y variada, y cuando se mantiene en cautiverio, generalmente, conservan sus parásitos los que bajo ciertas condiciones pueden volverse patógenos y ocasionar la muerte del huésped; por este motivo, es importante conocer las especies de parásitos presentes en los animales en cautiverio y así establecer programas adecuados para su conservación. Según Mattiello, Boviez y Sánchez (1997), a nivel individual, un animal debe mantenerse saludable para así poder sobrevivir, reproducirse y criar su descendencia. La atención individualizada de los animales es, especialmente, crítica en poblaciones cautivas o silvestres pequeñas. Se hace imperante prestar atención a la nutrición básica del animal, a las necesidades de su ambiente, a los problemas de salud y a los factores de estrés que sufren. El estrés no solo compromete el sistema inmune del animal, sino que aumentan su vulnerabilidad ante enfermedades infecciosas y parasitarias. Siemering (1993), explica que se debe tener presente que los animales silvestres son hospederos de una gran variedad de parásitos, inclusive de algunos agentes de zoonosis, pudiendo transmitirlos a través de la orina, sangre, secreciones, heces y artrópodos. Según Cambronero, Herrera, Rodríguez, Rojas, Solís, Ureña y De Oliveira 3 (2006), en Costa Rica la parasitosis gastrointestinal es poco frecuente en animales en cautiverio. No obstante, los parásitos gastrointestinales son muy frecuentes en los animales que ingresan a los zoológicos, provenientes tanto del ambiente silvestre como del cautiverio doméstico; además indica que los Ancylostomatideos, Toxocara spp., Strongyloides spp., Coccidios, Strongylida, Céstodos y Tremátodos son considerados por los médicos veterinarios como los parásitos gastrointestinales más frecuentes en los mamíferos. En el estudio de Cambronero et al. (2006), de los 65 mamíferos sometidos al estudio, el 63.6% estaban parasitados; de allí, que los parásitos gastrointestinales (PGI) identificados fueron: Strongyloides spp., Strongylida y Coccidios (Primates); Ancylostomatideos, Toxocara canis, Toxocara cati, Paragonimus spp. y Coccidios (Carnívora); Strongylida y Strongyloides spp. (Artiodactyla) y los Coccidios (Rodentia). Todo problema tiende a ser más agudo en cautividad (Mattiello, et al. 1997), donde los animales suelen ser mantenidos en espacios restringidos. Se necesita mayor cantidad de investigaciones sobre el papel del estrés en la salud animal, la parasitosis en los animales y su influencia en la reproducción, así como las situaciones que se generan como respuesta al estrés. Hasta el presente, es difícil conseguir medidas reales que cuantifiquen los efectos del estrés en la reproducción y en la sobrevivencia de los animales en cautiverio. 4 Según Arrojo (2002), los parásitos son importantes por la relación que sostienen con su hospedero; en algunos casos, pueden causar severos daños en el huésped dependiendo de la especie, de la localización y de las condiciones de vida del animal. Todos los animales albergan parásitos correspondientes a diversos taxones con los cuales mantienen equilibrio; cuando éste se altera, se producen enfermedades que, incluso, pueden llevar a la muerte del huésped. Por otro lado, algunos parásitos que constituyen la fauna parasitaria normal de los animales silvestres pueden infectar al ser humano, especialmente, a aquellas personas que manipulan los animales o que se encuentran alrededor de ellos; por esta razón, es importante el conocimiento de la parasitosis gastrointestinal de animales silvestres para que el ser humano pueda conocer sus enfermedades y, de ser el caso, evitar contraerlas (Arrojo, 2002). En estudios realizados por Bernales (2003), plantea que los parásitos, a través del tiempo, han desarrollado ciclos de vida muy complejos, ya que aseguran su subsistencia, en donde muchos de ellos producen millones de descendientes en una sola generación y algunos son tan resistentes que pueden permanecer años en espera de las condiciones adecuadas para completar su ciclo de vida. Para Bowman y Wiener (1982), no es fácil determinar la situación parasitológica de un animal debido a la ingestión continua de larvas, puesto que, esta situación 5 es dinámica y constituye el resultado de muchas variables complejas sometidas a interacción, entre ellas se incluyen: la tasa de ingestión de larvas, las condiciones de las mismas, la especie del parásito, la raza del animal, la edad del huésped, el estado nutricional del huésped, las condiciones higiénicas y el clima. Blood y Rodostits (1992) señalan que el clima es un factor importante para que ocurran las infecciones por parásitos. Indican que las condiciones más favorables para la transformación de huevos en larvas, en la mayoría de los helmintos, son el calor y la humedad ambiental. Además Soulsby (1987), explica que el tiempo de vida de una larva en los pastos se ve afectada, favorablemente, por la humedad, la penumbra y una temperatura, relativamente, baja. La literatura indica que las larvas no se alimentan y poseen sólo una cantidad limitada de sustancia de reserva, por lo que, las condiciones que favorecen la migración, como el calor, las fluctuaciones frecuentes de la luz y los suelos sueltos las conducen a un rápido agotamiento y a la muerte. En este estudio, se realizó un análisis de parasitosis gastrointestinal a monos, venados y saínos en cautiverio para verificar la posible relación existente entre diversos factores ambientales y la presencia o no de parásitos gastrointestinales. 6 1.2. Planteamiento y definición del problema La parasitosis gastrointestinal constituye el principal grupo de enfermedades de los animales silvestres mantenidos en cautiverio (Cambronero et al., 2006). Sin embargo, no se conocen los principales parásitos y sus mecanismos de acción en la población mantenida en cautiverio en Panamá, porque, son muy pocas las investigaciones realizadas en este campo. Por otro lado, es importante conocer si los animales silvestres en cautiverio presentan parásitos con potencial zoonótico, puesto que esta información es fundamental para la adopción de medidas de bioseguridad que eviten la transmisión de estos parásitos a los profesionales y visitantes que, permanentemente, están en contacto con ellos. Ante la situación planteada, es claro ver que nace en los tiempos actuales una nueva tendencia de investigación llamada medicina de la conservación, que consiste en estudiar la salud del ecosistema, la salud animal y la salud del ser humano. En este sentido, es de fundamental importancia la realización de este proyecto, para buscar obtener información relevante con respecto a la diversidad de parásitos de las especies silvestres mantenidas en cautiverio. La muerte por causas desconocidas de Gloria (el 26 de agosto de 2007), una mona del Zoológico Municipal de Summit, en el área del Canal de Panamá, 7 motivó el cierre del lugar mientras se investigaban los hechos, por lo que, en entrevista con el Director del Parque, el Lic. Adrian Benedetti (2007), adelantó que científicos de Estados Unidos y Colombia colaboraron en la identificación de la enfermedad, la cual, podía ser de naturaleza viral, bacteriológica o parasitológica. Debido a los problemas de salud presentados por el primate, se anunció que a todos los animales en cautiverio se les realizarían exámenes, entre ellos, jaguares, pumas, tapires, águila arpía, lagartos, venados, coatís, zainos, guacamayas, tucanes, loros, pericos y coyotes. Otra medida de precaución que se tomó fue hacer el mantenimiento general de todo el parque. Según Melara (2007), las autoridades de salud tuvieron la necesidad de crear una comisión interinstitucional conformada por el Ministerio de Salud (MINSA), el Ministerio de Desarrollo Agropecuario (MIDA) y la Alcaldía de Panamá para analizar las pruebas obtenidas de la mona con el fin de determinar la causa de la enfermedad. Los resultados presentados por el Zoológico indicaron que un virus provocó los problemas de salud de la Mona Araña. Esto motivó al sacrificio del animal para así evitar problemas de epidemia relacionada con el mismo. Esta problemática demuestra que se debe mantener una vigilancia sanitaria constante y, a la vez, incentivar investigaciones que se preocupen por identificar y describir los parásitos presentes en mamíferos silvestres en cautiverio en 8 Panamá. Además, se debe verificar las posibles condiciones que promueven su aumento como lo son los factores del medio ambiente y así, establecer las medidas de acción necesarias para minimizar el efecto negativo que poseen estos parásitos sobre la salud de los animales. En Panamá, existen iniciativas particulares e institucionales para rescatar animales silvestres provenientes de donaciones de particulares y decomisos de traficantes ilegales de fauna, con el fin de liberar estos animales en medios naturales; pero desconocen los riesgos potenciales de estas actividades para la conservación ambiental. En países como Argentina, Belice, Brasil, Colombia, Costa Rica, Estados Unidos, Guayana Francesa, México, Paraguay y Perú existen varios reportes de endoparásitos en mamíferos silvestres en cautiverio y en libertad con una extensa descripción de géneros y especies identificados mediante métodos de diagnóstico coproparasitológico (Beltrán, Baldoménico y González, 2008; Chinchilla, Guerrero, Gutiérrez, Sánchez y Rodríguez, 2005; Chinchilla, Guerrero, Gutiérrez-Espeleta, Sánchez, y Campos, 2007; Figueiroa et al., 2001; Pence, Tewes y Laack, 2003; Prieto, Santa Cruz, y Scheibler, 2002); sin embargo, los estudios realizados en Panamá aún son escasos. Es importante indicar que se desconoce la procedencia natural original de los mamíferos estudiados, ya que la mayoría de ellos fueron rescatados de 9 mercados locales y donados por personas particulares sin registro de fechas de ingreso a los zoológicos. (Conversación con los médicos veterinarios de los zoológicos). Por otro lado, al solicitar el inventario del Zoológico Summit, se señaló que esta información no se facilita a menos que una autoridad competente diera la autorización, la cual no era muy fácil de conseguir (Conversación con Diorene Smith, Veterinaria del Zoológico Summit), y al realizar la misma consulta en el Zoológico El Níspero, tampoco pudieron facilitar la información. (Dr. Carlos Caballero, Zoológico El Níspero). Por las consideraciones anteriores, es de fundamental importancia para los futuros profesionales de la Biología de la Conservación y de la Medicina Veterinaria identificar los parásitos gastrointestinales (PGI), así como conocer las principales herramientas de diagnóstico y medidas de control que ayuden a mejorar la calidad de vida de estos animales y así lograr su reinserción a la vida natural. De los anteriores planteamientos, se deduce el problema que motivó la realización de esta investigación, con la siguiente pregunta: ¿Cuál es la influencia de los factores del medio ambiente en la prevalencia de la parasitosis gastrointestinal de Mamíferos Silvestres en Cautiverio en la República de Panamá? 10 1.3. Alcances y Limitaciones A continuación, se presentan los alcances y las limitaciones que posee esta investigación: 1.3.1. Alcances o proyecciones Permitió identificar los distintos tipos de parásitos gastrointestinales presentes en los mamíferos en cautiverio en la República de Panamá. Permitió establecer la prevalencia de parasitosis gastrointestinal presente en los mamíferos en cautiverio. Permitió establecer la relación entre los factores del medio ambiente y la parasitosis gastrointestinal de artiodáctilos y primates en cautiverio. Permitió analizar las actitudes, los valores y el comportamiento ambiental que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. 1.3.2. Limitaciones No se cuenta con estudios ni estadísticas actualizadas en cuanto al perfil coproparasitológico de mamíferos silvestres en cautiverio en Panamá. Inexistencia de estudios previos en Panamá que sirvieran de referencia. 11 1.4. Objetivos 1.4.1. Objetivo General Investigar la Influencia de los factores del medio ambiente en el perfil coproparasitológico de artiodáctilos y primates silvestres en cautiverio en la República de Panamá. 1.4.2. Objetivos Específicos a. Identificar las especies de parásitos gastrointestinales de artiodáctilos y primates silvestres que se encuentran en cautiverio en el Zoológico Privado El Níspero y el Zoológico Municipal Summit. b. Determinar la relación de los factores climáticos con la parasitosis gastrointestinal. c. Determinar la relación de los factores bióticos con la parasitosis gastrointestinal. d. Analizar las actitudes, los valores y el comportamiento ambiental, que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos 1.5. Supuestos o Hipótesis A continuación se presentan las hipótesis del estudio: H1: Las diferentes estaciones del año influyen en el perfil coproparasitológico de Artiodáctilos y primates silvestres en cautiverio. 12 H0: Las diferentes estaciones del año no influyen en el perfil coproparasitológico de artiodáctilos y primates silvestres en cautiverio. H2: El hacinamiento influye en la prevalencia de parásitos gastrointestinales de artiodáctilos y primates mantenidos en cautiverio. H0: El hacinamiento no influye en la prevalencia de parásitos gastrointestinales de artiodáctilos y primates mantenidos en cautiverio. H3: Los factores bióticos humanos como la limpieza de las jaulas, la medicina preventiva y la alimentación influyen en la prevalencia de parásitos gastrointestinales de artiodáctilos y primates mantenidos en cautiverio. H0: Los factores bióticos humanos como la limpieza de las jaulas, la medicina preventiva y la alimentación no influyen en la prevalencia de parásitos gastrointestinales de artiodáctilos y primates mantenidos en cautiverio. H4: El comportamiento ambiental de los visitantes y de los empleados del zoológico influye en el mantenimiento adecuado de los animales. H0: El comportamiento ambiental de los visitantes y de los empleados del zoológico no influye en el mantenimiento adecuado de los animales. 13 1.6. Justificación Los zoológicos y zoocriaderos son considerados lugares de conservación de poblaciones silvestres, donde se realizan actividades de educación, investigación, cría en cautiverio y reintroducción de fauna. Sin embargo, muchas de estas instituciones silvestres, y, aumenta sirven como sitios de concentración de animales el riesgo potencial de varias enfermedades, principalmente, la parasitosis que perjudica el desempeño y comportamiento de los animales cautivos (De Oliveira, Morales y Balde, 2006). Con el propósito de mantener en buen estado los animales silvestres en cautiverio, es necesario controlar sus enfermedades parasitarias; pues, éstas interfieren con su desarrollo y bienestar. Los animales silvestres son hospederos de una gran variedad de parásitos, sin embargo, a pesar de haber aumentado el número de publicaciones sobre investigaciones de las enfermedades parasitarias que les afectan, el conocimiento sobre ellas, está aún lejos de ser considerado aceptable. En muchos casos, los parásitos pasan inadvertidos para el observador casual y pueden jugar un papel crítico en la ecología de los organismos, al conducir la dinámica de poblaciones y estructurar sus comunidades (Chinchilla, et al. 2005). 14 Las infecciones parasitarias, podrían producir problemas patológicos importantes, especialmente, si se toma en cuenta que cada día existe mayor contacto entre los animales y el ser humano. Al considerar las infecciones parasitarias, es importante tomar en cuenta las condiciones climáticas, ya que, Morcate (2005) indica que los factores climáticos van a condicionar los ciclos de los parásitos, y, de esta manera, controlarlos en los momentos más críticos. Las condiciones climáticas son excelentes para el desarrollo de las fases de vida libre de todos los nemátodos. En el pasto húmedo con temperaturas ascendentes, se encuentra gran cantidad de larvas que se desarrollan a partir de huevos eliminados por animales que no han sido, correctamente, desparasitados durante el invierno, por lo que es importante la atención sanitaria de los animales e investigar la influencia del clima en la prevalencia de parasitosis (Morcate, 2005). En estudios realizados en México por Montes, Rodríguez y Torres Acosta (2007), no se han obtenido registros acerca de la mortalidad de mamíferos por causa de parásitos gastrointestinales mantenidos en condiciones libres o en cautiverio; sin embargo, se menciona que puede representar un problema serio para animales confinados en zoológicos y criaderos. 15 En la actualidad, pocos son los estudios sobre la fauna parasitaria de los animales de vida silvestre en Panamá, a pesar de la importancia que tienen como causantes de serios problemas a los huéspedes que se encuentran en cautiverio; además de que, algunas especies tienen implicaciones en salud pública, ya que, ocasionan enfermedades en el ser humano como la Esparganosis y Lagochilascariosis. Por esta razón, es conveniente conocer las especies que parasitan a los animales silvestres y en cautiverio con el fin de iniciar el estudio de su biología, facilitar el manejo de la fauna silvestre y de establecer medidas de protección para visitantes y funcionarios. Ninguna de las investigaciones realizadas en mamíferos en Panamá, describe las variaciones en la frecuencia de animales parasitados ni las cargas parasitarias presentes en esos animales a lo largo de un ciclo anual; de tal manera que no se tienen datos que permitan suponer los cambios parasitarios esperados para el siguiente ciclo. Si se contara con esta información, sería posible iniciar estrategias para el control de la parasitosis en mamíferos mantenidos en cautiverio y minimizar los efectos contraproducentes causados por estos organismos, no sólo a otros animales, sino también al ser humano. En un estudio realizado por Durette-Desset, Goncalves, Pinto y Roberto (2006), se reporta una gran diversidad de helmintos (nematodos, céstodos, tremátodos y acantocéfalos) y protozoarios que se han presentado, frecuentemente, en varias especies de mamíferos; además, de los artrópodos que son importantes por los daños directos que ocasionan y por la transmisión de patógenos. También, las 16 enfermedades transmitidas a los seres humanos (zoonosis) recibieron atención en los diferentes estudios realizados, debido a que los animales silvestres son hospederos de parásitos con potencial zoonótico alto. Por lo tanto, se hace imprescindible determinar la influencia de factores ambientales en las distintas épocas del año sobre la frecuencia de parásitos gastrointestinales de mamíferos en cautiverio y así, establecer la utilización racional de productos desparasitantes, como también el establecimiento de medidas de bioseguridad, puesto que, el conocimiento de los parásitos de animales silvestres aportará información importante para viabilizar la manutención y conservación de estos animales en cautiverio. Estudios realizados por Beltrán, Angulo y González (2009) indican que es importante destacar el hecho de que el estudio de la parasitosis en mamíferos silvestres de vida libre presenta muchas dificultades, como es el caso recolectar heces viejas o asoleadas, conservación pronta en formol para garantizar resultados confiables, colectar muestras del suelo, el cual puede estar contaminado por geo-helmintos que podrían derivar en diagnósticos erróneos, colectar varias muestras de un mismo individuo en varios sitios; de allí, que, estudiar las poblaciones de mamíferos en cautiverio es una alternativa importante para identificar de forma rutinaria y efectiva los parásitos que les afectan. 17 CAPÍTULO II MARCO TEÓRICO 2.1. Influencia de los factores ambientales y del factor humano en la existencia de focos de parásitos Según Nebel y Wrigtt (1999), medio ambiente o medioambiente es el entorno que afecta y condiciona, especialmente, las circunstancias de vida de los seres vivos o la sociedad en su conjunto; es evidente, entonces, que los factores ambientales, así como el factor humano, son fenómenos que afectan directa e indirectamente la salud de los animales silvestres libres y en cautiverio cuyas consecuencias aún no se encuentran bien identificadas. Con referencia a lo anterior, se plantearán los factores abióticos y bióticos que pueden afectar la vida de los animales silvestres en cautiverio. 2.1.1. Factores abióticos El clima (temperatura, humedad, pluviometría, viento e irradiación solar), y los factores edáficos e hídricos son los factores abióticos de mayor importancia y que más influye en la distribución de los parásitos y de las parasitosis que ellos causan (Gállego, 2007). Según Beltrán, Angulo y González (2009), el efecto del clima sobre la epidemiologia parasitaria en el trópico está gobernado, principalmente, por la humedad, es decir, está relacionada con los patrones de la precipitación pluvial. 19 a. La temperatura ejerce una influencia notable en el caso de parásitos monoxenos y heteroxenos. Además, influye de forma directa en la presencia y desarrollo de sus hospedadores intermediarios. (Gállego, 2007) b. La pluviometría y la distribución de lluvias a lo largo del año, ejercen una acusada influencia en la distribución geográfica de algunas parasitosis. La intensidad y distribución de las lluvias determinan el grado de infestación del suelo con larvas de parásitos y, de esta manera, la ocurrencia de parasitismo tipo 1 ó 2. En la estación seca, se reducen los niveles de infestación de parásitos en el suelo, pero a fines del verano los animales silvestres son un grupo susceptible, pues pueden adquirir altas cargas parasitarias al iniciarse la época de lluvias lo que indica que es la época de mayor infestación. (Beltrán et al., 2009) 2.1.2. Factores bióticos Son aquellos factores relacionados a condiciones que son atribuidas directa o indirectamente a las influencias de agentes vegetales o animales. Cabe indicar que, dentro de los factores bióticos, influye en gran medida el ser humano. También, dentro de los factores bióticos, se consideran las relaciones entre los organismos, ya sea, de forma intraespecífica o interespecífica; además, la acción de los animales pueden alterar o mejorar el ambiente. 20 La Organización Mundial de la Salud indica, claramente, que los animales se contagian, particularmente, cuando se encuentran hacinados, condición habitual de estos animales en algunos zoológicos. Estudios realizados por Abarca (2005) indican que: “La separación de un animal de su entorno natural y de su grupo familiar origina individuos estresados y con problemas de inmunosupresión, ocasionando a menudo que una parasitosis normal en la vida libre, les cause la muerte en cautividad”, de allí, que los factores bióticos como el hacinamiento, la limpieza, la atención preventiva y la alimentación deben ser estudiados. a. La actividad humana: Según Gállego (2007), la actividad del ser humano, al influir directa o indirectamente en los factores tanto bióticos como abióticos del medio, desempeña un papel importante en la distribución de muchos parásitos y de las parasitosis que éstos causan, ayudando a ampliarlas o a reducirlas. Entre éstas se pueden mencionar : el hacinamiento, las migraciones, hábitos alimenticios y la alteración del medio por el ser humano, lo que ha obligado a mantener especies en cautiverio influyendo, directamente, con este problema. 2.2. Ecología de los parásitos Los parásitos son aquellos organismos que obtienen sus nutrientes de otros organismos (huésped) a lo largo de su vida provocándoles daño, pero sin causarles la muerte inmediata. Se puede considerar el parasitismo como una 21 forma de depredación en la que el depredador es mucho más pequeño que su presa. Según Aho y Bush (1983), “La parasitología estudia la relación de los parásitos con su ambiente y una parte de ese ambiente lo constituye el hospedador (Intermediario o final). Todos los parásitos presentes en una población hospedadora determinada definen una comunidad, cuyo nivel final incluye a todos los parásitos y todos sus hospedadores en un área particular”. Las relaciones existentes entre un animal parásito y su medio exterior se puede clasificar en dos categorías: las Microecológicas, referidas al medio externo biótico, constituido por el cuerpo del hospedador y las Macroecológicas, en las que se relaciona el parásito con su ambiente geográfico externo y los factores que permiten su dispersión y colonización de nuevas áreas (Quero, 2001). Los ectoparásitos se fijan sobre la superficie corporal de sus hospedadores, alimentándose de la piel, plumas, secreciones dérmicas o chupándoles la sangre. Para ellos, el ambiente, en general, no difiere mucho del de sus parientes libres (Quero, 2001). “Los endoparásitos se introducen en el interior de su hospedador instalándose en el intestino, celoma, sangre o tejidos. Se alimentan del protoplasma celular o de los nutrientes del hospedador. El ambiente de los parásitos, en este caso, lo constituye el interior del hospedador” (Siemering, 1993). 22 Según Rau (2006), en la actualidad, el papel del medio ambiente externo, se ha conocido mejor y se ha profundizado su estudio en la génesis de las enfermedades de los seres humanos y de los animales. Se observa también que la prevalencia y severidad de muchas enfermedades variabam de acuerdo con la región geográfica, las estaciones, las costumbres sociales, la situación económica, la ocupación y el estado nutricional de los individuos. El estudio de las relaciones entre los seres vivos, y entre éstos, con el medio ambiente constituye el campo de una rama de la biología que el alemán Haeckel bautizó con el nombre de ecología. 2.2.1. Actuación de los factores ecológicos sobre los seres vivos Los factores ecológicos actúan, directamente, sobre los seres vivos limitando su territorio, modificando su nivel de reproducción y también, a veces, haciendo aparecer en el seno de una misma especie variedades que tienen exigencias ecológicas diferentes. Según Soulsby (1987), los factores ecológicos actúan sobre los seres vivos de diversas formas: a) Al eliminar aquellas especies de las zonas cuyas características climáticas o fisicoquímicas no son apropiadas influyendo así en su reparto geográfico. b) Al modificar las tasas de natalidad y mortalidad de diversas especies, actuando sobre los ciclos de desarrollo y provocando emigraciones, condicionando de esta forma la densidad de su población. 23 c) Al favorecer la aparición de modificaciones adaptativas; modificaciones cuantitativas del metabolismo, y también, modificaciones cualitativas, tales como: la diapausa, la hibernación, la estivación y reacciones fotoperiódicas. 2.2.2. Factores ecológicos que influyen en la producción de enfermedades parasitarias Al considerar la importancia de los parásitos en el ambiente, es necesario plantear los factores ecológicos más importantes que influyen para la producción de enfermedades parasitarias, los cuales según Bernales (2003) pueden ser: Factores del medio ambiente: Atmósfera, temperatura, precipitación, humedad, agua y suelos. (Reguladores abióticos naturales y artificiales). Factores del agente: Parásitos (Regulador ecológico, biótico y heteroespecífico) Factores del huésped: Elementos sociales, económicos y culturales (Regulador ecológico, biótico e intraespecífico). Tal vez uno de los problemas que plantea mayor número de interrogantes a la ecología es la vida parasitaria. Definir este ciclo de vida es muy complicado, en donde, lo más esencial del parasitismo es la dependencia obligada y siempre unilateral con respecto al huésped (Rau, 2006). “El parasitismo, en algunos casos, es una buena relación biológica tendiendo al comensalismo. Si por alguna razón, ocurre un desequilibrio entre el parásito y el huésped, el agente extraño progresa expresando su ancestral patogenicidad” (Sandoval, Juárez y Rojas, 2003). 24 Según Sandoval, Juárez y Rojas (2003) para que un parásito invada distintos individuos hospedadores, es necesario que pueda pasar desde la piel, entendiéndose la dermis hacia el tubo digestivo del transmisor; esto es, que sea ingerido por el vector. Ésta es una fase de transmisión. En otra fase, el parásito debe pasar desde el transmisor hasta el nuevo hospedador vertebrado. Mientras que, en la fase anterior, la hematofagia es lo esencial, en esta otra los mecanismos son más variados y, a veces, complejos. Este es el caso de la vulneración de la barrera epidérmica y el acceso de un aparato picador a la dermis, al lecho capilar o a los pequeños vasos. La succión de sangre o de linfas puras o contaminadas con otras células de la dermis es el evento más importante (Biagi, 2004). 2.2.3. Factores que influyen en la densidad del parásito y su distribución Desde el punto de vista ecológico de las relaciones parasitarias, el ambiente del organismo parásito lo constituye el cuerpo del hospedador. Este ambiente biótico del parásito varía dependiendo de la situación del mismo, sobre el hospedador o en su interior, porque, los parásitos tendrán que adaptarse a cada tipo de medio, pudiendo ser ectoparásitos y endoparásitos. Según Markell (1990), la presencia o ausencia en el medio de una serie de factores biológicos, físicos y químicos influyen directa o indirectamente en la densidad y distribución de los parásitos. De estos factores, los más importantes son los siguientes: 25 La flora: Sirve de alimento y refugio a hospedadores definitivos e intermediarios. La fauna: Dado que uno de los medios más habituales de acceso al hospedador es por vía digestiva, es de vital importancia para la transmisión de los parásitos a las cadenas alimenticias. La presencia de presas es fundamental para los carnívoros y la densidad de población de presas, favorece la transmisión de los parásitos (Markell, 1990). Densidad de población y comportamiento del hospedador: El destino y distribución de muchos parásitos, depende de los hábitos depredadores de los hospedadores definitivos, como de la densidad de población de los hospedadores intermediarios (Quero, 2001). El agua: La ausencia de agua puede impedir el desarrollo de un gran número de especies parásitas de tremátodos que utilizan a invertebrados acuáticos como hospederos. En otras ocasiones, las fases larvarias de vectores de parásitos, como los mosquitos, sólo se completan con la existencia de medios encharcados (Markell, 1990). Factores físicos: Algunos factores físicos son la temperatura (Tº), concentración de Oxígeno, pH, precipitación y salinidad, los cuales, pueden influir en la densidad de los parásitos (Ruppert y Barnes, 1999). 26 La variación estacional: A lo largo de las diferentes estaciones anuales, se producen fluctuaciones tanto del número como de la composición de la fauna parásita sobre un determinado hospedador (Quero, 2001). Propagación a nuevos hospedadores: Con el desarrollo de las comunicaciones, el movimiento de animales y del ser humano, los radios de acción de determinados parásitos se han ampliado, pudiendo encontrar nuevos hospedadores intermediarios adecuados (Markell, 1990). Los parásitos son importantes por la relación que sostienen con sus hospederos; en algunos casos, pueden causar severos daños en el huésped dependiendo de la especie, de la localización y de las condiciones de vida del animal. Según Quero (2001), todos los animales albergan parásitos correspondientes a diversos taxones con los cuales mantienen equilibrio; cuando éste se altera, se producen enfermedades que incluso pueden llevar a la muerte del huésped. Por otro lado, algunos parásitos que constituyen la fauna parasitaria normal de los animales silvestres pueden infectar al ser humano, especialmente, a aquellas personas que manipulan los animales o que se encuentran alrededor de ellos; por estas razones, es importante el conocimiento de las especies para que el hombre pueda controlar las enfermedades evitando contraerlas. 27 Potencial biótico de los parásitos: Según Markell (1990), debido a las adaptaciones fisiológicas que experimentan los parásitos, en muchos casos, prescinden del desarrollo de otros órganos y sistemas (por ejemplo, el digestivo en las tenias), aumentando así, el potencial biótico que muestran los parásitos. En el orden de las ideas anteriores, hay que añadir también la elevada capacidad de reproducción que vía asexual pueden alcanzar. Esta enorme fertilidad les permite sobrevivir a pesar de los acontecimientos que puedan ocurrir en su contra a lo largo del ciclo vital. En general, los animales adaptados a la vida parasitaria producen más descendencia que otras especies emparentadas de vida libre, lo que les permite mayor posibilidad de llegar a la fase adulta a pesar de los graves riesgos que sufre la descendencia. 2.3. Mecanismos de Transmisión Según Biagi (2004), es importante destacar que existen algunas enfermedades que tienen varios mecanismos de transmisión y, esto, las hace más adaptables a diferentes condiciones ecológicas. En ese mismo sentido se indica que, la mayor parte de las enfermedades parasitarias tienen más probabilidades de transmitirse en las regiones tropicales, debido a las siguientes razones: a) La abundancia de vectores está ligada al clima tropical. b) El fecalismo es condicionado por la falta de higiene en las viviendas. 28 c) Las parasitosis, transmitida por el suelo, comienza con la diseminación de las heces, en donde el clima húmedo y caliente de las zonas tropicales es importante para permitir la transmisión. d) La transmisión, por ingestión de carne, requiere de la abundancia de animales infectados. Con referencia a la clasificación anterior Markell (1990) indica que “Algunos de los mecanismos de transmisión que se pueden mencionar son: Transplacentaria, contagio, fecalismo, a través del suelo, por artrópodos, agua infestada por vectores, alimentos contaminados y la ingestión de animales reservorios infectados entre otros.” 2.4. Parásitos, biodiversidad y conservación El conocimiento de la diversidad biológica es un aspecto que día a día adquiere mayor importancia tanto para la comunidad científica como para la sociedad, independientemente, de la escala a la que ésta pretenda ser abordada (a nivel local, regional, de una región biótica o de un país). Históricamente, en épocas de crisis climáticas o de extinciones masivas, los animales han abandonado sus hábitats tradicionales para sobrevivir, llevándose consigo, de un lado a otro, los parásitos característicos de cada zona. La actual crisis de la biodiversidad, derivada del impacto humano sobre el planeta, aumenta los riesgos de que una epidemia de parásitos desconocidos se pueda volver en contra del ser humano, lo que les convierte en auténticas bombas transmisoras de enfermedades. 29 La destrucción de los hábitats naturales y de multitud de especies animales como consecuencia de la actividad del hombre podría originar una evolución muy peligrosa en determinados parásitos, lo que sin duda afectará a la salud de los humanos (Estrada, 2006). La biodiversidad global establecida hasta la fecha presenta la existencia de, aproximadamente, 100 millones de especies, representadas principalmente por artrópodos. Si la naturaleza de los parásitos fuera considerada, es definitivo que los parásitos conformarían una faceta sustancial de la biodiversidad que no ha sido evaluada en detalle. La Figura 1 muestra los riesgos que tienen un impacto negativo sobre la salud de los animales en la población y sobre su potencial de crecimiento, afectando su estado de conservación. Figura 1. Fragmentación de la selva y su relación con el incremento en el riesgo de infecciones parasitarias. Fuente: Estrada, 2006. 30 Al considerar la salud pública, cabe destacar que millones de personas en el mundo padecen enfermedades causadas por distintos tipos de patógenos; pero, abordar una problemática sin un adecuado conocimiento de la clasificación sistemática (identificación taxonómica y determinación de relaciones evolutivas) de los agentes causales provoca la ineficacia de los tratamientos, en virtud de que el patógeno identificado no era el blanco de tales tratamientos. Resulta oportuno indicar que el estudio de los organismos parásitos debe ser minucioso para implementar tratamientos que redunden en beneficio de la humanidad. 2.5. Distribución de los Parásitos Según Gállego (2007), el medio ambiente juega un papel muy importante en permitir o impedir el desarrollo de los parásitos en determinadas áreas geográficas. Cada parásito requiere de determinadas condiciones bióticas o abióticas del ambiente para poder desarrollarse. Algunos de ellos dependen del medio y otros dependen del parásito. 2.5.1. Factores que dependen del parásito La existencia de diversas formas de diseminación o estadíos del parásito les hace posible sobrevivir con éxito a las condiciones adversas del ambiente, son importantes para asegurar la existencia de la mayoría de los parásitos de ciclo directo, los cuales, son incapaces de propagarse a través de contacto directo entre sus hospedadores (Sandoval, et al., 2003). 31 Éste es el caso de los protozoarios enteroparásitos, cuya forma resistente es el quiste u ooquiste, los cuales poseen cubiertas aislantes y protectoras que los protegen de condiciones adversas del ambiente; así, como muchos helmintos que poseen huevos con cubiertas aislantes que los hacen resistentes (Gállego, 2007). Otros parásitos, de ciclo indirecto han logrado introducir a su ciclo un segundo hospedador en donde el parásito logra desarrollar hasta la fase infectante. 2.5.2. Factores que dependen del medio ambiente Según Gállego (2007), dentro de las áreas geográficas en las que un determinado parásito se propaga, sólo algunas zonas reúnen las condiciones adecuadas que aseguran su desarrollo y propagación, bien se trate de parásitos monoxenos o heteroxenos y, como ejemplo de esas áreas, se tienen los biotopos, biocenosis y los focos naturales de los parásitos. 2.6. Impacto económico de la parasitosis en animales El impacto global de las enfermedades parasitarias en el mundo es muy importante, porque, inciden de manera alarmante sobre la salud, la esperanza de vida al nacimiento y la productividad de miles de animales en cautiverio. La parasitosis gastrointestinal es la causa de los problemas digestivos más 32 importante de los animales silvestres en cautiverio (Polo, et al., 2007). Este problema presenta tres características importantes: Es una enfermedad típica y recurrente. Tiene fuerte influencia de los factores climáticos en su presentación. La manifestación clínica no es lo más frecuente, sino que el mayor impacto económico se produce de forma insidiosa y oculta (enfermedad subclínica). Entender el papel de los diferentes cambios ambientales y establecer la relación con la aparición de enfermedades requiere una integración de las diferentes ramas del conocimiento como la ecología, la zoología, la biología de la conservación, la biodiversidad, la medicina de fauna silvestre y la microbiología para establecer patrones en los estudios de incidencia de enfermedad humana y de animales silvestres para ofrecer los estimativos en pérdidas económicas. 2.7. Comportamiento ambiental: actitud, valores y conocimientos en conservación ambiental La mayoría de los zoológicos pretende educar a los visitantes sobre la importancia de promover la conservación de la fauna silvestre; pero aún así, muchos zoológicos solamente se dedican a exposición de los animales como en una vitrina (Kempton, 1994). 33 La educación al público sobre el comportamiento natural y las formas de vida de los animales, así, como los cuidados adecuados para su conservación es sumamente difícil; puesto que los animales son separados de su contexto natural y exhibidos en ambientes poco naturales. Lamentablemente, en muchos zoológicos el visitante solamente asiste para distraerse y no, necesariamente, para aprender sobre la conservación del recurso fauna. Para ser justos, algunos zoológicos realizan actividades para educar a los visitantes sobre los estilos de vida de los animales, su hábitat y las amenazas que ellos, comúnmente, afrontan en estado salvaje; pero, la tarea no es fácil. Ante la situación planteada, es importante la medición y la valoración de la calidad del entorno para la toma de decisiones en diferentes ámbitos. (Kempton, 1994). En ese mismo sentido, Valera, Pol y Vidal (2009) indican que “el cese de actividades que originan la polución en el aire y la implementación de programas de medicina preventiva y educación ambiental en los zoológicos, mejoraría notablemente las condiciones fisiológicas de los animales”. 2.7.1. Actitud Ambiental Uno de los conceptos más arraigados es la actitud del ser humano. La actitud ambiental ha sido entendida como la preocupación o el interés por el ambiente y ha originado la creación de escalas como la Environmental Concern Scale (ECS) 34 o Escala de Preocupación Ambiental (EPA) de Weigel y Weigel para medir la actitud hacia la conservación del medio ambiente. Según Barraza (1998), parte de la crisis ambiental tiene sus orígenes en las actitudes humanas. Una actitud expresa un punto de vista, una creencia, una preferencia, un sentimiento emocional, una posición a favor o en contra de algo. Es una predisposición aprendida para responder, consistentemente, a favor o en desacuerdo de algo. Las actitudes no existen en forma aislada en el individuo. Generalmente, tienen vínculos con los componentes de otras actitudes y con niveles más profundos del sistema de valores del individuo. En este proceso, la cultura juega un papel determinante en la manera de pensar, de sentir y de actuar de la gente con relación al ambiente. Es importante una actitud de respeto hacia el entorno, en especial, la naturaleza. Un individuo comprometido con estos principios va a tener siempre, en cada aspecto de su vida cotidiana, un profundo respeto por la naturaleza, no sólo cuando viaja a otros lugares; sino desde su propia casa: no contaminando, compactando la basura, no descargando tóxicos ni aceites en el drenaje y respetando la fauna entre otras actividades. 35 2.7.2. Valores ambientales El papel de la educación ambiental en la formación de valores, y en el desarrollo de acciones sociales, ha sido uno de los aspectos más discutidos en la Conferencia de las Naciones Unidas sobre Ambiente y Desarrollo, celebrada en Río en 1992. Como resultado de este magno evento, se creó el Tratado sobre educación ambiental hacia un desarrollo sustentable y de responsabilidad global. Este tratado se concentra en tres áreas principales, según Barraza (1998): a) p Promover una conciencia pública que genere actitudes, valores y acciones compatibles con un desarrollo sustentable; b) Promover la capacitación en educación ambiental y c) Reorientar la educación hacia el desarrollo sustentable. Hechas las consideraciones anteriores y según Cánovas (2002): “Los valores ecológicos están fundados en el pensamiento ambientalista y conservacionista, el cual, ubica el cuidado y protección de los recursos del planeta, en primer lugar, antes que el ¨ progreso ¨ mismo. Esto significa que cualquier práctica comercial, de la índole que sea, deberá acatar los reglamentos y recomendaciones que los estudios de impacto ambiental indiquen”. Según Motta (1994), la conducta humana se rige por valores, lo que podría indicar que la crisis actual de las sociedades se origina por la pérdida de pertenencia de los mismos, apropiados, en otros momentos, para la sociedad. 36 Gran parte de la responsabilidad de conservar un sitio eco-turístico en buen estado, radica en la actitud del visitante. El saqueo, vandalismo y tirar basura, son los tres aspectos que diferencian a un buen visitante de uno inconsciente (Ecotur madera, 2007). No importa si es una envoltura pequeña o una colilla de cigarro, un lugar eco-turístico debe, por definición, conservarse virgen, excepto por elementos propios del turismo: señalización, áreas de acampar, áreas de descanso y veredas. Según Kempton, Boster y Hartley (1996), los valores ambientales constituyen la ética orientadora de las relaciones entre las personas y el ambiente. Estos valores, junto a las creencias sobre el ambiente, se han ido modificando, conjuntamente, con los cambios ambientales. Los anfitriones del turismo tienen la responsabilidad de vigilar e instruir al visitante en estas cuestiones y mantener las áreas de eco-turismo bajo un estricto control de estos tres grandes problemas. De allí, que esta investigación busca reforzar la importancia de la conservación de los valores ambientales, en donde los animales, en cautiverio, se encuentran susceptibles tanto emocional y físicamente al comportamiento de las personas que asisten a estas áreas e, indirectamente, ocasionarles daños. En la conferencia de Tbilisi, se establece que el objetivo de la educación ambiental es el desarrollo de comportamientos adecuados del ser humano para 37 con su medio ambiente (Cánovas, 2002). Esto significa un cambio en la forma de pensar y de actuar. Para conseguir este cambio, en primer lugar se debe conocer el medio en el que se vive y sus características. En segundo lugar, comprender cómo influyen las actividades que el ser humano realiza en este medio; es decir, se deben comprender las relaciones que se establecen entre el ser humano y su medio ambiente, y a partir de este conocimiento, elaborar juicios y valores personales que lleven al desarrollo de una ética medioambiental. En ese mismo sentido Motta (1994) indica que: “Desarrollar y fortalecer los valores humanos es imperativo en nuestros tiempos y representa un compromiso ineludible que debe ser asumido por todos para construir sociedades más igualitarias, seguras, justas y tolerantes. Punto éste, que se debe considerar de suma importancia no sólo para realizar cambios de mentalidad; sino también de una conducta que beneficie la conservación adecuada del ambiente”. 2.7.3. Conocimientos en Conservación Ambiental Es importante que las personas comprendan la responsabilidad que tienen en la conservación de la diversidad biológica y que comprendan que la conservación lleva implícita la calidad de vida de todas las especies. Según Barraza (1998), el poseer conocimientos en materia ambiental ayuda a las personas o grupos sociales a tomar conciencia del medio ambiente y adquirir valores sociales que los hagan cambiar de actitud y, a la vez, fomentan las 38 aptitudes necesarias para resolver problemas ambientales, para lo cual, deberán explotar su capacidad de evaluar las medidas y los programas de educación ambiental en función de los factores ecológicos, políticos, económicos sociales, estéticos e institucionales, fomentando para esto la participación con un sentido de responsabilidad. En este orden de ideas García (2006), indica que: “El concepto de conocimiento ambiental puede agrupar las diferentes acciones del sujeto, dirigidas a modificar aspectos del entorno o de la relación con el mismo y que influyen, a su vez, en las concepciones, percepciones y sensibilidades que posee el individuo del medio”. La conservación de la vida silvestre es un aspecto del problema ambiental que requiere una atención especial de todos los seres humanos. La vida silvestre es un recurso valioso de los pueblos, constituyendo un recurso para la investigación y la recreación. El manejo y conservación de la fauna silvestre incluye cuatro aspectos importantes: investigación, ecología y manejo, legislación, cumplimiento, educación y participación. La educación, a todos los niveles, debe ser desarrollada para el conocimiento de las interrelaciones entre los humanos y el ambiente; ya que, es fundamental encontrar soluciones viables para el manejo y conservación de la vida silvestre y del medio ambiente. (Cánovas, 2002). Es claro indicar que un conocimiento adecuado en conservación ambiental redundará en beneficio de la conservación de la fauna en cautiverio, puesto que estudios realizados por Cánovas (2002) explican, claramente, que al conseguir 39 un cambio adecuado en los valores y en los hábitos de las personas, se minimizará los problemas zoonóticos que pueden sufrir los animales que se mantienen en cautiverio. El conocimiento ambiental es un proceso complejo, que incluye la obtención, análisis y sistematización de la información proveniente de su entorno social por naturaleza. Esto constituye un paso importante para su comprensión a través de acciones concretas que, a su vez, influyen en el desarrollo de estos conocimientos (Febles, 2001). 40 CAPÍTULO III DISEÑO METODOLÓGICO 3.1. Tipo de estudio Ésta es una investigación transversal, porque se estudia el efecto de las estaciones sobre la prevalencia de parasitosis gastrointestinal, es decir, que se relaciona el problema con características climatológicas específicas en momentos determinados. Prueba de ello, es que se consideran de forma conjunta cada época durante los dos años del estudio y no de forma independiente por cada año. Según Pineda, Alvarado y Canales (1994), una investigación transversal se realiza cuando “se estudian las variables, simultáneamente, en determinado momento, haciendo un corte en el tiempo”. Además, también es un estudio correlacional, porque trata de verificar la posible relación entre los factores climáticos y los factores bióticos con el perfil coproparasitológico de mamíferos silvestres en cautiverio. Para Tamayo y Tamayo (1999) “En esta investigación, se persigue, fundamentalmente, determinar el grado en el cual las variaciones en uno o varios factores son concomitantes con la variación en otro u otros factores”. Este estudio transversal y correlacional es Influencia de algunos factores climáticos importante porque identificó y bióticos sobre el la perfil coproparasitológico de mamíferos silvestres en cautiverio. 42 Figura 2. Diseño experimental 43 3.2. Área de Estudio Para la investigación, se seleccionaron los dos únicos Zoológicos formales de la República de Panamá, uno municipal y uno privado (Fig. 3). Las áreas del estudio se describen a continuación: Parque Municipal Summit: Es un Jardín botánico y un zoológico de 250 hectáreas de extensión (de las cuales 55 corresponden al jardín botánico). Se encuentra en las afueras de la Ciudad de Panamá. Está ubicado en el corregimiento de Ancón, kilómetro 18 carretera Gaillard que conduce al poblado de Gamboa. El clima de la región es tropical subhúmedo con lluvias en verano; clasificación climática de Köppen Awoig, modificada por García (1988). La temperatura ambiental máxima varía de 35 a 40 oC y la temperatura ambiental promedio es de 27 oC. La humedad relativa varía de 65 a 90%, con promedio de 80% y precipitación pluvial anual total de 935.5 mm. Se presentan dos estaciones anuales: de lluvia (de mayo a noviembre) y seca (de diciembre a abril). Zoológico El Níspero: El Níspero es un lugar dedicado a conservar y reproducir especies de la flora y fauna nativa y mundial. Se localiza a dos horas de la Ciudad de Panamá, en un lugar conocido como El Valle de Antón. El Níspero es un paraje natural acordonado por inmensos pinos tropicales, donde circula toda la frescura del clima de esta región que se 44 eleva a unos 600 metros sobre el nivel del mar. El recorrido del área toma una hora y se podrá observar unas 89 clases de animales y unas 180 variedades de árboles y plantas; algunas pertenecientes a la flora nativa de El Valle de Antón, entre ellas, el níspero. La temperatura media anual es de 20º C/70º F. La estación seca comienza en diciembre y termina en abril, y la estación lluviosa comienza en mayo termina en noviembre (García, 1988). Zoológico El Níspero (Privado) Zoológico Municipal Summit (Del Gobierno) Figura 3. Localización del Zoológico El Níspero y el Zoológico Summit en la República de Panamá 45 3.2.1. Condiciones climáticas del área de estudio. Las condiciones climáticas en las áreas de estudio “Zoológico Municipal Summit y el Zoológico El Níspero” se presentan en el Cuadro 1. Cuadro 1. Condiciones climáticas del Zoológico Municipal Summit Zoológico El Níspero durante el año 2008 y del Meses del año Estación Albrook Estación Antón 2008 Zoológico Summit Zoológico El Níspero Temperatura (ºC) 27.1 Precipitación (mm) 0.1 Temperatura (ºC) 27.6 Precipitación (mm) 0.4 Febrero 27.7 3.7 28 0.2 Marzo 28.2 1.0 28.7 0 Abril 28.6 1.0 29.5 2.0 Mayo 27.9 5.1 28.4 3.8 Junio 27.7 10.4 27.7 8.9 Julio 27.5 11.3 27.6 7.9 Agosto 27.5 12.3 27.1 6.5 Septiembre 27.9 3.2 27.7 5.2 Octubre 27.7 7.6 27.1 8.9 Noviembre 27.0 13.2 26.7 11.0 Diciembre 27.6 1.5 27.1 5.6 Enero Fuente: Gerencia de Hidrometeorología de la Empresa de Transmisión Eléctrica S.A. (ETESA), básicamente, de la Estación Meteorológica del Valle de Antón. Promedios de temperaturas y precipitaciones. 46 3.3. Materiales y Métodos 3.3.1. Unidades de muestreo Las unidades de muestreo fueron: El Zoológico El Níspero y el Parque Municipal Summit. 3.3.2. Unidades de análisis Mamíferos en cautiverio pertenecientes a los órdenes Artiodactyla y Primates. Trabajadores y visitantes de los Zoológicos El Níspero y Summit. Número de mamíferos: Los mamíferos estudiados fueron las especies pertenecientes a los órdenes Artiodactyla y Primates mantenidos en cautiverio. Se estudió un total de 40 ejemplares en el Parque Municipal Summit y 18 ejemplares en el Zoológico El Níspero. A continuación, se presenta su distribución: Cuadro 2. Número de artiodáctilos y primates en los Zoológicos Summit y El Níspero Zoológicos Summit El Níspero Total Orden Artiodactyla Primates 19 21 9 9 24 30 Total 40 18 58 47 A continuación, se presenta el censo de artiodáctilos y primates del Zoológico Municipal Summit y del Zoológico El Níspero, áreas en donde se realizó la investigación. a. Parque Municipal Summit. En el Cuadro 3, se presentan los artiodáctilos y primates del Zoológico Municipal Summit. Cuadro 3. Artiodáctilos y primates del Zoológico Municipal Summit Nº 20 Esp. 2 Collared Peccary 14 1 White-tailed deer 6 1 21 5 Red Spider Monkey 1 1 Mono araña negro Colombian Spider Monkey 8 1 Clase: Mammalia Orden: Artiodactyla (even-toed ungulates) Pecari (peccaries) Pecari tajacu Saíno Odocoileus (mule deer and whitetailed deer) Odocoileus virginianus Venado Cola Blanca Clase: Mammalia Orden: Primates Ateles (spider monkeys) Ateles geoffroyi panamensis or azuerensis Mono araña colorado Ateles fusciceps robustus or rufiventris Cebus (capuchin monkeys) Cebus capucinus Mono cariblanco White-faced capuchin 9 1 Saguinus (tamarins) Saguinus geoffroyi Mono tití Red-naped or Geoffroy’s Tamarin 2 1 Aotus Aotus lemurinus Mono Nocturno 1 1 Total 41 48 b. Zoológico El Níspero. En el Cuadro 4, se presentan los artiodáctilos y primates del Zoológico El Níspero. Cuadro 4. Artiodáctilos y primates del Zoológico El Níspero Clase: Mammalia Nº Orden: Artiodactyla (even-toed ungulates) Pecari (peccaries) Pecari tajacu Saíno o pecarí de Collared Tayassu tajacu collar Peccary Odocoileus (mule Odocoileus Venado Cola white-tailed deer and white-tailed virginianus Blanca deer Esp. 7 2 6 1 1 1 9 3 1 1 1 1 7 1 deer) Clase: Mammalia Orden: Primates Ateles fusciceps robustus Mono araña Colombian or negro Spider Monkey rufiventris Cebus (capuchin Cebus capucinus Mono cariblanco monkeys) Saguinus (tamarins) white-faced capuchin Saguinus geoffroyi Mono tití Red-naped or Geoffroy’s Tamarin Total 16 49 a b c d e f g Figura 4. Especies de mamíferos estudiados en el Zoológico Municipal Summit y el Zoológico El Níspero de la República de Panamá. a. Mono Tití (Saguinus geoffroyi), b. Mono Cariblanco (Cebus capucinus), c. Mono Araña Negro (Ateles fusciceps), d. Mono Araña Colorado (Ateles geoffroyi), e. Mono Nocturno (Aotus lemurinus) (Falleció para la toma de las segundas muestras), f. Venado Cola Blanca (Odocoileus virginianus), g. Saíno (Tayassu tajacu). 50 3.3.2.1. Muestreo de heces en terreno De cada animal seleccionado, se obtuvo muestras fecales, directamente, del recto o del suelo. Cada una de las muestras fue colocada en potes plásticos, debidamente, identificados y rotulados que, luego, fueron sometidas a análisis en el Laboratorio de Parasitología del Instituto Conmemorativo Gorgas y del Laboratorio de Parasitología de la Universidad de Panamá, Centro Regional Universitario de Bocas del Toro. Las muestras fueron estudiadas durante dos épocas del año y un periodo de transición, de la siguiente forma: La estación seca (diciembre – abril), transición (abril y mayo) y la estación lluviosa (mayonoviembre). Se recolectaron y estudiaron un total de 231 muestras, recogidas durante la estación seca (77), la temporada de transición (77) y la estación lluviosa (77). 3.3.2.2. Muestra de los visitantes y de los trabajadores de los Zoológicos Zoológico El Níspero: Este Zoológico posee un total de 10 trabajadores manuales y un veterinario. Se estima que el Zoológico recibe un total de 10,000 personas al año. Zoológico Summit: Este Zoológico posee un total de 27 trabajadores manuales y un veterinario. Se estima que el Zoológico recibe un total de 25,000 personas al año. 51 Para la aplicación de encuestas, se tomó como referencia los 10 trabajadores manuales del Zoológico El Níspero y los 27 trabajadores manuales del Zoológico Summit que, incluyendo a los veterinarios, hacen un total de 39 personas. Los visitantes de los zoológicos se estiman en 10,000 personas por año, en el Zoo El Níspero y, aproximadamente, 25,000 personas por año en el Zoológico Summit. Esto suma 35,000 personas al año. El tamaño de muestra estimado, con un nivel de confianza de 99% y un margen de error del 5% fue de 652 personas. Sin embargo, la aplicación se realizó a un total de 748 personas, para así poder contar con un grupo adicional de participantes, que permitiera prever posibles casos de personas que no aceptaran participar y lograr tener la confiabilidad propuesta en los resultados que se obtuvieron. La muestra se distribuyó de la siguiente forma en los dos zoológicos: La población por Zoológico: Zoológico Municipal Summit Zoológico El Níspero N= 25000 10000 35000 Cálculo del factor de estratificación n 748 fh = ----------- = ----------- = 0.0214 N 35000 52 Zoológico Summit El Níspero Población 25000 10000 N= 35000 Factor de estratificación 25000 x 0.0214= 10000 x 0.0214= Muestra 535 213 n= 748 3.4. Variables generales del estudio y su modelo Las variables de esta investigación son las siguientes: “Factores del medio ambiente” como variable independiente y el “prevalencia de la parasitosis gastrointestinal” como la variable dependiente. El Modelo de relación de las variables factores del medio ambiente y el perfil coproparasitológico (Figura 5), muestra la relación de las variables con el comportamiento ambiental que tienen las personas relacionadas con los zoológicos; de allí, que se observa la importancia que posee la identificación del perfil coproparasitológico con el manejo adecuado de la fauna y, por consiguiente, con la conservación adecuada de la misma. A continuación, se presenta el Modelo que muestra las relaciones entre la variable independiente y la variable dependiente del estudio. 53 Actitudes ambientales Valores ambientales Conocimientos Comportamiento Ambiental Personal de mantenimiento Visitantes Factores del Medio Ambiente Factores bióticos no humanos (Hacinamiento) Factores Climáticos Estación seca Transición Veterinarios Estación lluviosa Relaciones intraespecíficas Relaciones interespecíficas Factores humanos Limpieza de jaulas Medicina preventiva Alimentación Perfil coproparasitológico Cuyos resultados ayudarán a mejorar el Manejo Adecuado de la fauna Y así lograr la Conservación adecuada del recurso fauna Figura 5. Modelo de relación de las variables factores del medio ambiente y el perfil coproparasitológico. 3.4.1. Variable independiente: Factores del medio ambiente La definición conceptual, operacional e instrumental de la variable independiente se presenta a continuación: Se llama factores medioambientales a todo elemento del medio susceptible de actuar, directamente, sobre los seres vivos, al menos durante una fase de su ciclo de desarrollo. La variable independiente se disgrega en subvariables y dimensiones hasta llegar al nivel de instrumentalización. 54 Cuadro 5. Operacionalización de la subvariable factores climáticos. Subvariable Definición Conceptual Dimensión Estación seca Son las condiciones del clima que están relacionadas con la estación del año. Factores Climáticos Transición Estación lluviosa Definición Operacional Se identifica por la precipitación muy escasa, con jornadas típicamente calientes y soleadas Se identifica con variaciones de precipitaciones escasas y abundantes. Se identifica con precipitaciones abundante, con jornadas de frescas temperaturas. Indicador Meses de diciembre – abril Meses de abril y mayo Meses de mayonoviembre Cuadro 6. Operacionalización de la subvariable factores bióticos no humanos. Subvariable Definición Dimensión Conceptual Definición Indicador Operacional Densidad población: Factores Bióticos humanos no Son aquellos que están relacionados a condiciones que son atribuidas directa o indirectamente a influencias de agentes vegetales o animales. Relaciones intraespecíficas Son las relaciones entre organismos de la misma especie. de Artiodáctilos: Número de individuos por m2 Primates: Número de individuos por m3 Densidad de población Relaciones interespecíficas Son las relaciones entre organismos de especies diferentes Artiodáctilos: Número de individuos por m2 Primates: Número de individuos por m3 55 Cuadro 7. Operacionalización de la subvariable factores bióticos humanos. Subvariable Definición Dimensión Definición Conceptual Operacional Limpieza jaulas Factores bióticos humanos Indicador Son los efectos que causa el ser humano sobre los animales dentro o fuera de su ambiente natural. de Limpieza periódica de las jaulas Cantidad de veces al día que se limpian las jaulas Medicina preventiva Atención veterinaria Cantidad de veces que es atendido un animal en el año Alimentación Proveer de alimentación a los animales Cantidad de veces al día que es alimentado un animal Cuadro 8. Operacionalización de la subvariable comportamiento ambiental. Subvariable Definición Dimensión Conceptual Definición Indicador Operacional Se midió con el uso de una Escala de Lickert Comportamiento ambiental Es la cultura por el respeto de nuestro entorno natural Actitudes ambientales Es una predisposición organizada para pensar, sentir, percibir y comportarse en cierta forma ante el ambiente. utilizando 10 ítemes dirigidos a visitantes y al personal que trabaja en los zoológicos. Con las siguientes opciones de respuesta: Definitivamente si, posiblemente si, indeciso, posiblemente no y definitivamente no. En donde cada ítem se analizó de forma separada. 56 Valores ambientales Conocimientos sobre el ambiente Es el desarrollo de comportamientos positivos del ser humano con su ambiente Es poseer información en materia ambiental que ayude a las personas o grupos sociales a tomar conciencia del medio ambiente y adquirir valores ambientales que los hagan adquirir una adecuada actitud ambiental. Se midió con el uso de una Escala de Lickert utilizando 10 ítemes dirigidos a visitantes y al personal que trabaja en los zoológicos. Con las siguientes opciones de respuesta: Definitivamente sí, posiblemente sí, indeciso, posiblemente no y definitivamente no. En donde cada ítem se analizó de forma separada. Se midió con el uso de una Escala de Lickert utilizando 12 ítemes dirigidos a visitantes y al personal que trabaja en los zoológicos. Con las siguientes opciones de respuesta: Definitivamente sí, posiblemente sí, indeciso, posiblemente no y definitivamente no. En donde cada ítem se analizó de forma separada. 57 3.4.2. Variable Dependiente: Prevalencia de la parasitosis gastrointestinal La definición conceptual, operacional e instrumental de la variable dependiente se presenta a continuación: Cuadro 9. Operacionalización de la variable perfil coproparasitológico Variable Perfil Coproparasitológico Definición Definición Conceptual Operacional Diagnóstico general de las condiciones parasitológicas gastrointestinales de los organismos en estudio. Toma de muestras de heces de los animales en estudio. Indicador Para medir la presencia de parásitos en las heces se utilizaron las siguientes técnicas: *Método Cualitativo de concentración por sedimentación utilizando el protocolo Formol-Acetato de Etilo. Prueba cualitativa: Midiendo presencia o ausencia del parásito. *Técnica de Tinción de Ziehl-Neelsen modificada. Prueba cualitativa: Midiendo presencia o ausencia del parásito. 58 3.5. Técnicas e instrumentos de recolección de datos Las técnicas e instrumentos que se utilizaron para la recolección de datos fueron las siguientes: 3.5.1. Análisis documental Este análisis permitió hacer la revisión bibliográfica para el planteamiento teórico y la revisión bibliográfica para el diseño metodológico. 3.5.2. Técnica de observación directa Según Moreno y Gallardo (1999), la observación de laboratorio se entiende de dos maneras: por un lado, es la que se realiza en lugares pre-establecidos para el efecto, tales como, los museos, archivos, bibliotecas y, naturalmente, los laboratorios. Con esta técnica, se realizó la identificación y cuantificación de la parasitosis gastrointestinal de mamíferos silvestres en cautiverio. Factores bióticos: Los factores bióticos se obtuvieron con la observación de varias dimensiones como la limpieza, la medicina preventiva, la alimentación, las relaciones intraespecíficas y las relaciones interespecíficas; además, se contó con el apoyo de un cuestionario aplicado a los veterinarios de los diferentes zoológicos. Análisis Coprológico: Las heces recolectadas se examinaron macroscópicamente y se fijaron con formaldehido al 10%. Se trasportaron en potes colectores que se enviaron al Laboratorio de Parasitología del 59 Instituto Conmemorativo Gorgas de Estudios de la Salud. Para la identificación de los parásitos, se utilizaron dos técnicas que se explican a continuación: o Técnica de concentración por sedimentación(FPC)(Esta metodología es una modificación de los, comúnmente, aceptados Método Ritchie formol-éter (FE)). Sin embargo, el Método FPC utiliza un sistema cerrado. Las muestras de heces se procesaron empleándose el método cualitativo de concentración por sedimentación utilizando el protocolo Formol-Acetato de Etilo y observadas por duplicado mediante microscopia óptica (aumento X200 y X400) con lugol. o Prueba cualitativa: Midiendo presencia o ausencia del parásito. o El procedimiento es el siguiente: Pasos: 1. Se vierte 5 ml de la mf en un tubo de fondo plano y se completa el volumen a 9 ml con formalina al 5%. 2. Se adapta el tubo cónico con filtro al tubo con la muestra y se mezcla vigorosamente, por 30 segundos. 3. Se invierten los tubos y se deja pasar la muestra al tubo cónico y si es posible con pequeños golpes a la unidad. 4. Posteriormente, se coloca a la muestra filtrada 3 gotas de tritón X-100 y 3 ml de acetato de etilo. 60 5. Se tapa el tubo cónico y se centrifuga a 1.5 xg por 10 min. 6. Posteriormente, se separa el “tapón” del tubo centrifugado con un aplicador de madera, se decanta y se limpian las paredes con un hisopo de algodón. 7. Se agrega la solución MIF 1/3 del volumen del sedimento y se mezcla vigorosamente. 8. Finalmente, se observa al microscopio con una gota de lugol, en los objetivos de 10X y 40X. Técnica de Tinción de Ziehl-Neelsen específica para Coccidios (Cryptosporidium, Isospora y Cyclospora) y Microsporidios Modificada. (Modificada de la Tinción Ácida Kinyoun`s)1 Prueba cualitativa: Midiendo presencia o ausencia del parásito. La batería de tinción que se utilizó fue la siguiente: Pasos: 1. Se deja secar una gota de mf en un portaobjetos. 2. Se fija con metanol de por 2 minutos. 3. Se fija con NaOH 4% por un minuto. 4. Se lava la lámina con agua corriente. 5. Se tiñe con fuchsina fenicada por 5 minutos. 6. Se lava con agua corriente. 7. Se decolora con alcohol ácido 3%, por segundos. 1 Shore García, Lynne.2006. Diagnostic Medical Parasitology. 4ta edición. ASM Press. Washington, D.C. 61 8. Se lava la placa con agua corriente. 9. Se coloca la placa en azul de metileno 1-1.4% por 5 minutos. 10. Se lava la placa y se deja secar a temperatura ambiente. 11. Finalmente se observa al microscopio con el objetivo de 100X utilizando aceite de inmersión. Con esta coloración los ooquistes de Cryptosporidium sp (Coccidios) se tiñen de color rosado intenso o claro, con bordes definidos. 3.5.3. Técnica de Cuestionario Dentro de la técnica de cuestionario, se seleccionó la escala estimativa. La escala estimativa que se utilizó fue la de aplicaciones tipo likert para evaluar aspectos como el comportamiento ambiental de los trabajadores y los visitantes de los zoológicos en estudio. En la escala, están presentes tres dimensiones: Actitud ambiental, valores ambientales y conocimiento sobre la conservación del ambiente. La escala presentó cinco opciones de respuesta: Definitivamente sí (5), probablemente sí (4), indeciso (3), probablemente no (2) y definitivamente no (1). 3.5.1.1. Validación del instrumento utilizado Para determinar la validez y la confiabilidad de la Escala de Likert, se solicitó a especialistas en conservación la evaluación de los ítems, los cuales realizaron 62 una prueba piloto a una muestra aleatoria simple de 20 personas. A ellos, se les aplicó el test de conocimientos y actitudes, cuyos resultados permitieron un análisis descriptivo del puntaje obtenido para observar tendencias o variaciones de las preguntas. El instrumento que se tomó como base para la investigación presentó un total de 32 reactivos en la escala de Likert que respondían a los objetivos propuestos por la Investigación. Las subdimensiones fueron las siguientes: Actitud ambiental con diez ítemes, valores ambientales con diez ítemes y conocimiento ambiental con doce ítemes. Una vez finalizada la fase de recolección de datos, correspondiente a la validación, se procedió a la codificación de los ítemes y a su tabulación con la ayuda del paquete estadístico SPSS para Windows (Statistical Package for Social Sciences) en su versión 13. Se aplicó el índice de Alfa de Cronbach, (para validar la consistencia interna) de los ítemes planteados. En donde se obtuvo los siguientes resultados: Para los ítemes de actitud ambiental 0.95, para los ítemes de valores ambientales 0.90 y para los ítemes de conocimiento sobre la conservación del ambiente 0.87. 63 3.6. Plan de análisis estadístico de resultados 3.6.1. Prevalencia de parasitosis En el análisis estadístico de datos, se verificó la posible asociación de tres estaciones: Seca, transición y lluviosa con respecto a la prevalencia de parasitosis gastrointestinal de primates y artiodáctilos en donde se utilizó la Prueba Exacta de Fisher para comparar la prevalencia de parásitos gastrointestinales en los dos zoológicos, con un nivel de significancia de p < 0.05, y establecer independencia de frecuencias en tablas de contingencia 2 x 2. Además, se procedió a utilizar el intervalo de confianza, para verificar la verdadera diferencia existente entre las estaciones del año y la prevalencia de parasitosis en el Zoológico Summit y El Níspero para una probabilidad del 95 %, en donde el valor de aceptación de la hipótesis nula fue de p < 0.05. Para determinar la posible relación entre el hacinamiento, la alimentación y la limpieza de las jaulas con la prevalencia de parasitosis gastrointestinal, se realizaron análisis de exploración entre las variables en donde se combinó la observación con el análisis documental. 3.6.2. Análisis de la escala estimativa Según Hernández Sampieri (2007), la confiabilidad de un instrumento de medición se refiere al grado en que su aplicación repetida al mismo sujeto u objeto produce resultados iguales. 64 La confiabilidad de un instrumento se refiere a la constitución interna de las personas, a la mayor o menor acescencia de errores de medida. Un instrumento confiable significa que si se aplica por más de una vez a un mismo elemento, entonces, se obtendrían iguales resultados; de allí, que se realizó el valor Alpha de Cronbach cuyos coeficientes de confiabilidad pueden oscilar entre 0 y 1, donde un coeficiente de 0 significa confiabilidad nula y 1 representa un máximo de confiabilidad (confiabilidad total). Según Hernández Sampieri (2007), señala que el coeficiente de fiabilidad más utilizado es el índice de Alfa de Cronbach, porque es práctico y puede calcularse aplicando el test una sola vez. Para determinar la posible relación entre el comportamiento ambiental de los visitantes y los trabajadores de los zoológicos, se efectuó un análisis de estadística descriptiva: La media, mediana y la moda que permitió describir los datos a partir de las puntuaciones obtenidas para cada variable. Además, para determinar si existían diferencias, estadísticamente, significativas entre grupos, se utilizó la prueba no paramétrica U de Mann-Whitney. Los datos se almacenaron y se procesaron con el programa SPSS. 65 CAPÍTULO IV ANÁLISIS Y DISCUSIÓN DE RESULTADOS 4.1. Análisis y discusión de resultados Los resultados se presentan de acuerdo con cada una de las variables del estudio. Como la investigación es de tipo descriptivo, transversal y correlacional, se analizó cada variable de forma independiente para luego establecer las relaciones entre las dimensiones de cada una con sus respectivos indicadores. A continuación, se presentan los resultados, según las dimensiones tratadas, en cada una de las variables del estudio. 4.2. Prevalencia de parásitos gastrointestinales de cinco especies de primates silvestres en cautiverio La prevalencia esperada de parásitos en una población de animales es una información importante desde el punto de vista de la medicina veterinaria, de la salud pública y de la biología ambiental (Nolan y Smith, 1995) y tiene un uso potencial para describir niveles de endemicidad y patrones de morbilidad (Guyatt y Bundy, 1991). Por eso varias medidas puestas en marcha desde el punto de vista de la salud pública también dependen del conocimiento de la prevalencia de algunos parásitos zoonóticos. El Cuadro 10 muestra la prevalencia de parásitos gastrointestinales encontrados en primates de dos zoológicos y los resultados indican que la prevalencia general aumentó de la estación seca a la estación lluviosa, de un 67 30% a un 93%. Esto puede deberse a las condiciones ambientales (altas temperatura y precipitación) que se presentan en Panamá durante la estación lluviosa y que favorecen el desarrollo de las diferentes formas evolutivas de los parásitos gastrointestinales. Se procedió a utilizar el intervalo de confianza, puesto que permite el margen de valores en los que es previsible esperar que se encuentre la verdadera diferencia entre las estaciones del año y la prevalencia de parasitosis en los dos zoológicos estudiados en Panamá para una probabilidad del 95 %. Los intervalos de confianza al 95% (Cuadro 10), serían: Para la estación seca 12.3 a 49.4 %; para la transición 5.2 a 35.8% y para la estación lluviosa 33.5 a 87.2%. Como se observa, hay traslapes evidentes en los intervalos para las estaciones del año, con lo cual, no se puede afirmar que existan diferencias significativas a nivel poblacional; pero en los intervalos de confianza entre la estación de transición y la lluviosa se aprecia que el traslape es pequeño, lo que permite afirmar que existen diferencias significativas a nivel poblacional entre estas estaciones del año y la prevalencia de parasitosis, también evidenciado con las diferencias importantes en los porcentajes. (Figura 6) Para comprobar la posible diferencia en la prevalencia de parasitosis gastrointestinal entre las estaciones del año, se aplicó la Prueba Exacta de Fisher en donde el resultado fue de 0.001. Este resultado concluye que sí hay diferencia significativa en la prevalencia de parasitosis encontrada en las 68 estaciones del año con un nivel de significancia de p < 0.05. Evidentemente, es más alta durante la estación lluviosa. Cuadro 10. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en primates silvestres en dos Zoológicos de Panamá, en el año 2008. Especies Nombre Común Estación Seca Infec/ Exam (%) Transición Infec/ Exam (%) Estación Lluviosa Infec/ Exam (%) Primates Ateles geoffroyi Mono Araña Colorado 0/1 1/1 1/1 Ateles fusciceps Mono Araña Negro 6/9 0/9 8/9 Cebus capucinus Mono cariblanco 0/10 4/10 6/10 Saguinus geoffroyi Mono tití 3/9 0/9 6/9 Aotus lemurinus Mono Nocturno 0/1 0* 0* Total 9/30 (30%) 5/29 (17%) 21/29(93%) Intervalo de confianza (95%) (12.3 a 49.4) (5.2 a 35.8) (33.5 a 87.2) * El Mono nocturno murió antes de hacer el segundo muestro En el Cuadro 11 y Figura 6, se observa que los primates del Zoológico Summit presentaron una alta prevalencia de parasitosis gastrointestinal durante la estación lluviosa, siendo ésta de un 75%; mientras que los primates del Zoológico El Níspero presentaron una prevalencia de 66% durante la estación lluviosa. Estos resultados coinciden con los estudios de Polo et al. (2007) quien indicó que las enfermedades parasitarias presentan una alta incidencia en los zoológicos de países con clima cálido y tropical debido a factores que favorecen el desarrollo de los parásitos como la luz, la temperatura y la humedad. 69 Se procedió a utilizar el intervalo de confianza, para verificar la diferencia existente entre las estaciones del año y la prevalencia de parasitosis en el Zoológico Summit, para una probabilidad del 95 % (Cuadro 11) siendo éstos, para la estación seca 9.2 a 52.2%, para la transición es de 7.2 a 49.1% y para la estación lluviosa es de 29.6 a 91.3%. Al observar los intervalos de confianza, se encontró un traslape de valores para todas las estaciones; pero aún así se presentan diferencias entre los intervalos de la estación seca y la estación lluviosa, considerando importantes las diferencias porcentuales Al aplicar el intervalo de confianza para encontrar la diferencia entre las estaciones del año y la prevalencia de parasitosis en el Zoológico El Níspero a un 95% (Cuadro 11), los resultados fueron los siguientes: Para la estación seca, de 5.6 a 70%, para la estación de transición de 0 a 33.6 y para la estación lluviosa de 17.1 a 92.5%. Los intervalos de confianza muestran traslape entre los valores en todas las estaciones, presentando diferencias entre los intervalos de la estación seca y la estación lluviosa, considerando importantes las diferencias porcentuales. Para comprobar la diferencia en la prevalencia de parasitosis gastrointestinal entre las estaciones del año en el Zoológico Summit, se aplicó la Prueba Exacta de Fisher, en donde el resultado fue de 0.005 por lo que se concluye que si hay diferencias significativa en la proporción de parasitosis encontrada en las 70 estaciones del año con nivel de significancia de p < 0.05. Evidentemente, es más alta durante la estación lluviosa. Para comprobar la diferencia en la prevalencia de parasitosis gastrointestinal entre las estaciones del año en el Zoológico El Níspero, se aplicó la Prueba Exacta de Fisher, en donde el resultado fue de 0.17. Estos resultados concluyen que no hay diferencias significativas en la proporción de parasitosis encontrada en las estaciones del año con nivel de significancia de p < 0.05. Cuadro 11. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en primates silvestres en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 Zoológico Summit Especies Nombre Común Estación Seca Infec. / Exam. (%) Transición Estación Lluviosa Infec. / Exam. (%) Infec. / Exam. (%) Primates Ateles geoffroyi Mono Araña Colorado Ateles fusciceps Cebus capucinus Saguinus geoffroyi Aotus lemurinus Mono Araña Negro Mono cariblanco Mono tití Mono Nocturno 0/1 5/8 0/9 1/2 0/1 1/1 0/8 4/9 0/2 0* 1/1 7/8 5/9 2/2 0* Total 6/21 (28%) 5/20(25%) 15/20(75%) Intervalo de confianza (95%) (9.2 a 52.2) (7.2 a 49.1) (29.6 a 91.3) Zoológico El Níspero Especies Nombre Común Estación Seca Infec. / Exam. (%) Primates Ateles fusciceps Cebus capucinus Saguinus geoffroyi Mono Araña Negro Mono cariblanco Mono tití Total Intervalo de confianza (95%) Transición Infec/ Exam. (%) 1/1 0/1 2/7 3/9 (33%) (5.6 a 70) Estación Lluviosa Infec/ Exam (%) 0/1 0/1 0/7 0/9 (0) (0 a 33.6) 1/1 1/1 4/7 6/9(66%) (17.7 a 92.5) 71 Figura 6. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en primates silvestres en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 En la Cuadro 12, se presentan los parásitos gastrointestinales identificados en los primates no humanos en los Zoológicos Summit y El Níspero. Se encontró las siguientes especies: Cryptosporidium sp, Strongyloides sp, Entamoeba coli, Entamoeba sp, Giardia sp, Necator americanus, Oesophagostomun sp, Endolimax nana y Enteromonas hominis. Otros autores como Munene, Otsyu y y Mbaabu (1998); y Muriuki, Murugu y Munene (1998), trabajando también con primates no humanos de vida libre en África, encontraron los mismos parásitos Strongyloidea, E. coli, E. histolytica, B. coli y Cryptosporidium sp; pero también identificaron otras especies que no fueron encontradas en este estudio. Estos resultados llaman la atención por la potencial transmisibilidad de algunas de estas especies de parásitos al ser humano. 72 La presencia de los siguientes parásitos: Cryptosporidium sp. Strongyloides sp., E. coli, Entamoeba sp., Giardia sp., N. americanus, Oesophagostomun sp., E. nana y E. hominis en los primates analizados en el estudio, es importante por la posibilidad que se transmita al personal que interactúa con ellos como los veterinarios, biólogos y trabajadores manuales. Durante el año 2008, la mayor prevalencia gastrointestinal en primates no humanos, durante la estación seca, fue causada por Cryptosporidium sp. (19%) y E. nana (14%) en el Zoológico Summit. Además, se observó que durante la temporada de transición la prevalencia general disminuyó; pero aumentó durante la estación lluviosa encontrándose presencias altas de Strongyloides sp en un 28% en el Zoológico Summit y un 44% en el Zoológico El Níspero. La presencia de E. coli, fue de 38% en el Zoológico Summit y de 33% en el Zoológico El Níspero. En tanto que la prevalencia de Giardia sp. 19% en el Zoológico Summit y de 22% en el Zoológico El Níspero. Por otro lado, la prevalencia encontrada de N. americanus fue de 33% en el Zoológico Summit y de 55% en el Zoológico El Níspero. A continuación se procede a explicar algunas características propias de los parásitos gastrointestinales identificados en el estudio: Cryptosporidium sp.: Es el protozoario de mayor ocurrencia, encontrándose en un 19% de los primates examinados, durante la estación seca. En un estudio realizado en Argentina por Venturini, Basigalupe, Basso, Unzaga, Venturini y Moré (2006), indicaron que el Cryptosporidium sp también fue el parásito más abundante, encontrándose en el 100% de los primates estudiados. Los animales muestreados en ambos 73 zoológicos no presentaron síntomas que sugirieran su presencia, debido a que el parásito suele vivir durante largos períodos en su huésped, induciendo una estimulación antigénica prolongada con activación de un gran número de mecanismos inmunitarios. Los coccidios, como el Cryptosporidium sp, son organismos unicelulares apicomplexos típicos de localización intracelular y que se reproducen sexual y asexualmente eliminando por la materia fecal ooquistes inmaduros, los cuales contaminan el agua o alimento en donde son depositados, con lo cual su permanencia puede hacerse cíclica en los animales en cautiverio. Es importante destacar estos resultados, puesto que, según Suzán, Galindo y Ceballos (2000) en la mayoría de los casos, las infecciones de coccidios son subclínicas pero pueden presentarse diarreas eventuales relacionadas con la nutrición, estado sanitario y el estrés de los mamíferos. Cuadro 12. Distribución estacional de la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en primates silvestres en dos Zoológicos de Panamá, 2008. Especies de Parásitos en Primates Cryptosporidium sp Strongyloides sp Entamoeba coli Entamoeba sp Giardia sp Necator americanus Oesophagostomun sp Endolimax nana Enteromonas hominis Estación Seca Summit Níspero P % P % 4 19 0 0 0 0 1 11 0 0 1 11 0 0 1 11 2 9 0 0 1 4 0 0 1 4 0 0 3 14 0 0 1 4 0 0 P: Presencia de parásitos %: Prevalencia de parásitos Transición Summit Níspero P % P % 3 14 0 0 2 0 0 9 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Summit N1: Animales analizados: 21 Estación lluviosa Summit Níspero P % P % 0 0 0 0 6 28 4 44 8 38 3 33 0 0 0 0 4 19 2 22 7 33 5 55 0 0 0 0 1 3 0 0 0 0 0 0 El Níspero N2: Animales Analizados: 9 74 a b c d e f g h i j Figura 7. Especies de parásitos gastrointestinales identificados en primates y artiodáctilos silvestres en cautiverio en la República de Panamá. a. Cryptosporidium sp, b. Trofozoitos de Enteromonas hominis, c. Entamoeba coli, d. Paramphistomum sp, e. Oesophagostomun sp., f. Endolimax nana, g. Necator americanus, h. Giardia sp., i. Strongyloides sp., j. Entamoeba sp. 75 Los resultados de esta investigación, concuerdan con los encontrados en otros estudios realizados en mamíferos silvestres en donde se identificaron protozoarios como Cryptosporidium sp, E. nana, Entamoeba sp., Giardia sp., E. coli, E. hominis, y helmintos como Estrongyloides sp., Paramphistomum sp., Oesophagostomum sp., N. americanus (Arroyo, 2002; Figueiroa et al., 2001; Karere, et al. 2002 y Munene et al. 1998). A pesar de que en esta investigación no se trabajó con animales libres para comparar la incidencia de parásitos, es probable que sea mayor en el grupo estudiado, porque en la literatura se señala que la presencia de infecciones parasitarias son más corrientes en los animales en cautiverio que en los de vida libre; porque, se mantienen, constantemente, en ambientes contaminados y, en especial con parásitos monoxenos (Figueiroa et al. 2001), lo que explica que en un entorno de cautividad, es inevitable la exposición constante de los mamíferos a microorganismos, potencialmente, patógenos (Munene et al. 1998). El registro de parasitismo en primates no humanos de los géneros Cryptosporidium sp. Strongyloides sp., E. coli, Entamoeba sp., Giardia sp., N. americanus, Oesophagostomun sp., E. nana y E. hominis son de importancia zoonótica, puesto que se ha comprobado la presencia de ellos en los seres humanos. En años recientes, la zoonosis y las enfermedades comunes transmisibles al ser humano y a los animales han sido objeto de mayor atención a nivel mundial, causando impactos negativos en la salud pública. 76 Según Gállego (2007), el Strongyloides sp, N. americanus y Oesophagostomun sp. son considerados parásitos zoonóticos por hallarse en condiciones naturales en diversas especies de primates; además de que es capaz de mantener infecciones en el ser humano sin necesidad de los animales considerados como reservorios. Los protozoarios Cryptosporidium sp., E. coli, Entamoeba sp., Giardia sp. y Endolimax nana son también de carácter zoonótico, siendo de especial atención para los pacientes inmunocomprometidos como los HIV seropositivos provocando diarreas crónicas o intermitentes con severas pérdidas de electrolitos y líquidos pudiendo llevar a un síndrome de mala absorción y, cuyo desenlace final, es un estado de caquexia (Zdero, Ponce y Nocito, 1993). De los nueve géneros de PGI reportados en primates, siete han sido previamente determinados en primates del área neotropical (Arrojo, 2002, Chinchilla et. al. 2005, Polo et al. 2007, Venturini et al. 2006); sin embargo, es importante mencionar que se presentaron dos reportes nuevos de parásitos gastrointestinales en primates para Panamá, siendo éstos Oesophagostomun sp. y Enteromonas hominis. El Oesophagostomun sp es un parásito común en ovinos y caprinos, siendo uno de los más importantes en Venezuela (Morales, Moreno, Pino, Moreno, 1995). El ciclo evolutivo de la mayoría de los Surumay y parásitos 77 gastrointestinales es muy similar y requieren de condiciones climáticas óptimas de > 50mm de precipitación pluvial y una temperatura de 6-30ºC. Es importante explicar que la L1 a L3 demora alrededor de una semana, alcanzando su madurez sexual en un período de 15 a 21 días (Morales et al., 1995). La sintomatología que presenta es la inflamación aguda con diarrea fétida que puede ser fatal si no es detectada a tiempo (Bowman, 2004). Para que el parasitismo se presente, se requiere la interacción de múltiples factores; pero, fundamentalmente, la famosa triada epidemiológica: Parásito, medio ambiente y animal. La Enteromonas hominis vive en forma de trofozoito en la luz del intestino delgado. Cuando comienza el enquistamiento pierde los flagelos, adquiere una morfología ovalada, se rodea de una pared quística y, finalmente se produce una doble cariocinesis del núcleo, dando lugar a 4 núcleos. Esto le confiere al quiste el estado de madurez. Los quistes, expulsados junto a las heces, ya son infectantes. Cuando estos quistes son ingeridos por un nuevo hospedador, llegan al duodeno donde se disuelve la pared quística y dan lugar a nuevos trofozoitos, cerrando así su ciclo vital. Infecta tanto al ser humano como a monos, cerdos, conejos y ciertos roedores. Es cosmopolita, apatógeno; pero presenta una reducida prevalencia en el ser humano, en torno al 0.2-0.8%, según estudios realizados por Markell, Voge y John (1990). 78 El estudio del parasitismo es importante, puesto que, según Chapman, Gillespie y Goldberg (2005) estos parásitos pueden causar la muerte de los primates por varias razones, entre las cuales se puede mencionar: Inflamación de la mucosa, diarreas severas, pérdida de peso, enteritis y hepatitis. Esta investigación es de gran trascendencia, porque, existe poca o ninguna información en Panamá sobre los distintos tipos de parásitos gastrointestinales que afectan a poblaciones de animales silvestres en cautiverio. 4.3. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en venados cola blanca (Odocoileus virginianus) y saínos (Tayassu tajacu) silvestres en cautiverio El Cuadro 13 y Figura 8, muestran la prevalencia de parasitosis gastrointestinal encontrada en dos especies de Artiodáctilos de dos zoológicos de Panamá. Estos resultados indican que la prevalencia de estas infecciones se mantuvo, aparentemente, alta durante todo el año. Con respecto a la prevalencia de parasitosis gastrointestinal y las estaciones del año en el Zoológico Summit, los intervalos de confianza del 95% (Cuadro 13 y Figura 8) son los siguientes: Para la estación lluviosa, es de 23.5 a 100%, para la transición es de 19.5 a 72.8% y para la estación lluviosa es de 28.7 a 99.8%. Por lo cual se puede afirmar que no hay diferencias significativas entre las prevalencias de parasitosis y las estaciones del año. 79 Para encontrar la diferencia entre las estaciones del año y la prevalencia de parasitosis en el Zoológico El Níspero a una probabilidad del 95 %, se observó lo siguiente: Para la estación seca, fue de 15.3 a 96.3%; para la transición y la estación lluviosa fue de 18.2 a 99.6%. Se puede afirmar que no hay diferencias significativas en la prevalencia de parasitosis entre estaciones; puesto que los intervalos se sobreponen y la parasitosis fue alta durante todo el año. Para comprobar la diferencia en la prevalencia de parasitosis gastrointestinal entre las estaciones del año en el Zoológico El Níspero, se aplicó la Prueba Exacta de Fisher, en donde el resultado fue de 0.69, por lo tanto, no hay diferencias significativa en la proporción de parasitosis encontrada en las estaciones del año con un nivel de significancia de p < 0.05. Evidentemente, son altas durante todo el año. 80 Cuadro 13. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en Odocoileus virginianus y Tayassu tajacu en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 Summit Especies Nombre Común Estación Seca Infec/ Exam (%) Transición Estación Lluviosa Infec/ Exam (%) Infec/ Exam (%) Artiodáctilos Tayassu tajacu Saíno 14/14 Odocoileus virginianus Venado Cola blanca 6/6 Total 20/20 (100%) 9/14 1/6 10/20(50%) 14/14 5/6 19/20(95%) Intervalo de confianza (95%) (19.5 a 72.8) (28.7 a 99.8) (23.5 a 100) El Níspero Especies Nombre Común Estación Seca Infec/ Exam (%) Artiodáctilos Tayassu tajacu Saíno 4/6 Odocoileus virginianus Venado Cola blanca 1/1 Total 5/7 (71%) Intervalo de confianza (95%) Transición Infec/ Exam (%) (15.3 a 96.3) Estación Lluviosa Infec/ Exam (%) 5/6 1/1 6/7 (85%) (18.2 a 99.6) 5/6 1/1 6/7(85%) (18.2 a 99.6) Figura 8. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en O. virginianus y T. tajacu en el Zoológico Municipal Summit y El Níspero, Panamá, 2008 81 En el Cuadro 14, se presentan los parásitos gastrointestinales identificados en muestras de heces de O. virginianus y T. tajacu de los Zoológicos Summit y El Níspero. Se identificaron las siguientes especies Entamoeba coli, Endolimax nana, y los siguientes géneros: Cryptosporidium sp, Strongyloides sp, Entamoeba sp, Giardia sp, Necator sp. y Paramphistomun sp. Este estudio difiere del de Montes Pérez, Rodríguez y Torres(1998) (Yucatán, México), quienes trabajaron con venado cola blanca, y encontraron otros parásitos diferentes a los reportados en este estudio. Solamente, hay coincidencia con el hallazgo de Strongyloides sp.; sin embargo, no se encontraron resultados sobre la parasitosis del saíno, y no se pudo comparar los resultados obtenidos en esta investigación. El registro de los parásitos: Cryptosporidium sp. Strongyloides sp., E. coli, Entamoeba sp., Giardia sp., Necator sp. y E. nana, en las especies de artiodáctilos analizados es de suma importancia; puesto que pueden transmitirse y causar enfermedades a los humanos, lo que indica un gran potencial zoonótico. De ellos, la literatura señala que Cryptosporidium sp. es un coccidio oportunista y, generalmente, se le encuentra asociado a otros enteropatógenos. En estudios realizados por Vílchez y Sandoval (2000), lograron aislarlo como agente primario de cuadros diarreicos severos en animales. El contacto directo con heces de animales infectados, favorece la transmisión de animales al ser humano. 82 Durante el año 2008, la mayor prevalencia gastrointestinal en artiodáctilos, durante la estación seca, fue debida a E. coli 75% (Summit) y Entamoeba sp. 57% (El Níspero); durante la transición, la más alta prevalencia la presentó Estrongyloides sp. y Entamoeba sp. 25% (Summit) y por Cryptosporidium sp. y Entamoeba sp. 57% (El Níspero) y, durante la estación lluviosa, las prevalencias más altas las presentaron Estrongyloides sp. 55% (Summit) y Entamoeba sp. (El Níspero). Los animales muestreados, en ambos zoológicos, no presentaron síntomas aparentes; posiblemente, debido a que el parásito suele vivir durante largos períodos en su huésped, induciendo una estimulación antigénica prolongada con activación de un gran número de mecanismos inmunitarios (De la Rosa y Prieto, 2003). Cuadro 14. Distribución estacional de la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en O. virginianus y T. tajacu en dos Zoológicos de Panamá, 2008 Especies de Parásitos en Artiodáctilos Estación Seca Summit Níspero P % P % Transición Summit Níspero P % P % Estación lluviosa Summit Níspero P % P % Cryptosporidium sp Strongyloides sp Entamoeba coli Entamoeba sp Giardia sp Necator sp Endolimax nana Paramphistomun sp 9 6 15 14 4 0 8 1 2 5 3 5 0 0 1 0 0 11 5 8 2 1 2 0 45 30 75 70 20 0 40 5 1 2 1 4 0 0 1 0 14 28 14 57 0 0 14 0 9 25 15 25 0 0 5 0 4 2 1 4 0 0 0 1 57 28 14 57 0 0 0 14 0 55 25 40 10 5 10 0 1 4 2 5 1 2 3 0 14 57 28 71 14 28 42 0 83 Los resultados de este estudio, concuerdan con los encontrados en otras investigaciones realizadas en artiodáctilos silvestres en donde se han identificado protozoarios como Cryptosporidium sp, en una prevalencia de hasta 49% (Wilber, Hellgren y Gabor, 1996). La entamebiosis y coccidiosis resultaron las parasitosis más comunes y, si bien estas muestras no presentaron patógenos zoonóticos de cuidado, son de importancia, porque, según Bowman (2004, p.94) a la Entamoeba sp. se le conoce muy bien por ser la causante de encefalitis amebiana en seres humanos, pero se han dado casos descritos en tapires y vacunos en donde, posiblemente, han sufrido la misma enfermedad. Según Rodríguez y Cob (2005), los animales más jóvenes parecen ser los más susceptibles a la coccidiosis a tal punto que son los responsables de grandes diarreas y posibles decesos. Además, es importante mencionar que los ejemplares en cautiverio son más proclives a contraer enfermedades parasitarias; ya que se mantienen en ambientes contaminados. Este estudio es pionero en la parasitología de animales en cautiverio en Panamá, en especial, sobre los distintos tipos de parásitos gastrointestinales que afectan a poblaciones de venados y saínos silvestres y su posible relación con las prácticas de manejo relacionadas con la alimentación, la limpieza, el hacinamiento, la desparasitación y ciertas condiciones ambientales como la temperatura y la precipitación. 84 4.4. Factores bióticos que pueden influir en la prevalencia de parasitosis gastrointestinal de animales silvestres en cautiverio Algunos de los factores bióticos humanos que se presentan a continuación surgieron de observaciones y entrevistas realizadas a los veterinarios de los zoológicos en estudio, en donde los resultados obtenidos se analizaron de forma independiente para así evitar análisis subjetivo. 4.4.1. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico Summit El pecarí de collar (Artiodáctilo) al igual que el venado cola blanca (Artiodáctilo) son fáciles de criar en cautiverio. En el Zoológico Summit, el grupo de 14 pecaríes se encuentran en una jaula grande con medidas de 500m2 y los seis venados se encuentran en una jaula con medidas de 800m2 (un venado/133m2), esto es importante, puesto que, según Smythe y Brown (1995) los pecaríes y los venados, son animales muy activos y recorren grandes extensiones de terreno, por lo que, ellos recomiendan que, en vez de jaulas, se críen en pequeñas parcelas de bosque. Según Smythe y Brown (1995), el venado coliblanco vive mejor en áreas de bosques secundarios y claros del bosque, por lo que su cría es de importancia conservacionista. 85 Este estudio manifestó que los venados en el Zoológico Summit presentaron niveles de hacinamiento bajos; puesto que según Rojas, Cruz, Solano y Hernández (2007) la densidad de venados sanos debe ser de 18 venados/km2; de allí, que es recomendable mantener una densidad de 55m2 por animal, por lo tanto, no se refleja una asociación evidente entre el hacinamiento y la parasitosis gastrointestinal. En el caso de los pecaríes, éstos presentaron un grado de sociabilidad elevado; ya que viven en grupos de 7 a 30 individuos en un rango de territorialidad de unas 150 hectáreas (Mayor, Guirnaraes, Pendu, Da Silva, Jori y Lopez-Beja, 2007). Pero en condiciones de cautiverio, Tapia (2000) recomienda jaulas de 10m2 para un pecarí, lo cual es satisfactorio; porque la jaula que poseen los pecaríes en el Zoológico Summit son de 500m2. Esto equivale a un pecarí/35m2. El Cuadro 15 presenta la relación entre el hacinamiento y la prevalencia de parasitosis gastrointestinal de artiodáctilos en el Zoológico Investigaciones realizadas por Tapia (2000) indicaron que Summit. el hacinamiento puede incidir, negativamente, en el bienestar de los animales, no solo a nivel de salud; sino a nivel de su comportamiento social, ya que cuando hay mayor hacinamiento se vuelven más agresivos con sus propios miembros. 86 Cuadro 15. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico Summit Mamíferos Nº Tayasu tajacu Saíno collar o pecarí PPG Densidad en la jaula Densidad recomendada 14 14/14 Un pecarí/35m2 Un pecarí/10m2 6 5/6 Un venado/133m2 Un venado/55m2 Hac. ¿Comparten jaula, sí, no, con quién? No Sí, con organismos de la misma especie de Odocoileus virginianus No Venado cola blanca Sí, con organismos de la misma especie PPG= Parasitosis gastrointestinal Hac= Hacinamiento 4.4.2. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico El Níspero En el Zoológico El Níspero, el grupo de seis pecaríes se encuentran en una jaula con medidas de 50m2, lo que a pesar de que sigue las recomendaciones de Tapia (2000), no cuentan con suficiente espacio para desplazarse y, en el caso del venado, éste se encuentra compartiendo jaula con un grupo de cabras, lo cual no es recomendable. El Cuadro 16 presenta la relación entre el hacinamiento y la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en artiodáctilos en el Zoológico El Níspero, en donde los resultados indicaron que no existe hacinamiento y que no se refleja una asociación evidente entre el hacinamiento y la parasitosis gastrointestinal. 87 Cuadro 16. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de artiodáctilos en el Zoológico El Níspero Mamíferos Nº PPG 6 5/6 Tayasu tajacu Densidad en la jaula Un pecarí/10m2 Densidad recomendada Hac ¿Comparten jaula, sí, no, con quién? Un pecarí/10m2 No Sí, con organismos de la misma especie Saíno o pecarí de collar Odocoileus virginianus 1 1/1 Un venado/60m2 Un venado/55m2 No Sí, comparte jaula con cabras Venado cola blanca PPG= Parasitosis gastrointestinal Hac= Hacinamiento 4.4.3. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico Summit Según estudios realizados por Pastor-Nieto (2004), el albergue para primates debe estar dividido en dos secciones, especialmente, en regiones donde la temperatura disminuye a menos de 220 C. Una sección debe ser interna donde se ubique una fuente de calor (como por ejemplo un foco infrarrojo) y donde los animales se resguarden de las inclemencias del tiempo y otra área externa donde los animales puedan socializar, hacer ejercicios y asolearse. El Cuadro 17 muestra la relación entre el hacinamiento y la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en primates en el Zoológico Summit en donde se observó que no existe hacinamiento, tomando como referencia los valores dados 88 por Pastor-Nieto (2004), quien recomienda que la densidad de individuos por jaula, no sea menos de un mono por 3m3 en interiores y un mono por 6m3 en exteriores. Cuadro 17. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico Summit Mamíferos Nº Ateles geoffroyi Mono araña colorado 1 Ateles fusciceps Mono araña negro 8 Cebus capucinus Mono cariblanco 9 Saguinus geoffroyi Mono tití 2 PPG Densidad en la jaula Densidad recomendada 1/1 un mono/3m3 (Exhibición) un mono/3m3 (Exhibición) 7/8 Un mono/7m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) Un mono/6m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) 5/9 Un mono/7m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) 2/2 Hac ¿Comparten jaula, sí, no, con quién? No No No Un mono/6m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) Sí, con organismos de la misma especie No Un mono/5m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) Un mono/6m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) Sí, con organismos de la misma especie No Un mono/5m3 (En exteriores) Un mono/6m3 (En exteriores) Sí, con organismos de la misma especie PPG= Parasitosis gastrointestinal Hac= Hacinamiento 4.4.4. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico El Níspero El Cuadro 18 expone la relación entre el hacinamiento y la prevalencia de parasitosis gastrointestinal en primates en el Zoológico El Níspero. Los resultados revelan que no hay presencia de hacinamiento, ajustándose a lo indicado por Pastor-Nieto (2004), quien afirma la necesidad de una jaula para 89 exhibición con una densidad de un mono por 3m3 y una jaula para exteriores con una densidad de un mono por 6m3. Cuadro 18. Relación de la parasitosis gastrointestinal con el hacinamiento de primates en el Zoológico El Níspero Mamíferos Nº Ateles geoffroyi Mono araña colorado PPG 1 Cebus capucinus Mono cariblanco 1 Densidad recomendada un mono/3m3 (Exhibición) un mono/3m3 (Exhibición) Un mono/6m3 (En exteriores) Un mono/6m3 (En exteriores) 1/1 un mono/3m3 (Exhibición) un mono/3m3 (Exhibición) 1/1 Un mono/6m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) Un mono/6m3 (En exteriores) un mono/3m3 (Exhibición) Un mono/6m3 (En exteriores) Un mono/6m3 (En exteriores) 7 Ateles fusciceps Mono araña negro Densidad en la jaula 4/7 Hac ¿Comparten jaula, sí, no, con quién? No Sí, con organismos de la misma especie No No No No PPG= Parasitosis gastrointestinal Hac= Hacinamiento 4.4.5. Resultados sobre la limpieza de las jaulas, la atención veterinaria y la alimentación. El Cuadro 19 muestra los resultados de entrevistas personales y observaciones sobre la limpieza de las jaulas, la atención veterinaria y la alimentación. En cuanto a la limpieza, ésta se realiza una vez al día, todos los días, la cual según Abarca (2005) es indispensable para disminuir en gran medida la reinfección de los animales. Además, en correspondencia con lo que dice Pastor- Nieto 90 (2004) las jaulas deben limpiarse, diariamente, siempre que se pueda o, al menos, debe realizarse una retirada diaria de excrementos y restos de alimentos perecederos no consumidos, así como un cambio diario de sustratos con orina como medida preventiva. Cada 15 ó 20 días debe hacerse una limpieza profunda con lejía diluida en agua, lavando muy bien después de la limpieza. La medicina preventiva recomienda contar con programas de vacunación, sanidad, ambientación y manejo para disminuir la tasa de enfermedad de los animales que se mantienen en cautiverio. Desde esta premisa, es indispensable que en los zoológicos cuenten con un programa integral y eficiente en el cuidado de los animales. En cuanto al Zoológico El Níspero, el programa de medicina preventiva no está completo; puesto que, por falta de personal, algunos exámenes como el de parasitosis se realizan de forma grupal y al azar, o sea, que no existe un riguroso control de cada uno de los animales. En el Zoológico Summit, es muy difícil seguir un programa continuo de medicina preventiva; ya que, por ser un zoológico municipal, los cambios de personal son frecuentes. Esto provoca efectos negativos e incluso en el debido seguimiento de los expedientes de los animales. En cuanto a la desparasitación de primates en el Zoológico Summit y el Zoológico El Níspero, se realiza dos veces al año, sólo de forma grupal y al 91 azar, durante los meses de febrero y agosto con los siguientes productos: Ivermectina, prazicuantel más pirantel y fenbendazol. Además, una vez al año se le realizan exámenes generales y cada seis meses se hacen pruebas de tuberculosis (tbc) tanto a los primates como al personal que los atiende, lo cual sigue los parámetros recomendados por Barajas (2006) y Bowman (2004). En los Zoológicos estudiados, la desparasitación de los venados y saínos se realiza durante los meses de mayo y noviembre (pero sólo de forma grupal) con los siguientes productos: Fenbendazol granulado e ivermectina. Además, durante el verano (febrero), se les realizan exámenes generales y coincide con las recomendaciones de Barajas (2006) y Tapia (2000). La atención preventiva, no es fácil de seguir debido a la carencia de personal asistente y se realiza de forma irregular. Es evidente que, como la atención es irregular, no se presentan signos evidentes de enfermedad. Sin embargo, se debe seguir un programa de medicina preventiva un poco más completo en donde, según recomienda Barajas (2006), se cumplan los siguientes procedimientos: Registro individualizado. Evaluaciones clínicas individuales. Pruebas serológicas (Una vez al año). Vacunaciones (Cinco veces al año). 92 Exámenes coproparasitológicos (Cuatro veces al año) Desparasitaciones (Cuatro veces al año). Desparasitantes adecuados al tipo de parasitosis reportada por el laboratorio. En cuanto a la alimentación de los primates, pecaríes y venados, ésta se realiza una vez al día, ración completa; pero, lastimosamente, los visitantes de los zoológicos le dan comidas no adecuadas como: chicles, picaritas y galletas que no son recomendables porque pueden causar molestias digestivas a los animales. Según Chinchilla et al. (2007), la reinfección de los monos puede relacionarse con el comportamiento de estos animales y la variedad de su dieta alimentaria; ya que, pueden alimentarse de una gran variedad de frutas y de agua almacenada en huecos de árboles o del suelo e ingieren alimentos contaminados. Otro factor que puede influir es el contacto que tienen estos animales con el ser humano; pues, reciben alimento de los turistas visitantes y, según Stuart y Strier (1995), este comportamiento aumenta la posibilidad de transmisión de parásitos; además, el carácter sociable de los primates no humanos facilita los procesos de transmisión de parásitos, según estudios realizados por Chinchilla et al. (2007), la infección de hembras y machos es, prácticamente, igual. 93 Según Aguilar (2010), el campo de la nutrición de la fauna silvestre sigue progresando con el transcurrir de los años, aunque este manejo no se debe limitar completamente al listado de ingredientes de una dieta, sino que, gracias a la investigación, se debe ir variando las diferentes dietas, que, deberán corresponder a los requerimientos básicos que consumen en la naturaleza. Cabe destacar que las condiciones ambientales y las prácticas de manejo en los zoológicos como la alimentación, la limpieza, el hacinamiento y la desparasitación, pueden influir en la prevalencia de parasitosis. Estos temas son de suma importancia para iniciar los programas de conservación ex situ de animales silvestres. Cuadro 19. Resumen de los resultados sobre los factores bióticos humanos que pueden incidir en la parasitosis gastrointestinal de mamíferos silvestres en cautiverio en la República de Panamá Factores Zoológicos Summit y El Níspero Cantidad de veces al día que se Una vez al día limpian las jaulas Cantidad de veces que es Desparasitaciones grupales cada seis meses atendido un animal en el año Exámenes generales una vez al año. Cantidad de veces al día que es Una vez al día, ración completa, antes de la alimentado un animal llegada de los visitantes. 94 4.5. Nivel de confiabilidad del instrumento de medición de actitudes, valores y conocimiento sobre conservación del ambiente que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. La Escala de Likert utilizada en esta investigación incluyó una serie de enunciados relativos a las dimensiones actitud ambiental, valores ambientales y conocimiento en materia de animales silvestres y conservación ambiental para verificar la confiabilidad de este instrumento de medición. Para esto, se aplicó el Alpha de Cronbach. El coeficiente alfa de Cronbach para los ítemes que integraban la escala alcanzó valores de 0.95, 0.90 y 0.87 para cada una de las dimensiones y se encontró que los enunciados para cada una de las variables estaban correlacionados y, por lo tanto, son aceptables según George y Mallery (1995). En efecto, según George y Mallery (1995) el valor mínimo aceptado es de 0,70 y su valor máximo aceptado es de 1(máxima confiabilidad). Posteriormente, se solicitó a diez especialistas en biología ambiental que revisaran los enunciados y las dimensiones con el objetivo de darles nombre a las categorías y de identificar las actitudes, los valores y los conocimientos ambientales que se deducen de ellos. 95 4.4.6. Actitud ambiental que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. La variable actitud ambiental influye sobre la conducta ambiental, la información y la norma social necesarias para lograr una conciencia moral o norma personal de buen ciudadano. La importancia de la actitud ambiental motivó su evaluación en esta investigación y las respuestas obtenidas se presentan a continuación: 4.4.6.1. Respuestas relacionadas con la actitud ambiental facilitadas por los trabajadores y visitantes de los zoológicos En los Cuadros 20 y 21, se presentan las respuestas relacionadas con la actitud ambiental de los trabajadores y visitantes de los zoológicos que participaron en esta investigación. Al utilizar la prueba U de Mann-Whitney para comparar los resultados de los trabajadores y de los visitantes, no se encontró diferencias estadísticamente, significativas entre grupos para algunos ítems. Eso quiere decir que las actitudes de los dos grupos ante esas situaciones son muy semejantes. Los ítems utilizados fueron los siguientes: 1. Debería preocuparme por la caza indiscriminada de animales. 2. Estaría dispuesto a hacer sacrificios personales para reducir el ritmo de la contaminación, aunque los resultados inmediatos no puedan parecer significativos. 3. Debemos prevenir la extinción de cualquier tipo de animal, incluso si ello significa sacrificar algunas cosas para nosotros mismos. 4. Los predadores tales como los halcones, cuervos, zorros y lobos que viven de las cosechas de grano y aves de corral debemos cuidarlos 5. El ser humano y los animales son organismos importantes en el ambiente. 6. Estaría dispuesto a renunciar a ciertas comodidades por la conservación de la fauna. 7. El compromiso ambiental se manifiesta con acciones. 8. En necesario el trabajo coordinado entre el personal y el director para lograr ambientes saludables. 96 9. El estar entre naturaleza es un gran reductor de estrés. 10. Estaría interesado en participar en actividades que promueven la conservación de los recursos vegetales y animales. A pesar de que algunos ítems no presentaban diferencias, estadísticamente, significativas; otros ítems sí las presentaron. A continuación se muestran los resultados: El análisis de las muestras y los porcentajes indican que un 79% de los empleados de los zoológicos y sólo un 51% de los visitantes “Estarían dispuestos a realizar sacrificios personales para reducir la contaminación”, en donde la respuesta de los trabajadores fue mayor y la diferencia es significativa al 0.05. Estos resultados muestran una diferencia en la actitud de los dos grupos hacia su participación en acciones para reducir la contaminación. Los funcionarios, probablemente, han sido más sensibilizados en su trabajo y han participado en capacitaciones sobre temas ambientales y, por eso, un mayor porcentaje estaría de acuerdo en sacrificarse para reducir la contaminación. Estos resultados coinciden con la explicación de Benegas y Mercén (1995), quienes indican que cuando se habla de las actitudes de un sujeto se refiere a una serie de escalas de valores internos que éste posee y que determinan su forma de pensar, opinar y actuar. Un resultado semejante se obtuvo cuando se preguntó si “Debemos prevenir la extinción de cualquier tipo de animal, incluso si ello significa sacrificar algunas 97 cosas para nosotros mismos”, el 84% de los empleados y el 68% de los visitantes estuvieron de acuerdo en donde también el porcentaje de las respuestas de los trabajadores fue mayor. Coinciden estos resultados con lo expuesto por Berenguer y Corraliza (2000) quienes afirman que “se ha comprobado la existencia de una fuerte relación; entre preocupación ambiental y otras actitudes y creencias proambientales; pero, sin embargo, se ha comprobado, igualmente, la existencia de correlaciones bajas y muy bajas entre el nivel de preocupación y los comportamientos proambientales”. En este caso, hay una correlación más alta para los funcionarios y, al igual que en el caso anterior, puede ser producto de los esfuerzos de capacitación del personal que trabaja en los zoológicos. Otro de los ítems en que se encontró una diferencia significativa fue “El ser humano y los animales son organismos importantes en el ambiente”. trabajadores Los presentaron respuestas de 68% y los visitantes de 39%. Se observó, claramente, que los trabajadores mostraron respuestas más afirmativas que la de los visitantes y la diferencia fue, estadísticamente significativa al 0.05. Estos resultados coinciden con los encontrados por Berenguer y Corraliza (2000) quienes afirmaron que un 85.6% de sus encuestados ratificaron la importancia de evitar la extinción de especies y comprender que son importantes para mantener la biodiversidad. 98 Una de las diferencias estadísticas más importantes se encontró para el ítem “Estarían dispuestos a renunciar a ciertas comodidades para la conservación de la fauna”, pues el 75% de los trabajadores y sólo el 45% de los visitantes estuvieron de acuerdo en hacerlo. Este resultado muestra que se necesita una mayor concienciación ambiental sobre el papel que juegan los animales en la naturaleza; ya que, de acuerdo con investigaciones realizadas por Meinhold y Malkus (2005) indican que las actitudes proambientales influyen, positivamente, en el comportamiento que refleje la persona. A pesar de que se encontró diferencias, estadísticamente, significativas entre los grupos, la mayoría de ellos estuvieron de acuerdo con el enunciado del ítem, puesto que los grupos coincidieron, aunque en porcentajes muy diferentes (96% de los trabajadores y 79% visitantes) en el enunciado “Es necesario el trabajo coordinado entre el personal y el director del zoológico para lograr un ambiente saludable”. Los participantes en el estudio parecen coincidir con el planteamiento de Uzzell (1999) quien señaló que “las acciones ambientalistas, llevadas a cabo por un grupo de personas, obtienen resultados positivos al realizar acciones en pro de resolver los problemas de tipo ambiental propios en esta era”. Es interesante que los funcionarios afirmen que la recreación en sitios de naturaleza reduce el estrés y es que, cuando se preguntó si “El estar en la naturaleza es un gran reductor del estrés”, los trabajadores y los visitantes 99 responden con una afirmación de un 89% y un 72% respectivamente, respuestas que son significativas al 0.05, considerando que la diferencia de medias fue de 0.001. Estas respuestas son importantes, porque, coinciden al compararlas con las investigaciones realizadas por Joseph-Bravo y Gortari (2005) quienes indicaron que “el estrés afecta todos los procesos de memoria y aprendizaje, de allí la importancia de participar, activamente, en actividades proambientalistas, las cuales redundarán en un beneficio para la salud“. En importante prestar atención que en el caso de los siguientes tres reactivos referentes a “si es recomendable cuidar a los animales depredadores, el compromiso ambiental manifestado con acciones y la participación en actividades que promueven la conservación de los recursos vegetales y animales” se observó que la comparación no arrojó diferencias significativas, en donde fueron de 0.88, 0.10 y 0.06 respectivamente. Estos resultados concuerdan con los obtenidos en los estudios de Emmons (1997), Mata et al. (2002) y Charpentier (2003), citados por Montanaro (2006), quienes plantearon que el trabajo, exclusivamente, con la actitud y el conocimiento tiene pocas posibilidades de que se refleje en acciones ambientalmente positivas, por lo cual, recomiendan trabajar también con el empoderamiento, las habilidades y el conocimiento ambiental. 100 En otro estudio, se señala claramente la importancia de identificar la actitud ambiental, ya que, se entenderían mejor las acciones que tomen las personas con su entorno; sin embargo, como se mencionó anteriormente, las actitudes son solamente una de las variables relacionadas con acciones a favor del ambiente (Meinhold y Malkus 2005). En un ítem, ninguno de los dos grupos alcanzó el 65%. Esto indica que no hay una gran disposición a participar en proyectos. Los trabajadores contestaron de forma afirmativa en un 61%, en tanto que los visitantes contestaron en un 55%. Una situación semejante se puede encontrar en el estudio de Vindas (2000), quien identificó las razones por las que no podrían participar en el desarrollo de proyectos ambientales: “Falta de tiempo, falta de conocimiento en el tema, por razones económicas, falta de capacitación, falta de interés”. Éstas razones también se encontraron en esta investigación. Al analizar los promedios de la actitud ambiental, se aprecia que los trabajadores de los zoológicos presentan mayor actitud ambiental que los visitantes, siendo de 80.2% y 62.9% respectivamente. 101 Cuadro 20. Estadística descriptiva y significancia estadística de la diferencia de cada uno de los ítems utilizados para determinar la actitud ambiental que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. Indicador Trabajadores de los Zoológicos Valor de p Visitantes Media Mediana Moda Media Mediana Moda 1. Debería preocuparme por la caza indiscriminada de animales. 4.84 5 5 4.70 5 5 0.08 2. Estaría dispuesto a hacer sacrificios personales para reducir el ritmo de la contaminación aunque los resultados inmediatos no puedan parecer significativos. 4.66 5 5 3.90 4.50 5 0.001 3. Debemos prevenir la extinción de cualquier tipo de animal, incluso si ello significa sacrificar algunas cosas para nosotros mismos. 4.50 5 5 3.70 4.50 5 0.002 4. Los predadores, tales como los halcones, cuervos, zorros y lobos que viven de las cosechas de grano y aves de corral debemos cuidarlos. 3.61 5 5 3.70 4.50 5 0.883 5. El ser humano y los animales son organismo importante en el ambiente. 3.61 5 5 3 3 3 0.015 6. Estaría dispuesto a renunciar a ciertas comodidades por la conservación de la fauna. 4.50 5 5 3.50 4 5 0.00 7. El compromiso ambiental se manifiesta con acciones. 4.34 5 5 4 5 5 0.10 8. En necesario el trabajo coordinado entre el personal y el director para lograr ambientes saludables. 4.92 5 5 3.90 4.50 5 0.00 9. El estar entre naturaleza es un gran reductor de estrés. 4.76 5 5 4 5 5 0.001 10. Estaría interesado en participar en actividades que promueven la conservación de los recursos vegetales y animales. 4.37 5 5 3.90 4.50 5 0.06 Actitud ambiental Prueba U de Mann-Whitney, proporciona los valores de p, que corresponde a la probabilidad del valor de U con respecto al promedio. Valores con p<0.05, las medias son, significativamente, diferentes. 102 p Cuadro 21. Frecuencias relativas, en porcentajes, de cada uno de los ítems utilizados para determinar la actitud ambiental de los trabajadores y visitantes de los zoológicos. Indicador Trabajadores de los Zoológicos DS PS PN DN 1. Debería preocuparme por la caza indiscriminada de animales. 96 0 4 0 0 93.6 3.9 2.1 2. Estaría dispuesto a hacer sacrificios personales para reducir el ritmo de la contaminación aunque los resultados inmediatos no puedan parecer significativos. 79 18 3 0 0 51.1 42.9 5.2 3. Debemos prevenir la extinción de cualquier tipo de animal, incluso si ello significa sacrificar algunas cosas para nosotros mismos. 84 13 0 0 3 68.4 17.8 4. Los predadores tales como los halcones, cuervos, zorros y lobos que viven de las cosechas de grano y aves de corral debemos cuidarlos. 68 0 7 21 4 50.3 5. El ser humano y los animales son organismo importante en el ambiente. 68 0 7 21 4 6. Estaría dispuesto a renunciar a ciertas comodidades por la conservación de la fauna. 75 21 0 0 7. El compromiso ambiental se manifiesta con acciones. 86 7 0 8. En necesario el trabajo coordinado entre el personal y el director para lograr ambientes saludables. 96 4 9. El estar entre naturaleza es un gran reductor de estrés. 89 10. Estaría interesado en participar en actividades que promueven la conservación de los recursos vegetales y animales. 61 PROMEDIO 80.2 Actitud ambiental I Visitantes DS PS I PN DN 0 0.4 0.4 0.4 11.2 1.7 0.8 8.7 9.5 15.6 16 39.8 13.9 14.7 12 19.5 4 45.1 35 9.1 7 3.9 4 4 74.5 12.6 8.2 3.5 1.3 0 0 0 79.3 12.6 6 1.7 0.4 7 4 0 0 72 10.4 13 4.2 0.4 13 26 0 0 55.4 26.4 11.3 2.6 4.3 62.9 103 4.4.7. Valores ambientales que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. Los valores ambientales son el conjunto de cualidades que definen un ambiente como tal, incluyendo las características de los componentes vivos, inertes y culturales. Esta variable se midió en este estudio y a continuación se presentan los resultados. 4.4.7.1. Respuestas relacionadas con los valores ambientales que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. Los Cuadros 22 y 23 presentan las respuestas de las preguntas relacionadas con los valores ambientales proporcionadas por los trabajadores de los zoológicos y los visitantes. Al utilizar la prueba U de Mann-Whitney para comparar los resultados de los trabajadores y de los visitantes, no se encontró diferencias, estadísticamente, significativas al comparar las respuestas de ambos grupos para algunos ítems. Esto quiere decir que los valores ambientales para esas situaciones son muy semejantes. Los ítems son los siguientes: 11. Considero importante la conservación de las especies. 12. Me gusta cuidar de los animales y plantas que tengo asignados. 13. Los seres humanos estamos abusando del medio ambiente. 14. Los seres humanos estamos cambiando el ambiente para adaptarlo a nuestras necesidades. 15. Los animales tienen tanto derecho como los seres humanos de existir. 16. El equilibrio del medio ambiente es fácilmente alterable por el ser humano. 17. Para mí, es importante realizar actividades en beneficio de la conservación de la flora y la fauna. 18. Existe consenso entre el personal para mantener un ambiente de respeto por el ambiente. 19. Participo, activamente de proyectos ambientales. 20. Me considero una persona con conciencia ambiental. 104 Sin embargo, cabe destacar que, sí se encontraron diferencias, estadísticamente, significativas en los ítems que se indican a continuación: El análisis de los porcentajes indican que un 100% de los empleados de los zoológicos y un 86% de los visitantes “consideran importante la conservación de las especies”. La respuesta de los trabajadores fue mayor y la diferencia es significativa al 0.05, considerando que el valor de p es 0.002. Sin embargo, los resultados muestran que la mayoría de los visitantes concuerdan con ese planteamiento. La diferencia, probablemente, se debe a que los funcionarios hayan sido más sensibilizados en su trabajo y hayan participado en capacitaciones referentes a la importancia de las actividades de conservación y, por eso, todos consideran importante la conservación de las especies. Ese resultado también coincide con la información suministrada por el médico veterinario Diorene Smith (comunicación personal, febrero 14, 2010) y, además también coincide con los trabajos de Florian, Sybille y Fuhrer (1999) quienes afirman que la intención de comportamiento ecológico coincide con los valores ambientales relacionados con las exigencias ecológicas y la intensión del comportamiento. Las respuestas referentes a si “les gusta cuidar de los animales y plantas que tienen asignadas”, los empleados responden afirmativamente que en un 100% en tanto que los visitantes respondieron en un 86%. Por tanto, se observó que los trabajadores presentaron respuestas contundentes que la de los visitantes, 105 en donde la diferencia fue de 0.002, siendo altamente significativa al 0.05. Esto se debe a que dentro del protocolo de trabajo de los empleados se encuentra las revisiones constantes de las condiciones de los animales y las plantas con el propósito de verificar los estados de cada uno de ellos y así, de manera inmediata, reparar cualquier daño. Sin embargo, al igual que en el caso anterior, un alto porcentaje de los visitantes está de acuerdo en cuidar las plantas y animales que tienen. Esta respuesta coincide, parcialmente, con los resultados de las investigaciones realizadas por Corral-Verdugo y De Quiroz (2004), porque si bien es cierto las actitudes y los valores son importantes de determinar, la mayor significancia la tienen las acciones o sea el comportamiento; por eso ellos plantean que “la presencia de un constructo integrador, no sólo incluye acciones de cuidado del ambiente físico, sino, además, comportamientos y predisposiciones a cuidar a otras personas y a limitar el consumo de recursos. Todo esto de manera efectiva, anticipada y deliberada”. Se puede notar que en la siguiente pregunta sobre si “es importante realizar actividades en beneficio de la conservación de la flora y la fauna”, los trabajadores y los visitantes respondieron con una afirmación de un 96% y un 75% respectivamente. Estas respuestas son significativas al 0.05, considerando un valor de p = 0.006. En este caso, hay una correlación más alta para los funcionarios al igual que en el caso anterior, puede ser producto de los esfuerzos de capacitación del personal que trabaja en los zoológicos. Cabe destacar que estos resultados deben resaltarse, puesto que, según Berenguer y 106 Corraliza (2000) “el origen de muchos de los problemas ambientales, puede relacionarse con pautas del comportamiento humano y de la organización social”. Por lo tanto, esos valores deberían traducirse en acciones que favorezcan la conservación y no quedarse en palabras, sin embargo, como se verá a continuación no todos están dispuestos a participar. Otro de los ítems en donde se encontró una diferencia significativa fue la “participación activa en proyectos ambientales”, sólo el 64% de los trabajadores y un 21% de los visitantes demostraron estar dispuestos a realizar estas actividades, lo que indica una diferencia de 0.00, siendo significativo al 0.05. Estos resultados poco se ajustan a los efectuados por Moreno, Corraliza y Ruíz (2005) quienes informan que “el sentimiento de obligación para asumir cierta responsabilidad ante los problemas ambientales serían colaborar con organizaciones que protegen especies animales en peligro de extinción”. Esto indica que, a pesar de las diferencias significativas encontradas, se observa que solo un 64% de los trabajadores estarían dispuestos a participar en proyectos ambientales. Una de las diferencias estadísticas más importantes se encontró para el ítem “se consideran personas con una conciencia ambiental”, los trabajadores y los visitantes respondieron con una afirmación de un 82% y un 59% respectivamente. Estas respuestas son significativas al 0.05, considerando que la diferencia fue de 0.002. Este resultado muestra que se necesita una mayor 107 concienciación ambiental sobre la importancia de la naturaleza, pues de acuerdo con investigaciones realizadas por Berenguer y Corraliza (2000) “el interés por la preocupación ambiental se ha justificado, porque ésta puede ser un recurso útil para predecir el comportamiento ecológico, el cual va ligado íntimamente con una conciencia ambiental activa”. Esto sugiere que los zoológicos deben hacer un mayor esfuerzo para que tanto trabajadores como visitantes logren una mayor conciencia ambiental y de acuerdo con Paulo Freire eso llevaría a una mayor participación. En los siguientes reactivos no se encontró diferencias, estadísticamente, significativas entre los grupos, siendo éstos “si los seres humanos estamos abusando del ambiente; estamos cambiando el ambiente para adaptarlo a nuestras necesidades; si los animales tienen tanto derecho como los seres humanos de existir; el ser humano está alterando el equilibrio del ambiente y mantener un respeto por el ambiente”. Estos resultados no presentaron diferencias significativas, siendo de 0.30, 0.98, 1.00, 0.10 y 0.24 respectivamente. Es evidente, entonces, que se debe incrementar las actividades de capacitación no sólo a nivel de los empleados de los zoológicos; sino también de los visitantes, ya que se resalta el hecho de que solo el 50% de los empleados y el 57% de los visitantes mantienen un entorno de respeto por el ambiente. Esta situación es delicada, puesto que en estudios realizados por Aguilar (2010), las 108 personas deben respetar el ambiente para, de esa manera, lograr la conservación; por su parte, el gobierno de Panamá ha tomado acciones para conservar el ambiente y según la Ley 41 General del Ambiente en Panamá (1998), “la cultura por el respeto del entorno natural ha tomado un extraordinario impulso, hito que permite ejecutar el compromiso ambiental bajo una estrategia global de Responsabilidad Social Corporativa”. Esto sugiere que los zoológicos deben garantizar el desarrollo de programas ambientales que promuevan, no sólo el conocimiento sobre las medidas de conservación del ambiente, sino, desarrollar un compromiso ambiental que asegure la conservación efectiva del ambiente. Al analizar los promedios de los valores ambientales, se aprecia claramente que los trabajadores de los zoológicos presentaron mayores valores ambientales que los visitantes, siendo de 82.7 y 68.4 respectivamente. 109 Cuadro 22. Estadística descriptiva y significancia estadística de la diferencia de cada uno de los ítems utilizados para determinar los valores ambientales que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. Indicador Trabajadores de los Zoológicos Valor de p Visitantes Valores ambientales Media Mediana Moda Media Mediana Moda p 11. Considero importante la conservación de las especies. 5 5 5 4.64 5 5 0.002 12. Me gusta cuidar de los animales y plantas que tengo asignados. 5 5 5 4.64 5 5 0.002 13. Los seres humanos estamos abusando del medio ambiente. 4.97 5 5 4.85 5 5 0.30 14. Los seres humanos estamos cambiando el ambiente para adaptarlo a nuestras necesidades. 3.79 5 5 3.75 5 5 0.98 5 5 5 5 5 5 1.00 16. El equilibrio del medio ambiente es, fácilmente, alterable por el ser humano. 4.84 5 5 4.59 5 5 0.10 17. Para mí, es importante realizar actividades en beneficio de la conservación de la flora y la fauna. 4.97 5 5 4.79 5 5 0.006 18. Existe consenso entre el personal de mantener un ambiente de respeto por el ambiente. 4 5 5 4.32 5 5 0.24 19. Participo, activamente, de proyectos ambientales. 4.58 5 5 3.32 4 4 0.00 20. Me considero una persona con conciencia ambiental. 4.76 5 5 4.32 5 5 0.002 15. Los animales tienen tanto derecho como los seres humanos de existir. Prueba U de Mann-Whitney, proporciona los valores de p, que corresponde a la probabilidad del valor de U con respecto al promedio. Valores con p<0.05, las medias son, significativamente, diferentes. 110 Cuadro 23. Frecuencias relativas, en porcentajes, de cada uno de los ítems utilizados para determinar el valor ambiental de los trabajadores y visitantes de los zoológicos. Indicador Trabajadores de los Zoológicos DS PS PN DN PN DN 11. Considero importante la conservación de las especies. 100 0 0 0 0 86 10 1 2 2 12. Me gusta cuidar de los animales y plantas que tengo asignados. 100 0 0 0 0 86 12 0 1 1 13. Los seres humanos estamos abusando del medio ambiente. 96 4 0 0 0 79 16 0 0 5 14. Los seres humanos estamos cambiando el ambiente para adaptarlo a nuestras necesidades. 57 11 0 14 18 55 7 6 14 17 15. Los animales tienen tanto derecho como los seres humanos de existir. 100 0 0 0 0 95 3 2 0 0 16. El equilibrio del medio ambiente es fácilmente alterable por el ser humano 82 18 0 0 0 71 19 6 2 2 17. Para mí, es importante realizar actividades en beneficio de la conservación de la flora y la fauna. 96 4 0 0 0 75 23 2 0 0 18. Existe consenso entre el personal de mantener un ambiente de respeto por el ambiente. 50 18 7 14 11 57 23 13 5 3 19. Participo, activamente, de proyectos ambientales. 64 21 7 0 7 21 32 16 17 13 20. Me considero una persona con conciencia ambiental. 82 11 4 4 0 59 27 8 4 2 PROMEDIO 82.7 Valores ambientales I Visitantes DS PS I 68.4 111 4.4.8. Conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. El ambiente, desde una postura sistémica, es el sistema surgido de la interacción de los subsistemas sociales, económicos y ecológicos susceptibles a provocar efectos sobre los seres vivos y las sociedades humanas (Febles, 2001). Esta acepción incluye al ser humano dentro del sistema natural, y se compromete aún más con la conservación de los elementos bióticos y abióticos del ambiente. 4.4.8.1. Respuestas relacionadas con el conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen las personas que asisten y laboran en los zoológicos. Los Cuadros 24 y 25 presentan las respuestas a las preguntas relacionadas con el conocimiento sobre la conservación del ambiente proporcionadas por los trabajadores de los zoológicos y los visitantes. Al utilizar la prueba U de MannWhitney para comparar los resultados de los trabajadores y de los visitantes, no se encontró diferencias, estadísticamente, significativas al comparar algunos ítems. Eso quiere decir que los valores ambientales de los dos grupos ante esas situaciones son muy semejantes. Los ítems se presentan a continuación: 21. Cada vez que vengo al zoológico aprendo cómo se deben cuidar los animales. 22. Yo puedo explicar, claramente, sobre la importancia de la conservación como una de las funciones del zoológico. 23. Las personas que visitamos el zoológico venimos a recrearnos. 112 24. Estoy enterado de las investigaciones que se realizan en el zoológico. 25. Los seres humanos formamos parte del ecosistema de la misma forma que los animales. 26. La reproducción de los animales en cautiverio puede ser afectada por la presencia de parásitos. 27. Los seres humanos y los animales domésticos pueden causar enfermedades parasitarias a los animales silvestres en cautiverio y viceversa. 28. Un programa de medicina preventiva es importante para mantener a los animales en cautiverio con adecuados estados de salud. 29. El diseño de las instalaciones puede influir en las condiciones de salud de los animales. 30. La higiene y limpieza pueden influir en las condiciones de salud de los animales. 31. La alimentación que se les proporciona a los animales es la adecuada, y la más cercana a las condiciones naturales de ellos. 32. Las condiciones climáticas influyen en las condiciones de salud de los animales en cautiverio. Sin embargo, sí se encontraron diferencias, estadísticamente, significativas en algunos ítems y se analizan a continuación: El análisis de los porcentajes indican que un 54% de los empleados de los zoológicos y un 74% de los visitantes afirmaron que “cuando llegan al zoológico aprenden cómo se deben cuidar a los animales”, en donde la respuesta de los trabajadores fue menor y la diferencia es significativa al 0.05, considerando que el valor de p= 0.01. Estos resultados muestran una diferencia de los conocimientos adquiridos por los dos grupos sobre el cuidado de los animales. 113 La respuesta de los funcionarios llama la atención, porque, a pesar de tener un mayor conocimiento sobre el cuidado de los animales por el hecho de recibir capacitaciones, es probable que aprendan en otros lugares y no, exclusivamente, en el zoológico. En otro aspecto donde se encontró diferencia fue cuando se preguntó si “la reproducción de los animales en cautiverio puede ser afectada por la presencia de parásitos”, los empleados respondieron, afirmativamente, que en un 68%; en tanto que los visitantes respondieron en un 55%. Aquí se observó que los trabajadores presentaron respuestas un poco contundentes que la de los visitantes y la diferencia entre grupos es, altamente, significativa al 0.05, con un valor de 0.00. Otro de los ítems en que se encontró una diferencia significativa fue “los seres humanos y los animales en cautiverio pueden ser afectados por la presencia de parásitos”, los trabajadores y los visitantes respondieron con una afirmación de un 71% y un 40% respectivamente. Estas respuestas son significativas al 0.00, siendo un valor de p=0.05. Este resultado muestra que se necesita una mayor información sobre cómo pueden afectar los parásitos no sólo a los animales; sino también a los seres humanos, pues, de acuerdo con investigaciones realizadas por Polo et al.,2007) “los animales silvestres son portadores por naturaleza de un gran número de parásitos internos y externos, los cuales interfieren en su vida en cautiverio, provocándoles una alta infestación”. De allí 114 que se hace imperante conocer la salud de los animales silvestres en cautiverio, con el propósito de establecer medidas para mejorar no sólo su conservación ex situ; sino organizar programas de reintroducción al medio natural. Esto indica que los programas de educación ambiental deben incluir información referente a los distintos tipos de microorganismos que pueden afectar la salud de los animales en cautiverio. Se puede notar que en la siguiente pregunta sobre si “un programa de medicina preventiva es importante para mantener a los animales en cautiverio con un adecuado estado de salud”, el 93% de los trabajadores y un 64% de los visitantes afirmaron la importancia de este programa. Se observó un valor de 0.00, siendo estos resultados altamente, significativos, al 0.05. Estas respuestas son importantes, porque los trabajadores entienden la importancia del seguimiento adecuado de los programas de medicina preventiva, básicamente, para mantener a los animales en cautiverio en buen estado. Este resultado se apoya en los estudios realizados por Castañeda, Cepero y Lazo (2010) quienes indican que “para mantener la salud física y psíquica de los animales, los zoológicos deben garantizar que las instalaciones cumplan con condiciones que garanticen la sanidad, el bienestar y el ambiente que ellos requieren”. La tendencia de los parques zoológicos actuales es garantizar las condiciones básicas de sanidad, bienestar y condiciones ambientales para mantener la salud física y psíquica de los animales. 115 Al preguntarse si “la higiene y la limpieza pueden influir en las condiciones de salud de los animales”, los trabajadores y los visitantes respondieron afirmativamente en un 96% y un 84% respectivamente. Esta diferencia es significativa al 0.05, considerando que el valor obtenido fue de 0.02. En estos resultados, se destaca el hecho de que los empleados de los zoológicos están conscientes de la importancia de la higiene y la limpieza como variables imprescindibles para mantener a los animales con buena salud. De allí, estudios realizados por Castañeda, Cepero y Lazo (2010) sostienen que es importante para mantener a los animales en buen estado de salud de un “control sanitario y saneamiento ambiental, la alimentación, conservación y suministro de agua, el nivel diagnóstico y la vigilancia epizootiológica, la salud y estado de la exhibición, así como la Inmunoprofilaxis, medicina preventiva y terapéutica”. Estas respuestas llaman la atención, porque un factor imprescindible en la salud de los animales son las estrictas condiciones sanitarias. García (2006) afirma que “el conocimiento ambiental puede darse en dos sentidos: positivo o negativo en dependencia, precisamente, del grado de compromiso del sujeto con su medio ambiente”. Por tanto el grado de responsabilidad de los ciudadanos es doble. Según la Dra. Diorene Smith (comunicación personal, febrero 14, 2010) las personas, aun conociendo los problemas de salud que les pueden ocasionar a los animales en cautiverio los alimentan con productos artificiales sin tomar 116 conciencia del acto que están cometiendo y las consecuencias negativas que éstos causan en los animales. En la pregunta sobre si “la alimentación que se les proporciona a los animales es la adecuada”, los trabajadores y los visitantes respondieron con una afirmación de un 53% y un 44% respectivamente. Estas respuestas llaman la atención por la importancia que cumple la alimentación en el estado de salud de los animales, siendo las respuestas significativas al 0.05, considerando que el valor de p fue de 0.02. Estos resultados son importantes, puesto que, los trabajadores no parecen tener certeza sobre el valor de la dieta que dan a los animales en cautiverio. Considerando esto se indica que Castañeda et al. (2010) explica la importancia que tiene una alimentación adecuada para mantener a los animales con buen estado de salud. Es importante mencionar que en el caso de los siguientes cuatro ítems “explicar la función que cumplen los zoológicos (39% Trabajadores, 50% visitantes), la recreación que se realiza dentro del zoológico (64% trabajadores, 61% visitantes), el conocimiento de las investigaciones que se realizan (11% trabajadores, 16% visitantes) y la importancia de los animales y los seres humanos en el ecosistema (68% trabajadores y 66% visitantes)” se observó que los resultados no arrojaron diferencia significativa entre los grupos, presentando los siguientes valores 0.55, 0.07, 0.14 y 0.39 respectivamente. Estos resultados preocupan, ya que estudios realizados por Moreno, Corraliza y Ruíz (2005) indican que “el reto más importante para la protección ambiental y la gran 117 paradoja de la crisis ecológica es la coexistencia necesaria de un alto grado de preocupación por el bienestar de la naturaleza, necesario para lograr el cambio social”, considerando que ese cambio social debe comenzar en cada uno de nosotros. Por lo tanto, es notorio observar que solamente un promedio de 39% de los trabajadores y un 50% de los visitantes mostraron poseer este tipo de preocupación. Por otro lado, en los dos reactivos referentes a “la influencia de las instalaciones en el estado de salud de los animales y si las condiciones del clima influyen en el estado de salud de los animales”, se observó que solo el 57% de los trabajadores y un 59% de los visitantes no conocen la importancia que tienen las instalaciones, así como el clima en la salud de los animales en cautiverio. Estos resultados destacan el hecho de que los empleados de los zoológicos no están conscientes de la importancia que tiene el buen estado de las instalaciones y del clima en la salud de los animales. De allí, que García (2006) recomienda “realizar diagnósticos y capacitaciones a profesores con el objetivo de que mediante su labor docente puedan realizar acciones educativas efectivas con los estudiantes, orientadas hacia el logro de cambios cognitivos, afectivos, perceptuales, actitudinales y conductuales favorables al medioambiente”. Los resultados no mostraron diferencias significativas, siendo los valores de 0.23 y 0.42 respectivamente. 118 En este orden de ideas, se puede decir que una de las principales funciones de un zoológico es la educación ambiental, básicamente, para despertar una conciencia que promueva la preocupación por el ambiente en donde las personas tomen conciencia de que existen factores ambientales que se deben conocer; ya que pueden influir en el estado de salud de los animales. Además, es importante recordar que García (2006) señala que: “el proceso de la educación ambiental debe orientarse continua y permanentemente hacia la facilitación de un aprendizaje desarrollador en dinámica, interacción entre el individuo cognoscente y su medio ambiente (entendido en sus múltiples dimensiones), que promueva cambios cualitativos y cuantitativos en la personalidad del mismo, tomando como punto de partida la situación histórico cultural concreta del medio en el que se desenvuelve”. Al analizar los promedios sobre los conocimientos en conservación ambiental, se aprecia, que los trabajadores de los zoológicos y los visitantes poseen muy poca información relacionada con este tema, siendo de 62.8 y 56.8% respectivamente. Estos resultados impulsan la redacción de un manual operativo para los trabajadores de los zoológicos y, así, promover programas de educación ambiental para los visitantes con el propósito de maximizar los conocimientos adecuados para la conservación de los recursos naturales. 119 Cuadro 24. Estadística descriptiva y significancia estadística de la diferencia para cada uno de los ítems utilizados para determinar el conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. Indicador Trabajadores de los Zoológicos Valor de p Visitantes Media Mediana Moda Media Mediana Moda p 21. Cada vez que vengo al Zoológico aprendo cómo se deben cuidar los animales. 4.26 5 5 4.43 5 5 0.01 22. Yo puedo explicar claramente sobre la importancia de la conservación como una de las funciones del zoológico. 4.26 4 5 4.08 4 5 0.55 23. Las personas que visitamos el Zoológico venimos a recrearnos. 4.66 5 5 4.23 5 5 0.07 24. Estoy enterado de las investigaciones que se realizan en el Zoológico. 3.05 3 4 2.73 2 1 0.14 25. Los seres humanos formamos parte del ecosistema de la misma forma que los animales. 4.32 5 5 4.28 5 5 0.39 26. La reproducción de los animales en cautiverio puede ser afectada por la presencia de parásitos. 4.68 5 5 4.18 5 5 0.00 27. Los seres humanos y los animales domésticos pueden causar enfermedades parasitarias a los animales silvestres en cautiverio y viceversa. 4.55 5 5 3.78 4 5 0.00 28. Un programa de medicina preventiva es importante para mantener a los animales en cautiverio con adecuados estados de salud. 4.66 5 5 4.23 5 5 0.00 29. El diseño de las instalaciones puede influir en las condiciones de salud de los animales. 4.61 5 5 4.43 5 5 0.23 30. La Higiene y limpieza pueden influir en las condiciones de salud de los animales. 4.97 5 5 4.69 5 5 0.02 31. La alimentación que se les proporciona a los animales es la adecuada, y la más cercana a las condiciones naturales de ellos. 4.39 5 5 3.98 4 5 0.02 32. Las condiciones climáticas influyen en las condiciones de salud de los animales en cautiverio. 4.45 5 5 4.18 5 5 0.42 Conocimiento sobre conservación Prueba U de Mann-Whitney, proporciona los valores de p, que corresponde a la probabilidad del valor de U con respecto al promedio. Valores con p<0.05, las medias son, significativamente, diferentes. 120 Cuadro 25. Frecuencias relativas, en porcentajes, de cada uno de los ítems utilizados para determinar el conocimiento sobre la conservación del ambiente que poseen los trabajadores y visitantes de los zoológicos. Indicador Trabajadores de los Zoológicos DS PS I PN Visitantes DN DS PS I PN DN Conocimiento sobre conservación 21. Cada vez que vengo al Zoológico aprendo cómo se deben cuidar los animales. 54 32 4 11 0 74 16 8 1 1 22. Yo puedo explicar claramente sobre la importancia de la conservación como una de las funciones del zoológico. 39 50 0 11 0 50 26 18 4 1 23. Las personas que visitamos el Zoológico venimos a recrearnos. 64 32 4 0 0 61 23 11 3 2 24. Estoy enterado de las investigaciones que se realizan en el zoológico. 11 29 25 18 18 16 17 18 22 27 25. Los seres humanos formamos parte del ecosistema de la misma forma que los animales. 68 7 11 0 14 66 15 10 7 2 26. La reproducción de los animales en cautiverio puede ser afectada por la presencia de parásitos. 68 25 0 7 0 55 22 19 2 2 27. Los seres humanos y los animales domésticos pueden causar enfermedades parasitarias a los animales silvestres en cautiverio y viceversa. 71 18 7 4 0 40 17 33 5 4 28. Un programa de medicina preventiva es importante para mantener a los animales en cautiverio con adecuados estados de salud. 93 7 0 0 0 64 17 15 3 2 29. El diseño de las instalaciones puede influir en las condiciones de salud de los animales. 80 11 3 3 3 69 19 7 2 2 30. La Higiene y limpieza pueden influir en las condiciones de salud de los animales. 96 4 0 0 0 84 7 8 1 0 31. La alimentación que se les proporciona a los animales es la adecuada, y la más cercana a las condiciones naturales de ellos. 53 36 5 3 3 44 27 17 7 5 32. Las condiciones climáticas influyen en las condiciones de salud de los animales en cautiverio. 57 36 0 4 4 59 16 15 7 3 PROMEDIO 62.8 56.8 121 CONCLUSIONES 122 Objetivo 1: Identificar las especies de parásitos gastrointestinales de Artiodactylos y Primates silvestres que se encuentran en cautiverio en el Zoológico El Níspero y el Jardín Municipal Summit. Primates: En primates se han identificado protozoarios como Cryptosporidium sp, Endolimax nana, Enteromonas Entamoeba hominis, y sp., Giardia helmintos como sp., Entamoeba coli, Estrongyloides sp., Paramphistomum sp., Oesophagostomum sp., Necator americanus. Se reportan dos primeros registros de parásitos gastrointestinales que no habían sido identificados en primates para Panamá, siendo éstos el Oesophagostomun sp y Enteromonas hominis. Los parásitos gastrointestinales encontrados son de importancia zoonótica por su fácil transmisión a los seres humanos. Artiodactilos: Se identificaron las siguientes especies de parásitos gastrointestinales en Odocoileus virginianus, Tayassu tajacu, Entamoeba coli, Endolimax nana, y los géneros Cryptosporidium sp, Strongyloides sp, Entamoeba sp, Giardia sp, Necator sp. y Paramphistomun sp. Los parásitos gastrointestinales encontrados son de importancia zoonótica por su fácil transmisión a los seres humanos. 123 Objetivo 2: Determinar la relación de los factores climáticos con la parasitosis gastrointestinal. La prevalencia de parasitosis gastrointestinal en primates aumenta durante la estación lluviosa. La prevalencia de parasitosis gastrointestinal en venados y saínos se mantiene alta durante todo el año. Objetivo 3: Determinar la relación de los factores bióticos con la parasitosis gastrointestinal. Hacinamiento: Aunque no es evidente el hacinamiento en los zoológicos estudiados, el cautiverio diario influye en la permanencia cíclica de los parásitos gastrointestinales. Limpieza de jaulas: La limpieza de las jaulas es una vez al día. Esto reduce la reinfección por parasitosis gastrointestinal, pero aún así el cautiverio provoca que los animales mantengan un contacto directo con los desperdicios durante todo el día. 124 Medicina Preventiva de los animales en cautiverio: Los programas de medicina preventiva no se realizan regularmente por la falta de un personal de apoyo en las labores de veterinaria. Esto influye en el estado de salud de los animales. Alimentación de los animales en cautiverio: La alimentación que reciben los animales en los zoológicos es la adecuada, pero los visitantes les proveen de alimentos indebidos, los cuales, pueden ocasionar serios trastornos digestivos a los animales. Objetivo 4: Analizar las actitudes, los valores y el comportamiento ambiental, que tienen las personas que asisten y laboran en los zoológicos Actitud Ambiental: Los trabajadores de los zoológicos presentan una actitud ambiental más elevada que los visitantes, mostrando una frecuencia de 80.2% y 62.9% respectivamente. Valores ambientales Los trabajadores de los zoológicos presentan valores ambientales más altos que los visitantes, mostrando una frecuencia de 82.7 y 68.4% respectivamente. 125 Conocimiento sobre la conservación del ambiente El conocimiento sobre la conservación del ambiente que presentan los trabajadores de los zoológicos y los visitantes es muy deficiente, presentando una frecuencia de 62.8 y 56.8% respectivamente. 126 RECOMENDACIONES Después de realizar esta investigación se recomienda lo siguiente: Esta investigación servirá para establecer un Manual Operativo para losTtrabajadores de los zoológicos como herramienta que proporcione los lineamientos técnico-científicos necesarios para lograr una adecuada conservación del recurso fauna en cautiverio, como lo son: Formulación de dietas, limpieza del área, evaluación del peso, evaluación de heces, condición corporal general y educación ambiental. Coordinar un Convenio de Colaboración Universidad de Panamá con el Zoológico Summit y El Níspero que permita a los alumnos de la institución educativa realizar sus prácticas profesionales, servicio social, desarrollar labores de investigación y difusión así como inculcar en los alumnos una conciencia ecológica, orientada hacia el cuidado y el respeto a las especies vivientes, sobre todo, aquéllas que están en peligro de extinción. Reestructurar, planificar y fortalecer los programas de medicina preventiva llevando a cabo las siguientes actividades con el mínimo cambio del personal técnico necesario: Registro individualizado Evaluaciones clínicas 127 Pruebas serológicas (una vez al año) Vacunaciones (cinco veces al año) Exámenes coproparasitológicos (cuatro veces al año) Desparasitaciones (Cuatro veces al año). (Desparasitantes adecuados al tipo de parasitosis reportada por el laboratorio). Organizar e Iniciar un programa de educación ambiental, cuyo principal objetivo sea, educar a los empleados de los zoológicos y a los visitantes en el adecuado manejo de animales silvestres en cautiverio y, así, lograr un comportamiento ambiental sostenible que fortalezca la actitud, los valores y el conocimiento en materia ambiental, indispensables para la conservación adecuada de los recursos naturales. Integrar en los programas de educación formal, la concienciación ambiental, desde los niveles primarios para así fomentar el amor por los animales. Incentivar la investigación y así conocer más íntegramente a los animales silvestres que se encuentran en cautiverio. Estimular el cumplimiento de leyes tendientes a valorar y conservar a los animales. 128 BIBLIOGRAFÍA Abarca M., H. (2005). Fauna silvestre en condiciones de cautividad doméstica en Costa Rica: problemática y soluciones. Revista Biocenosis. 19 (2). 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Encuesta aplicadas a los trabajadores del zoológico Probablemente sí Indeciso Probablemente no Definitivamente no Probablemente sí Indeciso Probablemente no Definitivamente no Actitudes Ambientales Definitivamente sí ITEMS en la casilla que Definitivamente sí Instrucciones: Lea cuidadosamente cada oración y marque con una equis (X) representa su respuesta. Responda a todas las preguntas. 1. Debería preocuparme por la caza indiscriminada de animales. 2. Estaría dispuesto a hacer sacrificios personales para reducir el ritmo de la contaminación aunque los resultados inmediatos no puedan parecer significativos. 3. Debemos prevenir la extinción de cualquier tipo de animal, incluso si ello significa sacrificar algunas cosas para nosotros mismos. 4. Los predadores tales como los halcones, cuervos, zorros y lobos que viven de las cosechas de grano y aves de corral debemos cuidarlos. 5. El ser humano y los animales son organismo importante en el ambiente. 6. Estaría dispuesto a renunciar a ciertas comodidades por la conservación de la fauna. 7. El compromiso ambiental se manifiesta con acciones. 8. En necesario el trabajo coordinado entre el personal y el director para lograr ambientes saludables. 9. El estar entre naturaleza es un gran reductor de estrés. 10. Estaría interesado en participar en actividades que promueven la conservación de los recursos vegetales y animales. Valores Ambientales 11. Considero importante la conservación de las especies. 12. Me gusta cuidar de los animales y plantas que tengo asignados. 140 13. Los seres humanos estamos abusando del medio ambiente. 14. Los seres humanos estamos cambiando el ambiente para adaptarlo a nuestras necesidades. 15. Los animales tienen tanto derecho como los seres humanos de existir. 16. El equilibrio del medio ambiente es fácilmente alterable por el ser humano. 17. Para mí, es importante realizar actividades en beneficio de la conservación de la flora y la fauna. 18. Existe consenso entre el personal de mantener un ambiente de respeto por el ambiente. 19. Participo activamente de proyectos ambientales. 21. Si un visitante del Zoológico me pregunta sobre el cuido de los animales que tenemos, puedo contestar adecuadamente. 22. Yo puedo explicar, claramente, sobre la importancia de la conservación como una de las funciones del zoológico. 23. Las personas que visitan el Zoológico vienen a recrearse. 24. Estoy enterado de las investigaciones que se realizan en el Zoológico y puedo hablar de ellas. 25. Los seres humanos formamos parte del ecosistema de la misma forma que los animales. 26. La reproducción de los animales en cautiverio puede ser afectada por la presencia de parásitos. 27. Los seres humanos y los animales domésticos pueden causar enfermedades parasitarias a los animales silvestres en cautiverio y viceversa. 28. Un programa de medicina preventiva es importante para mantener a los animales en cautiverio con adecuado estado de salud. 141 Definitivamente Probablemente no Indeciso Probablemente sí Conocimientos sobre conservación Definitivamente sí 20. Me considero una persona con conciencia ambiental. 29. El diseño de las instalaciones influyen en las condiciones de salud de los animales. 30. La higiene y limpieza pueden influir en las condiciones de salud de los animales. 31. La alimentación que se les proporciona a los animales es la adecuada, y la más cercana a las condiciones naturales de ellos. 32. Las condiciones climáticas podrán influir en las condiciones de salud de los animales en cautiverio. 142 Anexo 2. Encuesta aplicadas a los visitantes del zoológico Instrucciones: Probablemente sí Indeciso Probablemente no Definitivamente no Probablemente sí Indeciso Probablemente no Definitivamente no Actitudes Ambientales Definitivamente sí ITEMS en la casilla que Definitivamente sí Lea cuidadosamente cada oración y marque con una equis (X) representa su respuesta. Responda a todas las preguntas. 1. Debería preocuparme por la caza indiscriminada de animales. 2. Estaría dispuesto a hacer sacrificios personales para reducir el ritmo de la contaminación aunque los resultados inmediatos no puedan parecer significativos. 3. Debemos prevenir la extinción de cualquier tipo de animal, incluso si ello significa sacrificar algunas cosas para nosotros mismos. 4. Los predadores tales como los halcones, cuervos, zorros y lobos que viven de las cosechas de grano y aves de corral debemos cuidarlos. 5. El ser humano y los animales son organismo importantes en el ambiente. 6. Estaría dispuesto a renunciar a ciertas comodidades por la conservación de la fauna. 7. El compromiso ambiental se manifiesta con acciones. 8. En necesario el trabajo coordinado entre el personal y el director para lograr ambientes saludables. 9. El estar entre naturaleza es un gran reductor de estrés. 10. Estaría interesado en participar en actividades que promueven la conservación de los recursos vegetales y animales. Valores Ambientales 11. Considero importante la conservación de las especies. 12. Me gusta cuidar los animales y plantas que voy a observar al zoológico. 143 13. Los seres humanos estamos abusando del medio ambiente. 14. Los seres humanos estamos cambiando el ambiente para adaptarlo a nuestras necesidades. 15. Los animales tienen tanto derecho como los seres humanos de existir. 16. El equilibrio del medio ambiente es, fácilmente, alterable por el ser humano. 17. Para mí, es importante realizar actividades en beneficio de la conservación de la flora y la fauna. 18. Existe consenso entre el personal visitante de mantener un ambiente de respeto por el ambiente. 19. Participo, activamente, de proyectos ambientales. 21. Cada vez que vengo al Zoológico aprendo cómo se deben cuidar los animales. 22. Yo puedo explicar claramente sobre la importancia de la conservación como una de las funciones del zoológico. 23. Las personas que visitamos el Zoológico venimos a recrearnos. 24. Estoy enterado de las investigaciones que se realizan en el Zoológico. 25. Los seres humanos formamos parte del ecosistema de la misma forma que los animales. 26. La reproducción de los animales en cautiverio puede ser afectada por la presencia de parásitos. 27. Los seres humanos y los animales domésticos pueden causar enfermedades parasitarias a los animales silvestres en cautiverio y viceversa. 144 Definitivamente no Probablemente no Indeciso Probablemente sí Conocimientos sobre conservación Definitivamente sí 20. Me considero una persona con conciencia ambiental. 28. Un programa de medicina preventiva es importante para mantener a los animales en cautiverio con adecuados estados de salud. 29. El diseño de las instalaciones puede influir en las condiciones de salud de los animales. 30. La Higiene y limpieza pueden influir en las condiciones de salud de los animales. 31. La alimentación que se les proporciona a los animales es la adecuada y la más cercana a las condiciones naturales de ellos. 32. Las condiciones climáticas influyen en las condiciones de salud de los animales en cautiverio. 145 Anexo 3. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre actitud ambiental dirigidas al personal que trabaja en los zoológicos. Pregunta P1 Escala ni DS P2 P3 P4 P5 P6 fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) 37 96 30 79 32 84 26 68 26 68 29 75 PS 0 0 7 18 5 13 0 0 0 0 8 21 I 1 4 1 3 0 0 3 7 3 7 0 0 PN 0 0 0 0 0 0 8 21 8 21 0 0 DN 0 0 0 0 1 3 1 4 1 4 1 4 38 100 38 100 38 100 38 100 38 100 38 100 Pregunta P7 P8 P9 P10 Total Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 33 86 37 96 34 89 23 61 307 81 PS 3 7 1 4 3 7 5 13 32 8 I 0 0 0 0 1 4 10 26 19 5 PN 1 4 0 0 0 0 0 0 17 4 DN 1 4 0 0 0 0 0 0 5 2 38 100 38 100 38 100 38 100 380 100 Escala: DS (Definitivamente sí), PS (Probablemente sí), I (Indeciso), PN (Probablemente no), DN (Definitivamente no) ni: Frecuencia absoluta fi(%): Frecuencia relativa % 146 Anexo 4. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre valores ambientales dirigidas al personal que trabaja en los zoológicos. Pregunta P11 P12 Escala ni DS 38 PS 0 0 I 0 PN DN P15 P16 fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni 100 38 100 37 96 22 57 38 0 0.00 1 4 4 11 0 0 7 18 0 0 0.00 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.00 0 0 5 14 0 0 0 0 0 0 0 0.00 0 0 7 18 0 0 0 0 38 100 38 100 38 100 38 38 100 Pregunta Escala P14 ni 38 fi(%) P13 100 P17 ni P18 fi(%) ni P19 fi(%) ni P20 fi(%) ni fi(%) 100 31 100 fi(%) ni 19 50 24 64 31 82 315 83 PS 1 4 7 18 8 21 4 11 33 9 I 0 0 3 7 3 7 1 4 6 1 PN 0 0 5 14 0 0 1 4 12 3 DN 0 0 4 11 3 7 0 0 14 4 38 100 38 100 82 fi(%) 37 96 38 100 fi(%) Total DS 38 100 ni 380 100 Escala: DS (Definitivamente sí), PS (Probablemente sí), I (Indeciso), PN (Probablemente no), DN (Definitivamente no) ni: Frecuencia absoluta fi(%): Frecuencia relativa % 147 Anexo 5. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre conocimientos en conservación dirigida al personal que trabaja en los zoológicos Pregunta P21 P22 P23 P24 P25 Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 20 54 15 39 24 64 4 11 26 68 PS 12 32 19 50 12 32 11 29 3 7 I 1 4 0 0 1 4 10 25 4 11 PN 4 11 4 11 0 0 7 18 0 0 DN 0 0 0 0 0 0 7 18 5 14 38 38 Pregunta P26 38 38 P27 P28 38 P29 P30 Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 26 68 27 71 35 93 31 80 37 96 PS 10 25 7 18 3 7 4 11 1 4 I 0 0 3 7 0 0 1 3 0 0 PN 3 7 1 4 0 0 1 3 0 0 DN 0 0 0 0 0 0 1 3 0 0 38 100 38 Pregunta 38 P31 38 P32 38 Total Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 20 53 22 57 288 63 PS 14 36 14 36 130 29 I 2 5 0 0 20 4 PN 1 3 1 4 10 2 DN 1 3 1 4 8 2 38 100 38 100 456 100 Escala: DS (Definitivamente sí), PS (Probablemente sí), I (Indeciso), PN (Probablemente no), DN (Definitivamente no) ni: Frecuencia absoluta fi(%): Frecuencia relativa % 148 Anexo 6. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre actitud ambiental dirigida a los visitantes de los zoológicos. Pregunta P1 P2 P3 P4 P5 P6 Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 700 93.6 382 51.1 512 68.4 376 50.3 298 39.8 337 45.1 PS 29 3.9 321 42.9 133 17.8 65 8.7 104 13.9 262 35.0 I 16 2.1 39 5.2 84 11.2 71 9.5 110 14.7 68 9.1 PN 0 0.0 3 0.4 13 1.7 117 15.6 90 12.0 52 7.0 DN 3 0.4 3 0.4 6 0.8 120 16.0 146 19.5 29 3.9 748 100 748 100 748 748 Pregunta 100 748 P7 100 748 P8 100 P9 P10 Total Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 557 74.5 593 79.3 541 72 415 55.4 4710 63 PS 94 12.6 94 12.6 78 10.4 198 26.4 1377 18 I 61 8.2 45 6.0 94 13 84 11.3 673 9 PN 26 3.5 13 1.7 32 4.2 19 2.6 365 5 DN 10 1.3 3 0.4 3 0.4 32 4.3 355 5 748 100 748 100 748 100 748 100 7480 100 Escala: DS (Definitivamente sí), PS (Probablemente sí), I (Indeciso), PN (Probablemente no), DN (Definitivamente no) ni: Frecuencia absoluta fi(%): Frecuencia relativa % 149 Anexo 7. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre valores ambientales dirigidas a visitantes de los zoológicos. Pregunta P11 P12 P13 P14 P15 P16 Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 645 86 641 86 589 79 415 55 713 95 531 71 PS 71 10 91 12 117 16 55 7 19 3 143 19 I 6 1 0 0 3 0 45 6 16 2 45 6 PN 13 2 10 1 0 0 104 14 0 0 16 2 DN 13 2 6 1 39 5 130 17 0 0 13 2 748 100 748 748 Pregunta 748 P17 748 P18 748 P19 P20 Total Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 564 75 424 57 159 21 444 59 5124 69 PS 172 23 168 23 236 32 201 27 1273 17 I 13 2 97 13 123 16 58 8 407 5 PN 0 0 39 5 130 17 32 4 342 5 DN 0 0 19 3 100 13 13 2 334 4 748 100 748 100 748 100 748 7480 Escala: DS (Definitivamente sí), PS (Probablemente sí), I (Indeciso), PN (Probablemente no), DN (Definitivamente no) ni: Frecuencia absoluta fi(%): Frecuencia relativa % 150 Anexo 8. Distribución de frecuencias absolutas y relativas (%) para las preguntas sobre los conocimientos en conservación dirigidas a los visitantes de los zoológicos. Pregunta P21 P22 P23 P24 P25 Escala ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 554 74 376 50 460 61 117 16 492 66 PS 120 16 198 26 168 23 130 17 110 I 58 8 133 18 84 11 135 18 PN 10 1 31 4 23 3 165 DN 6 1 10 1 13 2 201 748 Pregunta 748 P28 748 P29 P30 fi(%) ni 408 55 301 40 15 162 22 130 17 78 10 146 19 249 33 22 52 7 16 2 39 5 27 16 2 16 2 29 4 748 P31 748 P32 ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) ni fi(%) DS 476 64 518 69 632 84 327 44 444 59 PS 126 17 146 19 52 7 201 27 120 16 I 113 15 55 7 58 8 130 17 110 15 PN 20 3 13 2 6 1 54 7 55 7 DN 13 2 16 2 0 0 36 5 19 3 748 748 748 748 748 Total Escala 748 ni P27 fi(%) 748 ni P26 ni fi(%) 5105 57 1663 19 1350 15 484 5 374 4 8976 Escala: DS (Definitivamente sí), PS (Probablemente sí), I (Indeciso), PN (Probablemente no), DN (Definitivamente no) ni: Frecuencia absoluta fi(%): Frecuencia relativa % 151 fi(%) Anexo 9. Prevalence of gastrointestinal parasites among captive primates in Panama. (Artículo 1) Vanessa Vianeth Valdés Sánchez2, Azael Saldaña Patiño 2, Vanessa Jenny Pineda Segundo 2, Jorge Antonio Camacho Sandoval 3, Claudia Virginia Charpentier Esquivel 4, Tonatiuh Alejandro Cruz Sánchez 5 1 2 Panamá University Gorgas Conmemorative Institute of Healthy Studies, Panamá 3 Costa Rica'sTechnologic Institute 4 Costa Rica National University 5 México's Autonomy University Abstract: The aim of the present study was determine the prevalence of the gastrointestinal parasites of wild primates in captivity in the Republic of Panama during the year 2008. During the year 2008 in two Zoos, the summit Municipal Zoo and the Níspero Zoo, there were recollected 87 fecal samples belong to 29 no human clinically healthy individuals of the Ateles geoffroyi, Ateles fuciceps, Cebus capucinus, Saguinus geoffroyi y Aotus lemurinus species. The samples were processed by the qualitave analysis of concentration by sedimentation using the formol-acetate of ethylic protocol and the modified Zielh-Neelsen's dye. Four genres of major prevalence in primates were identified as: Criptosporidium sp, Endolimax nana, Estrongiloides sp. y Entamoeba sp. The parasite with major prevalence was Criptosporidium sp. in Ateles fuciceps. It is important to mention that two PGI have not been reported in Panama, being these: Oesophagostomun sp. and Enteromonas hominis. The asociation between the levels of gastrointestinal parasites in both studied zoos, was evalued using Fisher's exact test, and the results indicated that there exists no significantive difference between them and the level of significance of P <0.05. This is Panama's first record of the species of gastrointestinal parasites that affects the animals in captivity, therefore this research will serve as a guide to 152 establish the necessary preventive measures to favor the conversation of these species. Key words: Gastrointestinal parasites, captivity primates, parasites, prevalence, Panama. INTRODUCTION There are few studies that report qualitative and quantitative information about the non human primate parasites kept in captivity. From the ecological point of view, the parasites can provide specific information about the type of nutrition of the host and can also be ecological indicators to detect changes in species' diversity, useful information to monitor their health and the ecosistem (Carrasco et al. 2008). According to Chinchilla et al. (2005), the existence of the reserved areas have contributed to the conservation of primates, while the destruction of the habitat and the ilegal hunting are almost always the responsible factor the decreasing number of individuals in the wild population; although we can not ignore the parasite infections, especially if it is taken into account that each day exists greater contact between wild and domestic animals and the human beings. All of these aspects have caused the need to establish conservation rules for the wild animals and the most used ones are to keep them in public and private protected areas and in captivity in zoos or similar areas. The first symptoms of parasitic disease are dyspnea, diarrhea and anorexy, which are associated with behavioral changes caused by the lost of vigor of the parasite individual, this last aspect influences in a negative way his ability to protect the area and select a couple (Biagi, 2004; Gallego et al. 2007; Melhorn, 1993 and Suzán et al. 2000). 153 The diseases that sporadically appear in captivity animals show that there most be a constant sanitary monitoring in order to identify and describe the parasites that are in wild mammals in captivity, and Panama is not exempted from doing it, because they can shelter zoonotic diseases with difficult effects to determine. Panama doesn`t have and record about the gastrointestinal parasites species that affect animals in captivity nor its prevalence, therefore this research will serve a guide to establish preventive measures necessary for its conservation. For this reason, one of the objetives of this research is to determine the prevalence of the gastrointestinal parasitoses of wild primates in captivity in Panama, and the other objective is to compare the results of gastrointestinal parasitoses in the two studied zoos. MATERIAL AND METHODS Study areas: Two zoos were selected, the summit Municipal Park (belongs to the state) located 15 minutes from Panama city and El Níspero (Private), located in Anton, province of Coclé, at three hours from Panama city. Summit Municipal Park: It is a botanic garden and a Zoo of 250 hectares of total extension, located in the outsites from Panama City. The weather of the region is sudhumid tropical with rain during the summer; of Kôppen Awoing's climatic classification modified by Kottek, Grieser, Beck, Rudolf and Rubel (2006). The highest environmental temperature varies from 35 to 40 ªC and the average of environmental temperature is of 27 ºC. The relative humidity varies from 65 to 90%, with an average of 80% and a yearly fluvial rainfall of 935.5 mm. There are two yearly seasons: the rainy season (from May to November) and the dry (from December to April). El Níspero zoo: El Níspero is a private zoo, located in the Valle de Antón, province of Coclé. It has 89 different species of animals and about 180 different kinds of trees and plants. The average annual temperature is of 20ºC/70ºF. 154 There are two seasons: rainy (from may to november) and the dry (from december to april). Coproparasitologic Analysis: During the year 2008, 29 primates, non human, clinically healthy, were evaluated and distributed in the following way: 21 from the Summit Zoo, being these A. geofroyi ( Red Spider Monkey), A. fusciceps (Black Spider Monkey), S. geoffroyi (Titi Monkey) and C. capucinus (White-face Monkey), A. lemurinus (Night Monkey), and 9 corresponding to el Níspero: A. fusciceps (Black Spider Monkey), C. capucinus (White-face Monkey), and S. geoffroyi (Titi Monkey). In total, there were collected 87 samples of faeces (63 from the Summit and 24 from El Níspero), during the dry season, transition and the rainy season. The day of the recollection, each sample was preserved with three volumes of formalin at 10% before taking then to the laboratory. The preserved samples were microscopically analysed in the search of parasites through a concentration by sedimentation formol-acetate of ethylic (Bowman, 2004) and by the Kinyoun's dye for intestinal coccidian. (De La Ossa et al., 2007 y Galván et al., 2008). During the sampling period, there were obtained climatologically data, monthly averages of the weather station of El Valle de Antón and of the weather station of Albrook, both of the ETESA Company. The registered variables were the gastrointestinal prevalence, the average environmental temperature and the fluvial rainfall, in addition there were contrasted the prevalence of gastrointestinal parasites among the studies zoos, using the Fisher's exact test. RESULTS AND DISCUSSION Table 1 the gastrointestinal parasites found in primates of two zoos of Panama, where the results show that the general prevalence increased from the dry season to the rainy season, from 30% to 93%. This can be, due to the 155 environmental conditions (high temperatures and precipitation) that are presented in Panama during the rainy season and that benefit the development of the different evolutive forms of the gastrointestinal parasites. The trustworthy intervals show the 95% (Table 1), should be: for 9/30=30%. The intervals is from 12.3 to 49.4%; for 5/29=17.2%, the interval is from 5.2 to 35.8 % and for 27/29=93.1%, the interval is from 33.9 to 99.2%; as it shows, there are overlaps in the intervals for the different seasons, therefore; we can't affirm that there are significant differences in the population; however; there are important differences in the percentages, the intervals don't affirm that the differences are attributable to the different seasons, especially because it was disposed from a small sample. According to Chinchilla (2007) the high infection in the monkeys could be related with their behavior and the variety in their alimentary diet, since they are fed with a great variety of fruits and of stored up water in the holes of trees or from the ground were they swallow more contaminated food. Another factor that could have influenced the contact between these animals and the human beings, is that they receive food from tourists and according to Stuart and Strier (1995) this behavior increased the possibility of the transmission of parasites, in addition; the social character of the non-human primates facilitates the processes of parasite transmission among them, thus according to Chinchilla et al., (2007) the infection of females and males is practically the same, which don't represent important data. 156 In Table 2 you can observe that the Summit Zoo primates presented a high prevalence of gastrointestinal parasitoses during the rainy season, being of 75%, while El Níspero Zoo primates presented a prevalence of 66% during the rainy season. These results may coincide with the studies of Polo et al., (2007) who suggest that the parasitic diseases have a high incidence in the zoos of countries of warn and tropical climates due to the factors that favor the development of parasites such as light, temperature and humidity. Also, Fisher's exact Test was used to compare the prevalence of gastrointestinal parasites in the two zoos, where with a significance level of P<0.05, and because the probability is greater than 0.05 or 0.28 it is concluded that there are no significant differences between the prevalence of parasitoses and the seasons of the year. The trustworthy intervals at the 95% (Table 2) for the prevalences at the Summit Zoo are as follows; for 6/21=28%, the range is from 9.25 to 52.2% for 5/20=255, the range is from 7.22 to 49.1% and 15/20=75%, the range is from 29.6 to 91.3 %, so it can't be affirmed that there are significant differences between the parasitoses prevalences and the seasons. Furthermore , also in table 2; the confidence intervals of 95% for the prevalence in El Níspero Zoo are: For 3/9=33%, the range is from 5.6 to 70% and 6/9=66%, the range is from 17.1 to 92.5%, indicating that it cannot be said there are 157 significant differences between seasons, but significant percentage results are presented. In Table 3 it is a presentation of the gastrointestinal parasites identified in the non-human primates, in the Summit and El Níspero Zoos. We found the following species: Criptosporidium sp., Strongyloides sp., Entamoeba sp., Giardia sp., Necator sp., Oesophagostomun sp., E. nana y E. hominis. Other authors such as Munene (1988) and Muriuki (1998), also working with non-human primates living in Africa, found the same parasites Srongyloide sp., E. coli, E. histolytica, B. coli and Cryptosporidium sp. and others that were not found in this study, then to draw the attention to the potential transmissibily of some of these species to humans. The record of the following parasites, Cryptosporidium sp., E. nana y E. hominis in primates analyzed in this study is important because it is possible to be transmited to professionals such as veterinarians, biologist and treathers who work with these animals. 158 During 2008, the greatest gastrointestinal prevalence in non-human primates during the dry season, was presented by, Cryptosporidium sp. And E. nana by 19% and 14% respectively, It was further noted that during the transition period the overall prevalence decreased, but it increased during the rainy season, finding high presence of Strongyloides sp. (28% and 44%), E. coli (38% and 33%), Giardia sp. (19% and 22%) and, Necator sp. (33% and 55%) respectively in both zoos. Cryptosporidium sp., is the most prevalence protozoa found in 19% of the primates examined, during the dry season, In a study conducted in Argentina by Venturini (2006), Cryptosporidium sp. it was also the most abundant parasite found and was found in the 100% of the studied primates. The animals sampled at both zoos had no symptoms because the parasite usually lives for long periods in the host, inducing a prolonged antigenic stimulation with activation of a large number of immune mechanisms. The coccidians, as the Cryptosporidium sp. are unicellular apicomplex typical of intracellular location that reproduce sexually and asexually eliminating immature oocysts through fecal materials, which contaminate food and water where they 159 are deposited, which can make its permanence cyclical in animals in captivity. In most cases, the coccidian infections are subclinical but eventual diarrhea related to nutrition, health state and stress in mammals can occur. The results of this study agree with those found in other research works done in wild mammals, where protozoa was identified as Cryptosporidium sp, Strongyloides sp., E. coli, Entamoeba sp., Giardia sp., Oesophagostomun sp.; Necator sp. (Arroyo, 2002; Figueiroa et al. ; 2001; Karere et al., 2002 y Munene et al.,1998). The presence of parasitic infections is more common in animals in captivity than in free-living, because they are kept constantly in a contaminated environment with parasites and especially monoxenos as posed Figueiroa et al. (2001), which explains that in a captive environment, is inevitable exposure of mammals to potentially pathogenic microorganisms as posed Munene et al. (1988). The record of parasitism is important, because, according to Chapman et al. (2005), these parasites can cause the death of primates for the following reasons: Inflammation of the mucosa, severe diarrhea, weight loss, enteritis and hepatitis among others. The records of parasitism in non-human primates of the following genres Criptosporidium sp, E. coli, Entamoeba sp., Necator sp., Oesophagostonum sp., E. nana y E. hominis is of zoonotic importance. From the nine PGI reported genres in primates, seven has been previously identified in primates of the neotropical area in other countries as in this work (Arrojo, 2002; Chinchilla et al 2005; Polo et al. 2007, Venturini et al., 2006), however; it is important to mention that two has not been reported in primates of Panama, which are Oesophagostomun sp. and E. hominis. It is important to mention that it was as exploratory and descriptive study of great significance, because there is little information or no information in Panama on 160 the different types of gastrointestinal parasites that effect populations of wild animals in captivity. It is important too, the environmental conditions and management practices in zoos, such as food, cleanliness, overcrowding and deworming among others, may influence the prevalence of parasitic infections, a subject of paramount importance to initiate conservation programs exsitu of wild animals. CONCLUSIONS Four types of gastrointestinal parasites were identified which are most prevalent: Cryptosporidium sp, E. nana, Estrongyloides sp. and Entamoeba sp. In healthy non-human primates of Ateles geoffroyi, Ateles fusciceps, Cebus capucinus, Saguinus geoffroyi y Aotus lemurinus species. The most prevalent parasite in primates was Criptosporidium sp. in A. fusciceps. Two gastrointestinal parasites have not been reported in primates in Panama, been these: the Oesophagostomun sp and Enteromonas hominis. There are no significant differences when comparing the prevalence of gastrointestinal parasites in the Summit (belongs to the state) and El Níspero (Private), according to the Fisher's Exact Test. In Panama, there are no records on the species of gastrointestinal parasites affecting animals in captivity and their prevalence; it is considered that this work is the first international report. This research will establish the necessary preventive measures to reduce and eliminate the presence of parasites in primates, in order to benefit their conservation. 161 ACKNOWLEDGEMENT This work is part of Vanessa Valdés' thesis in the Ph.D. Program in Natural Sciences for the development. This research was archivied through the support of doctoral studies for the National Secretary's Office of Technological Sciences (SENACYT), the support of Dr. Jorge Motta, head of department of Gorgas Conmemorative Institute of Healthy Studies, Dr. Azael Saldaña and Ms. Vanessa Pineda, researches at the Parasitological Department IGGES, who facilitated the place and the scientific knowledges in the parasitological analysis. It is also appreciated the supporting given by Dr. Diorene Smith from Summit Municipal Park and Dr. Carlos Caballero from El Níspero Zoo for all the support provided in the recollection of the samples for this research. It is grateful for the timely and professional translation done by Magister Elio Hernández, Professor of the University of Panama. References Arroyo, L., 2002. Parasites of wild animals in captivity in Lima, Peru. J. Bio. Peru. 9(2): 118 - 120. ISSN 1561-0837. http://sisbib.unmsm.edu.pe/Bvrevistas/biologia/v09_n2/PDFs/Parasitos.pdf Biagi, F., 2004. 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The aim of the present study was to determine the prevalence of the gastrointestinal parasites of Tayassu tajacu ( Collared peccary) and Odocoileus virginianus (White-tailed deer) in captivity in the Republic of Panama during the year 2008. The gastrointestinal parasites with major prevalence were Entamoeba coli, Entamoeba sp., Crystosporidium sp., Endolimax nana and Strongyloides sp. En Panamá son muy pocos los estudios realizados sobre parásitos gastrointestinales que afectan a O. virginianus y T. tajacu en cautiverio, por lo que es necesario llevar a cabo investigaciones en zoológicos y criaderos que sirvan de guía para establecer las medidas preventivas necesarias para su conservación. Por ello el objetivo fue: Determinar la prevalencia de la parasitosis gastrointestinal de O. virginianus y T. tajacu en cautiverio en la República de Panamá. Fueron seleccionadas como áreas de estudio el Parque Municipal Summit (Zoológico), en la Ciudad de Panamá y el Zoológico Privado El Níspero, en el Valle de Antón, provincia de Coclé, ubicado a dos horas hacia el oeste de la Ciudad de Panamá. En total se colectaron 81 muestras de materia fecal durante el año 2008 (60 de T. tajacu y 21 de O. virginianus), colectadas en tres muestreos durante las siguientes estaciones: seca, transición y lluviosa. Durante el periodo de muestreo, se obtuvieron datos climatológicos, los cuales son considerados importantes por la posible relación entre las prevalencia de parasitosis gastrointestinal y las diferentes estaciones del año. Las muestras de heces se examinaron siguiendo las siguientes técnicas: Concentración por sedimentación utilizando el protocolo Formol-Acetato de Etilo (Bowman, 2004) para protozoarios y helmintos, y la tinción de Kinyoun -Ziehl-Neelsen modificada (De La Rosa et al. 2007) básicamente para la identificación de Cryptosporidium sp. los cuales son muy difíciles de observar sin esa tinción. El Cuadro 1 muestra la prevalencia de parasitosis gastrointestinal encontrada en O. virginianus y T. tajacu. Los intervalos de confianza al 95% (Tabla 1) para las prevalencias en el Zoológico 166 Summit son los siguientes: Para 20/20=100%, el intervalo es de 23.5 a 100%, para 10/20= 50%, el intervalo es de 19.5 a 72.8% y para 19/20=75%, el intervalo es de 28.7 a 99.8%, con lo cual, no se puede afirmar que hay diferencias significativas entre las prevalencias de parasitosis y las estaciones del año. Por otro lado, los intervalos de confianza al 95% para las prevalencias en el Zoológico El Níspero son los siguientes: Para 5/7=71%, el intervalo es de 15.3 a 96.3%, para 6/7=85%, el intervalo es de 18.2 a 99.6%, lo que indica que, no se puede afirmar que hay diferencias significativas de prevalencias de parasitosis entre estaciones, puesto que los intervalos se sobreponen. Se identificaron las siguientes especies Entamoeba coli, Endolimax nana, y los géneros Cryptosporidium sp, Strongyloides sp, Entamoeba sp, Giardia sp, Necator sp. y Paramphistomun sp. (Cuadro 2). Estos resultados concuerdan parcialmente con los de RomeroCastañón et al. (2008) quien identificó Paramphistomun sp. en pecaríes y venados, e indica que representa un riesgo potencial para las poblaciones de estos ungulados. En cambio, al comparar estos resultados con los estudios realizados por Geurden et al. (2009), se observa que coinciden, puesto que, según sus resultados el 7.5% de los animales se encontraban infectados por Cryptosporidium sp. y Giardia sp., lo que indica que los protozoarios son más frecuentes en los rumiantes salvajes en cautiverio y que estos animales pueden servir como un reservorio potencial para la transmisión zoonótica. Se coincide con los estudios de Bowman (2004) quien indicó que la entamebiosis y coccidiosis resultan ser generalmente los parásitos más comunes en animales en cautiverio. 167 Se concluye que las prevalencias de parasitosis gastrointestinal identificadas pueden representar un riesgo para la salud de los mamíferos analizados, ya que, además de los daños directos que les producen, pueden ocasionarles la muerte. Las especies de parásitos de mayor prevalencia en Odocoileus virginianus y Tayassu tajacu fueron Entamoeba coli (75%), Entamoeba sp. (70%), Crystosporidium sp. (45%), Endolimax nana (40%) y Strongyloides sp. (28%). AGRADECIMIENTO. Esta investigación se realizó gracias al apoyo para estudios Doctorales de la Secretaría Nacional de Ciencia y Tecnología (SENACYT-IFARHU), al Dr. Jorge Motta, al Dr. Azael Saldaña y a la Lic. Vanessa Pineda, del Instituto Conmemorativo Gorgas de Estudios de la Salud. Se agradece a la Dra. Diorene Smith del Parque Municipal Summit y al Dr. Carlos Caballero del Zoológico El Níspero por todo el apoyo brindado. LITERATURA CITADA Arroyo, L. 2002. Parásitos de animales silvestres en cautiverio en Lima, Perú. Rev. Perú biol. 9(2):118 - 120. Disponible en: http://sisbib.unmsm.edu.pe/Bvrevistas/biologia/v09_n2/PDFs /Parasitos.pdf. ISSN 1561-0837. Bowman, D. 2004. Parasitología Veterinaria de Georgi. 8° edición. Elsevier España.300 p. ISBN: 9788481747195. EAN13: 9788481747195. De La Rosa, M. y J. Prieto. 2003. Microbiología en Ciencias de la Salud. Conceptos y aplicaciones. 2da edición. Elsevier, España. 359 p. ISBN 84-8174-673-8. Fulbright, T.E. y J. A. Ortega. 2007. 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Km.2.5 Carretera Cuautitlán-Teoloyucan .Cuautitlán Izcalli, Estado de México, México 54700. [email protected] 169